seroepidemiologia de l toxoplasmosis

OSCAR
VELASCO-CASTREI~N,
M.C., M. EN C.,(')
BENITO
SALVATIERRA-IZABA,
M.C., M. EN C.,(') JOSÉ LUISVALDESPINO,
M.C., M. EN C.,(')
M.C.,(l) SONIA
GALINDO-VIRGEN,
M.C.,(l)
ANAMA. SEDANO-LARA,
CLEMEN'IINA
MAGOS,M.C.,(') ALEJANDRO LLAUSAS, M.C., M.S .P.,(Z)
ROBERTO
TAPIA-CONYER,
M.C., M.S.P., M. EN C.,(') GONZALO
Gu'ITÉRREz,M.C., M.S .P.,(3)
JAIME S E P ~ ~ V EM.C.,
D A ,M.S.P., DR. EN C.(4)
Velasco-CastrejónO, Salvatierra-Izaba B,
ValdespinoJL,Sedano-Lara AM,
Galindo-VirgentS,Magos C, Llausás A,
Tapia-Conyer R, Gutiérrez G, Sepúlveda J.
Semepidemiología de la toxoplasmosis en México.
Salud Publica Mex 1992;34:222-229.
Velasco-Castrejón O, Salvatierra-Izaba B,
Valdespino JL, Sedano-Lara AM,
Galindo-Virgen S, Magos C, Llausás A,
Tapia-Conyer R, Gutiérez G, Sepúlveda J.
Semepidemiology of toxoplasmosis in Mexica
Salud Publica Mex 1992;34:222-229,
RESUMEN:
ABSTRACT:
Este artículo muestra los resultados de la Encuesta Nacional Seroepidemiológica (ENSE) en relación con la.
toxoplasmosisen la República Mexicana. Menciona algunos aspectos teóricos del padecimiento y la prevalencia
encontrada en estudiosprevios. La muestra del estudio
abarcó 29 2_79sueros de individuos mexicanos de todo
elpaís, de ambos sexos, de uno a 98 años de edad y de todos los grupos socioeconómicos, analizados con la técnica de inmunofluorescencia indirecta a títulos de 1:16 y
1:128. Para obtener la prevalencia, se cruzaron las variables de edad, sexo, nivel socioeconómico, lugar de
residencia, escolaridad, nivel de hacinamiento, entidad
federativa y seguridad social, con la variable dependiente de presencia o ausencia de anticuerpos espec$cos.
Los resultados obtenidos registran mayor prevalencia
en la región costera, en el nivel socioeconómico bajo, y
This articlepresents to the results of theNationalSeroepidemiology Survey with regard to the prevalence of
toxoplasmosis in Mexico. Some theoretical aspects of the
disease are discussed, and the prevalences found in
eartler reports arepresented. The study measured 29 279
bloodsamplesfrompersons in al1 32 states ofMexico,for
both sexes, al1 ages, and socio-economic groups. The
samples were processed by indirect immunoflorescence
for antibody titers of Ir16 and 1:128. Positivis, levels
were stratifíed by age, sex, socioeconomic level,place of
residence, educatwn level, number of persons in the
farnily, state, and with or without rights to cure in the
social securis, medical institutions. The resultspointed to
greater prevalences in the costal areas, in lower socioeconomic levels, and a high incidence in women of
reproductive age. Also included are a discussion of
(1) Instituto Nacional de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos,Secretaría de Salud (SSA), México.
(2) Dirección General de Epidemiología, SSA.
(3) Dirección General de Asuntos Estatales, SSA.
(4) Subsecretaría de Coordinación y Desarrollo, SSA.
Fecha de recibido: 4 de noviembre de 1991
Fecha de aprobado: 11 de diciembre de 1991
SALUD PÚBLICADE MÉXICO
un alto fndicede infección en la etapa reproductiva de la
mujer. Se discuten como factores de riesgo los aspectos
geográficos y socioeconómicos, así como la presencia e
importancia de los gatos.
socio-economic aspects and the potential role of the
domestic cat.
Palabras clave: Encuesta Nacional Seroepidemiológica, Toxoplasma
gondii, seroprevalencia
Kty wordr: National Seroepidemiology Suwey, Toxopksma gondii,
seroprevalence
Solicitud de sobretiros: Dr. Osar Velasco Castrejón, Departamento de Parasitología, INDRE, Carpio 470, colonia Santo Tomás, 11340 México, D.F.
una zoonosis parasitaria
causada por el Toxoplasma gondii, un parásito
intracelular obligado capaz de afectar las células de todos los tejidos de los vertebrados (con excepción
de los entrocitos) e incluso de algunos invertebrados,
como la lombriz de tierra, que actúa como huésped
paraténico.
Toxoplasma gondii es liberado de sus huéspedes definitivos, los felinos (particularmente el gato doméstico),
en las materias fecales en forma de ooquiste, después de
realizar su esporogonia en el epitelio intestinal. En las
materias fecales, los ooquistes, que contienen dos esporoquistes, maduran y se vuelven infectantes, pudiendo
permanecer viables en el suelo entre 12 y 18 meses, de
acuerdo con las condiciones ambientale~.'.~
El gato enfermo elimina alrededor de un millón de
ooquistes durante cerca de 15 días y, si no muere, desde
ese momento aparentemente desarrollará inmunidad
con~omitante.~
La distribución geográfica de esta parasitosis, aunque cosmopolita, difiere de acuerdo con las
variaciones climatológicas, culturales y la presencia o no
del gato doméstico.
La infección humana es muy común, como lo indica la
elevada prevalencia de anticuerpos específicos detectados en encuestas seroepidemiológicas en el mundo,
pero sólo algunos individuos desarrollan enfermedad
sintomática, al infectarse con una cepa virulenta y/o con
una dosis suficiente de parásitos, por lo que es raro
encontrar la enfem~edad.~
La infección es más frecuente en las regiones cálidas
y húmedas que en las frías y secas.
El cuadro clínico es muy proteiforme; la coriorretinitis
es la única manifestación específica.
L
A TOXOPLASMOSIS ES
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, NO.2
Diversas encuestas seroepidemiológicas describen
prevalencias de anticuerpos antitoxoplasma muy diversas: desde menos de 1por ciento en Alaska hasta 70 en
Tahití y 90 por ciento en parisinas j ó v e n e ~ . ~ ? ~
La prevalencia de infecciones subclínicas es mayor
en América Latina que en Estados Unidos y Europa. Es
importante distinguir entre toxoplasmosis activa y enfermedad pasada con anticuerpos a veces a títulos altos,
resultantes de una infección ~ u p e r a d a . ~ , ~
En América Central se describen prevalencias de 50
a 60 por c i e n t ~ . En
~ , ~El Salvador existen datos sobre
seroconversión del 3 al 6 por ciento anual durante la
primera década de la ida.^^^ Asimismo, se describe un
incremento de la seropositividad similar en ambos sexos
en relación directa con la edad.
En México, Roch y Varela, en 1966," utilizando la
técnica de Sabin y Feldman" a la dilución 1:16, describieron una seropositividad general de 30 por ciento al
estudiar 14 869 muestras serológicas procedentes de diversas regiones. La mayor prevalencia la encontraron
en Acapulco, 47 por ciento, y la menor en la ciudad de
Oaxaca, 17 por ciento. En otro trabajo, realizado por
Roch y Bravo-Becherella, se describió una prevalencia
de 18.2 por ciento en mujeres g e s t a n t e ~ ? ~
Resano y colaboradores,13por su parte, en una encuesta seroepidemiológica nacional realizada en 1976
por el Instituto Mexicano del Seguro Social en 51 localidades urbanas de México, en que se utilizó inmunofluorescencia indirecta (IFI) a dilución 1:8, informaron
una seropositividad de 26 por ciento, que se incrementó
con la edad y alcanzó una meseta entre los 15 y 24 años.
Encontraron la seropositividad más elevada en las zonas
costeras de ambos litorales.
/
Hasta la fecha, la prueba serológica más utilizada ha
sido la tintoreal, que Sabin y Feldman desarrollaron en
194811y que a títulos 1:128 se consideraba indicadora de
toxoplasmosis activa. Esta prueba, que utili~abaparásitos
vivos y un factor sérico (que nunca fue bien conocido) al
que se llamó factor accesorio, fue ventajosamente sustituida por la inmunofluorescencia indirecta (m), diseñada por Goldman en 1962 y modificada por Hetcher en
1965;14la IFI además de poseer idéntica sensibilidad y
especificidad, al no utilizar factor accesorio ni parásitos
vivos, es menos peligrosa y más accesible. Asimismo, en
virtud de la coloración resultante del efecto fluorescente, su lectura es menos subjetiva que la de Sabin y
Feldman.
Otra técnica ampliamente usada es la de ELISA,que
reúne características similares a la de IFI,aunque con la
desventaja de no detectar los títulos por debajo de 1:16,
muy comunes en la coriorretinitis toxoplasmósica, a los
que frecuentemente engloba en el rango de seronegatividad.
En la actualidad se sabe que en esta parasitosis los
títulos de anticuerpos no se correlacionan con la gravedad de la enfermedad; frecuentemente, los bajos hasta
de 1:2 son comunes en coriorretinitis toxoplasmósica,3
mientras que títulos hasta de 1:32 000 se encuentran en
individuos no enfermos, que se hiperinmunizan frecuentemente al ingerir carne cruda. Por ello, el terapeuta
debe relacionar adecuadamente la seropositjvidad w n
la clínica.
los artículos iniciales de este número de Salud Pública de
México.
El estudio incluye una muestra de 29 935 sueros de individuos de la población mexicana de uno a 98 años de
edad, representativa de todas las entidades federativas
del país, de los distintos estratos socioewnómicos y de
los asentamientos urbanos y rurales. Respecto del territorio estudiado de acuerdo con características ecológicas y socioeconómicas, se dividió arbitrariamente al
país en tres regiones: norte, centro y costera (figura 1).La
norte, de mayor desarrollo económico por un lado, y a
la vez la de los suelos más áridos y de clima extremoso,
quedó separada de las otras por estar atravesada o situada al norte del Trópico de Cáncer, mientras que la
costera y la del centro, situadas al sur de éste, fueron
separadas entre sí por poseer o carecer de costas, en
cualquiera de los dos océanos.
Para la detección de anticuerpos específicos se utilizó la
técnica de inmunoflorescencia indirecta con títulos de
corte de 1:16 y 1:128, elegidos para tener un patrón
MATERIAL Y MÉTODOS
El estudio se realizó con base en el diseño metodológico
y operativo del Sistema de Encuestas Nacionales de Salud (SENS), establecido por la Dirección General de Epidemiología a partir de 1985. Para ello, se integró un
Marco Muestra1 Maestro (MMM)de viviendas, en colaboración con el Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática y conlos gobiernos de los estados.15J6
Por otro lado, se apoyó el levantamiento, manejo y conservación de sueros y la formación del banco nacional
en la experiencia nacional sobre encuestas serológicas,
así como en las recomendaciones de la Organización
Mundial de la Salud en estas materias.17.18 Los detalles
sobre los padecimientos estudiados, el universo de estudio, el marco muestral, el diseño muestral, el tamaño de
la muestra, las variables e instrumentos de recolección y
la organización operativa se describen ampliamente en
m
Zona Centro
Zona h i e r a
FIGURA 1.Regionalización de México para el estudio de la
toxoplasmosis
comparativo con estudios anteriormente realizados en
México y otros países por diversos investigadores en la
materia. Antes de iniciar el estudio, se envió un lote de
sueros analizados a un laboratorio de referencia canadiense para que se hiciese control de calidad, encontrándose una congruencia de 90 por ciento. Durante la
realización del mismo, se hicieron controles internos
para conocer su grado de replicación. El procedimiento
se realizó en el Departamento de Parasitología del Instituto Nacional de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos.
Se estimaron las tasas de seroprevalencia para las dos
diluciones de acuerdo con cada variable; posteriormente
se compararon los estimadores a través de la prueba de
significancia estadísica " Z . En el manejo de los datos, se
s las freemplearon los paquetes DB m-plus y s ~ para
cuencias y tasas.
RESULTADOS
Se analizaron 24 435 muestras de las primeras 10 entidades federativas estudiadas, en las que se incluyó
muestra total, pero al observarse una elevada prevalencia de seropositividad, se trabajó sobre una submuestra
de 5 500 sueros, correspondientes a las 22 entidades federativas restantes.
Con el análisis de 29 279 muestras, se encontró una
prevalencia nacional para las diluciones 1:16 y 1:128 de
32.0 y 19.5 por ciento, respectivamente (figura 2).
El estudio por regiones (cuadro 1y figuras 3 y 4) indicó una clara presencia de la enfermedad en la región
costera, y particularmente en los estados del Golfo: Tabasco, Veracruz y Campeche, donde rebasó 65 por
ciento a un título de 1:16 y se mantuvo alta, por arriba de
54 por ciento, a la dilución 1:128 en Tabasco y Veracruz.
Nayarit y Colima, en el litoral del Pacífico, tuvieron
casi la misma seroprevalencia a 1:16 (64%), pero descendieron en la de 1:128, donde se colocaron en un rango
que osciló entre 40 y 50 por ciento.
En el Golfo, Campeche descendió a 47.4 por ciento a
1:128. En el resto de la península de Yucatán y en Chiapas, las prevalencias a esta dilución oscilaron entre 30 y
40 por ciento, muy similares a las observadas en los restantes estados costeros del Pacífico situados por abajo del
MARZO-ABRILDE 1992,VOL.34,NO.2
Diluciones por inmunoflorescencia indirecta
FIGURA 2. Seroprevalenciade anticuerpos contra T. gondiien
México en 1987 según dos diluciones
Trópico de Cáncer, incluyendo a Sinaloa, que se divide
en dos porciones por este paralelo.
En la región norte, la prevalencia media fue de 11.5
por ciento a la dilución 1:128 e inferior a 10 por ciento en
Baja California Sur, Chihuahua, Sonora, Coahuila, Zacatecas, y Durango; sólo estuvo por arriba de estos valores
en las entidades costeras de Baja California y Tamaulipas, con 13.5 y 22.1 por ciento, respectivamente. Baja
California Sur fue la entidad que resultó con la menor
seroprevalencia en todo el país: 17.1 y 7.4 por ciento
para 1:16 y 1:128, respectivamente.
En el centro del país, los títulos fueron intermedios
entre los de la zona costera y los de la región norte. En
general, en los estados situados a latitudes mayores se
observaron títulos inferiores. Morelos se comportó como
costero, con 48.2 y 32.1 por ciento para las mismas diluciones, respectivamente, y el Distrito Federal osciló de
3 1a 21.4 por ciento.
En cuanto al sexo, la tasa de seropositividad fue casi
idéntica, 19.3 por ciento en el masculino y 19.6 en el femenino. Tampoco hubo diferencia significativa en cuanto a ser o no derechohabiente de alguna institución de
seguridad social.
En la figura 5 se muestran los hallazgos por grupo de
edad. En el de menores de cinco años, se observó una
prevalencia de 10.4 por ciento a la dilución de 1:128. En
Porcentaje
de seroposi tivos
Entidad
Baja California Sur
Chi huahua
Sonora
Coahuila
Zacatecas
Durango
Aguascalientes
San Luis Potosí
Baja California
Nuevo León
Tlaxcala
Querétaro
Estado de México
Guanajuato
Hidalgo
Distrito Federal
Tarnaulipas
Puebla
Guerrero
Michoacán
Oaxaca
Morelos
Sinaloa
Jalisco
Yucatán
Quintana Roo
Chiapas
Colirna
Nayarit
Carnpeche
Tabasco
Veracruz
Total
Población
2 026
2 182
2 283
2 019
302
323
174
243
1 633
3 813
156
183
264
327
234
2 664
2 013
2 970
183
228
221
140
2 395
403
238
276
196
187
165
249
332
255
29 279
a
>60%
FIGURA 3. Seroprevalencia de anticuerpos anti-Toxoplasma
gondii en México en 1987 por la técnica IFItítulo 1:16
- -Trópiw
- - - de- cáncer
- - -- --
FIGURA 4. Seroprevalencia de anticuerpos anti-Toxoplasma
gondii en México en 1987 por la técnica IFItítulo 1:128
32 O
19.5
las mujeres de cinco a nueve años la prevalencia fue, a la
dilución de 1:16, de 26.2 por ciento, y en el grupo de 10
a 14 años de 28 por ciento.
En la figura 6 se muestra la gran diferencia que existe
a favor de la zona costera. Al realizar el análisis de razón
de momios se observó cuatro veces más riesgo de ser
seropositivo cuando se habita ahí, en relación con la zona
norte y más de tres veces con respecto a la zona centro.
Grupo d e edad
FIGURA 5. Seroprevalencia a T. gondii por grupo de edad en
todo México en 1987 FI1:128
de existe prácticamente una meseta a partir de los 15
años (figuras 5 , 6 y 7).
En cuanto al tipo de asentamiento, la seroprevalencia
fue mayor en la zona urbana de las tres regiones, particularmente en la zona costera, donde tuvo una razón
de momios 1.4 en relación con la zona norte.
En cuanto a vivienda, también se observaron diferencias significativas que indican mayor riesgo de infección
al habitar'viviendas precarias, excepto en la zona costera. En las zonas norte y centro, la vivienda precaria
mostró una razón de momios a favor de 1.20 a ambas diluciones (1.32a título de 1:128 y 1.21 a título 1:16) encomparación con la vivienda buena.
En relación con el índice del nivel socioeconómico
(MSE), medido por condiciones de vivienda, hacinamiento y escolaridad del jefe de la familia, la seroprevalencia
antitoxoplasma predominó en el estrato bajo en las zonas
norte y centro, donde la razón de momios favoreció al índice bajo en alrededor de 1.3 para ambas diluciones. En la
zona costera, el INSE no mostró ninguna preferencia.
Los resultados de la ENSE muestran una seropositividad
mayor (32.0%) a la dilución 1:16 que la detectada por
Resano (26.2%) a las diluciones 1:8, y por Roch y Varela
(30%), realizada con la técnica de Sabin y Feldman a la
dilución 1:16. Lo anterior confirma el nivel de la endemia
Grupa de edad
Norte
m
Centm
m
Cmtera
FIGURA 6. Seropositividad en las tres zonas por g ~ p de
o edad
en todo México en 1987 IFI 1:16
En la etapa de mayor fertilidad, es decir de los 15 a los
39 años, el sexo femenino mostró una prevalencia de
33.4 por ciento en promedio, y en la zona costera de
entre 50 y 43.3 por ciento a la dilución 1:128.
Sin embargo, en razón de la acumulación, la mayor
prevalencia se encontró por arriba de los 50 años de
edad, alcanzando el pico entre los 75 y 79, para ambas
titulaciones. Lo anterior fue fácilmente observable en
las regiones norte y centro, pero no en la costera, don-
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, No. 2
Grupo de edad
0
Norte
m
Centro
m
Costera
FIGURA7. Seropositividad en las tres zonas por grupo de edad
en todo México en 1987 IFI 1:128
SEROEPIDEMIOLOG~ADE LA TOXOPLASMOSIS
en México y la seropositividad más elevada en la zona
costera.
La prevalencia de seropositividad en México varió
con la distribución geográfica; es baja en la zona norte,
debido a la aridez y a las altas temperaturas que alcanza
el suelo de esa región, por lo que los ooquistes depositados con las materias fecales de los gatos, lejos de
madurar, mueren en poco tiempo, comq sucede también
con los huevos y quistes de parásitos humano^.'^
En cambio, en algunos estados de la zona costera es
tan alta como en Centroamérica, lo que se explica fácilmente por la similitud de las condiciones bioclimatológicas y~socioeconómicasde estas regiones, que además de
permitir una mayor viabilidad de los ooquistes, los mantiene en cercanía con el hombre, relación que parece
incrementarse en las zonas urbanizadas de esta región.
Es muy importante, por la repercusión que suele tener
sobre la clínica, recordar que aun títulos tan bajos como
1:2, excluidos de esta investigación, deben ser considerados positivos, ya que son comunes en la enfermedad coriorretiniana. Por lo mismo, FrenkeP afirma que aquéllos
que oscilan de 1:2 a 1:8 y que casi siempre se excluyen en
los estudios seroepidemiológicos por considerarse negativos o resultantes de un cruce inmunológico, deben
ser incluidos y valorados como positivos, ya que además
de ser relativamente frecuentes en la patología humana,
sólo Hammondia lzamondi (protozoario muy poco común) da reacción cmzada con Toxoplasma gondii.
Estos títulos, habitualmente excluidos, corresponden,
según el mismo autor, a aproximadamente 3 por ciento de
las muestras examinadas en los países centroamericanos,
cifra que, extrapolada a México, elevaría en igual forma
la prevalencia encontrada.
La variable sexo no presentó prácticamente ninguna
diferencia, como tampoco la hubo en el índice de hacinamiento.
Respecto a la seropositividad en grupos de edad, el
mayor porcentaje en cuanto a número se observó en los
viejos, como era de esperarse, por la infección acumulada. Los grupos de edad femeninos comprendidos
entre los 15 y 39 años, la etapa más fértil de la vida,
tuvieron una seropositividad de 33.4 por ciento a la
dilución 1:128, oscilando de 17.2 a 24.8 por ciento en las
zonas norte y centro, y hasta 43.3 por ciento en la región costera, lo que parece ratificar la importancia que
tienen la temperatura y humedad en la viabilidad de los
ooquistes parasitarios.
Los grupos de edades menores (de uno a 14 años)
mostraron también cifras de infección elevadas que oscilaron entre 18 (uno a cinco años) y 31 por ciento (10 a
14 años) a la dilución de 1:128 y casi de 40 por ciento en
la zona costera, lo que indica que al alcanzar la edad
reproductiva, la mujer se encuentra frecuentemente infectada, lo que en toxoplasmosis significa que prácticamente está inmunizada, ya que sólo será capaz de
transmitir la infección al feto aquélla que se infecte
durante la gestación.
Por otro lado, estas altas tasas de infección en los menores de 14 años ratifican la elevada frecuencia con que
los niños se infectan al jugar en suelos contaminados con
materia fecal de gato, es decir, por ingestión de ooquiste,
debido al gran contacto que tienen con la tierra, así como
a sus hábitos de juego y trabajo, y no por la ingestión de
carnes crudas, costumbre no arraigada en nuestro país.
En los países donde ésta es común, la mayor seroconversión anual se da durante la j ~ v e n t u d . ~
En cuanto a niveles socioeconómicos, el estudio mostró que en el estrato bajo se presentó una mayor seroprevalencia en las diversas zonas, particularmente en la
norte y centro, lo que, aunado a la mayor seropositividad
detectada entre los moradores de vivienda precaria, parece indicar que, a pesar de no ser la toxoplasmosis una
típica enfermedad parasitaria en México, parece seguir
el comportamiento de éstas. Es decir, a mayor miseria,
mayor índice de infección; sin embargo, en la zona costera esto no ocurrió así, lo que podría explicarse por una
mayor persistencia de los ooquistes en los suelos que
reúnen condiciones de humedad y temperatura más favorables y, por ende, mayor grado de exposición de la
población a ellos.
La variable zona de asentamiento urbano-mral mostró diferencias significativas a favor de la población urbana, lo que parece indicar la relevancia del gato en la
transmisión. La población de estos felinos, aunque mayor
en las zonas rurales, es compensada en las urbanas por
la ignorancia e irresponsabilidad humana que acostumbran a los gatos citadinos a defecar en areneros situados
dentro de la vivienda y en jardines pequeños, e incluso
en areneros de jardines de niños. Además, no existe
ninguna medida sanitaria para el manejo de los areneros domésticos ni conciencia del peligro de poseer
esos animales en las zonas urbanas. En estas zonas, los
ooquistes de toxoplasma se concentran en áreas reducidas al alcance del hombre, en contraste con los gatos
SALUD PÚBLICA DE MÉXICO
d e áreas rurales, que aunque poseen mayor riesgo de
infectarse de toxoplasmosis por devorar ratones y aves
silvestres parasitarias, habitualmente defecan lejos de la
vivienda humana.
Esto parece completarse con los resultados detectados
por tipo de vivienda que muestran que los moradores d e
habitaciones precarias sonmás susceptibles a lajnfección,
posiblemente por carecer de jardines, lo que los obliga a
una mayor interrelación con el gato y sus desechos.
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