rEVISIÓN El cerebro materno y sus implicaciones en el desarrollo humano Elena Escolano-Pérez Introducción. Una de las necesidades primarias del ser humano es establecer vínculos afectivos percibidos como incondicionales y duraderos. En los primeros momentos de vida, si el desarrollo tiene lugar de modo armónico, esta necesidad se satisface a través del cuidado y atención recibidos de la madre. Diversos estudios han demostrado su importancia para el desarrollo socioemocional del niño y de la especie en general. Objetivo. Revisar algunos de los principales conocimientos aportados por distintas investigaciones actuales acerca de los cambios neurobiológicos que tienen lugar en la madre destinados a garantizar el desarrollo óptimo de la descendencia. Desarrollo. Datos de distinta naturaleza muestran que ya incluso en la gestación, el parto y durante las primeras interacciones maternofiliales, se producen cambios estructurales, funcionales y neuroendocrinos en el cerebro materno que predisponen a la madre hacia el cuidado y atención de su bebé, llegando a afectar al cerebro infantil y su desarrollo en los años infantiles y en los posteriores, siendo incluso transgeneracionales los efectos de estas primeras interacciones maternofiliales sobre el cerebro y desarrollo infantil. Conclusiones. A pesar de evidenciarse la plasticidad cerebral materna y la relevancia de sus implicaciones en los ámbitos sociales, educativos y de la salud, todavía queda mucho por conocer acerca de los procesos que participan en el cerebro materno y su influencia en el desarrollo del niño. Es necesario un trabajo interdisciplinar que permita dar respuesta a estos interrogantes y, consecuentemente, optimizar el desarrollo humano. Palabras clave. Cerebro materno. Desarrollo humano. Estímulos infantiles. Interacción maternoinfantil. Maternidad. Relación cerebro-conducta. Departamento de Psicología y Sociología. Universidad de Zaragoza. Zaragoza, España. Correspondencia: Dra. Elena Escolano Pérez. Departamento de Psicología y Sociología. Universidad de Zaragoza. San Juan Bosco, 7. E-50009 Zaragoza. Fax: +34 976 762 071. E-mail: [email protected] Financiación: Este trabajo forma parte de la investigación subvencionada por la Secretaría de Estado de Investigación, Desarrollo e Innovación del Ministerio de Economía y Competitividad (DEP2012-32124), durante el trienio 2012-2015. Aceptado tras revisión externa: 04.12.12. Introducción A finales del siglo pasado, múltiples esfuerzos realizados desde diversas disciplinas interesadas en el desarrollo (como la psicología del desarrollo, la psicopatología del desarrollo, la pediatría, la neuropediatría, la neurobiología, la genética o la neurociencia), convergieron originando el campo de la neurociencia del desarrollo [1,2], focalizada en el estudio de las bases neuroanatómicas y funcionales del desarrollo humano. En ella son frecuentes los trabajos que buscan conocer los sustratos anatómicos y funcionales del desarrollo cognitivo, siendo notablemente inferior el número de aquellos que tratan de hacer lo propio en el desarrollo afectivo [3]. El motivo es que, durante años, las emociones han sido olvidadas en el campo de la ciencia, considerándolas aspectos subjetivos que se escapaban a su aprehensión y objetividad científica [4]. También el uso sobreextendido e incorrecto que se ha hecho del término cognitivo, englobando diferentes tipos de funciones cerebrales bajo una única etiqueta, ha producido importantes confusio- www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 nes conceptuales, potenciando líneas de investigación incorrectas [3,5] e incluso obstaculizando la investigación de nuevos tratamientos para determinadas enfermedades mentales y trastornos neurocomportamentales [6]. Así, la neurociencia del desarrollo afectivo presenta una menor expansión que la neurociencia del desarrollo cognitivo. Y ello a pesar de que una de las grandes necesidades primarias, no aprendidas, del ser humano es la necesidad de establecer vínculos afectivos, percibidos como incondicionales y duraderos [7]. El ser humano nace inmaduro. Durante los primeros años de vida su cerebro sufre numerosos e importantes cambios anatómicos y funcionales, fruto de la interacción entre su base genética y la experiencia con su entorno físico y social [8-10]. Este último, el contexto social, en los primeros días de vida se reduce casi con exclusividad al cuidador principal, generalmente la madre. Entre ellos, madre y niño, se va a establecer una relación crítica para el desarrollo humano, pues afecta el desarrollo afectivo, social y cognitivo del niño tanto en los primeros años de vida como en los posteriores [11-13]. Cómo citar este artículo: Escolano-Pérez E. El cerebro materno y sus implicaciones en el desarrollo humano. Rev Neurol 2013; 56: 101-8. © 2013 Revista de Neurología 101 E. Escolano-Pérez La capacidad de la madre para percibir los estímulos provenientes del niño y responder a ellos adecuadamente se ve facilitada inicialmente por una serie de cambios cerebrales que la predisponen hacia el cuidado y atención de su bebé, con los consiguientes beneficios para el desarrollo integral del niño y, por extensión, de la propia especie [14]. Es más, algunos de estos cambios maternos pueden llegar incluso a afectar el cerebro infantil, proporcionando, por tanto, las bases del desarrollo neurobiológico, socioafectivo y cognitivo infantil [15]. En consecuencia, comprender los cambios cerebrales que tienen lugar en la madre durante la reproducción y maternidad tiene profundas implicaciones para llegar a entender el desarrollo infantil y, por extensión, el del ser humano, tanto típico como atípico. Sin embargo, todavía son escasos los trabajos sobre ello, siendo mucho más numerosos los relativos al cerebro materno en animales. Objetivo Dado su papel crítico en el desarrollo humano, el objetivo de este trabajo es revisar y recapitular algunos de los principales conocimientos aportados por distintas investigaciones actuales acerca de los cambios estructurales, funcionales y neuroendocrinos que se producen en el cerebro materno destinados a garantizar el desarrollo óptimo de la descendencia, y reflexionar y discutir sobre algunas de sus implicaciones en el desarrollo humano actual. Cambios cerebrales maternos Cambios estructurales Datos obtenidos mediante imágenes de resonancia magnética reflejan cambios estructurales significativos en el cerebro materno durante los primeros meses posteriores al parto, período en el que la relación maternofilial se desarrolla y profundiza. Las imágenes muestran, entre la segunda y la cuarta semana y el tercer y cuarto mes posparto, un aumento del volumen de la sustancia gris en el córtex prefontal superior, medial e inferior; en el lóbulo parietal superior e inferior, y en diversas áreas subcor­ ticales, como el hipotálamo (concretamente en el área preóptica medial), la sustancia negra y la amígdala [15]. Todas estas áreas participan, de una u otra forma, en las conductas que lleva a cabo la madre para el cuidado y supervivencia de su hijo: el área preóp- 102 tica medial del hipotálamo promueve la motivación maternal, dado su papel en la discriminación olfatoria para reconocer al bebé; la amígdala es clave para el procesamiento emocional de señales sensoriales, como, por ejemplo, el llanto del bebé; el córtex parietal interviene en el procesamiento de información somatosensorial relacionada con el bebé, como sus caricias; la sustancia negra forma parte del sistema de recompensa, que es activado por los estímulos infantiles, reforzando respuestas positivas de la madre hacia estos; y el córtex prefrontal ejerce un papel integrador de las diferentes informaciones relativas al bebé, monitorizando y regulando la conducta maternal en función de estas [15,16]. Los autores encuentran, asimismo, que el incremento del volumen de la sustancia gris en las áreas subcorticales mencionadas (el hipotálamo, la sustancia negra y la amígdala) correlaciona positivamente con la percepción positiva que tienen las madres sobre sus bebés, operativizada a través del número de adjetivos positivos (elegidos de una lista dada) con los que describen a su hijo. Así, la percepción positiva de las madres acerca de su bebé en el primer mes de vida de este predice el incremento del volumen de la sustancia gris en dichas áreas en el tercer y cuarto mes de vida del bebé. Es decir, sentimientos positivos hacia el bebé pueden facilitar un incremento en el volumen de la sustancia gris. En resumen, estos resultados sugieren que, durante los primeros meses de maternidad, en los humanos, las experiencias de la madre con el bebé se acompañan de cambios estructurales por remodelación celular en regiones cerebrales implicadas en el procesamiento de información relacionada con el niño, la motivación y la regulación de la conducta maternal. Ahora bien, se desconoce el mecanismo preciso en el que radican estos cambios, es decir, si se debe a un mayor número de neuronas, una mayor extensión dendrítica u otros mecanismos; así como si estos resultados obtenidos con madres sanas procedentes de contextos típicos serían los mismos en madres de riesgo. Cambios funcionales La responsividad materna, así como sus correlatos neurofuncionales, han sido evaluados, principalmente, mediante la presentación a la madre de estímulos infantiles visuales (caras) y auditivos (llanto), siendo la técnica de imagen por resonancia magnética funcional la más utilizada para capturar la actividad cerebral ante dichos estímulos. El llanto infantil genera cierto grado de alerta en el cuidador y le informa sobre el estado en el que se www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 El cerebro materno y sus implicaciones en el desarrollo humano encuentra el bebé. La capacidad de la madre para reconocer el llanto de su hijo mejora desde el primer día de dar a luz, acompañándose dicha mejora de un cambio en la actividad del circuito tálamicocingulado [17]. En las primeras semanas de vida del niño (segunda a cuarta semanas), cuando se presentan a las madres grabaciones correspondientes al llanto de sus hijos frente a otro tipo de estímulos auditivos, e incluso frente a llantos de otros niños de la misma edad que su hijo, se detecta una mayor actividad en diversas áreas de dicho circuito, entre las que destaca la amígdala. Cuando semanas después (12.ª-16.ª semanas de vida del bebé) se presentan a las madres esas mismas grabaciones, las correspondientes al llanto de sus hijos provocan nuevamente una mayor activación en el eje, aunque los patrones son distintos: menor activación en la amígdala y mayor en el córtex prefrontal medial e hipocampo. Estos cambios de actividad cerebral se deben a que, en las primeras semanas de vida del bebé, la respuesta neural de la madre al llanto de su hijo implica un ‘estado de alarma’ que actúa de ‘movilizador’ hacia su hijo, provocando cierto grado de arousal e incluso de ansiedad, lo que hace que sea la amígdala (estructura filogenética y ontogenéticamente anterior y, por ello, partícipe en conductas más primarias y menos dependientes del contexto, como es la detección de estímulos emocionalmente relevantes, en especial los de carácter negativo) la que se active de modo sustancial [18-20]. Sin embargo, la activación cerebral que se produce posteriormente (12.ª-16.ª semanas de vida del bebé) corresponde a un proceso de aprendizaje por parte de la madre para asociar y entender el llanto más como una conducta de carácter social y afectiva que como una alerta, por lo que son el hipocampo (estructura tradicionalmente implicada en la memoria y el aprendizaje [9,18,19,21,22]) y el córtex (estructura filogenética y ontogenéticamente más reciente y, por tanto, con más tiempo para recibir influencias del ambiente y especializarse en el procesamiento de estímulos y conductas complejas socialmente) los que se activan especialmente, modulando, además, esta activación la respuesta de la amígdala [17, 20,21,23]. Estos cambios cerebrales no aparecen en madres que presentan dificultad para modular y sostener los cuidados hacia sus hijos, como por ejemplo madres con depresión posparto o madres negligentes [24]. Por su parte, diversos estudios realizados a madres responsivas mediante la presentación de estímulos visuales (caras infantiles y adultas) han encontrado resultados que apoyan, asimismo, la implicación de áreas diferentes en el procesamiento www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 de los estímulos infantiles [17,25]. Aunque existen áreas de procesamiento comunes para ambos tipos de caras (por ejemplo, las áreas visuales primarias y algunas secundarias, como la parte medial del giro fusiforme derecho, denominada área fusiforme facial), el procesamiento de las caras infantiles se acompaña de un incremento de activación en un mayor número de áreas, destacando, especialmente, el córtex prefrontal orbital [26]. En otros estudios en los que se muestran a las madres únicamente caras infantiles (caras de sus hijos, caras de niños desconocidos y caras de niños familiares, como los hijos de amigos íntimos), esta mayor activación del córtex orbitofrontal se presenta de forma más diferencial ante los estímulos visuales de sus hijos. Esta activación todavía es mayor cuando las caras de sus hijos expresan alegría frente a tristeza [27]. En relación con ello, otro tipo de estudios ha evidenciado la participación del córtex orbitofrontal en las redes implicadas en el procesamiento de estímulos de recompensa y aprendizaje por recompensas [28,29]. Así, los estímulos infantiles conocidos o familiares y, más aún, relativos a expresiones de alegría y felicidad actuarían como estímulos reforzadores, potenciando las relaciones maternofiliales [27]. Cambios neuroendocrinos El embarazo y el parto se asocian con numerosos cambios endocrinos maternos. Dado que existe una interacción compleja entre múltiples sistemas neuroendocrinos, es difícil llegar a determinar el papel que ejerce cada uno de ellos. No obstante, se ha evidenciado que la hormona oxitocina forma parte de la gran variedad de cambios cerebrales y comportamentales relacionados con la maternidad y los cuidados maternofiliales, de modo que se considera elemento esencial dentro de una larga cadena de cambios epigenéticos, con importantes efectos tanto a corto como a largo plazo para el desarrollo infantil [30]. Diversas investigaciones [30-32] indican que aspectos neuroendocrinos, especialmente aquellos que tienen lugar al final del embarazo y en los que está implicada la oxitocina, además de la dopamina, participan en los sistemas de recompensa y placer, aumentando la motivación para actuar con el bebé y la responsividad materna. Sin embargo, diferencias en los patrones de liberación de la oxitocina pueden causar diferencias en el estilo maternal, la sensitividad y las conductas de cuidado hacia el bebé [31]. Los niveles de oxitocina materna aumentan considerablemente durante el parto, contribuyendo a ello el paso del bebé por el canal de parto que em- 103 E. Escolano-Pérez puja hacia el cerebro los tejidos del útero. Este aumento de oxitocina produce una sensación de euforia, sueño más ligero, aumento del umbral del dolor, incremento de la sensación de cariño hacia el bebé y disminución de la sensación de estrés mediante la reducción, entre otros, de los valores de cortisol, hormona relacionada por excelencia con el estrés [32,33]. Las madres que han dado a luz mediante cesárea, y no parto vaginal, presentando así niveles menores de oxitocina endógena, se muestran menos sensibles y responsivas a las demandas de sus bebés. Estas diferencias conductuales se acompañan de una activación cerebral diferencial [34]. La sensación de bienestar de la madre tras el parto vaginal coincide con una hipoactivación del eje hipotálamo-pituitario-adrenal (HPA) en el bebé, concretamente entre el tercer y 12.º día de vida posnatal [30,35]. Este eje HPA es crucial para la valoración de estímulos estresantes y su respuesta psicobiológica, así como para la interpretación de claves sociales y la regulación emocional [9]. La infancia temprana constituye un período crítico para la reactividad del eje HPA, que ésta fuertemente asociada a los cuidados maternos recibidos durante esta etapa de la vida [36]. La exposición a cuidados no responsivos, o responsivos en bajo nivel, se ha asociado con una alta respuesta al estrés en el eje HPA en los bebés en torno a los tres meses de edad, mientras que una adecuada sensitividad y responsividad de la madre hacia sus hijos se ha asociado con hiporresponsividad de dicho eje. Así pues, cuidados maternos adecuados disminuirían la valoración de estímulos como estresores y, por tanto, la respuesta de este eje en el bebé, pero el mecanismo subyacente no es aún del todo conocido [31,37]. Los resultados de diversos estudios con animales han ido proponiendo distintas posibles explicaciones. Se pensó que el amamantamiento tendría un papel esencial en la reducción de la activación del eje HPA. La leche materna transmitiría determi­ nados péptidos que inhibirían ciertas hormonas y neurotransmisores implicados en la respuesta al estrés, provocando así un descenso en la activación del eje HPA. Estudios posteriores llevados a cabo con diferentes procedimientos parecen indicar que, aunque el amamantamiento afecta a la actividad del eje HPA, la clave no radica en los péptidos transmitidos en la leche materna sino en otras cuestiones, como el contacto físico, si bien los resultados no son concluyentes [38]. Así, se ha observado que aunque los roedores separados de sus madres muestran una alta reactividad en el eje HPA, aquellos otros que aun siendo también separados de ellas reciben estimulación física artificial, muestran una menor reac- 104 tividad en el eje que los primeros. Otros estudios que provocan la privación maternal y sus cuidados mediante distintos protocolos (transportando manualmente a las crías o mediante otros procedimientos que no implican contacto con ellas) encuentran resultados diferenciales en la activación de dicho eje, si bien variables como la edad y sexo de las crías, duración de cada episodio de privación, distancia temporal entre éstos, duración total de la privación, etc., parecen afectar, asimismo, a dichas diferencias [35,38]. En humanos, aspectos como la edad de la madre y número de partos parecen influir también en la activación diferencial de este eje en sus hijos [31]. En suma, a pesar de que se desconoce el efecto que ejercen multitud de variables en el proceso, parece ser que la carencia de contacto físico temprano provoca cambios neurofisiológicos con importantes efectos nocivos sobre el desarrollo. Además de esta alterada activación del eje HPA ante estímulos estresores, se ha comprobado que una prolongada exposición en la infancia a hormonas relacionadas con el estrés, a consecuencia de una inadecuada sensitividad y responsividad de los cuidadores, puede provocar otros cambios neuro­ endocrinos importantes, como son niveles anormales de dopamina y oxitocina-vasopresina; así como graves alteraciones anatómicas y funcionales: menor volumen del córtex orbitofrontal y del cuerpo calloso, menor desarrollo de la amígdala y del hipocampo, inhibición de la neurogénesis y de la mielinización, y menor activación del neocórtex izquierdo. Los efectos de estos cambios cerebrales producidos en la infancia alcanzan el desarrollo integral del individuo [9,39], pues perduran en la adultez, acompañándose de patrones afectivos, cognitivos y conductuales diferenciales, lo que indica que la capacidad regulatoria del cuidador tiene un impacto a largo plazo en la reactividad del sistema infantil que responde al estrés [39]. Efectos transgeneracionales de las primeras interacciones maternoinfantiles sobre el desarrollo cerebral infantil Como se acaba de exponer, la llegada del bebé se acompaña de diversos cambios en el cerebro de la madre que la predisponen hacia el cuidado e interacción con su hijo. La relevancia y envergadura de las primeras experiencias maternoinfantiles es tal que su efecto llega incluso a constituir un efecto transgeneracional [40,41]: las primeras experiencias de cuidado maternal que recibe el bebé producen efectos tan a largo plazo que afectan incluso a con- www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 El cerebro materno y sus implicaciones en el desarrollo humano ductas relacionadas con su futura paternidad, de modo que tener durante la infancia un clima emocional positivo y consistente con la madre aumenta la probabilidad de ejercer conductas de cuidado sensibles y de calidad hacia los futuros hijos. Es más, incluso sólo la ‘percepción’ de haber recibido un cuidado maternal adecuado en la infancia se asocia con cambios en determinadas estructuras cerebrales y un patrón de respuestas funcionales característico ante estímulos infantiles cuando dichos individuos se convierten en madres [42]. Las mujeres que informan haber recibido cuidados maternales adecuados en su infancia muestran, tras el nacimiento de su bebé, un volumen mayor de la sustancia gris en algunas estructuras, especialmente del hemisferio derecho: giro frontal medio y superior, giro orbital, giro temporal superior y giro fusiforme. También estas madres, al percibir llanto infantil, exhiben una mayor activación en el giro frontal medio, giro temporal superior y giro fusiforme. En cambio, las madres que informan haber recibido en su infancia cuidados maternos inadecuados, tras el nacimiento de su bebé muestran una actividad elevada en el córtex temporal, es decir, en un área dedicada al procesamiento de estímulos auditivos, pero no en áreas del denominado ‘cerebro social’ [43,44], dedicado al procesamiento de estímulos sociales, tal y como sucede en el primer tipo de madres. En resumen, los cuidados maternos recibidos en la infancia se asocian con cambios estructurales y funcionales en las regiones cerebrales implicadas en una respuesta adecuada a los estímulos infantiles cuando se es madre en la edad adulta [45,46]. Es decir, regiones cerebrales que participan durante la infancia en el procesamiento de los cuidados recibidos pueden estar implicadas en la habilidad materna posterior para percibir, comprender y dar respuesta a las necesidades físicas y psicológicas del nuevo bebé nacido, afectando la salud biopsicológica de este. Se produce así un efecto transgeneracional que evidencia la relevancia de las primeras interacciones madre-bebé ya no sólo para la supervivencia del individuo, sino de la especie en su conjunto [40,41]. Conclusiones La neurociencia del desarrollo afectivo constituye una ciencia cuyo objetivo es conocer las relaciones cerebro-conducta implicadas en el desarrollo emocional. El nacimiento de esta nueva disciplina científica ha sido posible gracias a los avances tecnológicos producidos, que permiten ‘descomponer’ las www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 complejas relaciones cerebro-conducta en numerosos niveles de análisis. Así, tal y como se ha expuesto en este trabajo, la descomposición del cerebro materno en distintos niveles de análisis nos permite una mayor comprensión del desarrollo afectivo humano. Sin embargo, no puede olvidarse que este proceso de ‘descomposición’, para una mayor utilidad, debe acompañarse de un trabajo interdisciplinar de ‘reconstrucción’ de la cadena a partir de los conocimientos y explicaciones encontradas en cada nivel de análisis. Así, por ejemplo, el uso de avanzadas técnicas de neuroimagen que permiten análisis pormenorizados es improbable que aportara información para comprender el desarrollo humano en ausencia de teorías sobre este [47]. Si, cegados por la gran tecnología, se persigue únicamente un análisis demasiado parsimonioso, olvidando que sus resultados deben responder a la necesidad de una mayor comprensión de los procesos que unen las observaciones conductuales, evaluadas en su contexto, con los circuitos cerebrales en desarrollo, se corre el riesgo de reducir el fenómeno psicológico a la actividad neuronal [48,49]. Por ello, abogamos por un trabajo interdisciplinar de ‘descomposición’ y ‘reconstrucción’ del desarrollo humano. Además, consideramos que un adecuado abordaje de éste debe permitir llegar a conocer los mecanismos particulares a través de los cuales las experiencias agradables y desagradables pueden ejercer un importante y largo impacto sobre el funcionamiento afectivo individual, pues ello es elemento esencial para la comprensión del desarrollo humano típico y atípico. Sin embargo, la mayor parte de trabajos acerca de las interacciones tempranas madre-hijo tratan de abordar los efectos adversos que experiencias hostiles vividas en los primeros años de vida ejercen sobre el desarrollo, tanto a corto como a largo plazo, olvidando los efectos positivos que pueden conllevar experiencias de otra naturaleza. Es evidente que conocer los factores y procesos que actúan en determinadas situaciones de privación e inconsistencia de cuidados maternos puede contribuir al diseño de programas de intervención más eficaces, pero conocer cómo potenciar los efectos positivos de estímulos y situaciones adecuadas, incluso cuando no existe una situación de riesgo, también puede resultar útil [50]. Los estudios con modelos animales pueden aportar grandes avances en este sentido, pero ello exige un cambio en su proceder, pues nuevamente la situación se repite. En la literatura científica son abundantes los estudios con modelos animales acerca de los efectos negativos de la privación de los cuidados maternos sobre el desarrollo de las crías, pero son muy 105 E. Escolano-Pérez escasos los que estudian la situación inversa, es decir, el efecto optimizador que puede tener sobre un desarrollo típico manipulaciones que potencien o enriquezcan dichos cuidados [51]. Es necesaria una mayor investigación al respecto, máxime cuando los escasos resultados existentes sobre el tema son alentadores al evidenciar, por ejemplo, un mayor nivel de competencias emocionales y sociales en crías que son cuidadas conjuntamente por varias madres responsivas, frente a las que reciben cuidados únicamente de su madre biológica [52]. En este sentido, investigaciones similares que manipularan variables como la edad de las crías, tiempo de cuidado conjunto ofrecido por los adultos, distribución de este, presencia o no de otras crías, edades de estas, etc., podrían ofrecer resultados que contribuyeran a la solución de ciertas cuestiones que preocupan actualmente en nuestra sociedad. Indudablemente, la distancia que separa estos posibles estudios con animales de su aplicación a la vida humana es grande, pero se trata sólo de algunos ejemplos de las importantes contribuciones que la neurociencia del desarrollo puede llegar a hacer al ámbito educativo y social. Dado que la situación y agentes escolares constituyen, y construyen, parte del contexto social temprano y la calidad de este es esencial, pues puede producir incluso cambios neurobiológicos en cascada con importantes implicaciones conductuales [53], es evidente la necesidad de un trabajo interdisciplinar entre los profesionales de la neurociencia, la educación y las políticas sociales si lo que se pretende es la optimización del desarrollo infantil [54-56] y, por extensión, del ser humano. La evidencia empírica apoya el proceso de epigénesis probabilística del desarrollo humano, quedando atrás el predeterminismo genético propio de otra época y siendo ya indiscutible la intervención de los factores contextuales en la construcción del desarrollo [53,57,58]. De hecho, trabajos genéticos centrados en las relaciones entre calidad de los cuidados parentales y apego infantil de tipo seguro han encontrado que la mayor asociación entre ambas variables no se explica por aspectos genéticos, sino por el ambiente, tanto compartido como no compartido [59]. Estos resultados son alentadores, en cuanto que implican una mayor posibilidad de cambio y optimización en el desarrollo humano a través de la intervención sobre el contexto infantil. Sin embargo, para una intervención, es importante atender a las distintas variables que componen el contexto social más próximo del niño, pues no todas ejercen el mismo peso en el desarrollo, son modificables en la misma medida o lo son en el mis- 106 mo momento del desarrollo [60]. Los resultados procedentes de trabajos dedicados a la evaluación de programas son de especial relevancia, pues permiten diseñar programas eficaces optimizando los recursos humanos, técnicos, económicos y de todo tipo que, además, habitualmente son escasos. No obstante, es importante resaltar que esta escasez de recursos no puede servirnos como excusa para la no actuación, pues existen resultados empíricos acerca de la efectividad de programas llevados a cabo bajo tales circunstancias [61]. Así, una intervención eficaz puede ser posible incluso en contextos con ciertos recursos constreñidos, lo que, de acuerdo con la situación económica que estamos viviendo, deja vislumbrar un rayo de luz esperanzador. Por otra parte, el estudio neurocientífico del ‘cerebro paterno’ y sus implicaciones en el desarrollo infantil se encuentra todavía en su fase inicial, aunque comienza a despertar cierto interés [62]. Es de esperar que conforme la práctica del cuidado parental sea más extendida, favorecida por las nuevas características y leyes de la sociedad actual, también lo será su estudio, pues las situaciones y preguntas a las que deberá encontrarse respuesta serán, asimismo, más variadas y numerosas. En definitiva, apoyamos un trabajo interdisciplinar que posibilite una mayor comprensión acerca de la neuroplasticidad cerebral que acompaña la reproducción y maternidad-paternidad humana, los cambios psicológicos y sociales asociados, la dirección causal de dichos cambios y sus implicaciones en el desarrollo humano. Todo ello debería revertir en políticas de sensibilización acerca de su relevancia y programas de prevención e intervención lo más tempranas posibles, ofreciendo ayuda biopsicosocial en un contexto interdisciplinar y sistémico que abarque no sólo a la madre y al niño, ni tampoco únicamente a la madre, al padre y al niño, sino a todos sus contextos más próximos, desde antes del embarazo y tras el nacimiento. Bibliografía 1. Baars BJ, Gage NM, eds. Cognition, brain and consciousness: an introduction to cognitive neuroscience. Amsterdam: Elsevier; 2010. 2. Banich MT, Compton RJ. Cognitive neuroscience. Belmont: Wadsworth; 2011. 3. Cromwell HC, Panksepp JM. Rethinking the cognitive revolution from a neural perspective: how overuse/misuse of the term ‘cognition’ and the neglect of affective controls in behavioral neuroscience could be delaying progress in understanding the BrainMind. Neurosci Biobehav Rev 2011; 35: 2026-35. 4. Panksepp J. What is an emotional feeling? Lessons about affective origins from across-species neuroscience. Motiv Emot 2012; 34: 4-15. www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 El cerebro materno y sus implicaciones en el desarrollo humano 5. Perlman SB, Pelphrey KA. Regulatory brain development: balancing cognition and emotion. Soc Neurosci 2010; 5: 533-42. 6. Panksepp J. Affective neuroscience of the emotional BrainMind: evolutionary perspectives and implications for understanding depression. Dialogues Clin Neurosci 2010; 12: 389-99. 7. López-Sánchez F. Necesidades en la infancia y en la adolescencia. Respuesta familiar, escolar y social. Madrid: Pirámide; 2008. 8. Sameroff A. A unified theory of development: a dialectic integration of nature and nurture. Child Dev 2010; 81: 6-22. 9. Valencia-Alfonso CE, Feria-Velasco A, Luquín S, Díaz-Burke Y, García-Estrada J. Efectos cerebrales del medio ambiente social. Rev Neurol 2004; 38: 869-78. 10. Oates J, Karmiloff-Smith A, Johnson MH. Developing brains. Early childhood in focus, 7. Milton Keynes: Open University; 2012. 11. Feldman R. Maternal touch and the developing infant. In Hertensstein M, Weiss S, eds. Handbook of touch. New York: Springer; 2011. p. 373-407. 12. Hart S. The impact of attachment. New York: Norton; 2011. 13. Graham M. Nurturing natures: attachment and children’s emotional, sociocultural and brain development. New York: Psychology Press; 2011. 14. Panaitescu A, Vladareanu R. Maternal behavior. Rev Pediatr Obstet Ginecol Obstet Ginecol 2011; 59: 227-32. 15. Kim P, Leckman JF, Mayers LC, Feldman R, Wang X, Swain JE. The plasticity of human maternal brain: longitudinal changes in brain anatomy during the early postpartum period. Behav Neurosci 2010; 124: 695-700. 16. Numan M. Maternal behavior: neural circuits, stimulus valence, and motivational processes. Parenting 2012; 12: 105-14. 17. Swain JE, Lorberbaum JP, Kose S, Strathearn L. Brain basis of early parent-infant interactions: psychology, physiology, and in vivo functional neuroimaging studies. J Child Psychol Psychiatry 2007; 48: 262-87. 18. Almaguer-Melián W, Bergado-Rosado JA. Interacciones entre el hipocampo y la amígdala en procesos de plasticidad sináptica. Una clave para entender las relaciones entre motivación y memoria. Rev Neurol 2002; 35: 586-93. 19. Carretié L, López-Martín S, Albert J. Papel de la corteza prefrontal ventromedial en la respuesta a eventos emocionalmente negativos. Rev Neurol 2010; 50: 245-52. 20. Torras M, Portell I, Morgado I. La amígdala: implicaciones funcionales. Rev Neurol 2001; 33: 471-6. 21. Swain JE. The human parental brain: in vivo neuroimaging. Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry 2011; 35: 1242-54. 22. Ramos JMJ. ¿Es necesario el hipocampo para el aprendizaje espacial? Rev Neurol 2002; 34: 1142-51. 23. Perlman SB, Pelphrey KA. Developing connections for affective regulation: age-related changes in emotional brain connectivity. J Exp Child Psychol 2011; 108: 607-20. 24. Newman LK, Harris M, Allen J. Neurobiological basis of parenting disturbance. Aust Nz J Psychiat 2011; 45: 109-22. 25. Minagawa-Kawai Y, Matsuoka S, Dan I, Naoi N, Nakamura K, Kojima S. Prefrontal activation associated with social attachment: facial-emotion recognition in mothers and infants. Cereb Cortex 2009; 19: 284-92. 26. Noriuchi M, Kikuchi Y, Senoo A. The functional neuroanatomy of maternal love: mother’s response to infant’s attachment behaviors. Biol Psychiat 2008; 63: 415-23. 27. Fraedrich EM, Lakatos K, Spangler G. Brain activity during emotion perception: the role of attachment representation. Attach Hum Dev 2010; 12: 231-48. 28. Kringelbach ML, Berridge KC. Pleasures of the brain. New York: Oxford University Press; 2009. 29. Parsons CE, Young KS, Murray L, Stein A, Kringelbach ML. The functional neuroanatomy of the evolving parent-infant relationship. Prog Neurobiol 2010; 91: 220-41. 30. Bosch OJ. Maternal nurturing is dependent on her innate anxiety: the behavioral roles of brain oxytocin and vasopressin. Horm Behav 2011; 59: 202-12. 31. Saltzman W, Maestripieri D. The neuroendocrinology of www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108 32. 33. 34. 35. 36. 37. 38. 39. 40. 41. 42. 43. 44. 45. 46. 47. 48. 49. 50. 51. 52. 53. primate maternal behavior. Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry 2011; 35: 1192-204. Feldman R. Oxytocin and social affiliation in humans. Horm Behav 2012; 61: 380-91. García-Bueno B, Leza JC. Mecanismos inflamatorios/ antiinflamatorios en el cerebro tras la exposición a estrés. Rev Neurol 2008; 46: 675-83. Swain JE, Tasgin E, Mayes LC, Feldman R, Constable RT, Leckman JF. Maternal brain response to own baby-cry is affected by cesarean section delivery. J Child Psychol Psychiatry 2008; 49: 1042-52. Walker CD. Maternal touch and feed as critical regulators of behavioral and stress responses in the offspring. Dev Psychobiol 2010; 52: 638-50. Roque L, Veríssimo M, Oliveira TF, Oliveira RF. Attachment security and HPA axis reactivity to positive and challenging emotional situations in child-mother dyads in naturalistic settings. Dev Psychobiol 2012; 54: 401-11. Brunton PJ, Russell JA, Douglas AJ. Adaptive responses of the maternal hypothalamic-pituitary-adrenal axis during pregnancy and lactation. J Neuroendocrinol 2008; 20: 764-76. Feldman R, Singer M, Zagoory O. Touch attenuates infants’ physiological reactivity to stress. Dev Sci 2010; 13: 271-8. Lupien SJ, McEwen BS, Gunnar MR, Heim C. Effects of stress throughout the lifespan on the brain, behaviour and cognition. Nat Rev Neurosci 2009; 10: 434-45. Champagne FA. Maternal influence on offspring reproductive behavior: implications for transgenerational effects. In Bridges RS, ed. Neurobiology of the parental brain. San Diego: Academic Press; 2008. p. 307-18. Neppl TK, Conger RD, Scaramella V, Ontai LL. Intergenerational continuity in parenting behavior: mediating pathways and child effects. Dev Psychol 2009; 45: 1241-56. Kim P, Leckman JF, Mayers LC, Newman M, Feldman R, Swain JE. Perceived quality of maternal care in childhood and structure and function of mothers’ brain. Dev Sci 2010; 13: 662-73. Greatrex TS. Review of ‘The neuroscience of human relationships: attachment and the developing social brain’. Am J Psychol 2010; 123: 107-11. Valdizán JR. Funciones cognitivas y redes neuronales del cerebro social. Rev Neurol 2008; 46 (Supl 1): S65-8. Champagne FA, Curley JP. Epigenetic mechanisms mediating the long-term effects of maternal care on development. Neurosci Biobehav Rev 2009; 33: 593-600. Kim P, Feldman R, Mayers LC, Eicher V, Thompson N, Leckman JF, et al. Breastfeeding, brain activation to own infant cry, and maternal sensitivity. J Child Psychol Psychiatry 2011; 52: 907-15. Crone EA, Ridderinkhof R. The developing brain: from theory to neuroimaging and back. Dev Cogn Neurosci 2011; 1: 101-9. Ruiz-Sánchez de León JM, Pedrero-Pérez EJ, FernándezBlázquez MA, Llanero-Luque M. Neurología, neuropsicología y neurociencias: sobre usos y abusos de lo ‘neuro’ [carta]. Rev Neurol 2011; 53: 320. Martí E. Reductionism’s long shadow: commentary on ‘Where developmental psychology and neuroscience meet: a threatening or a felicitous encounter?’ by María-José Rodrigo. Infancia y Aprendizaje 2010; 33: 3-17. Graham-Allen MP. Early intervention: the next steps. London: H.M. Government; 2011. Mychasiuk R, Zahir S, Schmold N, Ilnytskyy S, Kovalchuk O, Gibb R. Parental enrichment and offspring development: modifications to brain, behavior and the epigenome. Behav Brain Res 2012; 228: 294-8. Branchi I. The mouse communal nest: investigating the epigenetic influences of the early social environment on brain and behavior development. Neurosci Biobehav Rev 2009; 33: 551-9. Curley JP, Jensen CL, Mashoodh FA, Champagne FA. Social influences on neurobiology and behavior: epigenetic effects during development. Psychoneuroendocrinology 2011; 36: 352-71. 107 E. Escolano-Pérez 54. Benarós S, Lipina SJ, Segretin MS, Hermida MJ, Colombo JA. Neurociencia y educación: hacia la construcción de puentes interactivos. Rev Neurol 2010; 50: 159-86. 55. Verdejo-García A, Tirapu-Ustárroz J. Neuropsicología clínica en perspectiva: retos futuros basados en desarrollos presentes. Rev Neurol 2012; 54: 180-6. 56. Shonkoff JP. Building a new biodevelopmental framework to guide the future of early childhood policy. Child Dev 2010; 81: 357-67. 57. Feil R, Fraga MF. Epigenetics and the environment: emerging patterns and implications. Nat Rev Genet 2012; 13: 97-109. 58. Feldman R, Eidelman AI. Biological and environmental initial conditions shape the trajectories of cognitive and social-emotional development across the first years of life. Dev Sci 2009; 12: 194-200. 59. Roisman GI, Fraley RC. A behavior-genetic study of parenting quality, infant attachment security, and their covariation in a nationally representative sample. Dev Psychol 2008; 44: 831-39. 60. Kaminski JW, Valle LA, Filene JH, Boyle CL. A meta-analytic review of components associated with parent training program effectiveness. J Abnorm Child Psychol 2008; 36: 567-89. 61. Eirís-Puñal J, Gómez-Lado M, Castro-Gago M. Aspectos relacionados con el desarrollo de la conducta y la socialización con mención a sus nexos con el trastorno por déficit de atención e hiperactividad. Rev Neurol 2006; 42 (Supl 2): S63-9. 62. Kuo PX, Carp J, Light KC, Grewen KM. Neural responses to infants linked with behavioral interactions and testosterone in fathers. Biol Psychol 2012; 91: 302-6. Maternal brain and its implications for the human development Introduction. One of the primary needs of human beings is setting emotional bonds perceived as unconditional and ever­ lasting. In the first moment of life, if development is harmonious, this need is satisfied by the care and attention received from the mother. Several studies have demonstrated how importance it is for the emotional development of the child and of the species in general. Aim. To review the main knowledge provided by several current researches on neurobiological changes that occurs in the mother to ensure the optimal development of the offspring. Development. Data from different sources show that even during pregnancy, childbirth and the very first mother-child interactions, structural, functional and neuroendocrine changes are noticed at the maternal brain which predispose the mother for her baby’s care and attention. These maternal brain changes affect the infant brain, and therefore, the development as much in the childhood years as later. Furthermore, the effects of these early mother-child interactions on brain and child development are even transgenerational. Conclusions. Despite these important results which show maternal brain plasticity and the relevance of their social, educational and health implications, there is still a long way to go in order to understand the processes in the maternal brain and its influence on the child development. Interdisciplinary labor is required to answer these questions and consequently, to improve human development. Key words. Baby stimuli. Brain-behavior relationship. Human development. Maternal brain. Motherhood. Mother-infant interaction. 108 www.neurologia.com Rev Neurol 2013; 56 (2): 101-108