Modelo de evaluación de riesgo de introducción de la

Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 16 (1), 91-103
Modelo de evaluación de riesgo de
introducción de la enfermedad hemorrágica
viral del conejo basado en la experiencia de
México
(2)
(1)
A. Heneidi Z e c k u a ( 1 ) . Zepeda S e i n , A. Mateos Poumián &
G. Velázquez(1)
(1) Comisión México-Estados Unidos para la Prevención de la Fiebre Aftosa y Otras Enfermedades Exóticas de
los Animales, km 15,5, Carr. México-Toluca Palo Alto, D.F. Del. Cuajimalpa, 05110 México D.F., México
(2) Unidad de Análisis de Riesgo, Organización Internacional Regional de Sanidad Agropecuaria (OIRSA), Calle
Ramón Belloso, Final Pasaje Isolde, Col. Escalón, San Salvador, El Salvador
Resumen
La enfermedad hemorrágica viral del conejo (EHVC) se introdujo a México a
través de canales infectadas originarias de la República Popular de China y
procedentes de los Estados Unidos de América, en noviembre de 1988.
En febrero de 1989, se activó el Sistema Nacional de Emergencia en Salud Animal,
que establecía un programa de erradicación. Se logró eliminar el virus de la EHVC
en 1992, mediante actividades zoosanitarias como vigilancia epidemiológica
activa, comunicación social, sacrificio, limpieza y desinfección de granjas
afectadas, centinelización, monitoreos serológicos y repoblación.
El programa de erradicación incluyó el muestreo seroepidemiológico de 39.727
conejos; la incidencia fue del 1,4%, y se sacrificaron 121.275 animales afectados y
bajo riesgo. El último brote de la enfermedad se registró en abril de 1991. El país
mantuvo una estrecha vigilancia epidemiológica mediante muestreos
serológicos, certificación de granjas libres de la enfermedad y control de
movimientos de animales y sus productos. Se declaró México libre de la
enfermedad el 20 de enero de 1993, siendo el primer país en erradicar la EHVC de
su territorio.
Los autores proponen un modelo para la evaluación del riesgo de introducción de
la EHVC a través de la importación de animales y sus productos. Proporcionan
asimismo una guía para el cálculo de cada rama del árbol de escenarios de riesgo
en función de cada parámetro considerado, que a su vez es identificado y
descrito.
Palabras clave
Análisis de riesgo - Enfermedad hemorrágica viral del conejo - Epidemiología Erradicación - México - Modelo.
Antecedentes
En los últimos años, el desarrollo de la cunicultura h a sido
significativo e n varios países e u r o p e o s y asiáticos, mientras
que en otros es insignificante. E n México, esta actividad tiene
poca participación dentro del subsector pecuario. El c o n s u m o
anual p e r cápita de carne de conejo e n México es
aproximadamente de 0,06 kg', lo cual c o m p a r a d o con algunos
países europeos c o m o Malta (4,3 kg), H u n g r í a (4 kg), Francia
y España (3,6 kg), resulta insignificante ( 3 8 , 50, 5 7 ) .
La cunicultura e n México p u e d e dividirse e n tres g r u p o s :
tecnificado ( 3 % ) , semitecniñcado (7%) y rural o familiar
(90%) (61). Es u n a actividad q u e generalmente se desarrolla
e n p e q u e ñ a s explotaciones c o n escasas m e d i d a s sanitarias y
de m a n e j o . Se h a observado u n crecimiento sustancial tanto
e n el n ú m e r o de animales c o m o e n la p r o d u c c i ó n de carne: la
población de conejos era de 1 1 3 . 4 5 2 e n 1 9 7 2 , y pasó a
1.319.058 conejos e n 1 9 8 0 ( 1 , 3 8 , 5 0 , 5 2 , 5 6 , 5 7 ) . Sin
e m b a r g o , en 1 9 9 1 la población decreció a 6 7 3 . 1 4 5 .
92
Introducción de la enfermedad
hemorrágica viral del conejo en
México
La enfermedad hemorrágica viral del conejo (EHVC) es u n a
enfermedad con gran - capacidad de difusión. Desde su
identificación en China e n 1 9 8 4 ( 4 3 , 68), la enfermedad h a
invadido la mayoría de los países europeos, algunos países de
África y Asia y el continente americano e n dos ocasiones.
Estos dos últimos brotes representan los únicos ejemplos
exitosos de erradicación de la enfermedad (México y Cuba)
(35, 4 0 , 67).
La introducción del virus de la EHVC e n México fue seguida
de u n a alta morbilidad y mortalidad q u e ocasionaron graves
daños económicos, sanitarios y sociales, y p u s i e r o n e n peligro
a la cunicultura nacional c o m o h a ocurrido en otros países
europeos o asiáticos (7, 8, 12, 16, 17, 18, 4 2 , 5 0 , 5 8 , 61).
El foco índice de la EHVC fue c o m u n i c a d o a la Comisión
México-Estados U n i d o s para la prevención d e la fiebre aftosa y
otras enfermedades exóticas d e los animales (CPA), el 2 2 d e
enero de 1989 ( 1 6 , 1 7 , 1 8 , 4 2 , 5 0 , 5 8 , 6 1 ) .
La CPA inició u n a investigación epidemiológica en la zona del
primer informe; paralelamente, se recibió información de q u e
otros laboratorios oficiales y privados d e diagnóstico e n
sanidad animal, h a b í a n obtenido informes sobre elevada
mortalidad e n conejos c o n signos similares d e s d e diciembre
de 1988 (8, 16, 17, 18, 2 1 , 4 2 , 5 0 , 5 8 , 61). La EHVC se
diseminó r á p i d a m e n t e hacia diversos Estados federales (4, 5 ,
17, 18, 2 1 , 2 2 , 5 8 , 61). Es difícil estimar la mortalidad
atribuible al b r o t e de EHVC e n México, sin e m b a r g o se
considera q u e en febrero d e 1 9 8 9 la enfermedad había
causado la m u e r t e d e 7 0 . 0 0 0 animales (58).
Los estudios epidemiológicos realizados d u r a n t e esta
epidemia indicaron q u e la enfermedad se introdujo al país el
19 de n o v i e m b r e de 1 9 8 8 , a través d e canales d e conejo
infectadas originarias d e la República Popular C h i n a y
procedentes de los Estados U n i d o s de América m e d i a n t e u n
e m b a r q u e de mercancías in bond.
El primer brote ocurrió e n u n a granja cunícola, después del
contacto directo de u n e m p l e a d o c o n las canales infectadas. La
EHVC se diseminó luego a varias explotaciones cunícolas y
Estados a partir de este p r i m e r brote, m e d i a n t e la venta de
animales enfermos y transporte del virus a través d e personas
y alfalfa (forraje). Posteriormente, se identificaron otros
mecanismos de difusión del virus: e q u i p o y vehículos
contaminados,
productos
y subproductos
cunícolas,
intercambio d e sementales, utilización d e alfalfa contaminada
c o m o alimento para los conejos, ausencia de control d e la
movilización d e conejos y s u s p r o d u c t o s y escasas m e d i d a s d e
bioseguridad en las explotaciones cunícolas (7, 8 , 1 6 , 1 7 , 5 0 ,
61).
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16(1)
El diagnóstico de la EHVC se realizó en México a c a m p o y e n
laboratorio, utilizando las p r u e b a s de hemaglutinación,
inmunofluorescencia directa, p r u e b a biológica e inhibición de
la hemaglutinación (50, 5 2 ) .
E n México, la enfermedad se diseminó c o n m a y o r frecuencia
entre explotaciones rústicas d o n d e las condiciones sanitarias y
las m e d i d a s de bioseguridad eran deficientes y d o n d e existían
ya otras enfermedades virales, bacterianas y parasitarias; es
decir q u e enfermedades existentes e n las explotaciones
favorecieron su introducción. Por el contrario,
en
explotaciones tecnificadas los índices de morbilidad,
mortalidad y letalidad fueron m á s bajos ( 1 3 , 16, 17, 18, 5 0 ) .
La incidencia d e la enfermedad fue m a y o r en animales
explotados e n piso que e n aquellos explotados en jaula (50).
Generalmente, los animales infectados p o r el virus d e la
EHVC n o manifestaron signos clínicos aparentes y la m u e r t e
ocurría e n forma súbita; sólo se observaron i n q u i e t u d de tipo
asfixiante,
chillidos,
disnea,
opistótonos,
distensión
a b d o m i n a l y presencia de e x u d a d o sanguinolento p o r las fosas
nasales, m o m e n t o s antes de la m u e r t e (7, 8, 1 1 , 12, 16, 17,
18, 5 0 ) .
La m a y o r tasa d e mortalidad se registró e n h e m b r a s lactantes,
seguida de las tasas en h e m b r a s gestantes, m a c h o s adultos y
conejos mayores de dos meses. Los animales m e n o r e s de dos
meses sobrevivieron e n la mayoría de los casos (7, 8, 1 1 , 12,
1 6 , 1 8 , 50).
Algunos estudios epidemiológicos realizados p o r la CPA
d e m o s t r a r o n la existencia de animales portadores del virus de
la EHVC ( 1 8 , 3 1 , 3 3 , 5 0 , 61). E n México, n o se c o m p r o b ó
n i n g ú n b r o t e d e la enfermedad en conejos silvestres, c o m o
Romerolagus diazi (teporingo, zacatuche o conejo de los
volcanes), n i t a m p o c o e n conejos del género Sylvüagus s p . (7,
8, 1 1 , 12, 16, 1 8 , 3 2 , 4 2 , 50).
D u r a n t e la epidemia de EHVC en México, se realizaron
diversos estudios c o n el objeto de lograr la identificación del
agente etiológico, así c o m o estudios sobre la patogenia,
exámenes
bacteriológicos,
virológicos,
microscopía
electrónica e inoculación del agente en conejos susceptibles
para su r e p r o d u c c i ó n e n u n i d a d e s d e aislamiento d e la CPA.
La etiología d e t e r m i n ó el origen viral de la enfermedad (37).
Programa de control y
erradicación
Justificación y base legal
La i n t r o d u c c i ó n a México de la EHVC causó u n grave
p r o b l e m a socioeconómico y sanitario, p o r lo q u e se i m p u s o la
necesidad de realizar u n a evaluación coste-beneficio c o n el
93
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16 (1)
objeto de i m p l e m e n t a r actividades zoosanitarias de control y
erradicación, así c o m o u n a b a s e legal para sustentar esta
campaña.
El i m p a c t o e c o n ó m i c o calculado d e la EHVC para
erradicación fue, e n total, de 3 . 0 7 5 . 3 9 7 U S $ .
su
La relación coste-beneficio del establecimiento d e la c a m p a ñ a
de erradicación contra el i m p a c t o e c o n ó m i c o ocasionado p o r
la EHVC, fue d e 1:17 mientras q u e su relación contra el d a ñ o
económico m á s el valor protegido (pérdidas indirectas) fue d e
1:37 (52).
La base legal del p r o g r a m a fue la activación del Sistema
Nacional d e Emergencia e n Salud Animal (SINESA) c o n el
objeto de controlar y erradicar la E H V C ( 3 , 1 8 , 2 2 , 6 5 ) . Varios
acuerdos oficiales del año 1 9 8 9 prescribieron acciones p a r a
cumplir con ese objetivo, en particular la obligatoriedad y
permanencia d e la c a m p a ñ a nacional para la prevención,
control y erradicación de la E H V C (2, 4 , 5, 19, 2 0 , 65) y el
control sanitario sobre el sacrificio y la comercialización d e
p r o d u c t o s y s u b p r o d u c t o s de Lepóridos (6).
Establecimiento de actividades zoosanitarias
Se definieron tres z o n a s o áreas geográficas a fin d e detectar la
enfermedad y evitar s u diseminación ( 1 7 , 1 8 , 5 0 , 5 2 ) .
Estas zonas se d e t e r m i n a r o n b a s á n d o s e e n el foco índice, el
foco primario y los focos secundarios, c o m o sigue:
supervisión y evaluación de la c a m p a ñ a nacional tanto e n
forma administrativa c o m o zoosanitaria. Lo anterior fue
fortalecido m e d i a n t e u n a serie d e estrategias: c o m u n i c a c i ó n
social, vigilancia epidemiológica activa y pasiva, lucha, control
y erradicación.
Comunicación social
Se llevó a cabo u n a amplia c a m p a ñ a de c o m u n i c a c i ó n social a
través de a n u n c i o s de radio y televisión, boletines de prensa,
entrevistas e n radio y televisión, c o n el objetivo d e sensibilizar
y ganar la confianza d e los p r o d u c t o r e s d e conejos. A d e m á s se
utilizaron volantes informativos dirigidos a p r o d u c t o r e s y
maestros d e escuelas primarias y carteles, entre otros m e d i o s
(18, 5 8 , 5 9 , 6 1 ) .
Vigilancia epidemiológica
La vigilancia epidemiológica establecida en forma pasiva y
activa incluyó la atención inmediata d e cualquier informe de
s o s p e c h a d e la enfermedad, control d e la movilización y
comercialización de animales, p r o d u c t o s y s u b p r o d u c t o s ,
certificación de granjas libres y restricción d e la movilización
d e animales y sus p r o d u c t o s a z o n a s libres ( 5 , 1 7 , 1 8 , 5 8 , 65).
Los resultados obtenidos i n d i c a n q u e e n m a y o de 1 9 8 9 ,
10 Estados estaban afectados: e n agosto del m i s m o a ñ o , dos
Estados m á s declararon la enfermedad, y en s e p t i e m b r e de
1989, otros dos m á s ; en total, 15 entidades federativas
estuvieron afectadas ( 1 8 , 1 9 , 2 9 ) .
a) zona focal: área c o n amplia difusión d e la enfermedad;
b) zona perifocal: área aledaña a la zona perifocal con focos
aislados, perfectamente u b i c a d o s y delimitados;
c) zona de riesgo: área libre d e la enfermedad.
El p r o g r a m a de control y erradicación incluyó tres fases e n las
que se aplicaron diversas m e d i d a s d e l u c h a (5, 65) definidas
como fase d e control, erradicación y libre.
La fase d e control incluyó el área epidémica c o n elevados
índices d e m o r b i l i d a d , m o r t a l i d a d y letalidad, actividades d e
sacrificio y repoblación d e granjas afectadas y puestas e n
cuarentena ( 5 , 60, 65).
La fase de erradicación era aquella e n la q u e , d e a c u e r d o con
las investigaciones epidemiológicas realizadas, n o h u b o focos
de la enfermedad, al m e n o s e n los ú l t i m o s doce meses
después d e haberse llevado a cabo la repoblación de granjas
afectadas.
La fase libre fue definida c o m o aquella z o n a d o n d e se constató
oficialmente la ausencia del virus de la EHVC, al cabo de
actividades de erradicación, i n c l u y e n d o c o m u n i c a c i ó n social,
sacrificio, limpieza y desinfección, centinelización
y
muestreos serológicos (5, 6 0 , 65).
Se elaboraron las n o r m a s y p r o c e d i m i e n t o s para la aplicación
de las actividades de erradicación d e la E H V C a d e m á s d e la
Durante
1 9 8 9 , se realizaron
10.843
investigaciones
serológicas de las cuales 2 . 7 6 8 dieron resultados positivos a la
EHVC. E n 1990, se e x a m i n a r o n 1.173 sueros y 1 4 7 fueron
seropositivos; e n 1 9 9 1 , se realizaron 3 . 4 0 8 investigaciones
c o n 2 5 9 resultados seropositivos a partir de u n solo foco
activo (14, 2 2 , 2 3 , 2 4 , 2 5 , 2 6 , 2 7 , 2 9 , 3 0 , 6 0 , 6 2 , 6 3 , 6 4 ) .
E n diciembre de 1992, 2 0 meses h a b í a n p a s a d o sin registrar
u n foco activo; se realizaron 9 5 9 investigaciones y se
detectaron 3 0 muestras seropositivas ( 2 8 , 2 9 ) .
Lucha y erradicación
D u r a n t e el desarrollo de la c a m p a ñ a de erradicación, 1 2 1 . 2 7 5
conejos fueron sacrificados en total (24, 2 5 , 2 7 , 2 8 , 3 0 , 6 2 ,
64, 66). De estos animales, 1 1 3 . 0 0 8 fueron sacrificados e n
1989, 7.850 e n 1990, 3 7 1 en 1 9 9 1 y 4 6 e n 1 9 9 2 .
El total de muestras procesadas p o r el laboratorio de la CPA
p a r a el diagnóstico de la EHVC d u r a n t e el transcurso de la
c a m p a ñ a fue de 1.210 e n 1 9 8 9 , 2 2 . 0 6 0 e n 1 9 9 0 , 3 0 . 5 9 3 en
1 9 9 1 y 1 3 . 8 3 7 e n 1 9 9 2 (52). El m u e s t r e o serológico realizado
en los 15 Estados afectados se llevó a cabo en 4 . 5 9 6 predios.
E n total, 3 9 . 7 2 7 conejos fueron sometidos a la p r u e b a
serológica, y 5 6 6 dieron resultados positivos (1,4%). El
n ú m e r o de focos activos registrados fue de 6 1 e n 1 9 8 8 , 2 . 7 6 8
en 1 9 8 9 , 8 en 1 9 9 0 y u n o (el último) e n 1 9 9 1 (52).
94
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16 (1)
Se trata d e u n m o d e l o general q u e abarca las principales vías
d e i n t r o d u c c i ó n de la enfermedad a través de los intercambios
comerciales internacionales. Para elaborar el m o d e l o se partió
del desarrollo de u n árbol de escenarios sobre la base d e la
metodología descrita p o r varios autores ( 4 1 , 4 4 , 4 5 , 4 7 ) . Este
árbol describe los eventos q u e p u e d e n suceder p a r a q u e
ocurra u n b r o t e de la enfermedad (Fig. 1).
D e 1 9 8 9 a 1992, se certificaron 8 3 9 granjas cunícolas c o m o
libres de la E H V C , lo q u e representó u n total d e 2 7 . 1 9 7
animales (52). D u r a n t e el m i s m o p e r í o d o , se r e p o b l a r o n las
granjas afectadas c o n u n total de 1 1 2 . 0 3 2 conejos. La
repoblación representó el 9 3 % d e los animales q u e h a b í a n
sido sacrificados (52).
E n enero d e 1 9 9 3 , después de u n a intensa c a m p a ñ a de
control y erradicación de la EHVC, la Oficina Internacional de
Epizootias (OIE) declaró a México c o m o el p r i m e r país e n el
m u n d o que erradicó la enfermedad de su territorio.
Se identificaron cuatro rutas principales q u e representan las
vías d e diseminación a través d e las importaciones comerciales
más comunes:
- animales vivos,
- carne fresca,
Modelo para la evaluación de
riesgo de introducción de la
enfermedad a través de
importaciones
- pelo,
- pieles frescas.
Se identificaron cinco escenarios posibles q u e implican la
ocurrencia d e u n b r o t e de EHVC. Cada escenario representa
u n evento i n d e p e n d i e n t e y p o r lo tanto u n a probabilidad d e
ocurrencia y diseminación diferente. Si u n país o u n a región
i m p o r t a n varios de estos r u b r o s , la probabilidad de ocurrencia
y diseminación total será la a c u m u l a c i ó n de las probabilidades
i n d e p e n d i e n t e s d e cada escenario.
El m o d e l o que se presenta a continuación se basa e n la
experiencia de México d u r a n t e el b r o t e d e EHVC y s u
erradicación, así c o m o e n las acciones t o m a d a s p a r a evitar la
reintroducción d e la enfermedad.
E n los C u a d r o s I a IV se muestra la m a n e r a de cuantificar cada
escenario.
Escenarios
conducentes a
un brote
Evento inicial
(E¡)
El
No
No
Prueba detecta
Granja
de origen
afectada
„ E3
Cuarentena
detecta
No
Animales vivos
Vacunados
E4
Contacto
efectivo
No
E2
Escenario
1
Escenario
2
Escenario
3
Escenario
4
Escenario
5
No
Vaciinacifjri previene
infección
E5
Cuarentena
detecta
E6
Contacto
efectivo
No
No
No
Granja
de origen
afectada
E7
Contacto
efectivo
Carne fresca
Si
Granja
de origen
afectada
No
Pelo
Desinfección eficaz
E9
Contacto
efectivo
No
Si
Granja
de origen
afectada
Pieles frescas
E1D
Desinfección eficaz
No
Fig.1
Árbol de escenarios para evaluar el riesgo de introducción de la enfermedad hemorrágica viral del conejo
No
E11
Contacto
efectivo
95
Rev. sci tech. Off. int. Epiz.. 16(1)
Cuadro I
Cuantificación del riesgo de introducción de la enfermedad
hemorrágica viral del conejo (EHVC) a través de la importación de
animales vivos
Evento (E)
Descripción
Ruta sin Ruta de
riesgo* riesgo
Granja infectada
E¡
E1
Pruebas
animales no diagnósticas
vacunados
detectan animales
infectados
E2
Vacuna protege y
animales
evita portadores
vacunados
E3 y E5
Detección durante
la cuarentena
E4 y E6
Infección de
conejos en destino
Escenario 1 Brote de EHVC
Escenario 2 Brote de EHVC
Probabilidad
si
no
P inicial (P¡)
P1
si
no
P2
si
no
P3 y P5
no
si
P4 y P6
P¡ x P1 x P3 x P4
P¡ x P2 x P5 x P6
* La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier
importación en caso de detectarse la infección
Criterios para cada parámetro
En la descripción d e los p a r á m e t r o s del m o d e l o p r o p u e s t o se
indican algunos d e los factores d e importancia p a r a la
estimación cualitativa o cuantitativa d e l riesgo, s i n p r o p o n e r
valores o rangos p r o b a b l e s d e valores. Ciertos parámetros,
como la prevalencia e n el lugar d e origen, el tipo d e p r u e b a
diagnóstica e m p l e a d a y s u sensibilidad, el régimen d e
muestreo y cuarentena, etc., varían p a r a cada situación y
deben ser analizados d e m a n e r a individual.
Cuadro II
Cuantificación del riesgo de introducción de la enfermedad
hemorrágica viral del conejo (EHVC) a través de la importación de
carne fresca
Evento (E)
Descripción
1
E¡
E7
Escenario 3
Granja infectada
Contacto efectivo
con la carne o con
fomites e infección
de conejos
Brote de EHVC
n
.
u r a s l
.
n
riesqo*
si
"
u l an e
P r e v a l e n c i a del lugar d e origen (P¡)
N o se d i s p o n e e n la actualidad d e información precisa sobre la
incidencia d e la enfermedad e n el m u n d o . A pesar d e q u e la
EHVC es u n a enfermedad d e la Lista B d e la OIE, p o c o s países
notifican el n ú m e r o d e focos d e m a n e r a constante. El
C u a d r o V presenta la lista d e países afectados, b a s á n d o s e e n
las informaciones enviadas p o r los países a la OIE d e 1 9 9 0 a
1996. Cabe m e n c i o n a r q u e la ausencia d e casos notificados e n
u n país q u e practica la v a c u n a c i ó n n o p u e d e ser considerada
c o m o la ausencia d e la enfermedad, p o r lo q u e países q u e n o
h a n notificado la enfermedad e n 1 9 9 5 o 1 9 9 6 , p e r o q u e lo
h a n h e c h o e n años anteriores, figuran e n la lista.
Cuadro III
Cuantificación del riesgo de introducción de la enfermedad
hemorrágica viral del conejo (EHVC) a través de la importación de pelo
Evento(E)
Descripción
E,
E8
Granja infectada
Desinfección
inactiva el virus de
EHVC
E9
Pelo importado
infecta a conejos en
destino
Brote de EHVC
Escenario 4
Ruta sin
riesgo*
Ruta de
riesgo
si
no
P8
no
si
P9
Probabilidad
P inicial (P¡)
P¡ x P8 x P9
La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier
importación en caso de detectarse la Infección
E n la actualidad, d e la totalidad d e los países afectados,
ú n i c a m e n t e México y C u b a h a n logrado la erradicación d e la
enfermedad m e d i a n t e el sacrificio sanitario sin vacunación.
Los d e m á s países afectados h a n i m p u e s t o diferentes m e d i d a s
de control q u e e n la mayoría d e los casos incluyen la
vacunación. Australia inició estudios p a r a la liberación del
virus c o m o m é t o d o d e reducción d e la población cunicola,
q u e e n ese país es catalogada c o m o u n a plaga (46).
Probabilidad
riesqo
no
P inicial (P¡)
P7
P¡ x P7
Cuadro IV
Cuantificación del riesgo de introducción de la enfermedad
hemorrágica viral del conejo (EHVC) a través de la importación de
pieles frescas
Evento (E)
Descripción
* La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier
importación en caso de detectarse la infección
E¡
E10
Granja infectada
Desinfección
inactiva el virus de
EHVC
Probabilidad debida a la granja a f e c t a d a (E¡)
E11
Pieles importadas
infectan a conejos
en destino
Brote de EHVC
Debido a la gran capacidad d e difusión d e la EHVC, s e
considera q u e la totalidad d e los animales e n u n a granja
afectada están afectados, p o r lo q u e la u n i d a d para el cálculo
de la prevalencia d e b e ser la explotación.
Escenario 5
Ruta sin
Ruta de
riesgo*
riesgo
si
no
P10
no
si
P11
Probabilidad
P inicial (P¡)
P¡xP10xP11
* La ruta sin riesgo implica que se tomen las acciones necesarias para impedir cualquier
importación en caso de detectarse la infección
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16 (1)
96
Cuadro V
Países que han notificado la enfermedad hemorrágica viral del conejo
(1990-1996)
África
Asia,
Extremo
Oriente,
Oceaní
América
Australia
Camerún México
(erradicada) República
Egipto
Cuba
Popular
Libia
(erradicada) de China
Túnez
m n 11 p o
ncpuuiiLd
Zaire
de Corea
Europa
Europa
del Este
Oriente
Medio
Alemania
Bielorrusia
Líbano
Austria
Croacia
Bélgica
Eslovenia
Bulgaria
Chipre
Eslovaquia
Taipei China Dinamarca
España
Isla
Reunión
Francia
Grecia
Italia
-
Kirguizistán
Letonia
Moldavia
República
Checa
Ucrania
Irlanda
Luxemburgo
Malta
Países Bajos
Polonia
1,2 k g e n canal. La cantidad d e carne i m p o r t a d a deberá p u e s
dividirse p o r esta cifra para obtener el n ú m e r o de animales
q u e formaron el lote.
Asimismo, se estima q u e u n
pelo p r o d u c e entre 9 0 0 y
espaciados cada 13 semanas,
n ú m e r o d e u n i d a d e s animales
conejo d e raza p r o d u c t o r a de
1.000 g p o r a ñ o , en cortes
lo q u e p e r m i t e determinar el
i m p o r t a d a s (10, 5 4 , 55).
P r u e b a s d e laboratorio (E1)
D e acuerdo c o n el Manual of Standards for Diagnostic Tests
and Vaccines de la OIE (48), las p r u e b a s serológicas
r e c o m e n d a d a s s o n la inhibición de la hemaglutinación (HI)
q u e utiliza eritrocitos d e tipo O h u m a n o y la p r u e b a
i n m u n o e n z i m á t i c a (enzyme-linked
immunosorbent
assay:
ELISA). Más recientemente, se h a desarrollado e n Australia
u n a p r u e b a ELISA d e inhibición competitiva q u e resulta m á s
sensible y
personal).
específica
(15;
C.
Lenghaus,
comunicación
E n la actualidad, es imposible diferenciar m e d i a n t e p r u e b a s
serológicas a animales v a c u n a d o s de aquellos infectados p o r
cepas d e c a m p o (48; D . Gregg, comunicación personal).
Portugal
Reino Unido
Suecia
Suiza
Para calcular la probabilidad de q u e p o r lo m e n o s u n a granja
afectada contribuya al g r u p o de animales d e exportación, se
p u e d e utilizar la expresión:
N
Pi = 1 - (1 - P c ) ,
donde:
P = probabilidad d e incluir al m e n o s u n a granja afectada
c o m o fuente de animales d e exportación;
t
Pc = prevalencia calculada, igual a I x D (37);
I = incidencia de la enfermedad ( n ú m e r o d e brotes p o r a ñ o e n
el total d e explotaciones);
D = duración d e la infección e n u n a explotación c o m o u n a
fracción de a ñ o ;
N = n ú m e r o d e explotaciones requeridas para reunir el
n ú m e r o de u n i d a d e s animales p a r a la exportación.
Unidad animal importada
D e acuerdo con el Código Zoosanitario Internacional d e la OIE,
u n a u n i d a d animal i m p o r t a d a se define c o m o u n animal, u n
embrión, u n a dosis de s e m e n o u n a cantidad determinada de
u n p r o d u c t o de origen animal, d e u n p r o d u c t o cárnico o de
carne (49). E n este sentido, cada animal y cada piel de
importación representan u n a u n i d a d animal.
E n cuanto a la carne fresca, se estima q u e u n conejo destinado
al sacrificio comercial rinde e n términos generales entre 1,1 y
El m a y o r p r o b l e m a del análisis de riesgo asociado a la
i m p o r t a c i ó n lo constituyen los animales « falsos negativos »,
es decir aquellos e n los q u e el diagnóstico da resultados
negativos a pesar d e q u e están afectados. Algunos autores h a n
descrito diversos e s q u e m a s d e muestreo y p r o p u e s t o u n
cálculo de la probabilidad d e encontrar p o r lo m e n o s u n
animal infectado c u a n d o los resultados de laboratorio s o n
negativos (39). Estos resultados varían considerablemente
s e g ú n el e s q u e m a d e m u e s t r e o elegido, la prevalencia de la
enfermedad, la sensibilidad y la especificidad d e la p r u e b a .
D a d a s las características epidemiológicas d e la enfermedad,
sobre t o d o su gran capacidad d e difusión, resulta m á s
conveniente u n a estrategia e n la q u e u n solo reactor descalifica
al g r u p o entero d e la importación. Siguiendo este m é t o d o ,
a ú n c o n p r u e b a s diagnósticas relativamente insensibles, se
p u e d e n obtener niveles de seguridad adecuados.
Eficacia d e la v a c u n a (E2)
Existen diversas vacunas contra la EHVC. Dada la dificultad
d e p r o p a g a r el virus en cultivos celulares (35), las vacunas s o n
elaboradas a partir de macerados de hígado e inactivadas con
beta propiolactona, formalina u otros agentes inactivantes (9,
48).
Estas vacunas confirieron protección a animales sometidos a
u n a p r u e b a de confrontación cuatro a cinco días d e s p u é s d e la
vacunación. El título m í n i m o protectivo es de 1:80
anticuerpos capaces de inhibir la hemaglutinación. Los
animales confrontados c o n 100 D L
sobreviven c u a n d o
tienen u n título de anticuerpos HI m a y o r o igual a 1:80. Estos
animales p r o d u c e n anticuerpos hasta alcanzar títulos de
1:640 o m á s (9).
5 0
97
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16 (1)
N o r m a l m e n t e los conejos d e e n g o r d e n o s o n v a c u n a d o s d a d a
su corta vida productiva. Los d e m á s s o n v a c u n a d o s a partir de
las diez s e m a n a s de e d a d a p r o x i m a d a m e n t e . Algunas vacunas
solo p a r e c e n conferir protección d u r a n t e seis meses (34, 4 8 ) ,
pero otros autores consideran q u e u n a sola vacunación es
suficiente para conferir protección d u r a n t e la vida comercial
de los animales (9). El u s o de la v a c u n a c i ó n ante u n brote h a
sido exitoso s e g ú n algunos informes (36).
No se sabe todavía si la vacunación previene la creación d e
animales portadores; es p r o b a b l e , sin e m b a r g o , q u e los
animales v a c u n a d o s eliminen virus d u r a n t e algunos días
después de la vacunación. El intestino es u n sitio d e
replicación viral y se desconoce si los anticuerpos h u m o r a l e s
p u e d e n prevenir la replicación viral e n éste órgano (D. Gregg,
comunicación personal).
Otros estudios m u e s t r a n q u e animales v a c u n a d o s y sometidos
a u n a p r u e b a d e confrontación con 1.000 D L g resistieron al
virus e n u n porcentaje d e 8 9 % a 1 0 0 % , q u e d e p e n d í a del
p r o d u c t o utilizado; p o r otra parte, los animales desafiados n o
infectaron a los centinelas, p o r lo q u e los autores descartan la
formación de p o r t a d o r e s (51).
0
D e t e c c i ó n d u r a n t e la c u a r e n t e n a (E3 y E5)
La EHVC es u n a enfermedad fulminante e n animales n o
i n m u n i z a d o s . El p e r í o d o d e i n c u b a c i ó n es corto c o n u n a
duración d e 2 4 a 4 8 h o r a s y u n a m o r t a l i d a d cercana al 1 0 0 %
(34). E n la eventualidad d e q u e se i m p o r t a r a n animales q u e
estuviesen i n c u b a n d o la enfermedad, ésta sería detectada
r á p i d a m e n t e d u r a n t e la cuarentena.
Durante u n brote, d e s d e u n 2 0 % a u n 4 0 % de los animales
afectados p u e d e n curarse. Gregg y col. (34, 35) lograron
demostrar, e n condiciones c u i d a d o s a m e n t e controladas, q u e
los animales afectados q u e logran curarse p u e d e n excretar el
virus d u r a n t e cuatro s e m a n a s e n las heces. E n el caso de
México, ésta p u e d e ser la ú n i c a explicación para algunos
brotes ocurridos, sin q u e h u b i e r a n i n g ú n otro factor
epidemiológico aparente. Por otra parte, otros investigadores
n o h a n logrado detectar p o r t a d o r e s (C. Lenghaus,
comunicación personal).
La existencia de animales p o r t a d o r e s d e m o s t r a d a p o r Gregg y
colegas c o m p r o m e t e seriamente la eficacia de la cuarentena
como u n a h e r r a m i e n t a d e control de la enfermedad, p u e s se
requerirían e s q u e m a s de centinelización y protocolos de
aislamiento viral difíciles de aplicar.
Probabilidad d e c o n t a c t o efectivo para a n i m a l e s
vivos (E4 y E6)
Las importaciones d e animales vivos p u e d e n dividirse en tres
categorías: animales, p a r a r e p r o d u c c i ó n , para sacrificio y
mascotas.
Animales
para
Animales
para
sacrificio
E n principio, los animales de i m p o r t a c i ó n destinados al
sacrificio deberían dirigirse directamente a m a t a d e r o s
s o m e t i d o s a inspección oficial, sin tener contacto c o n otros
animales susceptibles e n el trayecto. El m a y o r riesgo se
presenta d e s p u é s del sacrificio, p u e s la carne es u n vehículo
eficaz del virus. E n este sentido, se d e b e r á n t o m a r e n cuenta
los factores descritos m á s adelante acerca de la probabilidad
de contacto efectivo p a r a carne fresca (E7).
Los vehículos d e transporte d e b e n ser desinfectados
meticulosamente. E n efecto, p u e d e n ser fuente d e infección,
p u e s el viras es capaz d e persistir e n la materia orgánica q u e
q u e d a depositada e n las r u e d a s , suelos, etc.
Mascotas
E n México, la solicitud d e i m p o r t a r conejos c o m o mascotas es
frecuente. E n la mayoría de los casos se trata d e animales
adultos q u e llegan al país c o n personal internacional o
diplomático. Estos animales h a n p a s a d o , e n términos
generales, u n largo tiempo e n u n a m b i e n t e c o n p o c a s
probabilidades d e infección, a u n q u e ésta n o p u e d a excluirse
del t o d o .
A su ingreso al país, estos conejos s o n m a n t e n i d o s e n u n
a m b i e n t e similar, p o r lo q u e las posibilidades d e contacto c o n
la p o b l a c i ó n cunicola nacional s o n escasas. Asimismo es d e
esperar q u e e n caso d e observarse u n a enfermedad e n algún
animal de este tipo, éste sea atendido p o r u n m é d i c o
veterinario y la enfermedad notificada al sistema oficial d e
vigilancia epidemiológica.
Se p u e d e decir q u e este tipo d e animales representa u n riesgo
m e n o r q u e los animales destinados a la r e p r o d u c c i ó n o
abasto.
Probabilidad d e c o n t a c t o efectivo para la c a r n e
f r e s c a , el pelo y las pieles f r e s c a s (E7, E9 y E11 )
Es u n h e c h o reconocido q u e los fomites s o n u n m e c a n i s m o d e
principal importancia en la transmisión d e la EHVC ( 3 4 , 5 3 ,
69). La concentración viral e n la sangre e h í g a d o p u e d e
alcanzar niveles d e hasta 1 0 partículas virales p o r g r a m o , el
virus es m u y estable en sangre o h e c e s y sigue siendo
infeccioso a ú n d e s p u é s de varios m e s e s (34).
6
El virus p u e d e sobrevivir hasta 2 2 5 días a 4°C; se h a
observado d u r a n t e 105 días a 2 0 ° C en tela seca (53). Por lo
tanto, n o es necesario el contacto de la carne, el pelo o las
pieles c o n animales susceptibles; el contacto d e personal q u e
haya m a n i p u l a d o la carne infectada c o n conejos susceptibles
es suficiente p a r a originar u n brote.
reproducción
En el m o d e l o se a s u m e q u e la probabilidad de contacto
efectivo para animales i m p o r t a d o s c o n fines de r e p r o d u c c i ó n
es igual a 1, p o r lo q u e se excluyen del m o d e l o .
Para caracterizar el riesgo d e transmisión a través d e la carne
fresca, e n teoría se debe considerar la p r o p o r c i ó n d e carne q u e
podría entrar e n contacto con animales susceptibles y la
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16 (1)
98
probabilidad d e supervivencia del virus a la cocción. Sin
e m b a r g o , e n la experiencia d e México estos factores n o
j u g a r o n u n p a p e l i m p o r t a n t e en la epidemia de EHVC. El
b r o t e primario se debió al contacto de personas q u e
m a n i p u l a r o n carne fresca infectada con u n a granja cunícola;
posteriormente el b r o t e se difundió a varios Estados del país.
E n la o p i n i ó n de los autores, la carne constituye u n o de los
p r o d u c t o s de m a y o r riesgo para la introducción de la
enfermedad y la diseminación del virus, la experiencia del
brote de México así lo demuestra. El comercio de pelo y
pieles, si b i e n es considerado peligroso, lo es m e n o s q u e el d e
la carne fresca de conejo.
Conclusión
La EHVC se h a extendido r á p i d a m e n t e a m á s d e 4 0 países
d e s d e su aparición. La gran capacidad de diseminación del
virus, así c o m o la alta mortalidad q u e provoca, la convierten
sin d u d a e n la enfermedad m á s temible d e los lagomorfos.
Hasta el m o m e n t o , el continente americano es el ú n i c o q u e se
m a n t i e n e libre de esta enfermedad, a pesar d e dos epidemias
q u e gracias al esfuerzo d e las autoridades nacionales y a la
cooperación internacional h a n logrado ser erradicadas.
La cría del conejo es u n a alternativa interesante para m u c h o s
países en vías de desarrollo, p o r lo q u e es i m p o r t a n t e limitar la
D e s i n f e c c i ó n e f i c a z del pelo y pieles f r e s c a s
(E8 y E10)
E n general se considera q u e el proceso de curtido comercial es
capaz d e inactivar al virus, p e r o q u e sería s u m a m e n t e difícil
inactivar el virus e n pieles frescas contaminadas con sangre
(D. Gregg, comunicación personal). N o se h a n realizado
investigaciones para determinar la factibilidad comercial d e
desinfectar pieles frescas para el comercio internacional. Sin
embargo, se sabe q u e el virus es capaz de sobrevivir a u n p H
de 3 a 8 (69).
La mayoría de los desinfectantes y detergentes capaces de
desinfectar el pelo extraen los lípidos naturales. La
preservación de estos aceites naturales p u e d e ser i m p o r t a n t e
en el proceso de hilado de estas fibras, p o r lo q u e es posible
q u e la desinfección n o sea comercialmente aceptable
(D. Gregg, comunicación personal).
diseminación de la enfermedad m e d i a n t e u n a t o m a
de
decisiones técnicamente fundada en el análisis d e riesgo.
El m o d e l o y los criterios d e p r u e b a para los p a r á m e t r o s
p r o p u e s t o s p u e d e n servir c o m o base para u n a t o m a de
decisiones mejor informada q u e limite la probabilidad d e
introducción de la enfermedad a niveles m í n i m o s .
Agradecimientos
Los autores agradecen a los Doctores Paul Sutmoller y
Alwynelle Ahl p o r su colaboración en la preparación de este
artículo.
Model for evaluating the risk of introducing viral haemorrhagic
disease of rabbits, based on experience in Mexico
A. Heneidi Zeckua, C. Zepeda Sein, A. Mateos Poumián & G. Velázquez
Summary
Viral haemorrhagic disease (VHD) of rabbits w a s introduced into Mexico from the
United States of America in November 1988, following the importation of infected
carcasses from China.
In February 1989, the National System for Animal Health Emergencies w a s
created, and an eradication programme w a s implemented at that time. The VHD
virus w a s eradicated in 1992, by means of disease control procedures which
included active epidemiological surveillance, publicity campaigns, slaughter,
cleaning and disinfection of affected premises, the use of sentinel animals,
serological monitoring and repopulation.
99
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16(1)
The eradication programme involved the serological sampling of 39,727 rabbits
(revealing an incidence of 1.4%) and the slaughter of 121,275 affected rabbits and
rabbits at risk of exposure to infection. The final outbreak of the disease was
recorded in April 1991. The country maintained strict epidemiological surveillance
through serological testing, certification of premises free from the disease, and
control of movement of animals and animal products. Mexico was declared free
from the disease on 20 January 1993, becoming the first country to have
eradicated VHD.
The authors propose a model to evaluate the risk of introducing VHD through the
importation of animals and animal products. A guide is provided to evaluate each
branch of the relevant scenario tree and the principal criteria which indicate the
event at each parameter.
Keywords
Epidemiology - Eradication - Mexico - Models - Risk analysis - Viral haemorrhagic
disease of rabbits.
Modèle d'évaluation des risques d'introduction de la maladie
hémorragique virale du lapin à partir de l'expérience du Mexique
A. Heneidi Zeckua, C. Zepeda Sein, A. Mateos Poumián & G. Velázquez
Résumé
La maladie hémorragique virale du lapin (viral haemorrhagic
disease : VHD) a été
introduite au Mexique en novembre 1988, à la suite de l'importation, par les
Etats-Unis d'Amérique, de carcasses infectées en provenance de la République
populaire de Chine.
En février 1989, le Mexique a déclenché le Système national d'urgence en santé
animale, qui mettait en œuvre un programme d'éradication. Le virus de la VHD a
été éliminé dès 1992, grâce à des mesures zoosanitaires telles que la surveillance
épidémiologique active, l'information du public, l'abattage, le nettoyage et la
désinfection des fermes affectées, l'utilisation d'animaux sentinelles, le suivi
sérologique et le repeuplement.
Dans le cadre du programme d'éradication, 39 727 sérums de lapins ont été
examinés. Le taux de sérums possédant des anticorps a été de 1,4 %. Au total,
121 275 animaux malades ou à risque ont été abattus. Le dernier foyer de maladie
a été observé en avril 1991. Le Mexique n'a pas pour autant relâché son
programme d'épidémio-surveillance, poursuivant les prélèvements de sérums, la
certification des fermes indemnes et le contrôle des transferts d'animaux et de
leurs produits. Enfin, le 20 janvier 1993, le Mexique a été déclaré indemne de la
maladie, devenant ainsi le premier pays au monde à l'avoir éradiquée de son
territoire.
Les auteurs proposent un modèle pour l'évaluation des risques d'introduction de
la VHD lors d'importation d'animaux et de produits animaux. Ils incluent un guide
permettant de dresser l'arbre des scénarios de risque et de calculer chaque
risque en fonction des paramètres considérés, qui sont identifiés et décrits.
Mots-clés
Analyse des risques - Épidémiologie - Éradication - Maladie hémorragique virale du lapin
-Mexique-Modèle.
100
Rev. sci tech. Off. int. Epiz, 16(1)
Bibliografía
1. Anón. (1972). - Rabbit nutrition and management.
Veterinary Service Program, United States Department of
Agriculture, Washington, DC, Estados Unidos de América,
3 págs.
2. Anón. (1979). - Ley Federal de Sanidad Fitopecuaria de los
Estados Unidos Mexicanos. Diario Oficial de la Federaáón, 12
de enero, México.
3. Anón. (1988). - Acuerdo por el cual se instituye en la
Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos el Sistema
Nacional de Emergencia en Salud Animal (SINESA). Diario
Oficial de la Federación, 16 de febrero, México.
4. Anón. (1989). - Acuerdo por el cual se declara la presencia
el territorio nacional de una enfermedad hemorrágica viral
los conejos, enfermedad ésta de tipo exótico, y se pone
operación el SINESA. Diario Oficial de la Federación, 21
febrero, México.
en
de
en
de
5. Anón. (1989). - Acuerdo por el que se establece en todo el
territorio nacional con carácter obligatorio, general y
permanente, la camparla nacional contra la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos. Diario Oficial de la
Federación, 27 de septiembre, México.
6. Anón. (1989). - Bases de coordinación para establecer el
control sanitario sobre sacrificio y comercialización de
productos y subproductos de Lepóridos, en especial del
conejo doméstico. Diario Oficial de la Federación, 6 de
noviembre, México.
7. Anón. (1989). - Reto para el médico veterinario: erradicar la
enfermedad hemorrágica viral de los conejos. Bol. informat.
(Biológicos) UNAM, 9 (9), 5 págs.
8. Anón. (1989). - Asesoría veterinaria en la erradicación del
mal de los conejos. Gaceta UNAM, 17 de abril, México, 26-27.
9. Arguello Villares J.L. (1991). - La enfermedad hemorrágica
viral del conejo: vacunación y respuesta inmunológica. In
Enfermedad hemorrágica viral del conejo y síndrome de la
liebre parda europea J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off.
int. Epiz., 10 (2), 459-470.
10. Charlet-Lévy G., Fiszlewicz M., Morel M.T., Rougeot J. &
Thébault R.G. (1985). - Variation annuelle de l'état
nutritionnel de la lapine Angora durant les pousses
saisonnières des poils. Ann. Zootech., 3 4 (4), 447-462.
11. Ciprián CA., Colmenares V.G., Mendoza E.S., Gonzalez G.S.
& Tortora J. (1988). - Informe experimental realizado por el
Departamento
de
Epidemiología
del
CENID,
de
Microbiología del INIFAP y de los Departamentos de
Virologia y Patología, el de Microscopio y Microscopía
Electrónica de la Coordinación General de Investigación y
Estudios de Posgrado de FES-C. México, 1-8.
12. Ciprián C.A., Colmenares V.G., Mendoza E.S. & Hernández
B.E. (1989). - Descripción de la enfermedad viral
hemorrágica de los conejos. In Memoria de la Reunión
Nacional de Investigación Pecuaria. Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de México,
México, 87.
13. Ciprián C.A., Colmenares V.G., Mendoza E.S. & Hernández
B.E. (1989). - Posible interacción entre la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos y Pasteurella spp. In Memoria
de la Reunión Nacional de Investigación Pecuaria. Facultad
de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma
de México, México, 92.
14. Colectivo (1991). - International Symposium on Rabbit
Hemorrhagic Disease, 6-10 de agosto. Chinese Association of
Animal and Veterinary Sciences, National Control Institute of
Veterinary Bioproducts and Pharmaceuticals, Beijing,
República China, 1-5.
15. Collins B.J., White J.R., Lenghaus C , Boyd V. & Westbury
H.A. (1995). - A competition ELISA for the detection of
antibodies to rabbit haemorrhagic disease vims. Vet.
Microbiol, 4 3 ( 1 ) , 85-96.
16. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1989). - Enfermedad hemorrágica viral de los
conejos. Boletín Extraord. CPA, 4.
17. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1989). - Gran brote de la enfermedad viral
hemorrágica de los conejos, fatal para ellos en México. Boletín
Extraord. CPA, 20 de febrero.
18. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1989). - Operación del Sistema Nacional de
Emergencia en Salud Animal (SINESA) de México para la
erradicación del brote de la enfermedad hemorrágica viral de
los conejos. Boletín CPA, 2 (2), 4-12.
19. Comisión México-Estados Unidos
fiebre aftosa y otras enfermedades
(CPA) (1989). - Situación actual
enfermedad hemorrágica viral de
Boletín CPA, 2 (3), 4-8.
20.
para la prevención de la
exóticas de los animales
de la campaña contra la
los conejos en México.
Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1989). - Brote de la enfermedad hemorrágica viral de
los conejos. Reporte, 30 de mayo de 1989, México, 1-5.
101
Rev. sei tech. Off. int. Epiz, 16(1)
21. Comisión México-Estados Unidos
fiebre aftosa y otras enfermedades
(CPA) (1990). - Situación actual
enfermedad hemorrágica viral de
Boletín CPA, 3 (1), 6-7.
para la prevención de la
exóticas de los animales
de la campaña contra la
los conejos en México.
enfermedad hemorrágica viral de los conejos. Reunión
Nacional de Investigación Pecuaria. In Memoria de la
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Autónoma de México, México, 20.
22. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1990). - Situación actual de la campaña contra la
enfermedad hemorrágica viral de los conejos en México.
Boletin CPA, 3 (2), 7-9.
32. Fraire C.M., Handy F., Saldivar Z.E. & Gay G.M. (1989). Estudio sobre la susceptibilidad de los Teporingos
(Romerolagus diazi) al virus de la enfermedad hemorrágica
viral de los conejos. In Memoria de la Reunión Nacional de
Investigación Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, Universidad Autónoma de México, México, 2 1 .
23. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1991). - Avance de la campaña contra la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos en México durante 1990.
Boletín CPA, 4 (1), 8-10.
24. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1991). - Avance de la campaña contra la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos en México durante 1990.
Boletín CPA, 4 (2), 4-6.
25. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1991). - Resumen ejecutivo de las actividades
realizadas por la CPA durante 1990. Diciembre de 1990.
CPA, México.
26. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1991). - Informe semanal de actividades realizadas
por la CPA. Periodo del 13 de diciembre de 1990 al 3 de
enero de 1991. 3 de enero. CPA, México.
27. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1992). - Informe semanal de actividades realizadas
por la CPA. Periodo del 6 al 10 de enero de 1992. 13 de
enero. CPA, México.
28. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1992). - Avances de la campaña contra la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos en México. Primer trimestre
de 1992. CPA, México.
29. Comisión México-Estados Unidos para la prevención de la
fiebre aftosa y otras enfermedades exóticas de los animales
(CPA) (1992). - Informe semanal de actividades realizadas
por la CPA. Periodo del 7 al 13 de diciembre de 1992. 14 de
diciembre. CPA, México.
30. Consejo Nacional de Sanidad Animal (1992). - Memoria de la
Primera Reunión Anual del Consejo Nacional de Sanidad
Animal. 17-19 de noviembre. CPA, México.
31. Fraire C.M., Handy F., Saldivar Z.E. & Gay G.M. (1989). Determinación de animales portadores del virus de la
33. Gay G.M., Zamora R.H. & Handy F. (1989). - Determinación
del estado de portador en sobrevivientes dos meses después
de un brote de la enfermedad hemorrágica viral de los
conejos. In Memoria de la Reunión Nacional de Investigación
Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia,
Universidad Autónoma de México, México, 89.
34. Gregg D.A. (1992). - Viral hemorrhagic disease of rabbits. In
Foreign animal diseases. United States Animal Health
Association, Richmond, Virginia, 383-391.
35. Gregg D.A., House C , Meyer R. & Berninger M. (1991). Viral haemorrhagic disease of rabbits in Mexico:
epidemiology and viral characterization. In Enfermedad
hemorrágica viral del conejo y síndrome de la liebre parda
europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10
(2), 435-451.
36. Hai-Bo Huang (1991). - Vaccination against and immune
response to viral haemorrhagic disease of rabbits: a review of
research in the People's Republic of China. In Enfermedad
hemorrágica viral del conejo y síndrome de la liebre parda
europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz.,
10 (2), 481-498.
37. Hernández B.E., Colmenares V.G., Mendoza E.S. & Ciprián
C.A. (1989). - Desarrollo y evaluación de una vacuna
experimental contra la enfermedad hemorrágica viral de los
conejos. In Memoria de la Reunión Nacional de Investigación
Pecuaria. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia,
Universidad Autónoma de México, México, 92.
38. Lebas F., Coudert P. & Rochambeau H. (1989). - The rabbit
husbandry, health and production. Organización de las
Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO),
Serie Producción y salud animal, N° 21. FAO, Roma, 1-10.
39. MacDiarmid S.C. (1993). - Risk analysis and the importation
of animals and animal products. In Análisis de riesgos,
sanidad animal y comercio (R.S. Morley, edit.). Rev. sci. tech.
Off. int. Epiz., 12 (4), 1093-1107.
40. Mateos A. (1992), — Viral haemorrhagic disease of rabbits in
Mexico. Update, Foreign Anim. Dis. Rep., 2 0 (3-4), 15-16.
41. Miller L., McElvaine M.D., McDowell R.M. & Ahl A.S.
(1993). - Developing a quantitative risk assessment process.
In Análisis de riesgos, sanidad animal y comercio (R.S.
Morley, edit.). Rev, sci. tech. Off, int. Epiz., 12 (4), 1153-1164.
Rev. sci tech. Off. int. Epiz., 16(1)
102
42. Mora A.M.I. (1989). - Estudio y modelo epidemiológico de la
enfermedad hemorrágica viral de los conejos en México. Tesis
de maestría en ciencias veterinarias, Universidad Nacional
Autónoma de México, México, 1-52.
43. Morisse J.-P., Le Gall G. & Boilletot E. (1991). - Hepatitis de
origen viral de los Lepóridos: introducción e hipótesis
etiológicas. In Enfermedad hemorrágica viral del conejo y
síndrome de la liebre parda europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev.
sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 297-310.
44. Morley R.S. (1993). - A model for the assessment of the
animal disease risks associated with the importation of
animals and animal products. In Análisis de riesgos, sanidad
animal y comercio (R.S. Morley, edit.). Rev. sci. tech. Off. int.
Epiz., 12 (4), 1055-1092.
45. Morley R.S. (1993). - Quantitative risk assessment of the
risks associated with the importation of pigs to abattoirs. In
Análisis de riesgos, sanidad animal y comercio (R.S. Morley,
edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (4), 1235-1263.
46. Munro R.K. & Williams R.T. (edit.) (1994). - Rabbit
haemorrhagic disease: issues in assessment for biological
control. Bureau of Resource Sciences, Australian Government
Publishing Services, Canberra, 1-7.
47. North D.W. (1995). - limitations, definitions, principles and
methods of risk analysis. In La evaluación de riesgos aplicada
a los productos biológicos de uso veterinario (E.G.S. Osborne
& J . W . Glosser, edit.). Rev. sei. tech. Off. int. Epiz., 14 (4),
913-923.
48. Office International des Epizooties (OIE) (1992). - Manual of
standards for diagnostic tests and vaccines. 2a ed. OIE, Paris,
783 págs.
49. Office International des Epizooties (OIE) (1992). - Código
zoosanitario internacional, 6 ed. (incluye actualización
1993). OIE, París, 604 págs.
a
50. Ossa A.J.H. (1990). - Patogenia de la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos. Tesis de maestría en ciencias
veterinarias. Universidad Autónoma de México, México,
20-24.
51. Peeters J.E., Vandergheynst D. & Geeroms R. (1992). Vaccination contre la maladie hémorragique virale du lapin
(VHD) : effet protecteur de deux vaccins commerciaux.
Cuni-Sciences, 7 (3), 101-106.
52. Rivera Z.A. (1993). - Estudio recapitulativo de la campaña
contra la enfermedad hemorrágica viral de los conejos en
México. Tesis de licenciatura en medicina veterinaria y
zootecnia. Universidad Autónoma de México, México, 12-71.
53. Rodak L., Smid B. & Valicek L. (1991). - Application of
control measures against viral haemorrhagic disease of rabbits
in the Czech and Slovak Federal Republic. In Enfermedad
hemorrágica viral del conejo y síndrome de la liebre parda
europea (J.-P. Morisse, edit.). Rev. sci. tech. Off. int. Epiz.,
10 (2), 513-524.
54. Rougeot J., Thebault R.G. & Allain D. (1986). - Suppression
de la chute estivale de la production de poil chez la lapine
Angora par la pose d'implants de mélatonine. Ann. Zootech.,
35 (4), 363-372.
55. Schlolaut W. (1974). - Stand des Wollproduktion durch
Angorakaninchen. Tierzüchter, 26 (3), 110-113.
56. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1980). - Manual práctico del promotor. Comité de
Promoción de Servicios Sociales. SARH, México, 10 págs.
57. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1981). - Estadística del subsector pecuario de los Estados
Unidos Mexicanos, Subsecretaría de Agricultura y Operación.
Dirección General de Economía Agrícola, SARH, México,
1-48.
58. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1989). - Campaña nacional para la erradicación de la
enfermedad hemorrágica viral de los conejos. SARH, México,
3 págs.
59. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1989). - Campaña de la erradicación de la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos. Boletín SINESA, 3, 1-5.
60. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1990). - Situación de la campaña de erradicación de la
enfermedad hemorrágica viral de los conejos. Boletín SINESA,
4, 3-7.
61. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1990). - Situación actual y perspectivas de la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos en México. Febrero, México.
62. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1990). - Situación actual de la campaña contra la
enfermedad hemorrágica viral de los conejos en México. 22
de octubre, México.
63. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1990). - Campaña contra la enfermedad hemorrágica viral
de los conejos. Operativo emergente en el Distrito Federal.
Manual de operaciones. SARH, México, 5 págs.
64. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1991). - Avances de la campaña contra la enfermedad
hemorrágica viral de los conejos en México, durante el primer
semestre de 1991. SARH, México, 3 págs.
65. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1992). - Manual de procedimientos para declarar Estados
libres de la enfermedad hemorrágica viral de los conejos.
Dirección General de Salud Animal/Sistema Nacional de
Emergencia en Salud Animal/SARH, México, 5 págs.
Rev. sei tech. Off. int. Epiz., 16(1)
103
66. Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH)
(1993). - México libre de la enfermedad hemorrágica viral de
los conejos. Boletín SINESA, 6, 2-4.
characterisation. In Enfermedad hemorrágica viral del conejo
y síndrome de la liebre parda europea (J.-P. Morisse, edit.).
Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 10 (2), 393-408.
67. Toledo M., Seoane G., Serrano E., Encinosu A., Delgado C.,
Gonzalez S., Percedo M.E., Chávez P.R., Mesejo V., Fregel N.,
Crombet H., Mulet E.D., Brook M., Cruz E. & Díaz-Mulet E.
(1995). - Estudio epizootiológico de la enfermedad
hemorrágica viral del conejo en la República de Cuba. Revta
cub. Cienc. vet., 2 4 (1), 5-9.
69. Westbury H., Lenghaus C. & Munro R.K. (1994). - A review
of the scientific literature relating to rabbit haemorrhagic
disease. In Rabbit haemorrhagic disease: issues in assessment
for biological control (R.K. Munro & R.T. Williams, edit.).
Bureau of Resource Sciences, Australian Government
Publishing Services, Canberra, 91-103.
68. Wei-Yan Xu (1991). - Viral haemorrhagic disease of rabbits
in the People's Republic of China: epidemiology and virus