Zooplancton de agua dulce: Especies exóticas, posibles vías de

18
ZOOPLANCTON DE AGUA DULCE:
especies exóticas, posibles
vías de introducción
Manuel Elías-Gutiérrez*
Resumen / Abstract
introducción
310
311
311
Alternativas para su detección 313
Referencias 314
Posibles vías de introducción
* <[email protected]>
Elías-Gutiérrez, M. 2014. Zooplancton de agua dulce: especies exóticas, posibles vías de introducción, en
R. Mendoza y P. Koleff (coords.), Especies acuáticas invasoras en México. Comisión Nacional para el
Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México, pp. 309-315.
309
310 estado actual de las invasiones de plancton e invertebrados
RESUMEN
Tradicionalmente, los rotíferos, cladóceros y copépodos están considerados como los principales grupos del zooplancton de agua dulce. De estos grupos, se ha detectado Daphnia lumholtzi como una
especie invasora en el norte de México. Los análisis genéticos indican que es la misma variedad que
invadió todo el este de Estados Unidos. Por otra parte, una norma mexicana (NMX-AA-087-1995-SCFI)
para ensayos ecotoxicológicos en aguas dulces exige la utilización de otra especie exótica, Daphnia
magna. Varios laboratorios dedicados a este tipo de análisis mantienen cultivos de esta especie, pero
hasta ahora no se ha detectado en entornos naturales. En el caso de los copépodos, cuatro especies
exóticas se han detectado: Thermocyclops crassus, Mesocyclops aspericornis, M. thermocyclopoides y
M. pehpeiensis. El efecto ecológico de todas estas especies en el medio ambiente aún no se conoce.
Todas las introducciones han sido accidentales, probablemente debido a las actividades de acuicultura o a los sistemas de refrigeración de motores de embarcaciones recreativas. Se necesita un programa
de seguimiento de las principales cuencas de agua dulce en México y un método alternativo para la
identificación rápida de las especies encontradas, como el “código de barras”, basado en una pequeña
secuencia del gen coi en el ADN mitocondrial.
ABSTRACT
Traditionally, Rotifera, Cladocera and Copepoda are considered as the main groups of freshwater zooplankton. From them, Daphnia lumholtzi has been detected as an invader in northern Mexico. Genetic
analyses indicate that it is the same strain that invaded the whole eastern US. Mexican legislation (NMXAA-087-1995-SCFI) for ecotoxicological freshwater assays demands another exotic species, Daphnia magna.
Several laboratories devoted to these analyses keep cultures of this species, but until now it has not been
detected in natural environments. In the case of copepods, four exotic species have been detected: Thermocyclops crassus, Mesocyclops aspericornis, M. thermocyclopoides and M. pehpeiensis. The ecological effect of these species in the environment is unknown. All introductions have been accidental, probably
due to aquaculture or through the cooling systems of engines in recreational boats. A monitoring program
of the main freshwater basins in Mexico is needed. An alternative method for rapid identification of the
species could be the barcoding, based on a small sequence of the coi gene from the mitochondrial DNA.
zooplancton de agua dulce: especies exóticas, posibles vías de introducción 311
INTRODUCCIÓN
De manera tradicional, en el zooplancton epicontinental se incluyen tres grupos: cladóceros, copépodos y
rotíferos; sin embargo, es importante aclarar que existen muchos más que forman parte de esta comunidad,
como los protozoos y otros taxones de crustáceos
como los ostrácodos, algunos anfípodos y otros grupos
como los ácaros, por ejemplo.
Las evidencias ecológicas y taxonómicas para definir la presencia de formas introducidas a la fauna del
zooplancton epicontinental en México varían al considerar cada uno de estos tres grupos. Actualmente se
considera que la mayor parte de las especies de rotíferos tienen una distribución muy amplia y sólo unas
pocas especies presentan ámbitos limitados; sin embargo, conforme se avanza en su conocimiento y se
utilizan herramientas de análisis más detalladas, se ha
encontrado que aparentemente el número de especies
con distribuciones restringidas es mayor (García-Morales y Elías-Gutiérrez, 2013). A pesar de lo anterior,
resulta difícil establecer si ha habido introducciones
de rotíferos en México. Recientemente García-Morales
y Elías-Gutiérrez (op. cit.) demostraron la posible introducción en México de la variedad “almenara” de
Brachionus plicatilis, muy similar a una cepa detectada
en algunas partes de Estados Unidos y originalmente
descrita en España. Esto fue posible gracias a un análisis molecular basado en el gen mitocondrial que codifica para la enzima citocromo oxidasa I (coi) y que
actualmente se conoce coloquialmente como código
de barras de la vida (Hebert et al., 2003). En el caso de los otros dos grupos, existen datos
que permiten confirmar la presencia de algunas especies exóticas o invasoras, pues se ha visto que la mayor parte de las especies dulceacuícolas tienen distribuciones limitadas (Elías-Gutiérrez et al., 2008a;
Jeffery et al., 2011). En concordancia con lo anterior
es posible sugerir que la detección de este tipo de especies pudo haber sido tardía, porque hasta 1982 se
pensaba que la distribución de los cladóceros era cosmopolita, luego se demostró que algunos taxa eran
diferentes en el viejo y nuevo continentes (Frey, 1980;
1982b), lo que llevó a cuestionar esta creencia (Frey
1982a; 1986). Algo similar ocurrió en el caso de los
copépodos, hasta que estándares taxonómicos más estrictos permitieron el reconocimiento de especies
morfológicamente cercanas, sobre todo en el caso de
ciclopoideos (Reid y Suárez-Morales, 1999). En el
caso de los calanoideos siempre se ha reconocido que
su distribución es más restringida; sin embargo, hoy
se sabe que incluso en especies bien reconocidas,
como Mastigodiaptomus albuquerquensis, existen posibles complejos de especies crípticas en México y por
lo tanto su distribución real podría ser aún más restringida (Elías-Gutiérrez et al., 2008a), lo que llevaría
el problema de introducción de especies exóticas incluso a cuencas diferentes en el territorio nacional.
POSIBLES VÍAS DE INTRODUCCIÓN
Hasta 2008 no se conocían registros de especies exóticas de cladóceros en México. En ese año se detectó y
confirmó la presencia de Daphnia lumholtzi en Sonora
(Elías-Gutiérrez et al., 2008a). Esta especie se distribuye originalmente en África, el sureste asiático y
Australia. Aparentemente fue introducida en 1983 al
lago Fairfield (Texas), junto con la perca del Nilo (Havel y Hebert, 1993), aunque hay algunos que argumentan que fue en el lago Texoma (también en Texas)
donde primero se detectó (Acharya et al., 2006). A
partir de ahí se ha dispersado por todo el este de Estados Unidos hasta llegar a los Grandes Lagos (Muzinic,
2000). El registro previo más cercano a México fue en
Las Cruces (Nuevo México), a 200 m del río Bravo, a
unos 70 km al norte de Ciudad Juárez (Kotov, com.
pers. en 2006). Es muy probable que la principal vía
de dispersión sea el sistema de enfriamiento de los
motores de lanchas recreativas al que se adhieren los
efipios, y no causas naturales como podrían ser el
viento o la zoocoria por las aves migratorias, pues esta
vía ya se confirmó previamente en Estados Unidos
(Dzialowski et al., 2000). Por otro lado, al parecer la
producción de efipios de D. lumholtzi es mucho mayor
que la de las especies nativas, lo que adicionalmente
facilitaría su dispersión (Acharya et al., 2006).
Hasta el momento no se ha evaluado un impacto negativo de esta especie en Estados Unidos, pues al parecer ocupa nichos vacantes (Havens et al., 2000; Kolar y
Wahl, 1998). Sin embargo, se ha detectado que los alevines de ciertas especies de peces evitan ingerirla, pues
las espinas largas de D. lumholtzi les causan molestias en
el momento de deglutirla (Lienesch y Gophen, 2001;
Kolar y Wahl, 1998). También es posible que tenga un
efecto indirecto en el desplazamiento de las especies nativas de cladóceros, siendo reemplazadas por copépodos (Kolar et al., 1997). En México, dos años después
312 estado actual de las invasiones de plancton e invertebrados
del primer registro se ha encontrado a más de 1 000 km
al sur de donde fue detectada por primera vez (SilvaBriano et al., 2010), lo que sugiere una rápida invasión
de los sistemas del noroeste del país, con un potencial
de penetrar rápidamente mucho más al sur.
Cabe señalar que, mediante la señal filogeográfica
que da el coi, se ha podido concluir que la cepa encontrada en México es idéntica a las registradas en Estados
Unidos, que a su vez son de origen africano (ElíasGutiérrez et al., 2008a), y por lo tanto diferentes de la
que se encuentra en Australia.
Otro cladócero de interés es Daphnia magna, posiblemente uno de los cladóceros más estudiados por su
potencial para ser utilizado en estudios toxicológicos
(Martínez-Jerónimo, 1995). En México hay una norma
oficial para trabajar con esta especie (nmx-aa-087-1995scfi), la cual desafortunadamente es una copia de la
norma desarrollada por la epa (Agencia de Protección
del Medio Ambiente) de Estados Unidos y más bien
corresponde a tóxicos liberados en aguas templadas, no
a sistemas tropicales o subtropicales, como es el caso de
nuestro país. Este cladócero podría considerarse como
otra forma exótica en México, pero limitada a los laboratorios de experimentación, pues hasta el momento no
se ha registrado en ambientes naturales (Elías-Gutiérrez
et al., 2008b). Su distribución es básicamente holártica
en todos los continentes y sólo se encuentra más al sur
en el continente africano (Benzie, 2005). En Norteamérica se encuentra en la mitad occi­
dental y aunque
Brooks (1959) especuló sobre su presencia muy al norte de México, en Sonora y Baja California, hasta el momento no existe ningún registro confirmado (Elías-Gutiérrez et al., 2008b).
La introducción y dispersión antropogénica de
Daphnia magna se ha dado en laboratorios dedicados a
estudios ecotoxicológicos de todo el mundo. Por ejemplo, existe un registro en la ciudad de Lima (Perú), en
estanques cercanos a la universidad, pese a que esta
especie no existe de manera natural en Sudamérica
(Elías-Gutiérrez, obs. pers.). Hasta el momento no se ha
evaluado el potencial invasor o las repercusiones del
establecimiento de D. magna en los sitios donde ha sido
introducida.
En el caso de especies exóticas introducidas a Sudamérica, al parecer la tendencia es a emigrar al sur en
vez de al norte; al menos esto es lo que indican los informes sobre los hallazgos de Moina macrocopa macrocopa, que fue primeramente encontrada en Perú (Valdivia Villar, 1988), después en Bolivia (Elías-Gutiérrez y
Zamuriano-Claros, 1994) y finalmente en Argentina
(Paggi, 1997). Lo mismo ha ocurrido con Daphnia
lumholtzi, que se detectó primero en São Paulo (Zanata
et al., 2003) y posteriormente en una zona de inundación del río Paraná (Simoes et al., 2009). Debido a que
los hallazgos de esta especie sólo se han identificado
morfológicamente, no sabemos si se trata de los mismos haplotipos encontrados en México y Estados Unidos (y en consecuencia en África) o si se trata de la
cepa australiana.
Respecto a los copépodos, recientemente se ha
confirmado la presencia de cuatro especies exóticas en
México (Suárez-Morales et al., 2011a), la mayor parte
de ellas en el sureste. Todas estas especies pertenecen
a la subfamilia Cyclopinae, el grupo de copépodos
más diversificado en las aguas continentales.
El primer copépodo exótico que se registró en México
es Thermocyclops crassus, en el estado de Tabasco (Gutiérrez-Aguirre y Suárez-Morales, 2000). Esta especie es
muy común en Eurasia y África, y ya se había registrado
previamente en Centro y Sudamérica, e incluso en Estados Unidos (Collado et al., 1984; Reid 1989; Reid y
Pinto-Coelho, 1994). Aparentemente, su introducción al
continente americano está relacionada con el agua de
lastre (Reid y Pinto-Coelho, 1994), pues se trata de una
especie eurihalina. Su presencia en México podría estar
relacionada con actividades de acuicultura (GutiérrezAguirre y Suárez-Morales, 2000), pero no hay datos concretos que permitan confirmar esta aseveración.
Pese a que T. crassus se ha encontrado prácticamente en todo el continente americano, se le ha prestado
muy poca atención en comparación con otras especies
del zooplancton dulceacuícola, como es el caso de
Daphnia lumholtzi, posiblemente por la dificultad que
representa su identificación taxonómica. Por esta razón se desconocen las repercusiones ecológicas que
pudiera tener la presencia de estos copépodos en México o en otras regiones.
El registro más reciente de un copépodo exótico en
el sureste es Mesocyclops aspericornis, que fue detectado en Veracruz (Suárez-Morales et al., 2011a); sin embargo, se había encontrado desde el norte hasta el centro del país previamente (Gutiérrez-Aguirre et al.,
2003; Elías-Gutiérrez et al., 2008b). Esta especie es de
origen afroasiático y posiblemente representa un complejo, pues se reconocen dos formas principales en el
viejo continente (Holynska et al., 2003). Los análisis
modernos de taxonomía integrativa, que abarcan al
menos datos moleculares y morfológicos, han demos-
zooplancton de agua dulce: especies exóticas, posibles vías de introducción 313
trado que las formas o variedades de rotíferos a copépodos en realidad representan complejos de especies
crípticas (Elías-Gutiérrez et al., 2008a; García-Morales
y Elías-Gutiérrez, 2012) e incluso han permitido reestablecer especies que previamente fueron sinonimizadas (Montiel-Martínez et al., 2008). M. aspericornis ya
se ha registrado previamente en el norte de Sudamérica y el Caribe (Reid y Saunders, 1986); sin embargo,
no es posible establecer en la actualidad si estas invasiones fueron a partir de una dispersión o de introducciones independientes, pues se desconoce la forma en
que estos organismos han llegado a las localidades
donde se han detectado, pero al igual que con T. crassus se especula que las invasiones han sido independientes y debido a actividades de acuicultura (SuárezMorales et al., 2011a). Es importante notar que se ha
demostrado que M. aspericornis es un hospedero intermediario del parásito Gnathostoma spinigerum, parásito del hombre (Janwan et al., 2011).
Las otras dos especies de copépodos introducidos
pertenecen al género Mesocyclops y también son de
origen afroasiático. La primera especie es M. thermocyclopoides, propia de Asia oriental (Holynska, 2000)
y registrada en Tabasco y Honduras por GutiérrezAguirre et al. (2003). Recientemente se ha registrado
en Costa Rica (Suárez-Morales et al., 2011b) y, a partir de un análisis de variabilidad morfológica, SuárezMorales et al. (op. cit.) concluyeron que posiblemente
se trate de un complejo de especies, con lo cual se
pondría en duda su posible introducción, pero no
encontraron un patrón consistente. Esta especie se ha
asociado a ambientes perturbados como estanques
de cultivo y cuerpos de agua agrícolas y ganaderos;
su presencia en Tabasco bien pudiera ser resultado de
las actividades acuiculturales, pero como ya se mencionó, es necesario realizar una revisión taxonómica
detallada de esta especie. La segunda especie fue M.
pehpeiensis, otra especie asiática, registrada en el sur
de Chiapas (Suarez-Morales et al., 2005). El hallazgo
de M. pehpeiensis en este estado es el primer registro
de esta especie en la zona americana del Pacífico. Se
atribuye su presencia en la zona a la actividad acuicultural relacionada con el langostino (Macrobrachium rosenbergii) en cultivos procedentes de Malasia.
Recientemente también se ha encontrado esta especie
en Cuba (Díaz et al., 2006).
Otras especies afroasiáticas de Mesocyclops como
M. ogunnus, encontrada en Brasil e islas Caimán (Suárez-Morales et al., 1999), podrían encontrarse tam-
bién en México y América Central. Finalmente, es importante señalar que se desconocen los mecanismos
de dispersión que tuvieron estas especies, su potencial
invasivo y efectos en las comunidades originales.
ALTERNATIVAS PARA SU DETECCIÓN
Es recomendable continuar con el monitoreo de la diversidad del zooplancton en México, pues la mayor parte de los estudios en este sentido se han realizado de
1995 a la fecha y quedan enormes regiones por ser estudiadas (Elías-Gutiérrez et al., 2001; Elías-Gutiérrez et al.,
2008b). También es fundamental monitorear las especies que se han considerado invasoras en Estados Unidos a fin de detectar y establecer, en su caso, programas
de control (v. g., inspección o vertido al mar de aguas de
lastre) que eviten su introducción en México.
Desafortunadamente el número de especialistas en
nuestro país en relación con el tema de taxonomía y
diversidad del zooplancton dulceacuícola es muy pequeño. Entre los pocos investigadores dedicados a
este tema se encuentran Marcelo Silva Briano, quien
trabaja en la actualidad en la Universidad de Aguascalientes; Eduardo Suárez Morales y Manuel Elías Gutiérrez, en El Colegio de la Frontera Sur, y Martha Gutiérrez-Aguirre, en la Universidad de Quintana Roo.
Una opción interesante es la base de datos que se
está creando con el gen mitocondrial de la citocromo
oxidasa I (coi o co1), pues permite identificar al nivel
de especie cualquier integrante del zooplancton con
una certeza de 95% o mayor (Elías-Gutiérrez et al.,
2008a). Utilizar este gen y amplificar pequeñas secuencias de 100 pares de bases con métodos rápidos (Hajibabaei et al., 2006), o utilizar los métodos de segunda
generación como la pirosecuenciación o secuenciación
en paralelo (Ficetola et al., 2008), combinada con lo
que se ha denominado códigos de barras medioambientales (Bucklin et al., 2010), permitirá un monitoreo permanente y efectivo para la detección de especies
exóticas; sin embargo es indispensable tener la base de
datos completa antes de poder realizar este tipo de
aplicaciones (Valdez-Moreno et al., 2012), por lo que
se requiere continuar la documentación precisa de la
biodiversidad de México, fomentar el crecimiento de
bases de datos como la de bold (www.boldsystems.org) y
mantener vouchers depositados y correctamente referenciados en estas bases de datos para cualquier corroboración futura.
314 estado actual de las invasiones de plancton e invertebrados
referencias
Acharya, K., J.D. Jack y A.S. Smith. 2006. Stoichiometry of
Daphnia lumholtzi and their invasion success: Are they linked?
Arch. Hydrobiol. 165:433-453.
Benzie, J.A.H. 2005. Cladocera: The genus Daphnia (including
Daphniosis). Kenobi Productions & Backhuys Publishers,
Ghent, Leiden.
Brooks, J.L. 1959. Cladocera, en W.T. Edmonson (ed.), Fresh
water biology. John Wiley, Nueva York.
Bucklin, A., R.R. Hopcroft, K.N. Kosobokova, L.M. Nigro, B.D.
Ortman, R.M. Jennings y C.J. Sweetman. 2010. DNA barcoding of Arctic Ocean holozooplankton for species identification and recognition. Deep-Sea Res. (2 Top. Stud. Oceanogr.) 57:40-48.
Collado, C.C., D. Defaye y C.H. Fernando. 1984. The freshwater copepoda (Crustacea) of Costa Rica with notes on some
species. Hydrobiologia 119:89-99.
Díaz, Z.M., J.W. Reid, I.C. Guerra y I.V. Ramos. 2006. A new
record of Mesocyclops pehpeiensis Hu, 1943 (Copepoda:
Cyclopoida) for Cuba. J. Vector Ecol. 31:193-195.
Dzialowski, A.R., W.J. O’Brien y S.M. Swaffar. 2000. Range expansion and potential dispersal mechanisms of the exotic
cladoceran Daphnia lumholtzi. J. Plankton Res. 22:2205-2223.
Elías-Gutiérrez, M., E. Suárez-Morales, M. Gutiérrez-Aguirre,
M. Silva-Briano, J.G. Granados-Ramírez y T. Garfias-Espejo.
2008b. Guía ilustrada de los microcrustáceos (Cladocera y Copepoda) de las aguas continentales de México. Universidad Nacional Autónoma de México, México.
Elías-Gutiérrez, M., E. Suárez-Morales y S.S.S. Sarma. 2001.
Diversity of the freshwater zooplankton in the Neotropics:
The case of Mexico. Verhandlungen der Internationalen Vereinigung der Limnologie 27:4027-4031.
Elías-Gutiérrez, M., F. Martínez-Jerónimo, N.V. Ivanova y M.
Valdez-Moreno. 2008a. DNA barcodes for Cladocera and
Copepoda from Mexico and Guatemala, highlights and new
discoveries. Zootaxa 1849:1-42.
Elías-Gutiérrez, M., y R. Zamuriano-Claros. 1994. Primer registro de Moina macrocopa (Daphniiformes: Moinidae) en
Bolivia. Rev. Biol. Trop. 42:385.
Ficetola, G.F., C. Miaud, F. Pompanon y P. Taberlet. 2008. Species detection using environmental DNA from water samples. Biol. Lett. 4:423-425.
Frey, D.G. 1980. On the plurality of Chydorus sphaericus (O.F.
Müller) (Cladocera, Chydoridae), and designation of a neotype from Sjaelso, Denmark. Hydrobiologia 69:83-123.
Frey, D.G. 1982a. Questions concerning cosmopolitanism in
Cladocera. Arch. Hydrobiol. 93:484-502.
Frey, D.G. 1982b. The reticulated species of Chydorus (Cladocera, Chydoridae): Two new species with suggestions of
convergence. Hydrobiologia 93(3):255-279.
Frey, D.G. 1986. The non-cosmopolitanism of chydorid cladocera: implications for biogeography and evolution, en
R.H. Gore y K.L. Heck (eds.), Crustacean biogeography.
Bolkema, Róterdam, pp. 237-256.
García-Morales, A.E., y M. Elías-Gutiérrez. 2013. DNA barcoding freshwater Rotifera of Mexico: Evidence of cryptic spe-
ciation in common rotifers, Molecular Ecology Resources.
Doi: 10.1111/1755-0998-12080.
Gutiérrez-Aguirre, M., y E. Suárez-Morales. 2000. The Eurasian
Thermocyclops crassus (Fischer, 1853) (Copepoda: Cyclopoida) found in southeastern Mexico. Crustaceana 73:705-713.
Gutiérrez-Aguirre, M.A., J.W. Reid y E. Suárez-Morales. 2003. An
Afro-Asian species of Mesocyclops (Copepoda: Cyclopoida) in
Central America and Mexico. J. Crust. Biol. 23:352-363.
Hajibabaei, M., M.A. Smith, D.H. Janzen, J.J. Rodríguez, J.B.
Whitfield y P.D.N. Hebert. 2006. A minimalist barcode can
identify a specimen whose DNA is degraded. Molecular
Ecology Notes 6:959-964.
Havel, J.E., y P.D.N. Hebert. 1993. Daphnia lumholtzi in North
America: Another exotic zooplankter. Limnol. Oceanogr.
38:1823-1827.
Havens, K.E., T.L. East, J. Marcus, P. Essex, B. Bolan, S. Raymond y J.R. Beaver. 2000. Dynamics of the exotic Daphnia
lumholtzii and native macro-zooplankton in a subtropical
chain-of-lakes in Florida, USA. Freshwater Biol. 45:21-32.
Hebert, P.D.N., A. Cywinska, S.L. Ball y J.R. DeWaard. 2003.
Biological identifications through DNA barcodes. P. Roy. Soc.
Lond. B Bio. 270:313-321.
Holynska, M. 2000. Revision of the Australasian species of the
genus Mesocyclops Sars, 1914 (Copepoda: Cyclopidae).
Annales Zoologici (Varsovia) 50(3):363-447.
Holynska, M., J.W. Reid y H. Ueda. 2003. Genus Mesocyclops Sars,
1914 en H. Ueda y J.W. Reid (eds.), Copepoda: Cyclopoida genera Mesocyclops and Thermocyclops. Backhuys, Ámsterdam.
Janwan, P., P.M. Intapan, O. Sanpool, L. Sadaow, T. Thanchomnang y W. Maleewong. 2011. Growth and development of
Gnathostoma spinigerum (Nematoda: Gnathostomatidae) larvae in Mesocyclops aspericornis (Cyclopoida: Cyclopidae).
Parasites & Vectors 4:93.
Jeffery, N.W., M. Elías-Gutiérrez y S.J. Adamowicz. 2011. Species diversity and phylogeographical affinities of the Branchiopoda (Crustacea) of Churchill, Manitoba, Canada. Plos
One. Doi:10.1371/journal.pone.0018364.
Kolar, C.S., y D.H. Wahl.1998. Daphnid morphology deters
fish predators. Oecologia 116:556-564.
Kolar, C.S., J.C. Boase, D.F. Clapp y D.H. Wahl. 1997. Potential
effect of invasion by an exotic zooplankter, Daphnia lumholtzi. J. Freshwat. Biol. 12:521-530.
Lienesch, P.W., y M. Gophen. 2001. Predation by inland silversides on an exotic cladoceran, Daphnia lumholtzi, in Lake
Texoma, USA. J. Fish Biol. 59:1249-1257.
Martínez-Jerónimo, F. 1995. Autoecología experimental de
Daphnia magna (Crustacea: Cladocera) y su aplicación en
estudios de toxicología acuática. Tesis Instituto Politécnico
Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas.
Montiel-Martínez, A., J. Ciros-Pérez, E. Ortega-Mayagoitia y M.
Elías-Gutiérrez. 2008. Morphological, ecological, reproductive and molecular evidence for Leptodiaptomus garciai
(Osorio-Tafall 1942) as a valid endemic species. J. Plankton
Res. 30:1079-1093.
Muzinic, C.J. 2000. First record of Daphnia lumholtzi sars in the
Great Lakes. J. Great Lakes Res. 26:352-354.
Paggi, J.C. 1997. Moina macrocopa (Straus, 1820) (Branchiopo-
zooplancton de agua dulce: especies exóticas, posibles vías de introducción 315
da, Anomopoda) in South America: Another case of species
introduction?. Crustaceana 70:886-893.
Reid, J.W. 1989. The distribution of species of the genus Thermocyclops (Copepoda,Cyclopoida) in the western hemisphere, with description of T. parvus, new species. Hydrobiologia 175:149-174.
Reid, J.W., y E. Suárez-Morales. 1999. A new neotropical species of Acanthocyclops (Copepoda: Cyclopoida: Cyclopidae).
Beaufortia 49:37-45.
Reid, J.W., y J.F. Saunders. 1986. The distribution of Mesocyclops aspericornis (Von Daday) in South America. J. Crust.
Biol. 6:820-824.
Reid, J.W., y R.M. Pinto-Coelho. 1994. An Afro-Asian continental copepod, Mesocyclops ogunnus, found in Brazil, with
a new key to the species of Mesocyclops in South America
and a review of intercontinental introductions of copepods.
Limnologica 24:359-368.
Silva-Briano, M., G. Arroyo-Bustos, R. Beltrán-Álvarez, A.
Adabache-Ortiz y R. Galván-de la Rosa. 2010. Daphnia Ctenodaphnia lumholtzi G.O. Sars, 1885 (Crustacea: Cladocera);
un cladócero exótico en México. Hidrobiologica 20:275-280.
Simoes, N.R., B.A. Robertson, F.A. Lansac-Toha, E.M. Takahashi, C.C. Bonecker, L.F.M. Velho y C.Y. Joko. 2009. Exotic species of zooplankton in the Upper Parana River
floodplain, Daphnia lumholtzi sars, 1885 (Crustacea: Branchiopoda). Braz. J. Biol. 69:551-558.
Suárez-Morales, E., J. McLelland y J.W. Reid. 1999. The planktonic copepods of coastal saline ponds of the Cayman is-
lands with special reference to the occurrence of Mesocyclops
ogunnus onabamiro, an apparently introduced afro-asian
cyclopoid. Gulf Res. Rep. 11:51-55.
Suárez-Morales, E., M.A. Gutiérrez-Aguirre y F. Mendoza.
2011a. The Afro-Asian cyclopoid Mesocyclops aspericornis
(Crustacea: Copepoda) in eastern Mexico with comments
on the distribution of exotic copepods. Rev. Mex. Biodivers.
82:109-115.
Suárez-Morales, E., M.A. Gutiérrez-Aguirre, J.L. Torres y F.
Hernández. 2005. The Asian Mesocyclops pehpeiensis Hu,
1943 (Copepoda, Cyclopidae) in Southeast Mexico with
comments on the distribution of the species. Zoosystema
27:245-256.
Suárez-Morales, E., N.F. Mercado-Salas y A. Morales-Ramírez.
2011b. Morphological variability and distribution of the
exotic Asian Mesocyclops thermocyclopoides (Copepoda: Cyclopoida) in the Neotropical region. Zoologia 28:673-679.
Valdez-Moreno, M., C. Quintal-Lizama, R. Gómez-Lozano y
M.C. García-Rivas. 2012. Monitoring an alien invasion:
DNA barcoding and the identification of lionfish and their
prey on coral reefs of the Mexican Caribbean. Plos One
7:e36636.
Valdivia Villar, R.S. 1988. Lista de cladóceros dulceacuícolas
del Perú. Amazoniana 10:283-297.
Zanata, L.H., E.L.G. Espíndola, O. Rocha y R.H.G. Pereira.
2003. First record of Daphnia lumholtzi (SARS, 1885), exotic cladoceran, in São Paulo state (Brazil). Braz. J. Biol.
63:717-720.