calidad de hábitat y distribución de monos aulladores en tres

CALIDAD DE HÁBITAT Y DISTRIBUCIÓN DE MONOS
AULLADORES EN TRES PAISAJES FRAGMENTADOS DE LOS
TUXTLAS, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA EL M. EN C. VÍCTOR ARROYO RODRÍGUEZ
PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS
DOCTORADO EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México 2007
Aprobación final del documento final de tesis de grado:
Calidad de hábitat y distribución de monos aulladores en tres paisajes fragmentados de
Los Tuxtlas, México
Nombre
Firma
Director
Dr. Salvador Mandujano Rodríguez
________________________
Comité Tutorial
Dra. Julieta Benítez Malvido
________________________
Dr. Robert Hunter Manson
________________________
Dra. Kathryn Elizabeth Stoner
________________________
Dr. Francisco Javier Laborde Dovalí
________________________
Dr. Edward A. Ellis
________________________
Dr. Gonzalo Castillo Campos
________________________
Jurado
DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación
contenido en esta tesis fue efectuado por Víctor Arroyo Rodríguez como estudiante de la carrera
de Doctorado en Ciencias (Ecología y Manejo de Recursos Naturales) entre Agosto de 2006 y
Agosto del 2007, bajo la supervisión del Dr. Salvador Mandujano Rodríguez.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato:
_____________________________
Director de tesis:
_____________________________
DEDICATORIA
A mis padres, por que sin vosotros no sería lo que soy, no haría lo que hago y no
estaría donde estoy.
A mi familia española, por la enorme repercusión que habéis tenido en mi
formación personal y vocacional: mis hermanos David y Abel; mis abuelos Mami y
Papi; mis tíos Marimar, Jose, Michel, Mari Carmen, Miguel, François y Juanito; y
todos los primitos y primitas.
A mi familia mexicana, por todo el amor, la compañía, el apoyo y las críticas a mi
trabajo: Yashua – mi princesa maya; Jurgi, Pedro, Arturo, Cesar y Jake – mis
hermanos; Pepe y Miguel – mis tíos; Maruca, Lenin, Águeda, etc. – mi banda
AGRADECIMIENTOS
Al Instituto de Ecología A. C. y al Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal por
el apoyo económico y logístico que me ha permitido la realización del doctorado.
Al Dr. Salvador Mandujano, mi AMIGO y director de tesis, por todo el apoyo, las críticas
y discusiones que enriquecieron esta tesis, y me motivaron a seguir investigando.
Al comité tutorial, Dra. Julieta Benítez-Malvido y Dr. Robert H. Manson, por sus críticas
al trabajo, por toda su ayuda, pero especialmente por la confianza y amistad que me han
brindado.
A los miembros del jurado, Dra Kathryn Stoner, Dr. Javier Laborde, Dr. Edward Ellis, y
Dr. Gonzalo Castillo, por sus valiosos comentarios, su confianza y el apoyo que me han
dado en la fase final de mi titulación.
A todos los profesores del doctorado por su aportación a mi formación profesional, pero
particularmente a la Dra. Carolina Valdespino, por tu continuo apoyo y confianza.
A mi amigo y gurú de la estadística Dr. Mariano Ordano, por el apoyo con la estadística,
pero sobre todo por las enriquecedoras discusiones personales y profesionales que hemos
tenido.
A Braulio y a Rubén Mateo, por que sin ellos no habría sido posible hacer este trabajo.
Gracias por enseñarme la vegetación de Los Tuxtlas, por la ayuda en campo y la amistad;
y gracias también a vuestras familias, por las atenciones tan maravillosas que me dieron.
A todas las personas que colaboraron en las diferentes fases de este trabajo y fuera de él:
Carla, Coco, Mildred, Compa, y todos los demás que por mala memoria, no por
ingratitud, no incluí en esta lista.
A todos mis cuates de Madrid, por todo lo que me enseñaron durante la carrera, en las
salidas de campo, las acampedos y en los viajes de mochileros. Quisiera ponerlos a todos
pero la lista es muy larga: Rubenoski, Javitus, Baeuerle, Ñako, Pessimist Biology, Primo,
Julios, Pedro, Dieguitos, y Juanes, son sólo algunos de ellos, y Rebeca, Ana, Amelia, Pilar
y Marta, son sólo algunas de ellas.
A los cuates de toda la vida, porque a vosotros os debo mucho de lo que soy y de lo que
hago: Charly, Colomo, Ochoa, David, Manu y Villanueva.
2
ÍNDICE
RESUMEN ................................................................................................................................... 5
1. INTRODUCCIÓN .................................................................................................................... 6
1.1. La fragmentación del hábitat y sus efectos ................................................................... 6
1.1.1. Aproximaciones teóricas ............................................................................................. 7
1.1.2. Evidencias empíricas ................................................................................................. 10
1.1.2.1. Tamaño de los parches .................................................................................. 10
1.1.2.2. Aislamiento de los parches ............................................................................ 12
1.1.2.3. Forma de los parches .................................................................................... 13
1.1.2.4. Tipo de Matriz ............................................................................................... 15
1.1.3. Importancia del porcentaje de hábitat remanente en el paisaje ................................. 15
1.2. Los primates y la fragmentación del hábitat............................................................... 17
1.2.1. Sensibilidad de las especies a la fragmentación......................................................... 19
1.2.2. Factores que afectan la distribución y abundancia de primates.................................. 21
1.3. Los monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) y la fragmentación del hábitat 23
1.3.1. Tendencia y estado de conservación.......................................................................... 23
1.3.2. Aproximación a la biología y ecología del mono aullador ....................................... 24
1.3.3. Los monos aulladores y la fragmentación del hábitat............................................... 25
1.3.4. Análisis metapoblacionales con monos aulladores en Los Tuxtlas.......................... 28
1.3.5. Importancia de la composición y estructura de la vegetación de los parches........... 30
2. OBJETIVOS............................................................................................................................ 32
3. ESTRUCTURA DE LA TESIS…………………………………………………………… 33
4. DIVERSIDAD Y ESTRUCTURA DE LA VEGETACIÓN EN FRAGMENTOS DE
SELVA DE LOS TUXTLAS, VERACRUZ (En: Diversidad del Estado de Veracruz,
CONABIO, en prensa)............................................................................................................. 34-49
3
5. LANDSCAPE ATTRIBUTES AFFECTING PATCH OCCUPANCY BY HOWLER
MONKEYS (ALOUATTA PALLIATA MEXICANA) AT LOS TUXTLAS, MEXICO
(American Journal of Primatology, in press)………………………………………………... 50-62
6. THE INFLUENCE OF LARGE TREE DENSITY ON HOWLER MONKEY
(ALOUATTA PALLIATA MEXICANA) PRESENCE IN VERY SMALL RAINFOREST
FRAGMENTS (Biotropica, in press).……………...………………………………………. 63-70
7. DISCUSIÓN GENERAL………………………………………………………………........ 71
7.1. Principales aportaciones de este estudio al cuerpo general de conocimiento de la
especie ............................................................................................................................. 72
7.2. Factores más importantes que afectan la ocupación de parches de hábitat por
monos aulladores ........................................................................................................... 74
7.2.1. Efecto de la proporción de hábitat remanente en el paisaje ..................................... 74
7.2.2. La fragmentación y la estructura espacial del paisaje .............................................. 77
7.2.2.1. Tamaño y forma de los parches ................................................................... 78
7.2.2.3. Tamaño y distancia a poblados humanos .................................................... 81
7.3. Probabilidad de extinción ............................................................................................ 83
7.3.1. Vortex de extinción ................................................................................................... 83
7.3.2. Umbrales de extinción ............................................................................................... 85
8. IMPLICACIONES DE CONSERVACIÓN Y MANEJO................................................... 87
9. CONSIDERACIONES PARA FUTUROS ESTUDIOS...................................................... 91
10. CONCLUSIONES GENERALES ...................................................................................... 95
11. REFERENCIAS.................................................................................................................... 98
4
RESUMEN
La pérdida y fragmentación del hábitat pueden modificar su estructura espacial (e.g., tamaño,
forma y aislamiento de parches remanentes) así como la composición y estructura de la
vegetación, afectando la distribución de las especies en paisajes altamente fragmentados. En la
presente tesis se analiza la ocupación de parches de selva por monos aulladores (Alouatta palliata
mexicana) en tres paisajes (aprox. 5000 ha cada uno) con diferente grado de pérdida (24%, 11% y
4% de hábitat remanente) y fragmentación del hábitat localizados en la Reserva de la Biosfera
Los Tuxtlas, Veracruz, México, con el fin de: 1) determinar si existe un patrón de ocupación; 2)
identificar los factores que afectan dicho patrón a diferentes escalas espaciales; y 3) generar
propuestas de manejo para su conservación. En cada paisaje se relacionó la ocupación de parches
por monos aulladores con la proporción de hábitat remanente, el tamaño y la forma de los
parches, así como con cuatro distancias de aislamiento. Además, se muestreó la vegetación en 15
parches (10 transectos de 50 m x 2 m) por paisaje para identificar cambios en calidad del hábitat
(i.e., composición y estructura de la vegetación) que puedan afectar la distribución de los
primates. En general, se encontró que: 1) a medida que disminuye la proporción de hábitat
remanente en cada paisaje, también disminuye el porcentaje de ocupación y abundancia estimada
de aulladores; 2) este patrón puede ser explicado por los cambios en la estructura espacial de los
parches, así como en la composición y estructura de la vegetación; 3) el tamaño del parche es el
factor más importante que determina la presencia de monos aulladores a nivel regional (i.e., en
los tres paisajes); 4) otros factores particulares para cada paisaje afectaron de forma sinérgica la
ocupación, i.e., los primates responden de diferente forma en cada paisaje debido a las
características propias de cada paisaje; 5) a pesar de lo anterior, encontramos que los modelos de
ocupación pueden servir para predecir con gran precisión la ocupación de parches en otros
paisajes de la región; 6) por debajo de cierto umbral de tamaño de parche (< 10 ha) la calidad del
hábitat es un factor muy importante que puede explicar la presencia de monos aulladores, siendo
la ausencia de árboles grandes el factor más importante que afectó la distribución de monos
aulladores en estos parches pequeños. Para la conservación exitosa de los monos aulladores en la
Reserva se propone: 1) desarrollar estrategias de conservación a escala local y regional
(particularmente en la zona de amortiguamiento); 2) conservar todos los parches remanentes
(siendo preferentes los parches de mayor tamaño); 3) restaurar (i.e., enriqueciendo y aumentando
su área) los parches de pequeño y mediano tamaño; y 4) controlar la tala selectiva
(particularmente en los parches más pequeños). Si se quiere predecir la ocupación de parches por
monos aulladores en otras áreas de la Reserva se deben utilizar el tamaño y la forma de los
parches, así como la distancia a los poblados humanos. En cualquier plan de manejo y/o
restauración del hábitat debe considerarse la calidad de los parches, tomando en cuenta el tamaño
de los árboles - particularmente de aquellas especies importantes dentro de la dieta de los
aulladores. Finalmente, es urgente translocar los grupos de aulladores que se encuentren en los
parches menos adecuados.
5
1. INTRODUCCIÓN
1.1. La fragmentación del hábitat
En las últimas décadas, la población humana ha experimentado un crecimiento exponencial sin
precedentes, causando un fuerte incremento en la demanda de espacio, materiales y alimento
(Vitousek et al., 1997; Maunder y Clubbe, 2002). Esto ha forzado el cambio del uso de la tierra,
provocando la deforestación y fragmentación de grandes extensiones de bosques en todo el
planeta (Whitmore, 1980; Erlich y Wilson, 1991; Vitousek et al., 1997). El bosque tropical
lluvioso ha sido uno de los más afectados, con tasas de deforestación anual que varían entre 100 y
150 mil km2 (Achard et al., 2002). Puesto que este tipo de bosque es uno de los ecosistemas más
biodiversos de la Tierra (contiene entre el 50% y 80% de todas las especies terrestres; Myers,
1985; Erlich y Wilson, 1991), y tiene un papel crítico en el mantenimiento de la homeostasis
planetaria (Maunder y Clubbe, 2002), su destrucción no sólo amenaza la pérdida de un gran
número de especies, sino que puede desencadenar cambios bruscos en los ciclos hidrológicos y
climáticos a nivel local, regional y global (Whitmore, 1980; Maunder y Clubbe, 2002). Esta
situación ha atraído la atención de muchos investigadores, los cuáles han tratado de identificar
cuáles son las respuestas de las especies a esta pérdida y fragmentación de su hábitat,
convirtiéndose en un asunto prioritario en biología de la conservación (Turner, 1996; Harrison y
Bruna, 1999; Fahrig, 2003; Ewers y Didham, 2006). Este conocimiento permitirá el desarrollo de
estrategias de manejo adecuadas para la conservación de estos bosques, favoreciéndose así la
integridad y buen funcionamiento de este complejo ecosistema.
La fragmentación es un proceso a escala de paisaje que implica la pérdida de hábitat, y su
división en un número variable de parches remanentes dispersos en una matriz de hábitat
modificado (Andrén, 1994; Fig. 1). A medida que el grado de fragmentación aumenta, el número
de parches se incrementa, disminuye su tamaño medio y aumenta su aislamiento. Así, podemos
identificar paisajes continuos o fragmentados, y dentro de éstos últimos, pueden existir paisajes
con diferente grado de fragmentación (Fig. 1). Esto ha motivado a muchos investigadores a
comparar paisajes continuos contra paisajes fragmentados, o a comparar paisajes con diferente
grado de fragmentación; sin embargo, la mayoría suelen realizar estudios a escala de parche
6
utilizando diferentes indicadores de fragmentación (e.g., tamaño y aislamiento de parches)
(revisado por Fahrig, 2003). Estas diferencias en la forma de concebir y medir la fragmentación
del hábitat provoca que a menudo los resultados de los estudios de campo sean contradictorios, y
en muchos casos, difíciles de interpretar, ya que la fragmentación es un proceso muy complejo
que afecta a varias escalas espaciales y temporales (Fahrig, 2003).
Fig. 1. La fragmentación es un proceso a escala de paisaje que implica la pérdida de hábitat, y
su división en un número variable de parches remanentes dispersos en una matriz de hábitat
modificado (modificado de Fahrig, 2003).
1.1.1. Aproximaciones teóricas
La mayoría de las aproximaciones teóricas que se han desarrollado están enfocadas en el
problema espacial de la fragmentación, y tratan de analizar el papel del tamaño y la configuración
espacial de los parches remanentes sobre la riqueza de especies y su persistencia a largo plazo. La
teoría de biogeografía de islas (TBI) propuesta por MacArthur y Wilson (1967) fue la primera
aproximación teórica para el estudio de los efectos de la fragmentación sobre la biota (Haila,
2002). A pesar de que fue formulada para explicar la riqueza de especies en hábitat insulares, esta
teoría ha sido ampliamente utilizada para explicar la variación en el número de especies en
paisajes fragmentados, así como para el desarrollo de principios básicos en el diseño de reservas
(Diamond, 1975; Haila, 2002).
7
Esta teoría establece que el número de especies es dado por un equilibrio entre la
colonización (dependiente de la distancia de aislamiento) y la extinción (dependiente del área) de
hábitat insulares, y predice que los hábitats más pequeños y aislados del continente tendrán
menos especies que los grandes y menos aislados (MacArthur y Wilson, 1967). La TBI fue
paulatinamente suplantada por la ecología del paisaje en los 80’s (Haila, 2002), y sirvió de
antecedente para formalizar la teoría metapoblacional (TM), originalmente propuesta por Levins
(1970) y modificada por Hanski (1997, 1999, 2002).
La TM es similar a la TBI ya que considera la colonización y extinción de parches de
hábitat. Sin embargo, mientras que la TBI analiza la variación en el número de especies entre
islas y el continente (que actúa como fuente de especies), la TM se enfoca en la dinámica de
colonización y extinción de parches por una sola especie. Esta teoría establece que la
probabilidad de que un parche esté ocupado por una especie depende de una relación no lineal
entre la probabilidad de que sea colonizado y la probabilidad de que la especie se extinga de este
parche. En particular, la TM predice que la probabilidad de colonización de parches vacíos será
mayor cuanto mayor sea el tamaño del parche y menor sea su aislamiento, mientras que la
probabilidad de extinción seguirá una tendencia contraria (Hanski, 1999). Por tanto, otra
diferencia entre la TM y la TBI, es que la primera considera que la metapoblación puede llegar a
extinguirse en el tiempo, mientras que en la TBI siempre hay un flujo continuo de especies entre
el continente y las islas. La probabilidad de extinción de la metapoblación depende de la
dinámica de ocupación/extinción de parches, la cuál depende a su vez de las características de los
parches (principalmente el tamaño y aislamiento; Hanski, 1997, 1999).
Ambas teorías han sido muy criticadas, ya que consideran que todos los parches tienen la
misma calidad y son igualmente accesibles por los dispersores (no son modelos espacialmente
explícitos) (e.g., Fahrig y Merriam, 1994). Sin embargo, en la actualidad ya exísten algunos
modelos metapoblacioales que son espacialmente explícitos (ver Hanski, 1999), ya que existen
numerosas evidencias que demuestran que tanto la calidad como la estructura espacial del paisaje
pueden jugar un papel muy importante sobre la dinámica de poblaciones fragmentadas (e.g.,
Fahrig y Merriam, 1994; Hanski, 1999; Fleishman et al., 2002). En este sentido, los modelos de
8
fuente-sumidero (Pulliam, 1988) subrayan la importancia del movimiento de los organismos
desde un hábitat de gran calidad (que actúa como fuente de individuos), hacia otro de menor
calidad (que actúa como sumidero), el cual depende del primero para su persistencia. Así, los
modelos espacialmente explícitos (MEE), están basados en conceptos de la TM y de los modelos
de fuente-sumidero. Estos modelos combinan parámetros demográficos y de dispersión, y los
relacionan con la configuración (real o simulada) del paisaje. Así, muchos MEE permiten
examinar cambios en la viabilidad de las poblaciones en función del tamaño y/o arreglo espacial
de los parches (e.g., Lamberson et al., 1992; Akçakaya et al., 1999; Hanski, 1999).
A pesar de todos estos esfuerzos teóricos, aún existen importantes obstáculos a la hora de
poder diseñar estudios que permitan identificar los efectos de la fragmentación sobre la biota
(Harrison y Bruna, 1999). Uno de los problemas básicos es poder distinguir entre los efectos de la
fragmentación y los efectos de la pérdida de hábitat, ya que ambos procesos están fuertemente
ligados, y es muy común que ambos procesos aparezcan confundidos en la literatura científica
(ver Fahrig, 2003). Para solucionar esta cuestión, Fahrig (2003) sugiere que el término
“fragmentación” sea utilizado únicamente cuando se analice el efecto de la rotura o división del
hábitat (“breaking apart of habitat”), independientemente de la cantidad de hábitat. Para ello,
Fahrig (2003) propone la realización de estudios a escala de paisaje (i.e., donde el paisaje sea la
unidad de análisis), de tal forma que se analicen paisajes con la misma cantidad de hábitat, pero
con diferente grado de fragmentación. Obviamente, este tipo de estudios no son fáciles de realizar
en paisajes reales, ya que es muy difícil encontrar réplicas. Por tanto, otra opción es utilizar
modelos estadísticos donde se pueda examinar el efecto de la fragmentación controlando el efecto
de la cantidad de hábitat (ver Fahrig, 2003).
Otro problema al que se enfrentan los investigadores, es que trabajan con escalas espaciales
muy grandes pero con escalas temporales muy pequeñas (Harrison y Bruna, 1999). A estas
escalas espaciales existen multitud de factores interaccionando (e.g., historia, tipo de hábitat,
estructura del paisaje, actividades humanas) que pueden dificultar el diseño de los estudios y la
interpretación de los resultados. Además, muchos efectos de la fragmentación pueden demorar
mucho tiempo en aparecer, y por tanto, pueden no ser visibles a escalas de tiempo cortas (e.g.,
Swart y Lawes, 1996; Cowlishaw, 1999). En este sentido, los estudios experimentales del BDFFP
9
(Biological Dynamics of Forest Fragments Project) en la amazonía central (Lovejoy et al., 1986;
Laurance y Bierregaard, 1996; Laurance et al., 2002), solucionan algunos de estos problemas
(i.e., es un estudio experimental, cuentan con réplicas de parches, y están realizando un
seguimiento a largo plazo); sin embargo, es necesario realizar un mayor número de estudios en
paisajes que difieran en el grado de fragmentación del hábitat (Fahrig, 2003).
1.1.2. Evidencias empíricas
Los efectos de la fragmentación del hábitat sobre la biota pueden ser muy variables, y dependen
de multitud de factores como son: 1) las características del taxón (e.g., tamaño poblacional,
requerimientos alimenticios y/o de hábitat, tamaño del área de actividad, capacidad de
dispersión); 2) la escala espacial de análisis; 3) el proceso ecológico que estemos estudiando; 4)
el tipo de hábitat; y 5) las características del paisaje (e.g., topografía, tipo de suelo) (Villard,
2002; Henle et al., 2004; Ewers y Didham, 2006). Además, existen otros factores enmascarados
que, combinados con los anteriores, dificultan la posibilidad de encontrar patrones que sirvan
para elaborar estrategias de manejo generales. Algunos de estos factores son: 1) el tiempo de
retardo en la respuesta de las poblaciones a la fragmentación (e.g., la denominada “deuda de
extinción”; ver Tilman et al., 1994; Cowlishaw, 1999); 2) la posición biogeográfica de la especie
de interés (Henle et al., 2004); y 3) la aparición de sinergias entre diferentes procesos (e.g.,
fragmentación y actividades humanas, fragmentación y cambio climático; Ewers y Didham,
2006). En general, la mayoría de los estudios de fragmentación son a escala de parche (Fahrig,
2003), y han sido típicamente clasificados en diferentes categorías dependiendo de su relación
con los siguientes atributos espaciales: 1) tamaño de los parches; 2) aislamiento de los parches; 3)
forma de los parches; y 4) tipo de matriz (ver Ewers y Didham, 2006).
1.1.2.1. Tamaño de los parches
A medida que el grado de fragmentación aumenta, el tamaño de los parches remanentes
disminuye. La teoría de biogeografía de islas predice que los parches más pequeños tendrán
10
menor número de especies que los parches grandes. De forma similar, la teoría metapoblacional
predice que a medida que disminuye el tamaño de los parches la probabilidad de que sean
colonizados también disminuye, mientras que la probabilidad de extinción aumenta (ver Sección
1.1.1.). Existen numerosas evidencias empíricas que apoyan estas predicciones (ver Tilman et al.,
1994; Turner, 1996), por lo que actualmente el tamaño del parche es considerado como el
atributo espacial con mayor efecto sobre la biodiversidad (Fahrig, 2003). Sin embargo, existen
también ejemplos de estudios que no apoyan estas predicciones (e.g., Gibb y Hochuli, 2002;
Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006a, 2007), ya que existen multitud de factores que pueden
afectar la relación especies-área (Ewers y Didham, 2006). Por ejemplo, se ha reportado que en
ocasiones la matriz puede servir como fuente de especies exóticas que invaden los bordes y/o el
interior de los parches, incrementando la riqueza de especies dentro de los parches más pequeños
y con mayor superficie de borde expuesta (Gascon, 1993; Ewers y Didham, 2006).
Un aspecto ampliamente demostrado es que los parches más grandes tienen poblaciones
más grandes [e.g., aves (Lynch y Whigam, 1984; Andrén, 1994); mamíferos (Lovejoy et al.,
1986; Bierregard et al., 1992; Chiarello, 2000); plantas (Deng y Zheng, 2004; Arroyo-Rodríguez
et al., 2007a)]. Puesto que a medida que aumenta el tamaño de las poblaciones, su persistencia a
largo plazo es mayor (Paine, 1988; Berger, 1990; Akçakaya et al., 1999), en general, se reconoce
que a medida que aumenta el tamaño de los parches, se reduce considerablemente su probabilidad
de extinción (Gilpin y Soulé, 1986). En este sentido, varios estudios demuestran que la extinción
local de especies es mayor en los parches más pequeños [e.g., mamíferos (Lovejoy et al., 1989;
Chiarello, 2000; Gilbert, 2003); aves (Harper, 1989; Stratford y Stouffer, 1999; Deng y Zheng,
2004); insectos (Klein, 1989; Brown y Huchings, 1997; Bierregard et al., 1992)].
La reducción en el tamaño de los parches también puede afectar directamente su
accesibilidad por los humanos, favoreciendo su explotación. Por ejemplo, la cacería puede ser
más fácil en los parches más pequeños, donde los animales son más vulnerables (Peres, 1990,
2001; Chiarello y de Mello, 2001). Además, la explotación de muchos recursos forestales por los
humanos puede ser mayor en los parches más pequeños y accesibles, provocando importantes
cambios en la composición y estructura de la vegetación (Arroyo-Rodríguez y Mandujano,
2006a).
11
1.1.2.2. Aislamiento de los parches
Otra consecuencia de la fragmentación del hábitat es el aumento en la distancia de aislamiento
entre parches remanentes. Aunque este atributo puede estar directamente relacionado con el
patrón de riqueza de las especies (MacArthur y Wilson, 1967), así como con la dinámica
metapoblacional (Hanski, 1997, 1999) y la estructura genética de las poblaciones (Templeton et
al., 1990; Young et al., 1996), su importancia varía en función de la capacidad de dispersión del
organismo, y del tipo de matriz (Saunders et al., 1991).
Actualmente, existen numerosas evidencias empíricas sobre el efecto negativo del
aislamiento de los parches sobre las poblaciones. Por ejemplo, Potter (1990) encuentra que el
aislamiento de los parches afectó negativamente la probabilidad de que fuesen usados por kiwis
(Apteryx australis) en Nueva Zelanda, siendo este efecto menor cuando existían pequeños
parches que sirviesen como puente (“stepping stones”) entre los parches de mayor tamaño. Deng
y Zheng (2004) reportan que a medida que aumentaba el aislamiento del parche, la probabilidad
de que estuviese ocupado por el faisán Tragopan caboti disminuía significativamente. Lawton y
Woodroffe (1991) encontraron que los nidos de roedores eran menos comunes en los sitios más
aislados. Stratford y Stouffer (1999) reportan que varias especies de aves no eran capaces de
colonizar parches aislados por tan sólo 80 m, mientras que Powell y Powell (1987) encuentran
que varias especies de abejas euglosinas no eran capaces de visitar una bosque remanente que se
localizaba a tan sólo 100 m del bosque continuo.
Por esta razón, desde hace varias décadas muchos científicos han tratado de estudiar el
papel de los corredores de vegetación para la conexión de los parches (ver Saunders et al., 1991).
Aunque el debate sobre las ventajas y desventajas que tiene la conexión de parches mediante
corredores sigue abierto, nadie duda que incrementan la conectividad del paisaje permitiendo el
movimiento de individuos entre parches, pueden proveer de nuevas áreas de forrajeo para los
animales, pueden servir como refugio para muchas especies de plantas y animales, pueden actuar
como cortavientos reduciendo los efectos de borde (ver adelante), y pueden evitar la desecación
12
de los ríos (en el caso especial de los corredores riparios) (Saunders et al., 1991). Entre las
desventajas de los corredores, caben destacar: 1) pueden favorecer la propagación de
enfermedades, parásitos, fuegos y otros disturbios; y 2) pueden incrementar el riesgo de
depredación.
Una de las consecuencias negativas más importantes del aislamiento y reducción de las
poblaciones es la consanguinidad y la deriva génica (Hall et al., 1996; Young et al., 1996).
Ambos procesos son mayores en los parches pequeños, ya que tienden a presentar un menor
número de individuos. Tanto la consanguinidad como la deriva génica dan como resultado
poblaciones con menor diversidad genética, y por tanto, con menor capacidad de respuesta ante
cambios ambientales naturales o inducidos por el hombre. La consanguinidad sucede cuando se
reproducen individuos emparentados, mientras que la deriva génica es un fenómeno estocástico
que lleva a la pérdida de ciertos alelos, y por tanto, a la reducción de la variabilidad genética.
Otro efecto relacionado con el aislamiento de los parches, es el llamado “efecto rescate”, el
cuál sucede cuando una población que se encuentra declinando en un determinado parche, recibe
inmigrantes de otra población proveniente de otro parche vecino, los cuáles “rescatan” a esta
población de la extinción local (Brown y Kodric-Brown, 1977; Förare y Solbreck, 1997;
Menendez y Thomas, 2000). De forma similar, el aislamiento puede determinar el hecho de que
una especie utilice más de un parche, ya que existen evidencias para varias especies de animales,
incluidos los primates, que muestran que algunos individuos pueden utilizar los recursos de más
de un parche (Tutin et al., 1997; Tscharntke et al., 2002; Mandujano et al., 2004). La capacidad
de una especie de utilizar más de un parche puede favorecer su persistencia en paisajes
fragmentados, ya que en estos paisajes los recursos pueden ser escasos y de baja calidad (ArroyoRodríguez y Mandujano, 2003, 2006b).
1.1.2.3. Forma de los parches
Además de los cambios en el tamaño y aislamiento de los parches, la fragmentación incrementa
la cantidad de borde en el paisaje mediante el aumento de la relación perímetro/área de los
13
parches (Forman y Godron, 1986; Turner, 1989; Laurance y Yensen, 1991; Fahrig, 2003). Esto
provoca importantes cambios bióticos y abióticos cerca de los bordes (llamados “efectos de
borde”), promoviendo que los procesos ecológicos sean más variables dentro de los bordes que
en el interior de los parches (Ewers y Didham, 2006). La proporción del parche que está afectada
por los efectos de borde depende de la relación entre el tamaño y la forma del parche, siendo los
parches más pequeños e irregulares los que presentan una mayor proporción de superficie
alterada por estos efectos (Laurance y Yensen, 1991), mientras que los parches más circulares
tienen menor proporción de borde. Por esta razón, los efectos negativos de la forma de los
parches son menores en los parches de mayor tamaño, ya que presentan grandes superficies
internas libres de la influencia del borde (Diamond, 1975; Saunders et al., 1991; Laurance et al.,
2002).
En general, se ha reportado que la supervivencia de muchas especies de plantas y animales
se ve afectada cerca de los bordes (Fahrig y Merriam, 1994; Murcia, 1995; Laurance et al., 1998,
2002; Foggo et al., 2001). Por ejemplo, Gates y Gysel (1978) reportan que la depredación y
parasitismo de nidos de aves paseriformes fue mayor en el borde del parche que en el interior.
Laurance et al. (2002) revisa los diferentes estudios realizados dentro del proyecto BDFFP en
Manaos, Brasil, y encuentra que la mayoría de los procesos ecológicos estudiados (e.g.,
mortalidad de árboles primarios, invasión de mariposas adaptadas a condiciones alteradas,
reclutamiento de especies secundarias) suceden en mayor medida cerca de los bordes (entre 0 y
100 m). Benítez-Malvido y Martínez-Ramos (2003a) encuentran que el número de especies de
plántulas en parches de Manaos, Brasil, disminuyó desde el centro hacia el borde del parche. Sin
embargo, no todas las especies son afectadas por la distancia al borde del parche, ya que los
efectos de borde dependen de las características de las especies, de sus requerimientos de hábitat
y del tipo de matriz (ver Murcia, 1995; Foggo et al., 2001; Ewers y Didham, 2006).
La forma irregular de muchos parches también puede tener efectos positivos sobre las
poblaciones, en particular cuando los parches son de gran tamaño. Por ejemplo, algunos parches
presentan formas muy irregulares porque presentan extensiones a lo largo de ríos y/o cercas
vivas. Estas extensiones pueden ser localizadas por individuos que estén dispersándose,
14
llevándolos al interior del parche. Así, los parches irregulares pueden ser más fáciles de localizar
que parches con formas regulares (ver Ewers y Didham, 2006).
1.1.2.4. Tipo de Matriz
Un gran número de evidencias sugieren que la calidad de la matriz puede determinar los efectos
de la fragmentación sobre la biota, afectando la composición y abundancia de las especies dentro
de los parches (Laurance, 1991; Gascon et al., 1999; Perfecto y Vandermeer, 2002; revisado por
Ewers y Didham, 2006). Esto puede ser debido a que el tipo de matriz está directamente
implicado en la regulación de la dispersión (Gustafson y Gardner, 1996; Bierregaard y Stouffer,
1997; Moilanen y Hanski, 1998; Davies et al., 2001), puede proporcionar espacio y alimento a las
especies que son capaces de utilizarla (e.g., Tutin et al., 1997; Perfecto y Vandermeer, 2002), y
puede reducir muchos de los efectos relacionados al borde de los parches (Mesquita et al., 1999;
Laurance et al., 2006; Ewers y Didham, 2006). Por ejemplo, diferencias en la estructura de la
matriz pueden alterar la dinámica de colonización/extinción de parches (Brotons et al., 2003;
Cronin y Haynes, 2004), provocando cambios en la densidad de las poblaciones (Gustafson y
Gardner, 1996). Perfecto y Vandermeer (2002) demostraron que algunas hormigas que habitan
parches en plantaciones Mexicanas de café, forrajearon activamente en la matriz que rodeaba los
parches, he incluso algunas especies llegaban a vivir en la matriz permanentemente. Tutin et al.
(1997) reportan que varias especies de mamíferos grandes (> 5 kg) típicos de bosques en Gabón,
África, podían utilizar también la sabana. Obviamente, en estos casos no es estrictamente
correcto el uso del término “matriz” para el hábitat que rodea a los parches, ya que este término
tiene una connotación de hábitat inhóspito (Ewers y Didham, 2006).
1.1.3. Importancia del porcentaje de hábitat remanente en el paisaje
Aunque la pérdida de hábitat per se ha sido típicamente considerada como una de las amenazas
principales para la biodiversidad (Tilman et al., 1994; Turner, 1996; Dobson et al., 1997; Fahrig,
2003), numerosas investigaciones indican que el tamaño y arreglo espacial de los parches de
hábitat pueden tener un mayor impacto sobre la dinámica y persistencia de las poblaciones
15
(Turner, 1989; Andrén, 1994; Fahrig y Merriam, 1994; Hanski y Gaggiotti, 2004). Esto es
particularmente cierto para poblaciones habitando paisajes con muy poca cantidad de hábitat, ya
que en este tipo de paisajes los efectos de la fragmentación per se (i.e., “breaking apart of
habitat”; Fahrig, 2003) pueden ser mucho mayores que los efectos de la pérdida de hábitat per se
(Andrén, 1994; Fahrig, 2003; With, 2004).
Estas diferencias en los efectos de la fragmentación vs. pérdida de hábitat pueden ser
causados por las relaciones no lineares entre los atributos del paisaje y la cantidad de hábitat
(Andrén, 1994; Fahrig, 2003), ya que a medida que disminuye la cantidad de hábitat remanente
en el paisaje ocurren cambios drásticos (i.e., umbrales) en la mayoría de los atributos del paisaje
(Fig. 2).
Fig. 2. Relación entre diferentes características estructurales del paisaje y la proporción de
hábitat remanente en cada paisaje (modificado de Fahrig, 2003). Cada punto es un paisaje. Las
flechas indican puntos de inflexión (i.e., umbrales de proporción de habitat que marcan cambios
bruscos en los atributos espaciales considerados)
16
Estos umbrales de proporción de hábitat remanente tienen importantes consecuencias para
la persistencia de las especies en paisajes fragmentados. Por ejemplo, desde el punto de vista
metapoblacional, la persistencia de las especies depende en gran medida de la probabilidad de
colonización de parches vacíos. Puesto que la colonización depende de la estructura del paisaje, y
ésta depende a su vez de la cantidad de hábitat en el paisaje (Fig. 2), cambios pequeños en la
cantidad de hábitat del paisaje pueden inducir cambios bruscos en el arreglo espacial de los
parches. Bajo estas condiciones la colonización de parches vacíos puede ser muy infrecuente,
llevando a la extinción la metapoblación (Kareiva y Wennergren, 1995; Ovaskainen et al., 2002).
Existe un gran número de evidencias que demuestran la existencia de este tipo de umbrales
en paisajes fragmentados reales y simulados (Andrén, 1994, 1999; Bascompte y Sole, 1996;
Fahrig, 1997; With, 1997; With et al., 1997; Boswell et al., 1998; Lindenmayer y Luck, 2005). El
valor umbral de cantidad de hábitat varía mucho entre los estudios. Por ejemplo, Andrén (1994)
encontró que los efectos de la fragmentación sobre la riqueza y abundancia de aves y mamíferos
son mayores cuando éstos habitan paisajes con menos del 30% de hábitat remanente. Fahrig
(1997) sugiere que la persistencia de la metapoblación es mucho mayor cuando el paisaje
presenta > 20% de hábitat remanente. Aunque Gibbs (1998) reporta que varias especies de
anfibios no están presentes en paisajes con menos de 30-50% de hábitat remanente, los modelos
propuestos por With y King (2001) indican que este umbral puede variar entre 5% y 90%
dependiendo de las respuestas de las especies a la fragmentación del hábitat y del arreglo espacial
de los parches. Por lo tanto, para poder entender las respuestas de los organismos a la pérdida,
fragmentación y transformación del hábitat en paisajes muy alterados, es crítico comparar el
efecto de las características espaciales de los parches entre paisajes con diferente proporción de
hábitat disponible (Fahrig, 2003).
1.2. Los primates y la fragmentación de su hábitat
Actualmente, más de la mitad de todas la especies de primates del mundo se encuentran
amenazadas de extinción (IUCN, 2003), siendo la pérdida, la fragmentación y la transformación
del hábitat original las principales amenazas para su supervivencia (e.g., Cowlishaw y Dunbar,
17
2000). El decline de las poblaciones de primates es evidente en todo el mundo, y afecta tanto a
las especies raras y amenazadas, como a las especies más comunes y supuestamente con bajo
riesgo (e.g., Xiao et al., 2003; Li, 2004; Singh y Roo, 2004; Wieczkowski, 2005). Por lo tanto,
para poder elaborar propuestas de manejo efectivas para su conservación es necesario entender
cómo responden las poblaciones de primates bajo estas alteraciones del hábitat.
Los primates representan iconos para la conservación por varias razones (Laurance, 2003):
1) nos identificamos con ellos, y sentimos empatía por ellos (pueden servir como especies
paraguas en programas de conservación); 2) están seriamente amenazados de extinción; 3)
habitan principalmente áreas de gran biodiversidad (hotspots), por lo que su conservación puede
asegurar la conservación de los ecosistemas más biodiversos del planeta; 4) juegan un papel vital
en la estructura y funcionamiento de los ecosistemas; y 5) forman parte del patrimonio natural de
las naciones y regiones en donde habitan.
La creciente preocupación por la conservación de los primates puede verse reflejada en el
incremento de publicaciones científicas acerca de los efectos de la fragmentación del hábitat
sobre las poblaciones de primates (Fig. 3). En una revisión reciente (17 de mayo 2007) de la base
de datos PrimateLit (http://primatelit.library.wisc.edu/) se encontraron 562 citas usando la palabra
clave “Fragmentation”. De las 562 citas, 245 (43.6%) eran publicaciones en revistas científicas,
240 (42.7%) eran resúmenes de congresos y simposios, y 77 (13.7%) eran libros o capítulos de
libros. Considerando únicamente las publicaciones en revistas internacionales indexadas en el ISI
(n = 98), la mayoría (n = 39) estudian primates del viejo mundo, 25 estudian primates
sudamericanos, 16 centroamericanos (de los cuales 13 son estudios con Alouatta spp.), 11
asiáticos y el resto son revisiones de varios grupos de primates.
Teniendo en cuenta la variable respuesta que utilizan, la mayoría (n = 16) de las
publicaciones en revistas internacionales indexadas en el ISI (n = 98) se centra en los efectos de
la fragmentación sobre la abundancia/densidad de grupos/poblaciones, 11 se centran en la
ecología de los primates (e.g., dispersión de semillas, interacciones interespecíficas), 7 se centran
en la dieta, 7 en genética, 7 en parasitismo, 7 en diversidad/comunidades, 5 en comportamiento, 3
en el rango de distribución geográfica, y únicamente 2 estudian los efectos de la fragmentación
18
sobre la presencia/ausencia de primates, 2 sobre la calidad del hábitat, 2 sobre análisis de
viabilidad poblacional, y el resto se centra en otros temas relacionados con conservación. Por
tanto, ante este sesgo de información, es importante conocer qué factores del paisaje y del hábitat
pueden afectar en mayor medida la distribución y tamaño poblacional de primates en paisajes
fragmentados, ya que ésta información puede ser utilizada para desarrollar planes de manejo más
No. artículos científicos
adecuados para la conservación de los primates.
45
40
35
30
25
20
15
10
5
0
19941998
1999
2000
2001
2002
2003
2004
2005
2006
Años
Fig. 3. Número de artículos en revistas científicas que aparecen en la base de datos PrimateLit
utilizando la palabra clave “Fragmentation” desde 1940 hasta 2006 (N = 243). Notar que el
primer trabajo es de 1994. Durante los primeros 5 años (1994-1998) sólo existen 14
publicaciones, y sin embargo, en los siguientes 8 años (1999-2006) encontramos 229
publicaciones.
1.2.1. Sensibilidad de las especies a la fragmentación
Como vimos al inicio de la Sección 1.1.2., los efectos de la fragmentación sobre los primates van
a depender en gran medida de las características de las especies (Henle et al., 2004). Las
características más importantes son (Cowlishaw y Dunbar, 2000): 1) el tamaño corporal; 2) el
tamaño del área de actividad; 3) la dieta; 4) y la capacidad de utilizar la matriz.
Aunque los animales de mayor tamaño suelen tener áreas de actividad mayores, tamaños
poblacionales más pequeños, y suelen ser presas de caza más valoradas por los cazadores – lo que
19
los hace potencialmente más sensibles a la pérdida y fragmentación del hábitat – Cowlishaw y
Dunbar (2000) señalan que los primates más grandes suelen tener tasas metabólicas más bajas y
mayores reservas de grasas, permitiéndoles responder mejor ante cambios en el ambiente.
Además, cuando existe competencia por los recursos, las especies más grandes pueden tener
ventaja (Cowlishaw y Dunbar, 2000; Rose et al., 2003). Así, un tamaño corporal grande puede
proveer ventajas y desventajas frente a la fragmentación, por lo que Henle et al. (2004) señala
que no es un atributo que prediga bien la respuesta de las especies a la fragmentación del hábitat.
En contraste, existen numerosas evidencias que indican que los primates con áreas de
actividad mayores son más sensibles a la pérdida y fragmentación del hábitat que las especies que
requieren menos cantidad de hábitat para vivir (Lovejoy et al., 1986; Estrada y Coates-Estrada,
1996; Gilbert, 2003). El tamaño del área de actividad depende en gran medida de la dieta. Los
primates frugívoros necesitan áreas más grandes que los folívoros, ya que la fruta es un recurso
más escaso en tiempo y espacio que las hojas. Así, puesto que la fragmentación puede afectar la
composición y estructura de la vegetación (e.g., Laurance et al., 1998; Benítez-Malvido, 1998;
Hill y Curran, 2003; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006a, 2007) reduciendo la cantidad y
calidad de recursos alimenticios para los primates (Tutin, 1999; Juan et al., 2000; ArroyoRodríguez y Mandujano, 2006b), aquellas especies que tengan una dieta estrictamente basada en
frutos serán más sensibles a esta alteración del hábitat que aquellas especies capaces de
alimentarse de alimentos alternativos.
En este sentido, se ha reportado que aquellas especies que son capaces de utilizar la matriz
(i.e., moverse a través de ella, y alimentarse de recursos presentes en ella) son menos sensibles a
la fragmentación, ya que pueden obtener mayor cantidad de espacio y alimento, y pueden
ocuparla para moverse entre parches, reduciendo los problemas derivados del aislamiento de las
poblaciones (Tutin et al., 1997; Onderdonk y Chapman, 2000; Pozo-Montuy y Serio-Silva,
2007).
20
1.2.2. Factores que afectan la distribución y abundancia de primates
Además de reducir la cantidad de hábitat, incrementar el número de parches de hábitat, disminuir
su tamaño medio y aumentar su aislamiento (Fahrig, 2003), la fragmentación puede afectar
también la disponibilidad de recursos alimenticios para los primates (Lovejoy et al., 1986; Tutin,
1999; Juan et al., 2000; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006b). Inicialmente, la fragmentación
del hábitat puede ocasionar una distribución aleatoria de los primates, de forma que unos parches
quedan ocupados y otros desocupados (Marsh, 2003). Debido a factores como el tamaño
reducido, la baja calidad, y una alta competencia por los recursos, los primates pueden
desaparecer de parches que originalmente estaban ocupados (Marsh, 2003). Aunque la matriz
puede limitar la capacidad de dispersión de los individuos entre parches, en ocasiones, algunos
individuos pueden colonizar parches inicialmente vacíos (Chapman et al., 2003; Mbora y Meikle,
2004; Mandujano et al., 2004, 2006). De esta manera, en paisajes altamente fragmentados donde
hay una gran cantidad de parches de pequeño tamaño, la dinámica regional puede estar dominada
por colonizaciones y extinciones locales de parches, dando lugar a una metapoblación (Hanski,
1999, 2002).
Si bien la teoría metapoblacional considera que el tamaño y el aislamiento del parche son
los atributos más importantes que determinan la dinámica metapoblacional (ver Sección 1.1.1.),
recientes estudios muestran que la “calidad” de los parches pueden jugar un papel muy
importante en la dinámica metapoblacional (Hanski, 1999; Fleishman et al., 2002; Deng y Zheng,
2004; Mbora y Meikle, 2004). Por lo tanto, la construcción de modelos que incorporen, además
de los atributos de “primer orden” (i.e., tamaño y aislamiento; sensu Hanski, 1997), otros
atributos indicadores de “calidad de hábitat”, puede ayudarnos a tener un mejor entendimiento de
los factores que determinan la ocupación de los parches, y elaborar así modelos más precisos que
pueden servir para localizar áreas prioritarias de conservación (Gardner y Turner, 1990; Laurance
y Bierregaard, 1996; Hanski, 2002).
Aunque numerosos estudios con primates señalan que el tamaño y aislamiento de los
parches afectan la presencia (e.g., Swart y Lawes, 1996; Chapman et al., 2003; Mandujano et al.,
21
2006; Anzures-Dadda y Manson, 2007) y abundancia (e.g., Estrada y Coates-Estrada, 1996;
Wieczkowski, 2004; Anzures-Dadda y Manson, 2007; Wong et al., 2006), estas relaciones no son
universales, ya que existen también estudios donde no encuentran ninguna relación entre el
tamaño y/o aislamiento de parches y la presencia y/o abundancia de primates. Por ejemplo,
Rodríguez-Toledo et al. (2003) no encontraron ninguna relación entre el tamaño del parche y la
abundancia de monos aulladores en un paisaje fragmentado de Los Tuxtlas. De forma similar,
DeGama-Blanchet
y
Fedigan
(2006)
tampoco
encontraron
una
relación
entre
el
tamaño/aislamiento del parche y la densidad de monos aulladores en un paisaje de Costa Rica.
Tutin et al. (1997), por otro lado, comparan la abundancia de 8 especies de primates entre 13
parches y un bosque continuo cercano en Gabón, África, y reportan que, si bien 2 especies fueron
más comunes en el bosque continuo, 2 especies fueron igualmente comunes en ambos ambientes,
y 4 especies fueron más comunes en los parches que en el bosque continuo. En conjunto, esta
aparente contradicción puede deberse a las diferencias en la metodologías empleadas, a la
diferente sensibilidad de las especies a la fragmentación, o a las diferencias en los paisajes (ver
Sección 1.1.2.), e implican que más estudios son necesarios para poder encontrar patrones que
sirvan para elaborar propuestas de manejo más adecuadas.
Además de las características espaciales de los parches, varios investigadores han
encontrado que la presencia y abundancia de primates pueden estar asociadas con la riqueza y
área basal de las plantas que constituyen los recursos alimenticios más importantes (Chapman y
Chapman, 1999; Balcomb et al., 2000), y para muchas especies de primates, el número y tamaño
de los árboles están correlacionados positivamente con su abundancia (Skorupa, 1986; Medley,
1993; Wieczkowski, 2004; Mbora y Meikle, 2004; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Por lo
tanto, desde una perspectiva conservacionista, es importante entender qué características del
hábitat (i.e., vegetación) determinan la probabilidad de que un parche esté ocupado por la especie
de interés.
22
1.3. Los monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) y la fragmentación del
hábitat
1.3.1. Tendencia y estado de conservación
El mono aullador mexicano (Alouatta palliata mexicana) habita pocas reservas aisladas y
altamente fragmentadas desde el sureste de México (excluyendo la península de Yucatán) hasta el
sur de Guatemala (Rodríguez-Luna et al., 1996). Por ello, esta subespecie fue clasificada por la
UICN como vulnerable a la extinción (Rylands et al., 1995). Sin embargo, debido al pequeño
rango de distribución geográfica (aprox. 5,754 km2), a las altas tasas de deforestación anual
(4.3% al 9.4%), y el importante descenso en el tamaño de sus poblaciones (73% al 90%),
recientemente el estatus de conservación de esta subespecie ha sido modificado (de ‘vulnerable’ a
‘en peligro crítico’) (Cuarón et al., 2003), siendo considerada en México ‘en peligro de extinción’
(NOM-059-ECOL-2001).
Las poblaciones que se encuentran en la región de Los Tuxtlas, Veracruz, son las más
norteñas dentro del continente americano (Estrada y Coates-Estrada, 1996). Desafortunadamente,
esta región ha sido muy fragmentada durante los últimos 60 años (Dirzo y García, 1992; Guevara
et al., 2004). Estimaciones de Estrada y Coates-Estrada (1996) señalan en las últimas décadas en
Los Tuxtlas ha desaparecido cerca del 75% de la selva original, el 20% restante se encuentra
aislada en parches de diferente tamaño, y tan sólo el 5% corresponde a selva continua. Esto ha
llevado a la pérdida aproximada del 90% del tamaño poblacional original (Estrada y CoatesEstrada, 1995), estando la población remanente fragmentada y aislada en parches con distinto
tamaño, forma, y aislamiento (Estrada y Coates-Estrada, 1996; Cristóbal-Azkarate et al., 2005;
Mandujano et al., 2006). En particular, con una tasa de deforestación anual del 4%, un estudio
reciente en la región sur de Los Tuxtlas estimó mediante simulaciones que la población de
aulladores tendrá una probabilidad de extinción del 35% en los próximos 30 años (EscobedoMorales y Mandujano, 2007).
23
1.3.2. Aproximación a la biología y ecología del mono aullador
El género Alouatta (Primates: Atelidae) ha sido ampliamente estudiado en Latinoamérica
(Crockett y Eisenberg, 1987; Neville et al., 1988), siendo los estudios más frecuentes los
centrados en el conocimiento de su ecología y conducta (Kinzey, 1997). La amplia distribución
del género y la gran variedad de hábitats en los que vive (Crockett y Eisenberg, 1987), indican
que presenta una gran capacidad de explotar diferentes recursos. Esto le ha permitido sobrevivir
en parches muy pequeños, donde otras especies no han podido sobrevivir (Lovejoy et al., 1986;
Estrada y Coates-Estrada, 1996; Chiarello, 2003). Dicha adaptabilidad puede ser explicada por:
1) presentar una dieta compuesta en gran parte por hojas, lo que los hace menos dependientes de
las fluctuaciones estacionales en la abundancia de frutos (Milton, 1980; revisado por CristóbalAzkarate y Arroyo-Rodríguez, 2007); y 2) ser capaces de alimentarse de especies introducidas y
especies secundarias típicas de ambientes fragmentados (Lovejoy et al., 1986; Asensio et al.,
2007b; revisado por Cristóbal-Azkarate y Arroyo-Rodríguez, 2007). Además, otro factor que ha
favorecido su conservación es que su carne no tiene tan buen sabor como la de las especies
frujívoras (e.g., mono araña) (com. pers., habitantes de Los Tuxtlas).
Los individuos de Alouatta palliata se organizan en grupos familiares multimachomultihembra altamente cohesivos (Crockett y Eisenberg, 1986; Zucker y Clarke, 1992; Treves et
al., 2003; Arroyo-Rodríguez et al., 2007b, 2007c). La proporción de hembras por macho puede
variar mucho, pero para Centro América se ha reportado de 2.3, con un tamaño grupal medio de
14.6 individuos (rango, 3-44) (Crockett y Eisenberg, 1986; Chapman y Balcomb, 1998). Para
Los Tuxtlas, la proporción media de hembras por machos varía entre 1.2 y 1.7, y el tamaño medio
grupal entre 7 y 8 individuos (rango, 2-18) (Estrada y Coates-Estrada, 1996; Cristóbal-Azkarate
et al., 2005; Arroyo-Rodríguez et al., 2007b). Los juveniles de ambos sexos migran de sus grupos
natales para ingresar en otros grupos, o unirse a otros individuos solitarios para formar nuevos
grupos (Jones, 1980; Giudice, 1997; Brockett et al., 2000; Arroyo-Rodríguez et al., 2007b). La
entrada a nuevos grupos suele estar asociada a episodios muy agresivos, que pueden llevar a la
muerte en el caso de los machos (Glander, 1980; Cristóbal-Azkarate et al., 2004). Sin embargo, el
intercambio de individuos entre grupos favorece la heterocigosidad, reduciendo los problemas de
deriva génica (Pope, 1996).
24
Hasta el momento ha consenso acerca de cuál es el área de actividad mínima que necesitan
para sobrevivir. Mientras que Estrada y Coates-Estrada (1994) y Trejo-Vargas (1980)
demostraron que un grupo de aulladores en Los Tuxtlas ocupaba un ámbito hogareño de 30-60
ha, existen muchos reportes de tropas viviendo en áreas mucho más pequeñas (e.g., Estrada et al.,
2001; Gómez-Marín et al., 2001; Rodríguez-Toledo et al., 2003; Cristóbal-Azkarate et al., 2005;
Asensio et al., 2007b; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Un aspecto importante a destacar es que
en los Tuxtlas se han encontrado parches con tropas de monos aulladores viviendo en simpatría
con monos araña (Ateles geoffroyi) (Estrada y Coates-Estrada, 1995; García-Orduña, 2002;
Rodríguez-Toledo et al., 2003). Aunque esto puede reducir la disponibilidad de alimento para
ambas especies, un estudio reciente demostró que ambas especies evitan la competencia por los
recursos mediante un uso diferencial de algunas especies arbóreas e individuos particulares,
favoreciéndose así la supervivencia de ambas especies en los parches (García-Orduña, 2002).
Resultados similares se han reportado para monos aulladores y coatis (Nasua narica) habitando
un parche de 40 ha en Los Tuxtlas (Asensio et al., 2007a), ya que ambas especies evitaron
alimentarse simultáneamente de los frutos de un mismo árbol, y únicamente toleraban
alimentarse juntas en los árboles de mayor tamaño.
1.3.3. Los monos aulladores y la fragmentación del hábitat
La región de Los Tuxtlas es la región mexicana donde se han realizado más trabajos con monos
aulladores, la mayoría en áreas fragmentadas (Estrada y Mandujano, 2003). Los estudios pueden
clasificarse en cuatro categorías (Mandujano, 2002): 1) los que consideran solo un parche
rodeado por una matriz de tierras agropecuarias (e.g., Gómez-Marín et al., 2001; ArroyoRodríguez et al., 2007b); 2) los realizados en un parche-isla rodeado por agua (i.e., caso especial
de la isla de Agaltepec, en el lago de Catemaco; e.g., Rodríguez-Luna et al., 2003; CarreraSánchez et al., 2003); 3) los que consideran varios parches habitados por monos en una o en
varias localidades pero dentro de una misma región (e.g., Juan et al., 2000; Estrada y CoatesEstrada, 1996; Asensio et al., 2007b); y 4) los que consideran todos los parches, ocupados y
desocupados por monos, pero exclusivamente dentro de una misma localidad o paisaje (e.g.,
25
Rodríguez-Toledo et al., 2003; Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Mandujano et al., 2006).
Los resultados de las dos primeras categorías muestran adaptaciones de la población
habitando dentro de un parche. Los resultados de la tercera categoría permiten relacionar el efecto
del tamaño y, en algunos casos, el aislamiento o la edad de los parches, con diferentes
características de la población. Finalmente, los estudios de la cuarta categoría proporcionan
información acerca de las características generales de los parches ocupados y desocupados, lo
que nos permite analizar y comprender mejor los posibles efectos de la fragmentación, ya que
permiten explicar patrones de distribución y dispersión de animales en un paisaje fragmentado
(Mandujano et al., 2006; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Sin embargo, es difícil atribuir los
resultados derivados de las tres primeras categorías a la fragmentación, y aunque los estudios
dentro de la cuarta categoría se aproximan mejor al problema, una forma más adecuada de
encontrar efectos debidos a la fragmentación per se, es comparar varios paisajes con distinto
grado de pérdida y fragmentación del hábitat (Fahrig, 2003).
Los primeros trabajos que analizaron la distribución y abundancia de aulladores en de Los
Tuxtlas fueron los de Silva-López (1987) y García-Orduña (1995) para la Sierra de Santa Marta,
y los de Estrada y Coates-Estrada (1994, 1995, 1996) y Estrada et al. (1999), para la zona del
volcán San Martín Tuxtla. En general, cuando analizan la relación entre la abundancia de
individuos y las características de los parches se han reportado resultados contradictorios. Así por
ejemplo, Estrada y Coates-Estrada (1995, 1996) estudian 60 grupos de aulladores y encuentran
una relación fuerte entre el tamaño (positiva) y aislamiento (negativa) de los parches, y la
abundancia de aulladores. Cristóbal-Azkarate et al. (2005b) en la misma región también
encuentran una relación similar para el tamaño del parche, siendo la presencia de monos
explicada significativamente también por la diversidad florística. Sin embargo, otros autores al
analizar varios parches en la región sur de Los Tuxtlas (Rodríguez-Toledo et al., 2003; GarcíaOrduña, 2002), e incluso en varias áreas de Costa Rica (Clarke et al., 2002; DeGama-Blanchet y
Fedigan, 2006) no encontraron una relación significativa entre el tamaño de los parches y la
abundancia de monos. Esto puede deberse a los diferentes patrones históricos de fragmentación, o
como señala Cristóbal-Azakarate et al. (2005), a las diferencias en las metodologías empleadas,
así como a las diferencias en las características estructurales de las áreas de estudio.
26
En este sentido, hay que señalar que el uso de variables respuesta como, por ejemplo, el
tamaño de grupos, la abundancia o la densidad (e.g., Estrada y Coates-Estrada, 1996; Chiarello y
de Melo, 2001), e índices demográficos como la proporción hembras/machos y la proporción
hembras/infantes (e.g., Balcomb y Chapman, 1998; Clarke et al., 2002; Cristóbal-Azkarate et al.,
2005; Arroyo-Rodríguez et al., 2007b) son características demográficas difíciles de conocer, y
generalmente se estiman a partir de muestreos de precisión variable. La precisión depende del
tipo y esfuerzo de muestreo, y por ello hay que tener precaución al comparar resultados entre
diferentes estudios (Ojasti, 2000; Feinsinger, 2004). Además, puesto que las características
demográficas están afectadas por multitud de factores determinísticos y estocásticos (e.g.,
factores ambientales, ecológicos, demográficos, genéticos, antropogénicos, etc.), estas
características son ampliamente variables espacial y temporalmente (Akçakaya et al., 1999), lo
cuál añade incertidumbre a la hora de identificar tendencias o patrones poblacionales, y dificulta
aún más la comparación de resultados entre estudios separados en el tiempo y el espacio.
El uso de la incidencia (presencia o ausencia) de individuos o poblaciones en parches es
más fácil de estimar con esfuerzos de muestreo mucho menores, y en general, presenta un rango
de variación temporal menor por el efecto de los factores mencionados anteriormente (e.g.,
Hanski, 1999). Por esta razón, esta variable ha sido ampliamente utilizada para identificar las
respuestas de los organismos a la degradación de sus hábitats (e.g., Arroyo-Rodríguez y
Mandujano, 2003, 2006b; Mbora y Meikle, 2004; Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Mandujano et
al., 2006; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Además esta variable ha sido crucial en la
elaboración de modelos metapoblacionales (e.g., Hanski, 1997, 1999), los cuáles permiten
identificar los factores que determinan la dinámica metapoblacional en paisajes altamente
fragmentados, y conocer así, los efectos de la fragmentación sobre la viabilidad de las
poblaciones a grandes escalas espaciales y temporales (e.g., Hanski, 1999, 2002; EscobedoMorales y Mandujano, 2007).
27
1.3.4. Análisis metapoblacionales con monos aulladores en Los Tuxtlas
En Los Tuxtlas, los trabajos que analizan la incidencia de aulladores en parches dentro un único
paisaje son escasos y recientes (Rodríguez-Toledo et al., 2003; Arroyo-Rodríguez y Mandujano,
2003, 2006b; Escobedo-Morales y Mandujano, 2007; Palacios-Silva y Mandujano, 2007). Todos
han sido realizados en la región sur de Los Tuxtlas, en un paisaje de aproximadamente 5,000 ha,
y son parte de un proyecto general que tiene por objetivo proponer estrategias de conservación
para esta especie amenazada integrando modelos paisajísticos y metapoblacionales. Una síntesis
con los resultados más sobresalientes puede encontrarse en Mandujano et al. (2006), de los cuales
cabe mencionar: 1) el tamaño y aislamiento de los parches explican la presencia de aulladores; 2)
para aumentar la viabilidad metapoblacional es más importante aumentar el tamaño de los
parches que incrementar el nivel de conectividad entre ellos; 3) la primera estrategia de
conservación debe ir enfocada a la protección de los parches ocupados más grandes (> 20 ha) y
menos aislados (< 200 m), ya que son los que presentan mayor “calidad” de hábitat; y 4)
restaurando 112-170 ha (para aumentar el tamaño y la conectividad de los parches) se reduciría la
probabilidad de extinción al 1%.
Como parte de estos análisis metapoblacionales, recientemente Palacios-Silva y Mandujano
(datos no publicados), elaboraron dos modelos de incidencia para determinar cuáles son las
características paisajísticas que determinan en mayor medida la ocupación de los parches.
Primero, consideraron el modelo clásico de Hanski (1997) donde se incluye el efecto del área y el
aislamiento de los parches. Después, elaboraron un modelo mediante regresión múltiple logística
(modelo heurístico) donde incluyen 11 variables paisajísticas para identificar las variables que
explicaban en mayor medida la ocupación de los parches. Los autores encontraron que, si bien, la
ocupación puede ser explicada significativamente por ambos modelos, el modelo heurístico es
más preciso. Este modelo estuvo finalmente compuesto por cuatro variables predictoras: el área
del parche, la distancia al parche más cercano, la distancia al pueblo más cercano, y la distancia
al río más cercano, indicándonos que los procesos de colonización y extinción de las poblaciones
presentes en los parches pueden estar sujetos a efectos de otros factores adicionales al tamaño y
la distancia entre parches. Sin embargo, para poder comprender si los patrones de ocupación
mencionados son independientes de la proporción de hábitat remanente en los paisajes, y tratar
28
así de encontrar patrones generalizables a escalas espaciales mayores, es necesario realizar
estudios donde se comparen diferentes paisajes fragmentados con distinto grado de pérdida y
fragmentación del hábitat (ver Sección 1.3).
En este sentido, el trabajo de Mandujano y Estrada (2005) es el primero en el que se
compara el patrón de ocupación de parches en dos paisajes de Los Tuxtlas con diferente
proporción de hábitat. Estos autores encuentran que el porcentaje de parches ocupados, el número
de grupos, el número de individuos, y su densidad fueron mayores en el paisaje con mayor
proporción de hábitat; probablemente debido a que presentó una mayor cantidad de parches
grandes (>10 ha). Si bien este resultado puede tener importantes aplicaciones para crear
escenarios de conservación a nivel paisajístico, los autores recomiendan replicar este tipo de
estudios en otros paisajes con distintas características estructurales para poder entender las
respuestas de esta especie de primate a la fragmentación de su hábitat y elaborar estrategias de
conservación exitosas a grandes escalas espaciales (Mandujano y Estrada, 2005).
La tesis que se presenta aquí es el primer trabajo donde se compara la ocupación de parches
por monos aulladores en tres paisajes con diferente grado de fragmentación. Para ello se
determinó la ocupación de un gran número de parches (N = 208), y se relacionó la ocupación con
una gran cantidad de características paisajísticas (tamaño de los parches, forma de los parches, y
cuatro distancias de aislamiento: al parche más cercano, al parche ocupado más cercano, al
camino más cercano y al pueblo más cercano). Esto puede mejorar nuestro entendimiento de
cómo responden los aulladores a la fragmentación del hábitat, ya que estas variables pueden estar
relacionadas con: 1) la calidad del hábitat y la disponibilidad de alimento (Arroyo-Rodríguez y
Mandujano, 2006b); y 2) la cacería y otras presiones antropogénicas (Peres, 2001; Chiarello y de
Melo, 2001). En particular, a medida que disminuye el tamaño de los parches y la forma es más
irregular, la composición y estructura de la vegetación pueden modificarse enormemente
(Benítez-Malvido, 1998, Harrison y Bruna, 1999; Laurance et al., 2002; Hill y Curran, 2003;
Benítez-Malvido y Martínez-Ramos, 2003; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006a),
disminuyendo la densidad y área basal de los árboles más importantes dentro de la dieta de los
aulladores (Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006b). De forma similar, los grupos de primates
localizados en los parches de menor tamaño y localizados cerca de poblados y caminos pueden
29
ser más susceptibles a la extinción, ya que: 1) pueden ser localizados más fácilmente por
cazadores; y 2) la tala selectiva de árboles del dosel puede ser mayor en estos parches (Peres,
2001; Chiarello y de Melo, 2001).
1.3.5. Importancia de la composición y estructura de la vegetación de los parches
Además del tamaño y aislamiento de los parches, la disponibilidad de recursos alimenticios
puede desempeñar un papel muy importante en la ocupación de parches de selva por numerosas
especies de animales, incluidos los primates (Fleishman et al., 2002; Mbora y Meikle, 2004;
Worman y Chapman, 2006; Rode et al., 2006; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Por ejemplo, se
ha reportado que la presencia y abundancia de primates están positivamente relacionadas con
atributos de la vegetación como son la diversidad, abundancia y área basal de los árboles que
constituyen sus recursos alimenticios más importantes (Estrada y Coates-Estrada, 1996; Balcomb
et al., 2000; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2003; Cristóbal-Azkarate et al., 2005). Además,
para muchos primates, incluidos los monos aulladores, el número y tamaño de los árboles está
positivamente correlacionado con la abundancia de primates (Medley, 1993; Mbora y Meikle,
2004; Wieczkowski, 2004; Worman y Chapman, 2006; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Sin
embargo, el número de estudios realizados hasta el momento aún es muy escaso, y centrado en un
número reducido de variables vegetales.
En la presente tesis se consideró un gran número de variables vegetales (N = 15), para
identificar cuáles son los atributos de la vegetación que influyen en mayor medida la presencia de
monos aulladores en los parches de estudio. No obstante, puesto que las características de la
vegetación están fuertemente relacionadas con atributos del paisaje como son el tamaño, la forma
y aislamiento de los parches (e.g., Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006a, 2006b), este análisis
se realizó únicamente con parches que no difiriesen en tamaño, forma y aislamiento. En
particular, se escogieron parches de selva muy pequeños (< 10 ha) ya que se ha reportado que
éste puede ser un valor de tamaño umbral para la supervivencia de primates en diferentes paisajes
fragmentados Neotropicales (Gilbert 2003, Mandujano & Estrada 2005, Mandujano et al. 2006) y
del Viejo Mundo (Cowlishaw y Dunbar, 2000). Por tanto, es crucial identificar los atributos de la
30
vegetación que pueden estar favoreciendo la supervivencia de primates en estos parches tan
pequeños.
31
2. OBJETIVOS
2.1. Objetivo general
Analizar la ocupación de parches de hábitat (i.e., remanentes de selva alta) por monos aulladores
(Alouatta palliata mexicana) en tres paisajes con diferente grado de pérdida y fragmentación del
hábitat localizados en Los Tuxtlas, Veracruz, México, con el fin de determinar si existe un patrón
de ocupación e identificar los factores que afectan dicho patrón a diferentes escalas espaciales, y
generar propuestas de manejo para su conservación.
2.2. Objetivos particulares
1)
Describir el hábitat remanente de monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) en tres
paisajes fragmentados dentro de la zona de amortiguamiento de la Reserva de la Biosfera
Los Tuxtlas, Veracruz, considerando los atributos espaciales de los paisajes (cantidad de
hábitat remanente, número y tamaño de parches, distancia entre parches, etc.), así como la
composición y estructura de la vegetación.
2)
Describir la ocupación de parches de hábitat por los monos aulladores en los tres paisajes.
3)
Generar modelos para identificar los atributos espaciales de los parches (tamaño, forma y
aislamiento) que determinan en mayor grado la distribución de los aulladores en cada
paisaje de estudio, y ver si los modelos difieren entre paisajes.
4)
Probar cada uno de los modelos, y determinar si es posible generar un modelo de ocupación
que permita predecir la distribución de aulladores en otras regiones de la reserva.
5)
Identificar las características de la vegetación que influyen en mayor medida la probabilidad
de ocupación de parches muy pequeños (< 10 ha).
6)
Generar propuestas de manejo para la conservación de esta subespecie críticamente
amenazada.
32
3. ESTRUCTURA DE LA TESIS
Los objetivos particulares de esta tesis son tratados principalmente en tres publicaciones
diferentes. En la primera publicación (En: Diversidad del Estado de Veracruz, en prensa) se trata
el primer objetivo de la tesis, i.e., la descripción del hábitat remanente en los tres paisajes de
estudio. En este apartado se incluyen análisis que no aparecen en el capítulo original, pero que
son necesarios para identificar los cambios en la vegetación que sirve de alimento a los
aulladores. En particular, se incluyen regresiones para relacionar el tamaño de los parches con la
riqueza, la abundancia, y el área basal de las especies arboreas más importantes dentro de la dieta
de los aulladores.
La estructura espacial de los paisajes será retomada y analizada con mayor profundidad en
la segunda publicación (American Journal of Primatology, en prensa) para relacionarla con la
ocupación de parches de selva por monos aulladores en los tres paisajes. En esta publicación se
tratan los objetivos 2 al 4.
En la tercera publicación (Biotropica, en prensa), se identifican las características de la
vegetación que influyen en mayor medida la probabilidad de ocupación de los parches más
pequeños (< 10 ha) (objetivo 5).
Después de discutir los resultados generales de la tesis (Sección 8), se dedica una Sección
completa (9) para proponer algunas estrategias de manejo que se derivan de esta investigación y
que pueden servir para la conservación de esta subespecie amenazada (objetivo 6). Finalmente,
en la Sección 10 se describen algunas propuestas que deben considerarse para futuras
investigaciones sobre el tema.
33
4.
DIVERSIDAD
Y
ESTRUCTURA
DE
LA
VEGETACIÓN
EN
FRAGMENTOS DE SELVA DE LOS TUXTLAS, VERACRUZ1
Víctor Arroyo-Rodríguez, Salvador Mandujano y Julieta Benítez-Malvido
En: Diversidad del Estado de Veracruz, CONABIO (en prensa)
1
Los análisis que involucran a las especies de plantas que son importantes dentro de la dieta de
los monos aulladores (Cuadro 3 y Figura 3) no aparecen en el capítulo original.
34
Diversidad y estructura de la vegetación en fragmentos de selva de Los
Tuxtlas, Veracruz
Víctor Arroyo-Rodríguez, Salvador Mandujano y Julieta Benítez-Malvido
INTRODUCCIÓN
La pérdida y fragmentación de las selvas altas en todo el mundo amenazan su integridad. A
medida que el grado de fragmentación aumenta, los fragmentos de selva remanente disminuyen
en tamaño y aumenta su aislamiento. Estos cambios en la estructura y configuración de los
fragmentos tienen importantes implicaciones para la conservación de las selvas, ya que pueden
afectar numerosos procesos ecológicos y ecosistémicos como son la dispersión y colonización de
nuevos sitios, la dinámica poblacional de plantas y animales, los flujos de energía, etc. (Saunders
et al., 1991; Fahrig, 1998).
El incremento en la incidencia de la radiación solar y el viento cerca de los bordes de los
fragmentos provoca importantes cambios microambientales que pueden afectar negativamente la
supervivencia de muchas especies de plantas (procesos denominados “efectos de borde”) (ver
Saunders et al., 1991). Estudios en fragmentos de la Amazonía Central han demostrado que cerca
de los bordes se acelera la tasa de mortalidad de árboles emergentes, especialmente de aquellas
especies típicas del bosque maduro (e.g., Laurance et al., 1998). La muerte de estos grandes
árboles abre claros en la selva que favorecen el reclutamiento de especies secundarias, adaptadas
a vivir en ambientes perturbados. Así, cerca de los bordes de los fragmentos se producen
importantes modificaciones en la diversidad y estructura de la selva original (e.g., Malcolm,
1994; Turner et al., 1996; Benítez-Malvido y Martínez-Ramos, 2003), las cuales son más
notables en los primeros 100 m de borde (Laurance y Yensen, 1991; Laurance et al., 1998, 2002).
En México, la deforestación ha ocasionado la pérdida del 90% de las selvas del trópico
húmedo (Flores-Villela y Gerez, 1994). Este suceso ha sido particularmente importante en la
región de Los Tuxtlas, Veracruz, donde se estima que para la década de los 90, el 84% de la selva
original había desaparecido (Dirzo y García, 1992). En esta región, la selva alta perennifolia es el
35
tipo de vegetación más afectado por la deforestación, siendo su cobertura remanente actual de tan
sólo el 5% de la original (Castillo-Campos y Laborde, 2004). Por lo tanto, es urgente la
conservación de estos bosques remanentes, ya que la región de Los Tuxtlas representa la frontera
boreal de la selva alta americana (Dirzo y García, 1992), y contiene la mitad de las especies de
plantas presentes en todo el estado de Veracruz (ca. 3,356 especies; Castillo-Campos y Laborde,
2004).
MÉTODOS
Con el fin de conocer los cambios en la vegetación derivados del proceso de fragmentación de la
selva de Los Tuxtlas, y poder proponer algunas estrategias de manejo para la conservación de
estos bosques, analizamos la diversidad y estructura de la vegetación de 45 fragmentos de selva
(< 1 a 700 ha) en tres paisajes con diferente grado de fragmentación (cuadro 1; figura 1), y la
comparamos con la vegetación de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas (EBTLT). Puesto
que se ha reportado que los efectos de borde son más notables en los primeros 100 m de borde
(Laurance y Yensen, 1991; Laurance et al., 1998, 2002), identificamos los fragmentos que
presentaban o no interior para examinar los posibles efectos de borde sobre la vegetación. En
cada fragmento muestreamos una superficie de 1,000 m2 y registramos todas las plantas con un
diámetro a la altura del pecho (DAP) ≥ 2.5 cm. Las especies fueron clasificadas con base en sus
necesidades lumínicas de germinación como: especies primarias, secundarias y demandantes de
luz (Vázquez-Yanes y Guevara, 1985; Hill y Curran, 2003). Las especies primarias sólo
germinan y se desarrollan bajo la sombra del bosque. Las especies secundarias se establecen y
desarrollan solo en claros y cerca de los bordes del bosque. En cambio, las especies demandantes
de luz pueden crecer y sobrevivir en bosques primarios y secundarios, pero requieren
determinada cantidad de luz en los primeros estados de desarrollo.
36
Cuadro 1. Características de los tres paisajes analizados en Los Tuxtlas, Veracruz, México.
Valores con distinta letra son estadísticamente diferentes (análisis de devianza, P < 0.05).
Características
Norteño
Sureño
Central
Tamaño del paisaje (ha)
4,656
4,965
5,046
Área total ocupada por selva (ha)
1,107
542
216
Proporción de selva
23.8%
10.9%
4.3%
74
88
46
15.2 A
6.2 B
4.7 B
0.5 a 265.5
0.6 a 75.6
0.6 a 68.8
Media
102.7 A
112.7 A
288.7 B
Intervalo (mínimo - máximo)
11 a 920
10 a 438
12 a 1,288
Número de fragmentos de selva
Tamaño de fragmentos (ha)
Media
Intervalo (mínimo - máximo)
Aislamiento de fragmentos (m)
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la EBTLT y los fragmentos analizados registramos un total de 9,451 plantas pertenecientes a
75 familias, 207 géneros y 367 especies, las cuales representan el 58% de las especies de
dicotiledóneas reportadas para la EBTLT (627 spp.; Ibarra-Manríquez et al., 1995, 1996a, b), y
cerca del 20% de todas las especies de plantas reportadas para la selva alta perennifolia de esta
región (1,873 spp.; Castillo-Campos y Laborde, 2004). Las familias con mayor número de
especies fueron Moraceae (19 especies), Rubiaceae (19), Fabaceae (14), Lauraceae (14),
Euphorbiaceae (13) y Mimosaceae (13). El número promedio de especies por fragmento fue de
58 (intervalo = 23 a 84). Como se ha reportado para bosques tropicales en los fragmentos de
estudio los árboles fueron el principal componente de la diversidad y estructura de la vegetación
(Denslow, 1987). En particular, el 69% de las especies identificadas fueron árboles, el 11%
arbustos, el 17% lianas, y el 3% hierbas y palmas. La mayoría de las especies fueron primarias
(52%), seguidas de especies demandantes de luz (22%), especies secundarias (24%) y especies
cultivadas (2%). Es importante señalar que del total de especies identificadas, 6 (2%) especies se
encuentran Amenazadas según la Norma Oficial Mexicana NOM-059-ECOL-2001 (Calophyllum
37
brasiliense, Chamaedorea alternans, Geonoma oxycarpa, Spondias radlkoferi, Talauma
mexicana, Tetrorchidium rotundatum), y 2 (0.5%) especies se encuentran en Peligro de Extinción
(Mortoniodendron guatemalense y Vatairea lundellii).
Figura 1. Localización de los tres paisajes estudiados en la región de Los Tuxtlas, sureste de
Veracruz, México. Se indican los fragmentos muestreados (en negro), así como la localización de
la masa de bosque continuo más cercana a cada paisaje (punteado). Los paisajes norteño y
sureño presentan fragmentos grandes con interior (se muestra en gris la franja de 100 m de
borde).
38
Nuestros datos indican que a medida que disminuye la proporción de selva remanente en
los paisajes, también se reduce el tamaño medio de los fragmentos y aumenta su aislamiento
(cuadro 1; figura 1). Estas características pueden aumentar la vulnerabilidad de las poblaciones
de plantas y animales dentro de los fragmentos, ya que además de sufrir un mayor efecto de
borde (debido al menor tamaño de los fragmentos) la probabilidad de que estos fragmentos sean
colonizados disminuye drásticamente (ver Saunders et al., 1991; Hanski, 1999). Estos procesos
pueden explicar que el paisaje central (más deforestado, con fragmentos de menor tamaño y más
aislados entre sí) presentara la menor riqueza total de especies, menor riqueza de especies
primarias, menor riqueza de árboles y menor riqueza de especies en alguna categoría de riesgo
(cuadro 2). En contraste, el paisaje con mayor proporción de selva remanente (paisaje norteño)
presentó los fragmentos de mayor tamaño y menor aislamiento entre sí, siendo el paisaje con un
dosel superior más rico en especies, con mayor riqueza y área basal de arbustos, mayor riqueza
de lianas y con mayor área basal de especies en alguna categoría de riesgo (cuadro 2).
Como sucede al considerar toda la superficie de la región (Guevara et al., 2004b), en los
paisajes analizados la mayoría de los fragmentos fueron pequeños (75% menores a 5 ha, 18%
entre 5 y 20 ha, 7% mayores a 20 ha). Como consecuencia, considerando que los efectos de borde
se den principalmente en los primeros 100 m (Laurance y Yensen, 1991; Laurance et al., 1998,
2002), sólo 7 fragmentos tienen área libre de estos efectos (fragmentos con interior). Esto tiene
importantes implicaciones para la comunidad de plantas presente en los fragmentos. Por ejemplo,
encontramos que la composición y estructura de la vegetación de la EBTLT fue más similar a la
de los fragmentos con interior que a los fragmentos sin interior (figura 2). Comparado con los
fragmentos más pequeños sin interior, la EBTLT presentó una mayor densidad de árboles
grandes de especies primarias, pero menor riqueza y densidad de especies secundarias. Por el
contrario, en los fragmentos sin interior encontramos un dosel superior con menor riqueza de
especies, menor densidad de árboles y de menor tamaño (menor área basal) (figura 2).
39
Cuadro. 2. Diversidad y estructura de la vegetación en 45 fragmentos (15 por paisaje)
muestreados en Los Tuxtlas, Veracruz. Se reportan los promedios y desviaciones estándar (entre
paréntesis) para cada paisaje. Valores con distinta letra son estadísticamente diferentes (análisis
de devianza, P < 0.05).
Características de la vegetación
Paisaje Norteño
Paisaje Sureño
Paisaje Central
- Todas las plantas
61.1 (12.9) A
64.9 (8.7) A
49.1 (14.2) B
- Plantas DAP 2.5-30 cm
49.6 (13.3) A
58.1 (9.2) B
38.7 (15.5) A
- Plantas DAP > 60 cm
6.0 (4.4) A
3.4 (2.0) B
4.2 (1.7) B
- Especies primarias
29.0 (8.3) A
33.1 (7.1) A
21.1 (9.3) B
- Árboles
46.5 (9.5) A
54.5 (7.3) B
40.7 (10.7) A
- Arbustos
6.5 (2.6) A
4.1 (1.3) B
4.2 (2.4) B
- Lianas
5.3 (3.0) A
3.8 (1.7) B
2.6 (2.1) C
- Especies amenazadas
2.9 (1.5) A
3.1 (0.7) A
1.5 (1.0) B
- Todas las plantas
189.8 (58.5) A
269.3 (51.0) B
171.0 (57.1) A
- Plantas DAP 2.5-30 cm
145.9 (52.4) A
235.6 (51.6) B
131.7 (55.2) A
- Especies demandantes
46.7 (25.9) A
80.6 (28.9) B
35.4 (21.1) A
- Árboles
130.1 (44.2) A
215.4 (50.6) B
132.9 (43.9) A
- Lianas
7.5 (6.3) A
10.6 (7.0) A
3.4 (3.1) B
- Plantas DAP 2.5-30 cm
0.8 (0.3) A
1.1 (0.2) B
0.8 (0.3) A
- Especies secundarias
1.3 (0.7) A
0.7 (0.5) B
1.2 (0.8) A
- Arbustos
0.4 (0.5) A
0.1 (0.04) B
0.2 (0.1) B
- Especies amenazadas
0.8 (0.8) A
0.4 (0.2) B
0.4 (0.4) B
Riqueza de especies considerando:
Abundancia de plantas considerando:
Área basal total (m2) considerando:
40
Grupos ecológicos
a
50
25
a
ab b
20
a
a
5
2
Densidad (ind./1000 m )
200
b
a
ab
250
a
100
a
50
a
a
a
a
a
8
4
b
2
a
5
a
a
6
a
ab
a
0
a
4
2
a
a
a
b
a
Especies
secundarias
Especies
demandantes de
luz
a
b b
a
a
4
3
a
b
2
1
a
a a
a a a
a b b
Lianas
Palmas &
Hierbas
0
0
Especies
primarias
a
a
10
8
a a
50
0
12
a
a
a
b
14
a
.
b
200
0
b
a a a
a
150
a
b
a a a
ab
a
100
12
a
150
a
a
2
Área basal (m )
b
ab b
10
0
250
40
20
0
6
b
300
140
120
100
80
60
10
20
a
a
0
ab
a
30
a
a
a
10
a
a
40
40
0
14
50
a
20
10
a
60
30
a
15
70
a
60
30
200
180
160
a
70
a
Formas de vida
Ln (Área basal)
Riqueza de especies
35
Rangos de DAP
a
40
2.5 - 30 cm
> 30 - 60 cm
> 60 cm
Árboles
Arbustos
Figura 2. Comparación de la riqueza, densidad y área basal (media ± desviación estándar) por grupos ecológicos, rangos de
diámetro a la altura del pecho (DAP) y formas de vida, entre la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas (columnas negras), 7
fragmentos con interior (columnas blancas), y 37 fragmentos sin interior (columnas rayadas). Letras diferentes muestran diferencias
significativas (P < 0.05).
41
Considerando las 10 especies más importantes dentro de cada comunidad
(identificadas mediante un índice de valor importancia), encontramos que en la EBTLT
dominaron especies primarias, en los fragmentos con interior dominaron especies primarias
y demandantes de luz, mientras que en los fragmentos más pequeños y sin interior hubo una
mayor dominancia de especies secundarias (cuadro 3). Esto sugiere que comparado con la
EBTLT, los fragmentos presentan una vegetación alterada. Especies primarias
pertenecientes a las familias Arecaceae (e.g., Astrocaryum mexicanum, Chamaedorea
tepejilote), Moraceae (e.g., Brosimum alicastrum, Poulsenia armata, Pseudolmedia
oxyphyllaria), Lauraceae (e.g., Nectandra spp.) y Fabaceae (e.g., Dussia mexicana), que
son típicas de la selva alta poco perturbada, tuvieron escasa representatividad en los
fragmentos. Aquí fueron más importantes especies demandantes de luz como Vochysia
guatemalensis, Tapirira mexicana, Dendropanax arboreus y Bursera simaruba, y especies
secundarias como Siparuna andina, Croton schiedeanus y Stemmadenia donnell-smithii.
Este último grupo de plantas fue más importante en los fragmentos sin interior, lo cual
coincide con numerosos reportes en selvas donde encuentran que la fragmentación favorece
la proliferación de especies secundarias, particularmente en los bordes (Benítez-Malvido,
1998; Hill y Curran, 2003; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006a).
Especies importantes en la dieta de los monos aulladores
Por otro lado, tomando en cuenta las especies más importantes dentro de la dieta de
los monos aulladores (con base en la lista publicada por Cristóbal-Azkatare y ArroyoRodríguez, 2007), en la EBTLT seis de las 10 especies con mayor IVI fueron especies
importantes para los aulladores, mientras que en los fragmentos con y sin interior sólo
encontramos 4 de 10 (cuadro 3). De forma similar, encontramos que a medida que
disminuye el tamaño de los fragmentos, la riqueza (r = 0.38, P = 0.01) y el área basal (r =
0.68, P < 0.001) de este grupo de plantas disminuyó significativamente (figura 3). Estos
resultados son consistentes con otros estudios donde se demuestra que la reducción en el
tamaño de los fragmentos puede reducir la calidad y cantidad de recursos alimenticios para
los primates (Juan et al., 2000; Tutin, 1999; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006b)
Cuadro 3. Abundancia y área basal totales y relativas (%) de las diez especies de plantas
con mayor índice de valor de importancia (IVI) registradas en la Estación de Biología
Tropical Los Tuxtlas, en 7 fragmentos grandes con interior y 37 fragmentos pequeños sin
interior. Grupos ecológicos (GE): especies primarias (Pri), secundarias (Sec) y
demandantes de luz (Dem).
Abundancia Área basal
Especie
Familia
GE
No.
%
m2
%
IVI
Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas
Arecaceae
Astrocaryum mexicanum
Moraceae
Poulsenia armata*
Moraceae
Brosimum alicastrum*
Fabaceae
Dussia mexicana*
Lauraceae
Nectandra ambigens*
Pseudolmedia oxyphyllaria* Moraceae
Boraginaceae
Cordia megalantha
Guarea glabra raza bijuga
Meliaceae
Arecaceae
Chamaedorea tepejilote
Caesalpinaceae
Cynometra retusa*
Prim
Prim
Prim
Prim
Prim
Prim
Dem
Prim
Prim
Prim
90
5
3
1
3
13
2
5
14
7
41.9
2.3
1.4
0.5
1.4
6.0
0.9
2.3
6.5
3.3
0.2
2.2
2.1
2.1
1.6
0.4
1.4
0.8
0.0
0.2
1.7
15.0
14.1
14.7
11.3
2.7
9.9
5.7
0.1
1.4
53
22
17
16
15
15
13
11
10
10
Fragmentos con interior (n = 7)
Combretaceae
Terminalia amazonia*
Violaceae
Orthion oblanceolatum
Arecaceae
Astrocaryum mexicanum
Anacardiaceae
Tapirira mexicana*
Araliaceae
Dendropanax arboreus
Moraceae
Ficus yoponensis*
Burseraceae
Bursera simaruba*
Monimiaceae
Siparuna andina
Annonaceae
Cymbopetalum baillonii
Rubiaceae
Faramea occidentalis
Prim
Dem
Prim
Dem
Dem
Dem
Dem
Sec
Prim
Prim
20
76
116
34
30
6
27
46
31
45
1.2
4.7
7.2
2.1
1.9
0.4
1.7
2.9
1.9
2.8
8.7
4.3
0.3
3.0
2.9
4.9
2.4
0.7
1.8
0.3
10.7
5.2
0.3
3.7
3.6
6.0
3.0
0.9
2.2
0.3
14
11
11
8
7
7
7
7
6
6
Fragmentos sin interior (n = 37)
Arecaceae
Prim
418
5.5
1.1 0.5
9
Astrocaryum mexicanum
Euphorbiaceae
Sec
302
4.0
5.4 2.3
9
Croton schiedeanus
Vochysiaceae
Dem
272
3.6
8.4 3.6
9
Vochysia guatemalensis
Monimiaceae
Sec
342
4.5
2.1 0.9
8
Siparuna andina
Araliaceae
Dem
161
2.1
8.5 3.6
8
Dendropanax arboreus
Moraceae
Prim
50
0.7
13.9 5.9
7
Brosimum alicastrum*
Annonaceae
Prim
131
1.7
9.5 4.0
7
Rollinia mucosa*
Sec
243
3.2
3.2 1.4
7
Stemmadenia donnell-smithii Apocynaceae
Prim
171
2.2
4.1 1.8
6
Pseudolmedia oxyphyllaria* Moraceae
Burseraceae
Dem
107
1.4
5.7 2.4
5
Bursera simaruba*
*Especies importantes dentro de la dieta de los monos aulladores en Los Tuxtlas, Veracruz
(Cristóbal-Azkarate y Arroyo-Rodríguez, 2007).
43
Número de especies
18
16
14
12
10
8
6
R2 = 0.15
P = 0.01
4
2
0
0
1
2
Densidad de plantas
4
5
6
7
Ln (Tamaño del parche)
90
80
R2 = 0.10
P = 0.16
70
60
50
40
30
20
10
0
0
1
2
3
4
5
6
7
Ln (Tamaño del parche)
16
Área basal total (m 2)
3
14
12
10
8
R2 = 0.50
P < 0.0001
6
4
2
0
0
1
2
3
4
5
6
7
Ln (Tamaño del parche)
Figura 3. Relación entre el tamaño de los parches y la riqueza, densidad (ind/1,000 m2) y
área basal de las especies más importantes dentro de la dieta de los monos aulladores en
Los Tuxtlas. Las especies más importantes se obtuvieron de la lista publicada por
Cristóbal-Azkarate y Arroyo-Rodríguez (2007).
44
Implicaciones para la conservación de la selva alta en Los Tuxtlas
Nuestros resultados indican que a medida que disminuye el tamaño de los fragmentos, la
composición florística y la estructura general de la selva se modifica enormemente,
afectando particularmente a las especies más importantes dentro de la dieta de los monos
aulladores. El tamaño y la forma de los fragmentos determinan la superficie del fragmento
que va a estar sujeta a efectos de borde. Considerando que los efectos de borde se den en
los primeros 100 m, encontramos que sólo 7 fragmentos tienen área libre de estos efectos.
Al comparar la vegetación de los fragmentos con y sin interior con la vegetación de la
EBTLT, encontramos que los fragmentos con interior tienen una vegetación
estructuralmente más parecida a la EBTLT que los fragmentos sin interior. Por lo tanto, si
queremos conservar la selva alta original es necesario conservar y/o restaurar los
fragmentos de selva de mayor tamaño, para incrementar en lo posible las áreas de selva
libres de los efectos de borde.
En esta región el tamaño de los fragmentos de selva está relacionado positivamente
con la elevación y la topografía, ya que las fuertes pendientes los hace más inaccesibles
para el hombre (Mendoza et al., 2005; figura 4). Puesto que la selva alta se distribuye
principalmente por debajo de los 700 msnm (Castillo-Campos y Laborde, 2004), y las
tierras bajas han sido las que han sufrido una mayor deforestación (Guevara et al., 2004a),
es urgente la restauración de los fragmentos de selva de las tierras bajas.
Creemos que los proyectos de manejo y/o restauración de la selva no pueden
hacerse solo a escala de fragmento, sino a escala paisajística, ya que de esta manera
podemos integrar multitud de factores que varían espacialmente (e.g., tamaño y aislamiento
de los fragmentos) para localizar las áreas prioritarias de conservación. En este sentido, es
importante señalar que en la región han surgido iniciativas por parte de algunas
comunidades de campesinos que, preocupados por la conservación de la selva, están
creando pequeñas reservas privadas en la zona de amortiguamiento de la reserva. Por tanto,
si se desarrollan programas a escala paisajística se pueden coordinar los esfuerzos de estos
campesinos para que estos proyectos tengan un mayor impacto para la conservación de la
45
selva.
Figura 4. Debido mayormente a prácticas agrícolas y ganaderas, la selva remanente en la
región de Los Tuxtlas cubre tan sólo el 5% del área original, y se distribuye
principalmente en las zonas más inaccesibles de los cerros. Foto: Arturo GonzálezZamora.
Finalmente, es importante señalar la importancia que tienen los fragmentos
pequeños para la conservación de la diversidad biológica regional y estatal (ArroyoRodríguez y Mandujano, 2006a). Los fragmentos más pequeños presentaron una gran
riqueza de especies, ya que contienen un gran número de especies secundarias y
demandantes de luz. La diversidad de plantas en los trópicos actualmente está fuertemente
ligada a la vegetación secundaria (Gómez-Pompa, 1971; Martínez-Ramos, 1994), la cual es
cada vez más común en paisajes del estado de Veracruz (e.g., Zamora y Castillo-Campos,
1997; Williams-Linera et al., 2002; Castillo-Campos y Laborde, 2004). Por tanto, es
importante establecer también programas de conservación para impedir que desaparezcan
estos fragmentos pequeños, particularmente en la zona de amortiguamiento de la reserva,
ya que sirven como reservorios de biodiversidad a escala regional, son refugio de muchas
especies amenazadas y en peligro de extinción, y aumentan la conectividad del paisaje,
reduciendo el inminente peligro de aislamiento de las poblaciones de plantas y animales.
46
REFERENCIAS
Arroyo-Rodríguez, V., y S. Mandujano. 2006a. The importance of tropical rain forest
fragments to the conservation of plant species diversity in Los Tuxtlas, Mexico.
Biodiversity and Conservation 15: 4159-4179
Arroyo-Rodríguez, V., y S. Mandujano. 2006b. Forest fragmentation modifies habitat
quality for Alouatta palliata. International Journal of Primatology 27: 1079-1096.
Benítez-Malvido, J. 1998. Impact of forest fragmentation on seedling abundance in a
tropical rain forest. Conservation Biology 2: 380–389.
Benítez-Malvido, J., y M. Martínez-Ramos. 2003. Impact of forest fragmentation on
understory plant species richness in Amazonia. Conservation Biology 17: 389-400.
Castillo-Campos, G., y J. Laborde. 2004. La vegetación. En: Guevara, S., J. Laborde y G.
Sánchez-Ríos (eds.). Los Tuxtlas. El paisaje de la sierra. Instituto de Ecología, A. C., y
Unión Europea, Xalapa, pp. 231-265.
Cristóbal-Azkarate, J., y V. Arroyo-Rodríguez. 2007. Diet and activity pattern of howler
monkeys (Alouatta palliata) in Los Tuxtlas, Mexico: Effects of habitat fragmentation
and implications for conservation. American Journal of Primatology 69 (En prensa)
Denslow, J. S. 1987. Tropical rain forest gaps and tree species diversity. Annual Review of
Ecological Systems18: 432-452.
Dirzo, R., y M. C. García. 1992. Rates of deforestation in Los Tuxtlas, a Neotropical area in
Veracruz, Mexico. Conservation Biology 6: 84-90.
Fahrig, L. 1998. When does fragmentation of breeding habitat affect population survival?.
Ecological Modeling 105: 273-292.
Flores-Villela, O., y P. Gerez. 1994. Biodiversidad y conservación en México: vertebrados,
vegetación y uso del suelo. Ediciones Técnico Científicas S. A. de C. V, México, D. F.
439 pp.
Gómez-Pompa, A. 1971. Posible papel de la vegetación secundaria en la evolución de la
flora tropical. Biotropica 3: 125-135.
Guevara, S., G. Sánchez-Ríos y R. Landgrave. 2004a. La deforestación. En: Guevara, S., J.
Laborde y G. Sánchez-Ríos (eds.). Los Tuxtlas. El paisaje de la sierra. Instituto de
47
Ecología, A. C., y Unión Europea, Xalapa, pp. 85-108.
Guevara, S., J. Laborde y G. Sánchez-Ríos. 2004b. La fragmentación. En: Guevara, S., J.
Laborde y G. Sánchez-Ríos (eds.). Los Tuxtlas. El paisaje de la sierra. Instituto de
Ecología, A. C., y Unión Europea, Xalapa, pp. 111-134.
Hanski, I. 1999. Metapopulation ecology. Oxford University Press. 313 pp.
Hill, J. L., y P. J. Curran. 2003. Area, shape and isolation of tropical forest fragments:
effects on tree species diversity and implications for conservation. Journal of
Biogeography 30: 1391-1403.
Ibarra-Manríquez, G., y S. Sinaca-Colín. 1995. Lista florística comentada de la Estación de
Biología Tropical “Los Tuxtlas”, Veracruz, México. Revista de Biología Tropical 43:
75-115.
Ibarra-Manríquez, G., y S. Sinaca-Colín. 1996a. Estación de Biología Tropical “Los
Tuxtlas”, Veracruz, México: Lista florística comentada (Mimosaceae a Verbenaceae).
Revista de Biología Tropical 44: 41-60.
Ibarra-Manríquez, G., y S. Sinaca-Colín. 1996b. Lista florística comentada de plantas de la
Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas”, Veracruz, México: (ViolaceaeZingiberaceae). Revista de Biología Tropical 44: 427-447.
Juan, S., Estrada, A., y R. Coates-Estrada. 2000. Contrastes y similitudes en el uso de
recursos y patrón diarios de actividades en tropas de monos aulladores (Alouatta
palliata) en fragmentos de selva en Los Tuxtlas, México. Neotropical Primates 8: 131135.
Laurance, W. F., y E. Yensen. 1991. Predicting the impacts of edge effects in fragmented
habitats. Biological Conservation 55: 77-92.
Laurance, W. F., L. V. Ferreira, J. M. Rankin-de Merona y S. G. Laurance. 1998. Rain
forest fragmentation and the dynamics of Amazonian tree communities. Ecology 79:
2032-2040.
Laurance, W. F., T. E. Lovejoy, H. L. Vasconcelos, E. M. Bruna, R. K. Dirham, P. C.
Stouffer, C. Gascon, R. O. Bierregaard, S. G. Laurance y E. Sampaio. 2002. Ecosystem
decay of Amazonian forest fragments: a 22-year investigation. Conservation Biology 16:
605-618.
Malcolm, J. R. 1994. Edge effects in central Amazonian forest fragments. Ecology 75:
48
2438-2445.
Martínez-Ramos, M. 1994. Regeneración natural y diversidad de especies arbóreas en
selvas húmedas. Boletín de la Sociedad Botánica de México 54: 179-224.
Mendoza, E., J. Fay y R. Dirzo. 2005. A quantitative analysis of forest fragmentation in
Los Tuxtlas, southeast Mexico: patterns and implications for conservation. Revista
Chilena de Historia Natural 78: 451-467.
Saunders, D. A., R. J. Hobbs y C. R. Margules. 1991. Biological consequences of
ecosystem fragmentation: a review. Conservation Biology 5: 18-32.
Turner, I. M., K. S. Chua, J. S. Ong, B. C. Soong y H. T. W. Tan. 1996. A century of plant
species loss from an isolated fragment of lowland tropical rain forest. Conservation
Biology 10: 1229-1244.
Tutin, C. E. G. 1999. Fragmented living: Behavioural ecology of primates in a forest
fragment in the Lopé Reserve, Gabon. Primates 40: 249-265
Vázquez-Yanes, C., y S. Guevara. 1985. Caracterización de los grupos ecológicos de
árboles de la selva húmeda. En: Gómez-Pompa, A, y S. del Amo (eds.). Investigaciones
sobre la regeneración de selvas altas en Veracruz. Vol. II. Instituto Nacional de
Investigaciones sobre Recursos Bióticos, Xalapa, pp. 67-78.
Williams-Linera, G., R. H. Manson y E. Isunza-Vera. 2002. La fragmentación del bosque
mesófilo de montaña y patrones de uso del suelo en la región oeste de Xalapa, Veracruz,
México. Madera y Bosques 8: 73-89.
Zamora, P., y G. Castillo-Campos. 1997. Vegetación y Flora del municipio de
Tlalnelhuayocan, Veracruz. Textos Universitarios. Universidad Veracruzana, Xalapa. 88
pp.
49
5. LANDSCAPE ATTRIBUTES AFFECTING PATCH OCCUPANCY
BY HOWLER MONKEYS (ALOUATTA PALLIATA MEXICANA) AT
LOS TUXTLAS, MEXICO
Víctor Arroyo-Rodríguez, Salvador Mandujano, y Julieta Benítez-Malvido
American Journal of Primatology (En prensa)
Selva continua del volcan Santa Marta (Foto: Cesar Perez Moscoso)
Volcán San Martín Pajapan (Foto: Carla Cuende)
Corredores riparios (Foto: Cesar Perez Moscoso)
50
American Journal of Primatology 69:1–12 (2007)
RESEARCH ARTICLE
Landscape Attributes Affecting Patch Occupancy
by Howler Monkeys (Alouatta palliata mexicana)
at Los Tuxtlas, Mexico
VÍCTOR ARROYO-RODRÍGUEZ1, SALVADOR MANDUJANO2,
3
AND JULIETA BENÍTEZ-MALVIDO
1
División de Posgrado, Instituto de Ecologı´a A.C., Congregación el Haya, Xalapa,
Veracruz, Mexico
2
Departamento de Biodiversidad y Ecologı´a Animal, Instituto de Ecologı´a A.C., Xalapa,
Veracruz, Mexico
3
Centro de Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México,
Morelia, Michoacán, Mexico
Understanding how forest cover is related to patch attributes such
as size, shape, and isolation, and how this influences the occurrence
of a species in fragmented landscapes is an important question in
landscape ecology and conservation biology. To study the effects of
fragmentation on patch occupancy by the critically endangered Mexican
mantled howler monkey (Alouatta palliata mexicana) in the Los Tuxtlas
region of Mexico, we selected three landscapes of ca. 5,000 ha, which
differed in their remaining forest cover (24, 11, and 4%). For each
landscape, we related patch occupancy to forest cover, patch size and
shape, and four isolation parameters. Landscape attributes varied
according to forest cover, and the percentage of occupation was greater
in landscapes with more forest cover. The attributes affecting the
probability of occupancy differed among landscapes. Occupancy was
positively related to patch size in all landscapes, but in the northernmost
landscape, shape irregularity had a negative effect on occupancy, whereas
in the southernmost landscape, occupancy was favored by greater
distances to the nearest village. The results show that not only the total
amount of forest cover but also patch configuration need to be taken into
consideration when designing management strategies for the conservation of the Mexican mantled howler monkey. Am. J. Primatol. 69:1–12,
2007. c 2007 Wiley-Liss, Inc.
Key words: fragmentation; landscape structure; Mexican mantled howler
monkey; Neotropical primates
Contract grant sponsors: Department of Biodiversity and Animal Ecology at the Instituto de
Ecologı́a A.C.; Dirección General de Relaciones Internacionales-SEP.
Correspondence to: Vı́ctor Arroyo-Rodrı́guez, División de Posgrado, Instituto de Ecologı́a A.C., Km
2.5 Antigua Carretera Coatepec No. 351, Congregación el Haya, Xalapa 91070, Veracruz, México.
E-mail: [email protected]
Received 1 February 2007; revised 30 April 2007; revision accepted 21 May 2007
DOI 10.1002/ajp.20458
Published online in Wiley InterScience (www.interscience.wiley.com).
r 2007 Wiley-Liss, Inc.
2 / Arroyo-Rodrı́guez et al.
INTRODUCTION
Fragmentation results in the reduction of forest coverage and in changes
of landscape attributes, such as an increase in the number of forest patches,
a decrease in patch size and increased isolation [Andrén, 1994]. These shifts
in landscape structure affect other ecological processes such as population
dynamics and dispersal mechanisms [e.g., Fahrig, 1998]. In this context,
identification of the factors influencing the presence of species in fragmented
landscapes may be fundamental to the development of effective strategies of
conservation and management.
Metapopulation theory predicts that the probability of local extinction
in fragmented habitats increases with decreasing patch size and increasing
isolation, whereas the probability of colonization follows the opposite trend
[Hanski, 1999]. Several studies with primates support these predictions [AnzuresDadda & Manson, 2007; Chapman et al., 2003; Mandujano et al., 2006; Swart
& Lawes, 1996]. Initially, changes in forest cover result in a random occupancy of
the remaining patches, but over time, primates may disappear from some
fragments owing to their small size or inadequate characteristics, whereas they
may recolonize others suitable fragments [Chapman et al., 2003; Marsh, 2003;
Mbora & Meikle, 2004]. However, in landscapes with a large proportion
of remaining habitat, the effects of fragmentation may be primarily a
consequence of habitat loss, whereas in highly fragmented habitats, the decline
in population size can be greater than expected from habitat loss alone because of
the synergistic effects of habitat loss, reduced patch size, and increased isolation
[Andrén, 1994; Fahrig, 1998, 2003; Flather & Bevers, 2002; Harrison & Bruna,
1999].
We analyzed patterns of patch occupancy by Mexican mantled howler
monkeys (Alouatta palliata mexicana) in the Los Tuxtlas region, southeastern
Mexico. Los Tuxtlas region has suffered severe fragmentation [Dirzo & Garcia,
1992; Guevara et al., 2004] and the remaining howler populations are located in
forest patches that vary in size and degree of isolation [e.g., Cristóbal-Azkarate
et al., 2005]. Previous research has been focused on a single landscape unit and
has shown that both patch size and isolation affect the presence and abundance of
howlers [Estrada & Coates-Estrada, 1996; Estrada et al., 1999; Mandujano et al.,
2006]. In this study, a regional approach was adopted, in which landscapes with
different amounts of forest cover were analyzed comparatively, and with
reference to important additional variables such as patch shape, distance
to roads and villages. This approach may improve our understanding of how
primates respond to habitat fragmentation, given that these variables may be
related to: (1) food resources and vegetation structure [Arroyo-Rodrı́guez
& Mandujano, 2006]; and (2) hunting pressure and other anthropogenic
disturbances [Chiarello & de Melo, 2001; Peres, 2001]. Particularly, as fragments
become smaller and more irregularly shaped, their floristic composition and
vegetation structure are increasingly modified [Benı́tez-Malvido, 1998; Harrison
& Bruna, 1999; Laurance et al., 2002], decreasing the quality and quantity of food
resources for howlers [Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano, 2006].
In this paper, we address the effects of forest cover, and patch size, shape, and
isolation, on the presence of howler monkey populations in 208 forest fragments
in three landscapes representing a gradient of forest loss and fragmentation.
Specifically, we (1) analyze the relationships between forest cover and six
landscape attributes (patch size and shape, and four isolation parameters);
(2) identify the landscape attributes affecting patch occupancy within each
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
Patch Occupancy by Howlers at Los Tuxtlas / 3
landscape unit; and (3) discuss implications for the conservation of howler
monkeys. This is a timely study for the conservation of this endangered primate,
given that its populations have declined by 90% since 1940 in Los Tuxtlas
[Estrada & Coates-Estrada, 1994], the northernmost area of the distribution of
howler monkeys.
METHODS
Study Site
The Los Tuxtlas region is in the southeast of the state of Veracruz, Mexico
(181 80 –181450 N, 941 370 –951 220 W; Fig. 1). The region was decreed a Special
Biosphere Reserve in 1998 owing to its biodiversity and its cultural importance
Fig. 1. Location of the three landscapes units studied at the Los Tuxtlas Biosphere Reserve,
southeastern Veracruz, Mexico. Continuous forest, and patches occupied by howler monkeys are
indicated in the map.
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
4 / Arroyo-Rodrı́guez et al.
[Diario Oficial de la Federación, 1998; Laborde, 2004]. The reserve covers
155,122 ha [Laborde, 2004]. The original dominant vegetation type at altitudes
below 700 m asl was tropical rain forest, but this region has been severely
fragmented over the past 60 years and the remaining forest is surrounded by
a matrix of pastures and croplands [Castillo-Campos & Laborde, 2004; Dirzo
& Garcia, 1992; Guevara et al., 2004]. The climate is humid and warm, with a
mean annual temperature of 251C and annual rainfall that oscillates between
3,000 and 4,600 mm [Soto, 2004].
The Study Landscapes
We selected three landscapes that: (1) represent a gradient of forest loss and
fragmentation; (2) are situated between 0 and 400 m asl; (3) are naturally
delimited by the coast of the Gulf of Mexico and large rivers; and (4) encompass
approximately the same area (ca. 5,000 ha; Fig. 1, Table I). The fact that the
landscapes are delimited by large rivers and isolated by 30 km (northern-central
and central-southern; Fig. 1) permit us to consider them as distinct units for
howler populations. Taking into account the rates of deforestation at Los Tuxtlas
between 1972 and 1993 [Guevara et al., 2004], we assumed that all patches were
of approximately the same age and therefore this variable was not considered in
the analysis.
Landscape Attributes
We digitized the three landscapes with ArcView 3.2 (Environmental System
Research Institute, Inc., USAs) software, using aerial photographs [1:20,000;
INEGI, 1999], orthophotos [INEGI, 1996], and digital [INEGI, 1990] and field
data. We defined ‘‘patch’’ as a remnant of the original forest, with a mean canopy
TABLE I. Attributes of the Three Landscapes Studied at Los Tuxtlas, Mexico
Northern
Landscape attributes
Total area (ha)
4,656
Total forest cover (ha)
1,107
Percentage of forest cover
23.8%
Number of forest patches
74
Mean (7SD) patch size (ha)
15.2 (40.3)A
Mean (7SD) shape index
2.2 (1.0)A
Mean (7SD) distance (m) to:
Nearest patch
102.7 (172.0)B
Nearest occupied patch
173.3 (193.1)B
Nearest road
423.5 (519.0)
Nearest village
1462.5 (1240.4)B
Number of villages
4
Patches occupied by Alouatta palliata
Number of occupied patches
20
Percentage of occupancy
27.0%
Southern
4,965
542
10.9%
88
6.1 (12.7)B
1.9 (0.7)B
Central
5,046
216
4.3%
46
4.7 (10.3)B
1.8 (0.6)B
112.7 (99.9)B
288.7 (299.8)A
373.2 (314.9)B 1496.3 (1186.6)A
443.9 (518.3)
333.0 (435.1)
889.8 (662.6)A 1725.3 (1175.7)B
8
3
18
20.5%
4
8.7%
F2,205
NT
NT
NT
NT
3.3
4.1
17.0
74.5
0.8 NS
12.2
NT
NT
NT
Differences among landscapes for each attribute were analyzed with analyses of variance. Different capital letters
used as superscript indicate which means significantly differ among landscapes (based on Tukey’s post hoc
comparison).
Po0.05; **Po0.001.
NS, not significant; NT, not tested.
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
Patch Occupancy by Howlers at Los Tuxtlas / 5
height Z10 m, and a surface area Z0.5 ha, which appear to be the minimum
parameters for patch occupation by A. p. mexicana in Los Tuxtlas [CristóbalAzkarate et al., 2005; Rodrı́guez-Toledoet al., 2003]. We calculated size, isolation,
and shape for all patches using the Patch Analyst 2.2 extension. Four
isolation parameters were used: distance to the nearest patch, occupied patch,
road, and village.
pffiffiffiffiffiffiffiWe assigned each patch a shape index [Forman & Godron,
1986]: IF ¼ P= Ap; where P and A are the perimeter and area, in meters. Index
values vary from 1, for a circular shape, to 5 for a highly irregular shape. All forest
patches were considered in the analysis.
Preliminary analysis showed that the study landscapes represent a gradient
of loss and fragmentation of forest cover (Table I, Fig. 1). The northern landscape
had a larger proportion of remaining cover (24%, in 74 patches) followed by the
southern (11%, in 88 patches) and central (4%, in 46 patches) landscapes. Mean
patch size (7SD) in the northern landscape (15.2740.3 ha) was significantly
greater (F2,205 5 3.3, P 5 0.04) than in the southern (6.2712.8 ha) and central
(4.7710.3 ha) landscapes (Table I). With respect to size, 80% of the patches in the
northern landscape were smaller than 8 ha, and 11% larger than 32 ha. In the
southern and central landscapes, 89% of the patches were smaller than 8 ha, and
only 5 and 2%, respectively, were larger than 32 ha (Table II).
Larger, patches in the northern landscape were significantly more irregular
in shape (mean7SD, IF 5 2.271.0; F2,205 5 4.1, P 5 0.001) than in the southern
(1.970.7) and central (1.870.6) landscapes (Tables I and II). Mean patch
isolation (7SD), as measured by the distance to the nearest patch and distance to
the nearest occupied patch, in the northern landscape (1037172 and 1737193 m,
respectively) was significantly lower than in the other landscapes (Table I);
whereas patches in the central landscape were the most isolated (2897300 and
1,49671,187 m, respectively). Distances between patches and villages were
significantly lower in the southern landscape (Tables I and II).
Sampling of Howler Monkey Populations
To determine the occurrence of howler monkeys within the three landscape
units, all forest patches were sampled between 2004 and 2005 using standardized
procedures [Rodrı́guez-Toledo et al., 2003]. Patch occupancy was defined as the
presence of at least one individual in a given fragment. To confirm occupancy, we
made slow treks around and inside each patch, generally from 6 in the morning to
midday and from 4 to 7 in the afternoon. The typical howling vocalization of the
species allowed us to locate the groups within the fragments. Search time
depended on patch size, with 5–6 hr being dedicated to the survey of small
fragments (o5 ha), 8 hr in medium-sized patches (5–10 ha), and 24–48 hr in larger
fragments. Nevertheless, as larger patches tended to have larger howler
populations [Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Estrada & Coates-Estrada, 1996],
confirmation of the presence of howlers often took less time in larger patches.
To prevent failure in detection owing to small population size or density [Gu
& Swihart, 2004], we sampled each patch two or three times per year.
Data Analysis
To test attribute differences among landscapes, we used analysis of variance
with Tukey’s post hoc comparisons. To identify the landscape attributes that
influence the probability of occupancy (presence/absence of howlers), we used
multiple logistic regression analysis with generalized linear models [GLM;
Crawley, 2002], except in the case of the central landscape, which presented
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
6 / Arroyo-Rodrı́guez et al.
TABLE II. Distribution of Forest Patches by Size, Shape and Isolation in the Three
Focal Landscapes of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico, and Occupancy by Howler
Monkeys (Alouatta Palliata)
Northern landscape
Total
(N 5 74)
Occupied
(n 5 20)
Southern landscape
Total
(N 5 88)
Patch size (ha)
0–1
12
0
12
41–2
17
1
25
42–4
13
2
23
44–8
17
6
18
48–16
5
2
5
416–32
2
1
1
432–64
3
3
2
465–128
3
3
2
4128
2
2
0
Shape index
1–2
43
7
57
42–3
17
8
25
43–4
6
2
5
44–5
8
3
1
Distance to nearest forest patch (m)
0–50
43
17
25
450–100
14
0
29
4100–200
9
1
20
4200–400
3
0
12
4400–800
3
1
2
4800
2
1
0
Distance to nearest occupied forest patch (m)
0–50
22
9
7
450–100
13
2
13
4100–200
18
2
9
4200–400
15
4
23
4400–800
4
2
25
4800
2
1
11
Central landscape
Occupied
(n 5 18)
Total
(N 5 46)
Occupied
(n 5 4)
0
2
2
5
4
1
2
2
0
10
13
14
4
3
1
0
1
0
0
0
2
0
1
0
0
1
0
9
5
3
1
34
9
3
0
2
2
0
0
8
7
3
0
0
0
8
10
5
10
10
3
0
1
2
0
1
0
4
4
1
6
3
0
0
1
3
7
4
31
0
0
0
2
0
2
highly unbalanced data (four occupied patches vs. 42 unoccupied ones). The GLM
permit us to elaborate statistical models analogous to multiple regression
analysis. However, whereas in a regression analysis the data must have a normal
distribution, that is, the distribution of residuals must be normal, with GLM the
structure of the error distribution is analyzed by a link-function, which is related
to a specific distribution function (e.g., normal, Poisson, gamma, binomial). We
fixed a binomial error (to a binary response variable), and corrected for
overdispersion [Crawley, 2002], and used Akaike’s information criterion to select
the most parsimonious model, that is, the combination of independent variables
(i.e., patch size, shape, and four isolation distances) that best explained the
probability of a patch being occupied [Motulsky & Christopoulos, 2003]. To reduce
collinearity between the predictor variables and multivariate models, we checked
the variance inflation factor. Redundant variables were deleted where variance
inflation factor values were above 4, which indicate possible multicollinearity
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
Patch Occupancy by Howlers at Los Tuxtlas / 7
[Chatterjee et al., 2000]. Specifically, the distance to the nearest forest patch
was not included in the model for the northern landscape, because this
variable was highly correlated with the distance to the nearest occupied patch
(r 5 0.83, Po0.001) and nearest village (r 5 0.77, Po0.001). Similarly, the
distance to the nearest road was not included in the model for the southern
landscape because it was correlated with the distance to the nearest village
(r 5 0.71, Po0.001).
After generating the models for each landscape independently, we tested
their accuracy by using the model for each landscape to predict patch occupancy
in the other landscapes, and estimating the proportion of patches classified
correctly by each model. Following Mbora and Meikle [2004] protocol, we
considered patches to be occupied where the predicted probability of occupancy
was Z0.50. All analyses were performed using S-Plus 2000 for Windows [Anon,
1999].
RESULTS
Patch Occupancy by Howlers
A larger proportion of patches in the northern landscape were occupied (27.0%)
than in the southern (20.5%) and central (8.7%) landscapes (Table I, Fig. 1).
All patches with more than 32 ha in size were occupied by howlers, whereas 43,
83, and 25% of medium-sized patches (8–32 ha) were occupied in the northern,
southern, and central landscapes, respectively. Occupation rates in the small
fragments (o8 ha) were 19, 14, and 7%, respectively. No patches smaller than 1 ha
were occupied. Regarding the isolation and shape of the patches, around 75–100%
of occupied patches were at distances below 200 m to the nearest patch, and
presented more regular shapes—IFo3 (Table II). Overall, considering the three
landscapes 33% of less isolated patches (o50 m) were occupied by howlers, in
contrast to only 7% of the most isolated patches (4200 m). If we considered the
distance to the nearest occupied patch, these two values (%) are greater, with 45%
of occupation in the less isolated patches, and with 16% of occupation in the most
isolated patches.
Landscape Attributes Affecting Patch Occupancy
For the northern and southern landscapes, the probability of patch
occupancy increased with patch size (Table III). However, different factors
influenced patch occupancy in the two landscapes (Table III). In the northern
landscape occupation decreased in the patches with the most irregular shapes
(Wald’s w2 5 4.56, P 5 0.03), whereas in the southern landscape the probability of
occupancy increased with increasing distance to the nearest village (w2 5 31.70,
Po0.001) (Table III).
Using the classification rule, 63 to 89% of the patches were correctly classified
by the models (Table IV). Taking into account the percentage of correctly
classified occupied patches, the model for the southern landscape was the most
accurate. However, the model for the northern landscape best predicted which
patches were unoccupied (93 to 100% accuracy). Depending on the model, the
predicted probability of occupancy for 20 to 61% of the patches occupied by
howlers was o50%. Conversely, between 0 and 38% of unoccupied patches had a
predicted probability of occupancy higher than 50% (Table IV).
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
8 / Arroyo-Rodrı́guez et al.
TABLE III. Landscape Attributes Influencing Patch Occupancy by Howler Monkeys
Within Two Landscapes at Los Tuxtlas, Mexico
Parameter
w2
SE
Northern landscape’s generalized linear model:
Y 5 1/[1+exp(0.66910.294 Patch size1.100 Shape index)]
Patch size
0.294
0.095
9.57
Shape index
1.100
0.515
4.56
Intercept
0.669
0.787
0.72
Southern landscape’s generalized linear model:
Y 5 1/[1+exp(7.65910.632 Patch size10.003 Distance to nearest village)]
Patch size
0.632
0.115
30.08
Distance to nearest village
0.003
0.000
31.70
Intercept
7.659
1.084
49.89
P
0.002
0.033
0.395
0.000
0.000
0.000
The attributes were selected through generalized linear models. We indicated the mathematical formula of each
model; where Y is the response variable (occupancy). The sign of each parameter indicates the relationship
(positive or negative) between each factor and the response variable.
TABLE IV. Correctly Classified Patches as Occupied or Unoccupied by Howler
Monkeys
Predicteda
Northern-southern
Actually occupied
Actually unoccupied
Overall classification
Northern-central
Actually occupied
Actually unoccupied
Overall classification
Southern-northern
Actually occupied
Actually unoccupied
Overall classification
Southern-central
Actually occupied
Actually unoccupied
Overall classification
Occupied
Unoccupied
% correct
7
0
11
70
38.9
100.0
87.5
2
3
2
39
50.0
92.9
89.1
16
19
4
35
80.0
64.8
68.9
3
16
1
26
75.0
61.9
63.0
accuracy
accuracy
accuracy
accuracy
Classification was done throughout logistic regression models generated for each of two landscapes. The
information shows the landscape used to generate each model, and the landscape pair used to make the
predictions (indicated by -). For example, northern-southern means that the model calculated for the northern
landscape was used to predict the occupied and unoccupied patches of the southern landscape.
a
Fragments with a probability Z0.50 were considered occupied.
DISCUSSION
Forest Cover at the Landscape Level
Our results show that as the total amount of forest cover decreases, mean
patch size also decreases, the shape of the patches becomes less irregular and
isolation increases, indicating that changes in total habitat amount induce shifts
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
Patch Occupancy by Howlers at Los Tuxtlas / 9
in landscape structure [Andrén, 1994; Fahrig, 2003; Flather & Bevers, 2002;
Turner et al., 1989]. Several studies support the idea that below a certain
proportion of suitable habitat—e.g.,o10–30% [Andrén, 1994], o20% [Fahrig,
1998], o30–50% [Flather & Bevers, 2002]—landscape attributes such as patch
size and isolation become very important factors in explaining the distribution,
abundance, and richness of a species. As forest covered in this study was at the
lower end of this range of values, we expected landscape attributes to influence
strongly the pattern of howler monkey occupancy in Los Tuxtlas.
Our results suggest that there is a positive relationship between the total
amount of forest cover and the proportion of occupied patches, which is consistent
with Venier and Fahrig [1996]. Because the proportion of occupied sites can be
positively correlated with the abundance of individuals, the landscapes with
a greater proportion of suitable habitat are predicted to support more individuals.
Our results support this prediction, as 316 individuals are reported to inhabit
21 patches in the northern landscape [Cristóbal-Azkarate et al., 2005]; 73
individuals are reported to inhabit 18 patches in the southern landscape
[Mandujano et al., 2006]; whereas approximately 40 individuals inhabit four
patches in the central landscape (25 inhabit a single patch; Arroyo-Rodrı́guez,
personal observation).
The number of larger and less isolated patches in the northern landscape
could explain the higher occupation rate recorded in this landscape, by reducing
local rates of extinction and favoring dispersal between patches [e.g., Hanski,
1999]. By contrast, the lowest proportion of occupied patches was recorded in the
central landscape, which also had a greatly reduced forest cover, consisting of
relatively small and isolated patches.
Landscape Attributes Affecting Patch Occupancy by Howler Monkeys
Patch size appears to be the main factor influencing the presence of howler
monkeys in Los Tuxtlas. Our findings agree with metapopulation theories [e.g.,
Hanski, 1999], and with other studies of primate species from the Old World
[Chapman et al., 2003; Swart & Lawes, 1996] and the New World [Anzures-Dadda
& Manson, 2007; Chiarello, 2003; Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Gilbert, 2003;
Estrada et al., 1999]. Larger fragments can sustain larger populations [AnzuresDadda & Manson, 2007; Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Estrada & CoatesEstrada, 1996; Wahungu et al., 2005; Wieczkowski, 2004], decreasing the
probability of extinction that results from demographic and environmental
stochasticity [Akc- akaya et al., 1999; Hanski, 1999]. At Los Tuxtlas, fragment size
may also limit food availability, given that fragment size has been positively
related to home range size [Cristóbal-Azkarate & Arroyo-Rodrı́guez, 2007] and
the quantity and quality of food resources [Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano,
2006].
The influence of patch shape on occupancy has received less attention. In the
northern landscape—where patches were more irregular overall—the probability
of occupation decreased as shape became more irregular. As fragments become
smaller and more irregularly shaped, the perimeter to area ratio increase
[Laurance & Yensen, 1991], promoting numerous environmental changes at the
patch edge leading to alterations in vegetation structure and composition
[Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano, 2006; Benı́tez-Malvido, 1998; Harrison
& Bruna, 1999; Laurance et al., 2002]. For instance, tree mortality rate can
increase at the edge of the fragments [e.g., Laurance et al., 1998, 2002].
Consistently, studies at Los Tuxtlas showed that the smallest fragments had
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
10 / Arroyo-Rodrı́guez et al.
lower basal area of top food resources for howlers and less large primary tree
species in the canopy [Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano, 2006]. Overall, vegetation
changes can affect the distribution of howlers in highly fragmented landscapes, as
the presence of howlers in small patches of Los Tuxtlas is highly associated with
the distribution and density of large trees [Arroyo-Rodrı́guez et al., 2007].
The positive association between occupancy and distance to the nearest
village in the southern landscape may reflect the influence of anthropogenic
pressures (e.g., hunting, logging), which have been reported as one of the main
causes for the decline of howler populations in the study area [Rodrı́guez-Luna
et al., 1996]. The southern landscape has twice as many villages as the other
landscapes, and the shortest distances between patches and villages. The
combination of these factors could increase anthropogenic pressure, thus
explaining why the patches that occur at greater distances from the villages
were more likely to be occupied by howlers [see Chiarello & de Melo, 2001; Peres,
2001]. However, direct studies on anthropogenic activities should be incorporated
to clearly understand the patterns of howler abundance and distribution in the
highly fragmented landscape of Los Tuxtlas.
Models that incorporate information on landscape attributes may be useful
tools for identifying conservation priorities in the region (Table IV). Patch size
and distance to the nearest village (southern landscape model) correctly predicted
approximately three-quarters of patch occupancy in the other landscapes,
whereas patch size and shape (northern landscape model) predicted the absence
of howlers in almost all the unoccupied patches in the central and southern
landscapes. In contrast, between 20 and 67% of the patches occupied at the time
of this study had a predicted probability of occupancy of o50%, implying that
these patches were probably not as suitable for occupation as others and
indicating the possibility of source-sink dynamics in the system [Pulliam, 1988;
Shmida & Wilson, 1985]. Howlers in these patches may be at a high risk of local
extinction [see Mandujano et al., 2006; Mbora & Meikle, 2004].
Implications for Conservation
Overall, our results show that at Los Tuxtlas: (1) total forest cover is related
to other landscape attributes, which may determine the population dynamics of
howler monkeys; and (2) as the amount of forest cover decreases, the proportion
of occupied patches decreases. Patch occupancy in the three landscapes was
associated with different landscape attributes owing to differences in their spatial
structure. This implies that the efficacy of the biosphere reserve will be improved
if landscape-specific strategies are incorporated in management planning. Models
incorporating information on landscape attributes such as patch size, shape, and
distance to villages may also serve as a useful tool for identifying important
potential conservation areas in the region.
ACKNOWLEDGMENTS
The authors thank R. Mateo-Gutierrez and family for their hospitality and
invaluable help and M. Ordano for his assistance with the statistical analyses. We
also appreciate the help of R. Palacios-Silva, A. Escobedo-Morales, C. CuendeFantón, A. González-Zamora, C. Domingo-Balcells and C. Perez-Moscoso. K. J.
Feeley and two anonymous reviewers made valuable comments and suggestions
on the final version of the manuscript. The Department of Biodiversity and
Animal Ecology at the Instituto de Ecologı́a A.C., and the Dirección General de
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
Patch Occupancy by Howlers at Los Tuxtlas / 11
Relaciones Internacionales-SEP, provided financial support for the completion of
this research. The research complied with protocols approved by the appropriate
institutional animal care committee of SEMARNAT-the Mexican Office for the
Environment and Natural Resources, and adhered to the legal requirements of
Mexico.
REFERENCES
Akc- akaya HR, Burgman MA, Ginzburg LR.
1999. Applied population ecology. Principles
and computer exercises using RAMASs
Ecolab 2.0. Sunderland: Sinauer Associates,
Inc.
Andrén H. 1994. Effects of habitat fragmentation on birds and mammals in landscapes
with different proportions of suitable habitat: a review. Oikos 71:340–346.
Anon. 1999. S-Plus 2000 User’s Guide. MathSoft, Inc.
Anzures-Dadda A, Manson RH. 2007. Patchand landscape-scale effects on howler monkey distribution and abundance in rainforest fragments. Anim Conserv 10:69–76.
Arroyo-Rodrı́guez V, Mandujano S. 2006.
Forest fragmentation modifies habitat quality for Alouatta palliata. Int J Primatol 27:
1079–1096.
Arroyo-Rodrı́guez V, Mandujano S, Benı́tezMalvido J, Cuende-Fantón C. 2007. The
influence of large tree density on howler
monkey (Alouatta palliata mexicana) presence
in very small rainforest fragments. Biotropica
(DOI 10.1111/j.1744-7429.2007.00330.x).
Benı́tez-Malvido J. 1998. Impact of forest
fragmentation on seedling abundance in a
tropical rain forest. Conserv Biol 2:380–389.
Castillo-Campos G, Laborde D. 2004. La
vegetación. In: Guevara S, Laborde J,
Sánchez-Rı́os G, editors. Los Tuxtlas. El
paisaje de la sierra. Xalapa: Instituto de
Ecologı́a A.C., and Unión Europea.
p 231–265.
Chapman CA, Lawes MJ, Naughton-Treves L,
Gillespie T. 2003. Primate survival in
community-owned forest fragments: Are
metapopulation models useful amidst intensive use? In: Marsh LK, editor. Primates
in fragments: ecology and conservation.
New York: Kluwer Academic/Plenium Publishers. p 63–78.
Chatterjee S, Hadi AS, Price B. 2000.
Regression analysis by example. New York:
Wiley.
Chiarello AG. 2003. Primates of the Brazilian
Atlantic forest: the influence of forest
fragmentation on survival. In: Marsh LK,
editor. Primates in patches: ecology and
conservation. New York: Kluwer Academic/
Plenum Press. p 99–121.
Chiarello AG, de Melo FR. 2001. Primate
population densities and sizes in Atlantic
forest remnants of northern Espı́rito Santo,
Brazil. Int J Primatol 22:379–396.
Crawley MJ. 2002. Statistical computing. An
introduction to data analysis using S-Plus.
New York: Wiley.
Cristóbal-Azkarate J, Arroyo-Rodrı́guez V.
2007. Diet and activity pattern of howler
monkeys (Alouatta palliate) in Los Tuxtlas,
Mexico: effects of habitat fragmentation and
implications for conservation. Am J Primatol 69 (DOI 10.1002/ajp.20420).
Cristóbal-Azkarate J, Veà JJ, Asensio N,
Rodrı́guez-Luna E. 2005. Biogeographical
and floristic predictors of the presence and
abundance of mantled howlers (Alouatta
palliata mexicana) in rainforest fragments
at Los Tuxtlas, Mexico. Am J Primatol 67:
209–222.
Diario Oficial de la Federación. 1998. Tomo
DXLII No. 16. Decreto Presidencial de la
Reserva de la Biosfera ‘‘Los Tuxtlas’’.
Dirzo R, Garcı́a MC. 1992. Rates of deforestation in Los Tuxtlas, a Neotropical area in
Veracruz, Mexico. Conserv Biol 6:84–90.
Estrada A, Coates-Estrada R. 1994. La contracción y fragmentación de las selvas y las
poblaciones de primates silvestres: El caso
de Los Tuxtlas, Veracruz. La Ciencia y El
Hombre 18:45–70.
Estrada A, Coates-Estrada R. 1996. Tropical
rain forest fragmentation and wild populations of primates at Los Tuxtlas, Mexico. Int
J Primatol 17:759–783.
Estrada A, Anzurez A, Coates-Estrada R.
1999. Tropical rain forest fragmentation,
howler monkeys (Alouatta palliate), and
dung beetles at Los Tuxtlas, Mexico. Am J
Primatol 48:253–262.
Fahrig L. 1998. When does fragmentation of
breeding habitat affect population survival?
Ecol Model 105:273–292.
Fahrig L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Ann Rev Ecol Evol Syst
34:487–515.
Flather CH, Bevers M. 2002. Patchy reactiondiffusion and population abundance: the
relative importance of habitat amount and
arrangement. Am Nat 159:40–56.
Forman RTT, Godron M. 1986. Landscape
ecology. New York: Wiley.
Gilbert KA. 2003. Primates and fragmentation of the Amazon forest. In: Marsh LK,
editor. Primates in patches: ecology and
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
12 / Arroyo-Rodrı́guez et al.
conservation. New York: Kluwer Academic/
Plenum Press. p 145–157.
Gu W, Swihart RK. 2004. Absent or undetected? Effects of non-detection of species
occurrence on wildlife-habitat models. Biol
Conserv 116:195–203.
Guevara S, Sánchez-Rı́os G, Landgrave R. 2004.
La deforestación. In: Guevara S, Laborde J,
Sánchez-Rı́os G, editors. Los Tuxtlas. El
paisaje de la sierra. Xalapa: Instituto de
Ecologı́a A.C., and Unión Europea. p 85–108.
Hanski I. 1999. Metapopulation ecology.
Oxford: Oxford University Press.
Harrison S, Bruna E. 1999. Habitat fragmentation and large-scale conservation: what do
we know for sure? Ecography 22:225–232.
INEGI. 1990. Conjuntos de datos vectoriales
de la carta San Juan Volador E15A74, escala
1:75000. Xalapa: Instituto Nacional de
Estadı́stica Geográfica e Informática.
INEGI. 1996. Ortofotos digitales E15A74b,
E15A74c, E15A74e y E15A74f de la carta
San Juan Volador E15A74, escala 1:75000.
Xalapa: Instituto Nacional de Estadı́stica
Geográfica e Informática.
INEGI. 1999. Fotografı́as aéreas escala
1:20000. Vuelo Especial Sierra de Los
Tuxtlas, Xalapa: Instituto Nacional de Estadı́stica Geográfica e Informática.
Laborde J. 2004. La Reserva de la Biosfera. In:
Guevara S, Laborde J, Sánchez-Rı́os G,
editors. Los Tuxtlas. El paisaje de la sierra.
Xalapa: Instituto de Ecologı́a A.C., and
Unión Europea. p 271–279.
Laurance WF, Yensen E. 1991. Predicting the
impacts of edge effects in fragmented
habitats. Biol Conserv 55:77–92.
Laurance WF, Ferreira LV, Rankin-de Merona
JM, Laurance SG, Hutchings RW, Lovejoy
TE. 1998. Effects of forest fragmentation on
recruitment patterns in Amazonian tree
communities. Conserv Biol 12:460–464.
Laurance WF, Lovejoy TE, Vasconcelos HL,
Bruna EM, Didham RK, Stouffer PC,
Gascon C, Bierregaard RO, Laurance SG,
Sampaio E. 2002. Ecosystem decay of
Amazonian forest fragments: a 22-year
investigation. Conserv Biol 16:605–618.
Mandujano S, Escobedo LA, Palacios-Silva R,
Arroyo-Rodrı́guez V, Rodrı́guez-Toledo EM.
2006. A metapopulation approach to conservation of howler monkeys in highly
altered landscape in Mexico. In: Estrada A,
Garber PA, Pavelka M, Luecke L, editors.
New perspectives in the study of Mesoamerican primates: distribution, ecology, behavior, and conservation. New York: Kluwer
Academic/Plenium Publishers. p 513–538.
Marsh LK. 2003. The nature of fragmentation.
In: Marsh LK, editor. Primates in frag-
Am. J. Primatol. DOI 10.1002/ajp
ments: ecology in conservation. New York:
Kluwer Academic/Plenum Publishers. p 1–10.
Mbora DMN, Meikle DB. 2004. Forest fragmentation and the distribution, abundance
and conservation of the Tana River red
colobus (Procolobus rufomitratus). Biol Conserv 118:67–77.
Motulsky HJ, Christopoulos A. 2003. Fitting
models to biological data using linear and
nonlinear regression. A practical guide to
curve fitting. San Diego: GraphPad Software Inc. www.graphpad.com. Downloaded
on 20 July 2005.
Peres CA. 2001. Synergistic effects of subsistence hunting and habitat fragmentation on
Amazonian forest vertebrates. Conserv Biol
15:1490–1505.
Pulliam HR. 1988. Sources, sinks, and population regulation. Am Nat 132:652–661.
Rodrı́guez-Luna E, Cortés-Ortiz L, Miller PH,
Ellis S. 1996. Population and habitat viability assessment for the mantled howler
monkey (Alouatta palliata mexicana). Apple
Valley: IUCN/SSC Conservation Breeding
Specialist Group.
Rodrı́guez-Toledo EM, Mandujano S, Garcı́aOrduña F. 2003. Relationships between
characteristics of forest patches and howler
monkeys (Alouatta palliata mexicana) in
southern Veracruz, Mexico. In: Marsh LK,
editor. Primates in patches: ecology and
conservation. New York: Kluwer Academic/
Plenum Press. p 79–97.
Shmida A, Wilson MV. 1985. Biological determinants of species diversity. J Biogeogr 12:
1–20.
Soto A. 2004. El clima. In: Guevara S, Laborde J,
Sánchez-Rı́os G, editors. Los Tuxtlas. El
paisaje de la sierra. Xalapa: Instituto de
Ecologı́a A.C., and Unión Europea. p 195–198.
Swart J, Lawes MJ. 1996. The effect of
habitat patch connectivity on the samango
monkey (Cercopithecus mitis) metapopulation persistence. Ecol Model 93:57–74.
Turner MG, Gardner RH, Dale HH, Merriam
G, O’Neil RV. 1989. Predicting the spread
of disturbance across heterogeneous landscapes. Oikos 55:121–129.
Venier LA, Fahrig L. 1996. Habitat availability
causes the species abundance-distribution
relationship. Oikos 76:564–570.
Wahungu GM, Muoria PK, Moinde NN, Oguge
NO, Kirathe JN. 2005. Changes in forest
fragment sizes and primate population
trends along the River Tana floodplain,
Kenya. Afr J Ecol 43:81–90.
Wieczkowski J. 2004. Ecological correlates
of abundance in the Tana Mangabey
(Cercocebus galeritus). Am J Primatol 63:
125–138.
6. THE INFLUENCE OF LARGE TREE DENSITY ON HOWLER
MONKEY (ALOUATTA PALLIATA MEXICANA) PRESENCE IN VERY
SMALL RAINFOREST FRAGMENTS
Víctor Arroyo-Rodríguez, Salvador Mandujano, Julieta Benítez-Malvido, and
Carla Cuende-Fanton
Biotropica (En prensa)
63
BIOTROPICA *(*): ***–*** ****
10.1111/j.1744-7429.2007.00330.x
The Influence of Large Tree Density on Howler Monkey (Alouatta palliata mexicana)
Presence in Very Small Rain Forest Fragments
Vı́ctor Arroyo-Rodrı́guez1,5 , Salvador Mandujano2 , Julieta Benı́tez-Malvido3 , and Carla Cuende-Fanton4
1 División
de Postgrado, Instituto de Ecologı́a A. C., Km 2.5 Antigua Carretera a Coatepec No. 351, Xalapa 91070, Veracruz, México
2 Departamento de Biodiversidad y Ecologı́a Animal, Instituto de Ecologı́a A. C., Km 2.5 Antigua Carretera a Coatepec No. 351, Xalapa 91070,
Veracruz, México
3 Centro de Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), Antı́gua Carretera a Pátzcuaro No. 8701,
Ex Hacienda de San José de la Huerta, Morelia 58190, Michoacán, México
4 Universidad
Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México
ABSTRACT
The populations of the Mexican mantled howler monkey (Alouatta palliata mexicana) in the Los Tuxtlas region, Mexico, have declined drastically due to habitat
loss and fragmentation. Nevertheless, several troops still inhabit very small and isolated rain forest fragments. We identified the main vegetation attributes that can
favor the presence of howlers within 18 small (< 10-ha) fragments that did not differ significantly in size, shape, and isolation (nine occupied and nine unoccupied
by howlers). We found that habitat quality (i.e., food resources and vegetation structure) affected howler incidence in small fragments. Particularly, the occupied
fragments showed greater density of big trees (dbh > 60 cm), greater total basal area, greater basal area of persistent tree species, and greater basal area of top food
species than the unoccupied fragments; suggesting that even for small fragments the loss of big trees and particularly the decrease in size class of the top food species
can negatively affect howler distribution in highly fragmented landscapes. These findings could be used to establish foreground conservation areas for this critically
endangered subspecies in fragmented landscapes of Los Tuxtlas.
Abstract in Spanish is available at http://www.blackwell-synergy.com/loi/btp.
Key words: fragmentation; habitat quality; Los Tuxtlas; Mexican mantled howler monkeys; Mexico.
ACCELERATED DEFORESTATION OF TROPICAL RAIN FORESTS AROUND
has led to the destruction of suitable habitat for primates (Marsh 2003, Estrada et al. 2006). As deforestation increases,
there is a reduction in fragment size and an increase in fragment
isolation (Fahrig 2003). As fragments become smaller, more irregularly shaped, and more isolated, their floristic composition, plant
species diversity, and vegetation structure are increasingly modified (Benı́tez-Malvido 1998; Laurance et al. 1998, 2000; Hill &
Curran 2003; Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006a), potentially
decreasing the quality and quantity of food resources for primates
(Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006b). Furthermore, the magnitude of the negative fragmentation effects on the surviving fauna
increases in small forest fragments due to anthropogenic activities,
such as logging and hunting (Peres 1997, 2001; Chapman et al.
2000; Chiarello & de Melo 2001). Therefore, populations living
in small fragments have higher probability of extinction (Hanski
1999).
Evidence from several primate species, including howler monkeys, suggests that < 10-ha fragments have little probability of being
occupied (Cowlishaw & Dunbar 2000, Gilbert 2003, Mandujano
& Estrada 2005, Mandujano et al. 2006). For instance, Cowlishaw
and Dunbar (2000) reported that extinction rates of three primate
species increased sharply when primates inhabited < 10-ha forest
THE WORLD
Received 20 November 2006; revision accepted 25 February 2007.
author; e-mail: [email protected]
5 Corresponding
fragments in the Tana River, Kenya, whereas in Manaus, Brazil,
Gilbert (2003) found higher number of primate species and groups
in 10-ha and 100-ha fragments than in 1-ha fragments. Nevertheless, in some tropical regions the remaining forests are mainly represented by small habitat fragments scattered in human-dominated
landscapes that can, however, support many native animal and plant
species (Chiarello 2003, Daily et al. 2003, Mayfield & Daily 2005,
Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006a). It is important to determine the key factors influencing the presence of particular species in
these very small fragments as in some cases these fragments may represent the only remaining habitat for several species. Therefore, this
information may help in designing management and conservation
strategies.
Numerous studies have shown that fragment size and isolation are important spatial attributes in determining the presence
(Chapman et al. 2003, Gilbert 2003, Wieczkowski 2004, AnzuresDadda & Manson 2006) and abundance (Chiarello & de Melo
2001, Wieczkowski 2004, Martins 2005) of primates. However,
evidence shows that, apart from fragment size and isolation, other
habitat attributes, such as food resources play an important role
in the occupation of fragments by several animal species including
primates (Fleishman et al. 2002, Mbora & Meikle 2004, AnzuresDadda & Manson 2006, Rode et al. 2006, Worman & Chapman
2006). Some studies have shown that the presence and abundance
of primates are related to vegetation attributes, such as the diversity, abundance, and basal area of top food resources (Estrada &
C 2007 The Author(s)
C 2007 by The Association for Tropical Biology and Conservation
Journal compilation 1
2
Arroyo-Rodrı́guez, Mandujano, Benı́tez-Malvido, and Cuende-Fanton
Coates-Estrada 1996, Balcomb et al. 2000, Cristóbal-Azkarate et al.
2005). In addition, for many primates, the number and size of trees
correlate positively with primate abundance (Medley 1993, Mbora
& Meikle 2004, Wieczkowski 2004, Anzures-Dadda & Manson
2006, Worman & Chapman 2006).
Due mainly to habitat loss and fragmentation, populations of
the Mexican mantled howler monkey (Alouatta palliata mexicana)
have declined drastically by 73–84 percent (Cuarón 1997), and
this subspecies has been recently classified as critically endangered
by the International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN) (Cuarón et al. 2003). The populations of
the Los Tuxtlas region, southeast Mexico, are the northernmost of
the Neotropics (Estrada & Coates-Estrada 1996). This region has
been severely fragmented during the last 60 yr (Dirzo & Garcı́a
1992), and the remaining howler populations are isolated, inhabiting archipelagos of forest fragments that vary in size, degree of
isolation, and habitat quality (Estrada & Coates-Estrada 1996,
Cristóbal-Azkarate et al. 2005, Mandujano et al. 2006). To understand how the remaining howler populations can persist in small
rain forest fragments, it is critical to identify which are the key
habitat attributes favoring the distribution of howlers in this highly
diverse but vanishing tropical system.
Studies at Los Tuxtlas have shown that the presence and abundance of howlers are positively related to fragment size and negatively related to fragment isolation (Estrada & Coates-Estrada
1996, Arroyo-Rodrı́guez et al. 2005, Cristóbal-Azkarate et al. 2005,
Mandujano et al. 2006). However, little is known about the effect of habitat quality on fragment occupation (but see Estrada &
Coates-Estrada 1996, Cristóbal-Azkarate et al. 2005).
Within the genus Alouatta, A. palliata has the largest home
ranges (Bicca-Marques 2003) and howler troops at Los Tuxtlas have
been shown to occupy an average home range of 28 ha (CristóbalAzkarate & Arroyo-Rodrı́guez 2007). Therefore, < 10-ha fragments
could be considered unsuitable habitat, and it is highly relevant for
the conservation of this endangered subspecies to study the factors
favoring the occurrence of primates in these small fragments. In
this study, we analyzed 18 very small (< 10-ha) fragments of Los
Tuxtlas region to: (1) identify differences in vegetation structure and
composition that could explain the distribution of howlers in these
fragments; and (2) discuss some management implications for the
conservation of this subspecies.
The fragments used in this study are located within three landscape units in the Los Tuxtlas region and are 0–400 m asl. The
landscapes are naturally limited by the coast of the Gulf of Mexico and large rivers (Arroyo-Rodrı́guez et al. 2005). The landscapes
were previously digitalized through ArcView 3.2 (Environmental
System Research Institute, Inc., Redlands, CA, U.S.A.) software
using aerial photographs (1:20,000), ortophotos, digital data, and
field information (Arroyo-Rodrı́guez et al. 2005). Taking into account the pattern and rates of deforestation in the Los Tuxtlas region
between 1972 and 1993 (Guevara et al. 2004), we assumed that all
fragments studied were approximately of the same age and therefore
this variable was not considered in the analysis.
METHODS
HABITAT ATTRIBUTES.—From January 2004 to May 2005, we collected data on 15 vegetation attributes for all fragments (Table 2).
Vegetation was sampled following Gentry’s (1982) protocol. We
chose this method because it is logistically simple, it is economical
(in both time and money), and it is appropriate for the analysis of species diversity in tropical forests (see Gentry 1982: 18–
21, and the individual-based species accumulation curves for plant
species in 15 forest fragments of our study area [Arroyo-Rodrı́guez
& Mandujano 2006a]). To consider the heterogeneity in vegetation
attributes within the fragments, ten 50 × 2 m transects were randomly located in each fragment. All tree, shrub, and liana species
with diameter at breast height (dbh) ≥ 10 cm were recorded. Because
the dominance of different ecological groups and dbh categories can
STUDY AREA.—Los Tuxtlas region is in the southeast of the Veracruz
state, Mexico (18◦ 8 –18◦ 45 N, 94◦ 37 –95◦ 22 W). The region,
representing the northernmost tropical rain forest in the Neotropics, was decreed a Special Biosphere Reserve in 1998 (Diario Oficial
de la Federación 1998) because of its great biodiversity (Dirzo &
Garcı́a 1992). The Biosphere Reserve covers an area of 155,122 ha,
19 percent of which corresponds to three core zones located mainly
600-m asl (Laborde 2004). The original dominant vegetation type
below 700-m asl is tropical rain forest that has been heavily deforested and the remaining forest fragments are surrounded by a matrix
of pastures and croplands (Castillo-Campos & Laborde 2004).
STUDY SPECIES.—The Mexican mantled howler monkey (Alouatta
palliata mexicana) has a natural distribution ranging from southeast
Mexico to southern Guatemala (Rylands et al. 2006). The species
is principally arboreal, and devotes about 50 percent of its feeding
time consuming fruits (Milton 1980, Cristóbal-Azkarate & ArroyoRodrı́guez 2007). The species shows great fluctuations in population
size (Fedigan et al. 1998; Zucker & Clarke 2003; Arroyo-Rodrı́guez
et al., in press), and social groups are characterized as multi-male–
multi-female with both sexes dispersing (Jones 1980, Crockett &
Eisenberg 1987, Arroyo-Rodrı́guez et al., in press). Nevertheless, it
is known that their movement capacity between forest fragments is
limited, especially when the surrounding matrices are cattle pastures
or croplands as in the present study site (Estrada & Coates-Estrada
1996, Mandujano et al. 2004, Anzures-Dadda & Manson 2006).
The combination of these features makes A. p. mexicana a particularly sensitive species to the loss, transformation, and fragmentation
of its habitat (see Henle et al. 2004).
FRAGMENT SELECTION.—The studied fragments were selected from
a total of 45 randomly selected (range size ≤ 1–266 ha), 33 of
which were < 10 ha (Arroyo-Rodrı́guez et al. 2005). Only 9 of
the 33 small fragments were occupied by howlers. To isolate the
effects of habitat quality from those of fragment size and isolation
on the occurrence of primates in fragments, we selected nine small
(< 10-ha) unoccupied fragments that did not differ significantly in
size, shape, and isolation from occupied small fragments (Table 1).
When two or more unoccupied small fragments had similar spatial
characteristics we randomly selected one.
Responses of Howlers to Habitat Quality
TABLE 1. Differences in spatial attributes (mean ± SD) between occupied (N =
9) and unoccupied (N = 9) small rain forest fragments at Los Tuxtlas,
Mexico.a
3
TABLE 2. Differences in vegetation attributes (mean ± SD) between occupied
( N = 9) and unoccupied ( N = 9) rain forest fragments at Los Tuxtlas,
Mexico.a
Unoccupied
fragments
fragments
χ2
Total species richness
35.8 (3.3)
34.7 (9.4)
0.1 ns
Fragment size (ha)
Shape indexb
Distance to nearest
4.7 ± 2.5
2.1 ± 0.6
106 ± 205
4.0 ± 2.1
1.9 ± 0.6
165 ± 170
0.55 ns
0.49 ns
0.49 ns
Richness of pioneer species
Richness of persistent species
Richness of top food species
11.1 (2.7)
24.0 (3.0)
9.7 (7.0)
8.8 (4.7)
25.2 (6.4)
7.3 (2.3)
1.5 ns
0.3 ns
1.2 ns
Density (plants/1000 m2 )
Density of pioneer species
(plants/1000 m2 )
75.4 (17.4)
27.2 (6.2)
74.7 (25.6)
27.3 (13.3)
0.0 ns
0.0 ns
Density of persistent species
(plants/1000 m2 )
Density of top food species
47.3 (17.3)
46.6 (24.2)
0.0 ns
16.7 (7.0)
12.6 (4.3)
2.3 ns
40.4 (12.2)
44.2 (17.5)
0.3 ns
31.6 (8.3)
28.0 (10.6)
0.6 ns
5.2 (2.4)
2.9 (1.8)
4.4∗∗
6.7 (2.0)
0.4 (0.8)
4.5 (1.5)
0.7 (1.2)
7.6∗∗∗
3.4∗
5.4 (1.7)
3.8 (1.5)
5.0∗∗
2.7 (1.5)
1.5 (0.8)
5.6∗∗
fragment (m)
Distance to nearest
occupied fragment (m)
Distance to nearest
village (m)
a Differences
Vegetation attributes
882 ± 1903
487 ± 605
0.40 ns
1433 ± 1052
1228 ± 1231
0.16 ns
were tested with analysis of deviance (df = 1, in all cases); ns =
not significant (P > 0.05).
√
= P/2 Aπ ; where P and A are the fragment perimeter and area (m),
b SI
respectively (Forman & Godron 1986). This index takes values equal to 1
when the fragment is round and increases to a maximum of 5 when the shape
is highly irregular.
be indicative of different vegetation disturbances (Benı́tez-Malvido
1998; Laurance et al. 1998, 2000; Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006a), plant species were classified into three dbh categories
(≥ 10–30 cm, ≥ 31–60 cm, and ≥ 60 cm; Arroyo-Rodrı́guez &
Mandujano 2006b), and into two ecological groups: pioneer and
persistent or nonpioneer (Ibarra-Manrı́quez et al. 2001). Although
we recognize that there is no universally accepted categorization for
tree regenerative guilds in the tropics (Swaine & Whitmore 1988),
this categorization has been used in numerous studies carried out in
Los Tuxtlas (Martı́nez-Ramos et al. 1989; Ibarra-Manrı́quez et al.
2001; Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006a, b). Pioneer species
need intense light during the first stage of growth, establishing only
under canopy gaps and forest edges. These species may persist in
the forest under more diffuse light, such as older light gaps or the
periphery of recent light gaps. Persistent species establish, and in
some cases can mature and reproduce, under conditions of shade
after the canopy has closed. We classified species following Flora
de Veracruz and Neotropical Flora, as well as from numerous plant
species lists (see further details in Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano
2006a, b).
We pooled the transect data for each fragment and treated each
fragment as a unit for all subsequent analyses. For each fragment,
we quantified species richness, density, and basal area for all plant
species. Based on a recent review on the diet of howler monkeys
in Los Tuxtlas (Cristóbal-Azkarate & Arroyo-Rodrı́guez 2007), we
selected the plant species that constituted > 80 percent of total
feeding time and that were present in our studied fragments. We
considered these species as the top food species (Table 3). Based on
the sum of density (trees/9000 m2 ), frequency (number of transects
in which each species appeared/90 transects), and dominance (total
basal area for each species in the 9000 m2 ), the importance value
index (IVI) was calculated for each plant species in fragments with
(plants/1000 m2 )
dbh range 1(plants/1000 m2 )
dbh range 2
(plants/1000 m2 )
dbh range 3
Occupied
Unoccupied
χ2
Occupied
Spatial attributes
m2 )
(plants/1000
Total basal area (m2 )
Basal area of pioneer
species (m2 )
Basal area of persistent
species (m2 )
Basal area of top food
species (m2 )
a Differences
were tested with analysis of deviance (df = 1, in all cases).
∗P
< 0.1; ∗∗ P < 0.05; ∗∗∗ P < 0.01; ns = not significant. Diameter at breast
height (dbh) ranges: 1 = 10–30 cm, 2 = 31–60 cm, 3 = > 60 cm; species
richness = total number of plant species found.
and without howler monkeys (Moore & Chapman 1986). This
index provides a more precise understanding of the importance of
different plant species in the fragments.
DATA ANALYSIS.—Differences in spatial and vegetation attributes
between occupied and unoccupied fragments were tested with analysis of deviance (ANODE). ANODE is a statistical test analogous
to analysis of variance (ANOVA). However, whereas in ANOVA
the data must be normally distributed, that is, the distribution
of residuals must be normal, in ANODE the structure of the error distribution is analyzed by a link-function, which is related to
a specific distribution function (e.g., Poisson, gamma, binomial).
We analyzed count and continuous variables by generalized linear
models (Crawley 2002). Thus, we selected a Poisson distribution
with a log link-function to analyze plant species richness and density (count variables), whereas basal area (continuous variable) was
analyzed with a normal error and identity link-function (Crawley
2002). For Poisson errors, we checked and corrected for overdispersion (Crawley 2002). All analyses were performed using the S-Plus
Program for Windows, version 2000 (Anonymous 1999).
4
Arroyo-Rodrı́guez, Mandujano, Benı́tez-Malvido, and Cuende-Fanton
TABLE 3. The importance value index (IVI) of the top food species for howler
monkeys in 18 small forest fragments (9 occupied by howler monkeys
and 9 unoccupied) at Los Tuxtlas, Mexico
IVI
Family
Anacardiaceae
Speciesa
Occupied
Unoccupied
Spondias spp.
4.74
8.70
Tapirira mexicana
Rollinia mucosa
Bursera simaruba
2.16
3.43
6.77
4.94
9.58
6.10∗
Cecropiaceae
Cynometra retusa
Dialium guianense
Cecropia obtusifolia
1.49
1.43
9.52
3.47
3.66
2.86∗
Combretaceae
Ebenaceae
Fabaceae
Terminalia amazonia
Diospyros digyna
Dussia mexicana
6.42
0.56
2.11
3.56∗
0∗
1.16∗
Lonchocarpus cruentus
Platymiscium pinnatum
Pterocarpus rohrii
2.79
1.09
5.63
1.52∗
0.57∗
1.26∗
Nectandra ambigens
Albizia purpusii
Inga acrocephala
0
1.82
0.67
2.14
0∗
0.43∗
Brosimum spp.
Ficus spp.
21.86
4.64
1.55∗
10.02
Poulsenia armata
Pseudolmedia oxyphyllaria
Total
2.99
6.39
86.51
6.37
1.66∗
69.56
Annonaceae
Burseraceae
Caesalpinaceae
Lauraceae
Mimosaceae
Moraceae
∗ Indicates
the cases in which IVI was greater in occupied than in unoccupied
forest fragments.
a Spondias spp. = S. mombin, S. radlkoferi; Brosimum spp. = B. alicastrum, B.
lactencens; Ficus spp. = F. eugeniaefolia, F. lundellii, F. oerstediana, F. petenensis,
F. tecolutensis, F. yoponensis.
RESULTS
We recorded a total of 1351 plants, from 194 species, within 51
families in a sampled area of 18,000 m2 , distributed in the 18 selected fragments. We identified 99.3 percent of plants to species.
The families with the highest number of individuals were Euphorbiaceae (11.8% of all plants recorded), Moraceae (7.3%), Lauraceae
(4.4%), Anacardiaceae (4.1%), and Annonaceae (4.1%). We found
that certain pioneer species were notably abundant, representing
13 percent of all plants recorded (Table 4): Croton schiedeanus (Euphorbiaceae), Siparuna andina (Monimiaceae), Myriocarpa longipes
(Urticaceae), Hampea nutricia (Malvaceae), Cecropia obtusifolia (Cecropiaceae).
Both occupied and unoccupied fragments presented top food
species for howlers (Table 4). However, the IVI of top food species
was greater in the occupied (IVI = 85.5) than in the unoccupied
(IVI = 69.6) fragments (Table 3). It was interesting that both
Brosimum alicastrum (Moraceae) and C. obtusifolia (Cecropiaceae)
were found among the four most important plant species of the
occupied fragments (Tables 3 and 4).
Considering the 15 vegetation attributes analyzed, only four
attributes significantly differed between occupied and unoccupied
fragments (Table 2). Occupied fragments presented greater total
basal area (Wald χ 2 = 7.6, df = 1, P = 0.006), greater basal area of
top food species (Wald χ 2 = 5.6, df = 1, P = 0.02), greater basal
area of persistent species (Wald χ 2 = 5.0, df = 1, P = 0.03), and
greater density of large trees (dbh > 60 cm) (Wald χ 2 = 4.4, df =
1, P = 0.04) than unoccupied ones (Table 2).
DISCUSSION
As the occupied and unoccupied fragments showed no significant
differences in size, shape, and degree of isolation (Table 1), we expected few differences in vegetation attributes between the two types
of fragments (Benı́tez-Malvido 1998; Laurance et al. 1998, 2000;
Hill & Curran 2003; Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006a).
However, we found that some important vegetation attributes differed significantly between occupied and unoccupied fragments,
which could explain the presence of howlers in some of the small
fragments. Occupied fragments showed greater density of large trees
(dbh > 60 cm) and greater basal area than unoccupied fragments.
In particular, basal area in occupied fragments was greater for persistent species characteristic of old-growth forests and for the top food
tree species. These findings suggest that, even for small fragments,
the presence of large trees and trees of the top food species influence
howler distribution in the strongly fragmented landscapes of Los
Tuxtlas.
Other studies have also shown that the presence and abundance of several primate species are strongly associated with basal
area and with the presence of the most important food resources
(Balcomb et al. 2000, Juan et al. 2000, Stevenson 2001). The lack
of large trees may reduce the food availability for numerous animal species (see Coates-Estrada & Estrada 1986, Shanahan et al.
2001), because larger trees (measured through basal area) produce
a greater amount of food resources than smaller ones (Chapman
et al. 1992). Studies from the Old-World showed that the number
of large trees in a given forest area is positively related to the number
of primates (Medley 1993, Mbora & Meikle 2004, Wieczkowski
2004, Worman & Chapman 2006). As availability of food resources
decreases, so does the carrying capacity of the fragment (see Medley
1993, Wieczkowski 2004).
Evidence suggests that howlers feed from a wide variety of
plant species but generally, they spend most of their time feeding
on a small, selected number of species (Milton 1980, Bicca-Marques
2003, Cristóbal-Azkarate & Arroyo-Rodrı́guez 2007). The IVI values of the top food species in our study were greater in occupied fragments. In the Yucatán Peninsula, howlers (Alouatta pigra)
are more abundant in forests dominated by B. alicastrum, an important food species, than in other vegetation types (J. CristóbalAzkarate, pers. comm). Worman and Chapman (2006) demonstrated that forest areas used by blue monkeys (Cercopithecus mitis) and gray-cheeked mangabeys (Lophocebus albigena) in Kibale
Responses of Howlers to Habitat Quality
5
TABLE 4. The ten plant species with the highest importance value indices (IVI) within occupied and unoccupied small forest fragments by howler monkeys at Los Tuxtlas,
Mexico.a
Species
Family
EG
Abundance
Basal area (m2 )
IVI
Top food
Occupied fragments (N = 9)
Brosimum alicastrum
Dendropanax arboreus
Myriocarpa longipes
Moraceae
Araliaceae
Urticaceae
Pers
Pers
Pion
16
25
35
8.87
3.14
0.89
19.62
11.43
10.61
Yes
Cecropia obtusifolia
Orthion oblanceolatum
Cordia alliodora
Cecropiaceae
Violaceae
Boraginaceae
Pion
Pers
Pers
26
18
8
1.15
0.98
2.75
9.52
7.34
7.55
Yes
Pseudolmedia oxyphyllaria
Hampea nutricia
Moraceae
Malvaceae
Pers
Pion
20
25
1.42
0.96
6.39
8.34
Yes
Terminalia amazonia
Siparuna andina
Combretaceae
Monimiaceae
Pers
Pion
3
26
2.19
0.64
6.42
5.43
Yes
Unoccupied fragments (N = 9)
Vochysia guatemalensis
Croton schiedeanus
Vochysiaceae
Euphorbiaceae
Pers
Pion
48
47
3.94
1.55
20.97
16.32
Dendropanax arboreus
Rollinia mucosa
Spondias radlkoferi
Araliaceae
Annonaceae
Anacardiaceae
Pers
Pers
Pers
21
15
14
1.59
1.91
1.57
10.63
9.58
8.20
Alchornea latifolia
Poulsenia armata
Cymbopetalum baillonii
Euphorbiaceae
Moraceae
Annonaceae
Pers
Pers
Pers
17
10
17
1.30
1.37
0.61
8.01
6.37
6.30
Siparuna andina
Bursera simaruba
Monimiaceae
Burseraceae
Pion
Pers
17
9
0.31
1.25
6.14
6.10
a Species
Yes
Yes
Yes
Yes
that are top food resources for howlers are indicated. Ecological groups (EG): Pion = pioneer species, Pers = persistent species.
National Park, Uganda, had higher basal area and densities of food
resources than unused areas of the forest. Similarly, we found that
important food species, such as B. alicastrum, C. obtusifolia, Pseudolmedia oxyphyllaria, Lonchocarpus cruentus, Pterocarpus rohrii, and
Dussia mexicana were larger and much more abundant within occupied fragments, suggesting that the loss of these species can influence the distribution of howlers in very small fragments of Los
Tuxtlas.
As has been reported for other tropical fragmented areas
(Benı́tez-Malvido 1998; Hill & Curran 2003; Arroyo-Rodrı́guez
& Mandujano 2006a, b), the fragments in our study presented a
high density and richness of pioneer species. Nevertheless, howlers
showed preference for fragments with greater basal area of persistent species. Studies at Los Tuxtlas (reviewed by Cristóbal-Azkarate
& Arroyo-Rodrı́guez 2007) showed that while many plant species
consumed by howlers are pioneer species, they principally consume
persistent forest species. Although the ability of primates to forage
on secondary vegetation has often been cited as a key explanation
for their capacity to survive in small fragments (Lovejoy et al. 1986,
Chiarello 2003, Gilbert 2003, Cristóbal-Azkarate et al. 2005), our
findings highlight the importance of persistent tree species on primate survival in small fragments.
Edge effects are stronger in small fragments than in larger ones
(Laurance & Yensen 1991, Malcolm 1994), resulting in increased
mortality of big trees (Laurance et al. 1998, 2000) that could decrease the quality and quantity of food resources for howlers in the
long term (Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006b). Furthermore,
hunting pressure could be more intense in the smallest fragments,
where primates are easily found and targeted (Peres 1997, 2001;
Chiarello & de Melo 2001). In our study, all fragments selected
were of a similar size and distance from human settlements, therefore hunting pressure is unlikely to be the principal factor explaining
howler distribution within these fragments.
The strong relationships between occupancy, the density of
large trees (dbh > 60 cm), the total basal area, the basal area of
persistent species, and the basal area of top food plant species are
useful management tools to be considered in conservation efforts.
We support the idea that even forest fragments of a few hectares
are unquestionably valuable for primate conservation in tropical
regions, such as Los Tuxtlas, where small fragments are the only
remaining habitat for numerous plant and animal species, some of
which are unique to this region (Castillo-Campos & Laborde 2004,
Arroyo-Rodrı́guez & Mandujano 2006a). In Los Tuxtlas, the largest
forest fragments are located above 700-m asl (Mendoza et al. 2005)
falling outside the distribution range of howler monkeys (Estrada &
Coates-Estrada 1996). Therefore, it is necessary to restore the smalland medium-sized fragments on the lowlands of the Biosphere
Reserve. Such action could diminish numerous edge effects that
6
Arroyo-Rodrı́guez, Mandujano, Benı́tez-Malvido, and Cuende-Fanton
contribute to the death of big trees (Malcolm 1994; Laurance et al.
1998, 2000).
ACKNOWLEDGMENTS
We are grateful to the Departamento de Biodiversidad y Ecologı́a
Animal at the Instituto de Ecologı́a and to the Dirección General de Relaciones Internacionales—SEP for providing the financial
support for the completion of this research. We thank B. Gómez,
R. Mateo-Gutierrez and family for their hospitality and invaluable
help, and M. Ordano for his statistical assistance. We also appreciate
the help of R. Palacios-Silva and A. Escobedo-Morales. M. PeredoNava (XAL herbarium) and G. Castillo-Campos provided valuable
information for the classification of plant species. We thank Jake
Dunn for his assistance with the final version of the manuscript in
English.
LITERATURE CITED
ANONYMOUS. 1999. S-Plus 2000 Professional Release 2. MathSoft, Inc., Cambridge, Massachusetts.
ANZURES-DADDA, A., AND R. H. MANSON. 2006. Patch- and landscape-scale
effects on howler monkey distribution and abundance in rainforest fragments. Anim. Conserv. (doi:10.1111/j.1469-1795.2006.00074.x).
ARROYO-RODRÍGUEZ, V., AND S. MANDUJANO. 2006a. The importance of tropical rain forest fragments to the conservation of plant species diversity in
Los Tuxtlas, Mexico. Biodivers. Conserv. 15: 4159–4179.
ARROYO-RODRÍGUEZ, V., AND S. MANDUJANO. 2006b. Forest fragmentation
modifies habitat quality for Alouatta palliata. Int. J. Primatol. 27: 1079–
1096.
ARROYO-RODRÍGUEZ, V., N. ASENSIO, AND J. CRISTÓBAL-AZKARATE. In press.
Demography, life history and migrations in a Mexican mantled howler
group in a rainforest fragment. Am. J. Primatol. Arroyo-Rodrı́guez et al.,
in press’ and ‘Cristóbal-Azkarate & Arroyo-Rodrı́guez, 2007’.
ARROYO-RODRÍGUEZ, V., S. MANDUJANO, AND C. CUENDE-FANTON. 2005.
Tropical forest patch occupancy by howler monkeys Alouatta palliata
mexicana in three landscapes with different degree on fragmentation in
Los Tuxtlas, Mexico (text in Spanish). Univ. Ciencia. s.i. II: 23–34.
BALCOMB, S. R., C. A. CHAPMAN, AND R. W. WRANGHAM. 2000. Relationship
between chimpanzee (Pan troglodytes) density and large, fleshyfruit tree
density: Conservation implications. Am. J. Primatol. 51: 197–203.
BENÍTEZ-MALVIDO, J. 1998. Impact of forest fragmentation on seedling abundance in a tropical rain forest. Conserv. Biol. 2: 380–389.
BICCA-MARQUES, J. C. 2003. How do howler monkeys cope with habitat fragmentation? In L. K. Marsh (Ed.). Primates in fragments: Ecology and
conservation, pp. 283–303. Kluwer Academics/Plenum Publishers, New
York, New York.
CASTILLO-CAMPOS, G., AND J. LABORDE. 2004. La vegetación. In S. Guevara, J.
Laborde, and G. Sánchez-Rı́os (Eds.). Los Tuxtlas. El Paisaje de la Sierra,
pp. 231–265. Instituto de Ecologı́a A.C. and European Union, Xalapa,
Mexico.
CHAPMAN, C. A., S. R. BALCOMB, T. R. GILLESPIE, J. P. SKORUPA, AND T.
T. STRUHSAKER. 2000. Long-term effects of logging on African primate
communities: A 28-year comparison from Kibale National Park, Uganda.
Conserv. Biol. 14: 207–217.
CHAPMAN, C. A., L. J. CHAPMAN, R. WANGHAM, K. HUNT, D. GEBO, AND
L. GARDNER. 1992. Estimators of fruit abundance of tropical trees.
Biotropica 24: 527–531.
CHAPMAN, C. A., M. J. LAWES, L. NAUGHTON-TREVES, AND T. GILLESPIE.
2003. Primate survival in community-owned forest fragments:
Are metapopulation models useful amidst intensive use? In L.
K. Marsh (Ed.). Primates in fragments: Ecology and conservation, pp. 63–78. Kluwer Academics/Plenum Publishers, New York,
New York.
CHIARELLO, A. G. 2003. Primates of the Brazilian Atlantic forest: The influence of forest fragmentation on survival. In L. K. Marsh (Ed.). Primates in fragments: Ecology and conservation, pp. 99–121. Kluwer
Academics/Plenum Publishers, New York, New York.
CHIARELLO, A. G., AND F. R. DE MELO. 2001. Primate population densities and
sizes in Atlantic forest remnants of northern Espı́rito Santo, Brazil. Int.
J. Primatol. 22: 379–396.
COATES-ESTRADA, R., AND A. ESTRADA. 1986. Fruiting and frugivores at a
strangler fig in the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Mexico. J. Trop.
Ecol. 2: 349–357.
COWLISHAW, G., AND R. DUNBAR. 2000. Primate conservation biology. The
University of Chicago Press, Chicago, Illinois.
CRAWLEY, M. J. 2002. Statistical computing. An introduction to data analysis
using S-Plus. John Wiley & Sons, London, UK.
CRISTÓBAL-AZKARATE, J., AND V. ARROYO-RODRÍGUEZ. 2007. Diet and activity
pattern of howler monkeys (Alouatta palliata) in Los Tuxtlas, Mexico:
Effects of habitat fragmentation and implications for conservation. Am.
J. Primatol. (doi: 10.1002/ajp.20420).
CRISTÓBAL-AZKARATE, J., J. VEA, N. ASENSIO, AND E. RODRÍGUEZ-LUNA. 2005.
Biogeographical and floristic predictors of the presence and abundance
of mantled howlers (Alouatta palliata mexicana) in rainforest fragments
at Los Tuxtlas, Mexico. Am. J. Primatol. 67: 209–222.
CROCKETT, C. M., AND J. F. EISENBERG. 1987. Howlers: Variations in
group size and demography. In B. B. Smuts, D. L. Cheney, R.
M. Seyfarth, R. W. Wrangham, and T. T. Struhsaker (Eds.). Primate societies, pp. 54–70. The University of Chicago Press, Chicago,
Illinois.
CUARÓN, A. D. 1997. Land-cover changes and mammal conservation in
Mesoamerica. PhD dissertation. University of Cambridge, Cambridge,
UK.
CUARÓN, A. D., P. C. DE GRAMMONT, L. CORTÉS-ORTIZ, G. WONG, AND J. C.
SERIO-SILVA. 2003. Alouatta palliata ssp. mexicana. In 2004 IUCN Red
List of threatened species. IUCN 2004, Gland, Switzerland. Available
at: www.redlist.org (accessed 10 April 2005).
DIARIO OFICIAL DELA FEDERACIÓN. 1996. Tomo DXLII No. 16. Decreto Presidencial de la Reserva de la Biosfera “Los Tuxtlas.”
DIRZO, R., AND M. C. GARCÍA. 1992. Rates of deforestation in Los Tuxtlas, a
Neotropical area in Veracruz, Mexico. Conserv. Biol. 6: 84–90.
DAILY, G. C., G. CEBALLOS, J. PACHECO, G. SUZÁN, AND A. SÁNCHEZ-AZOFEIFA.
2003. Countryside biogeography of Neotropical mammals: Conservation opportunities in agricultural landscapes of Costa Rica. Conserv.
Biol. 17: 1814–1826.
ESTRADA, A., AND R. COATES-ESTRADA. 1996. Tropical rain forest fragmentation
and wild populations of primates at Los Tuxtlas, Mexico. Int. J. Primatol.
17: 759–783.
ESTRADA, A., P. A. GARBER, M. S. M. PAVELKA, AND L. Luecke. 2006. Overview
of the Mesoamerican primate fauna, primate studies, and conservation concerns. In A. Estrada, P. A. Garber, M. S. M. Pavelka, and L.
Luecke (Eds.). New Perspectives in the study of Mesoamerican primates:
Distribution, ecology, behavior, and conservation, pp. 1–22. Kluwer
Academic/Plenum Publishers, New York, New York.
FAHRIG, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annu. Rev.
Ecol. Evol. Syst. 34: 487–515.
FEDIGAN, L. M., L. M. ROSE, AND R. M. AVILA. 1998. Growth of mantled
howler groups in a regenerating Costa Rica dry forest. Int. J. Primatol.
19: 405–432.
FLEISHMAN, E., C. RAY, P. SJOGREN-GULVE, C. L. BOGGS, AND D. D. MURPHY.
2002. Assessing the roles of patch quality, area, and isolation in predicting
metapopulation dynamics. Conserv. Biol. 16: 706–716.
Responses of Howlers to Habitat Quality
FORMAN, R. T. T., AND M. GODRON. 1986. Landscape ecology. John Wiley &
Sons, New York, New York.
GENTRY, A. H. 1982. Patterns of Neotropical plant species diversity. Evol. Biol.
15: 1–85.
GILBERT, K. A. 2003. Primates and fragmentation of the Amazon forest. In L.
K. Marsh (Ed.). Primates in fragments: Ecology and conservation, pp.
145–157. Kluwer Academics/Plenum Publishers, New York, New York.
GUEVARA, S., G. SÁNCHEZ-RÍOS, AND R. LANDGRAVE. 2004. La deforestación.
In S. Guevara, J. Laborde, and G. Sánchez-Rı́os (Eds.). Los Tuxtlas.
El Paisaje de la Sierra, pp. 85–108. Instituto de Ecologı́a A. C. and
European Union, Xalapa, Mexico.
HANSKI, I. 1999. Metapopulation ecology. Oxford University Press, New York,
New York.
HENLE, K., K. F. DAVIES, M. KLEYER, C. MARGULES, AND J. SETTELE. 2004.
Predictors of species sensitivity to fragmentation. Biodiv. Conserv. 13:
207–251.
HILL, J. L., AND P. J. CURRAN. 2003. Area, shape and isolation of tropical
forest fragments: Effects on tree species diversity and implications for
conservation. J. Biogeogr. 30: 1391–1403.
IBARRA-MANRÍQUEZ, G., M. MARTÍNEZ-RAMOS, AND K. OYAMA. 2001. Seedling
functional types in a lowland rain forest in Mexico. Am. J. Bot. 88:
1801–1812.
JONES, C. B. 1980. Seasonal parturition, mortality and dispersal in the mantled
howler monkey, Alouatta palliata Gray. Brenesia 1: 1–10.
JUAN, S., A. ESTRADA, AND R. COATES-ESTRADA. 2000. Contrastes y similitudes
en el uso de recursos y patrón diarios de actividades en tropas de monos
aulladores (Alouatta palliata) en fragmentos de selva en Los Tuxtlas,
México. Neotrop. Primates 8: 131–135.
LABORDE, J. 2004. La reserva de la biosfera. In S. Guevara, J. Laborde, and G.
Sánchez-Rı́os (Eds.). Los Tuxtlas. El Paisaje de la Sierra, pp. 271–279.
Instituto de Ecologı́a A.C. and European Union, Xalapa, Mexico.
LAURANCE, W. F., AND E. YENSEN. 1991. Predicting the impacts of edge effects
in fragmented habitats. Biol. Conserv. 55: 77–92.
LAURANCE, W. F., P. DELAMÔNICA, S. G. LAURANCE, H. L. VASCONCELOS, AND
T. E. LOVEJOY. 2000. Rainforest fragmentation kills big trees. Nature
404: 836.
LAURANCE, W. F., L. V. FERREIRA, J. M. RANKIN-DE MERONA, S. G. LAURANCE,
R. W. HUTCHINGS, AND T. E. LOVEJOY. 1998. Effects of forest fragmentation on recruitment patterns in Amazonian tree communities. Conserv.
Biol. 12: 460–464.
LOVEJOY, T. E., R. O. BIERREGAARD, A. B. RYLANDS, J. R. MALCOLM, C. E.
QUINTELA, L. H. HARPER, K. S. BROWN, A. H. POWELL, H. O. R.
SCHUBART, AND M. B. HAYS. 1986. Edge and other effects of isolation
on Amazon forest fragments. In M. E. Soulé (Ed.). Conservation biology:
The science of scarcity and diversity, pp. 257–285. Sinauer Associates,
Sunderland, Massachusetts.
MALCOLM, J. R. 1994. Edge effects in central Amazonian forest fragments.
Ecology 75: 2438–2445.
MANDUJANO, S., AND A. ESTRADA. 2005. Detección de umbrales de área y distancia de aislamiento para la ocupación de fragmentos de selva por monos
aulladores, Alouatta palliata, en Los Tuxtlas, México. Univ. Ciencia II:
11–21.
MANDUJANO, S., L. A. ESCOBEDO-MORALES, AND R. PALACIOS-SILVA. 2004.
Movements of Alouatta palliata among forest fragments in Los Tuxtlas,
Mexico. Neotrop. Primates 12: 126–131.
MANDUJANO, S., L. A. ESCOBEDO-MORALES, R. PALACIOS-SILVA, V. ARROYORODRÍGUEZ, AND E. M. RODRÍGUEZ-TOLEDO. 2006. A metapopulation
7
approach to conservation of howler monkeys in highly altered landscape
in Mexico. In A. Estrada, P. A. Garber, M. S. M. Pavelka, and L. LUECKE
(Eds.). New perspectives in the study of Mesoamerican primates: Distribution, ecology, behavior, and conservation, pp. 513–538. Kluwer
Academic/Plenum Publishers, New York, New York.
MARSH, L. K. 2003. Primates in fragments: Ecology in conservation. Kluwer
Academic/Plenum Publishers, New York, New York.
MARTÍNEZ-RAMOS, M., E. ÁLVAREZ-BUYLLA, AND J. SARUKHÁN. 1989. Tree demography and gap dynamics in a tropical rain forest. Ecology 70: 355–
358.
MARTINS, M. M. 2005. Density of primates in four semi-deciduous forest fragments of São Paulo, Brazil. Biodiv. Conserv. 14: 2321–2329.
MAYFIELD, M. M., AND G. DAILY G. 2005. Countryside biogeography of
Neotropical herbaceous and shrubby plants. Ecol. Appl. 15: 423–439.
MBORA, D. M. N., AND D. B. MEIKLE. 2004. Forest fragmentation and the
distribution, abundance and conservation of the Tana river red colobus
(Procolobus rufomitratus). Biol. Conserv. 118: 67–77.
MEDLEY, K. E. 1993. Primate conservation along the Tana River, Kenya: An
examination of the forest habitat. Conserv. Biol. 7: 109–121.
MENDOZA, E., J. FAY, AND R. DIRZO. 2005. A quantitative analysis of forest fragmentation in Los Tuxtlas, southeast Mexico: Patterns and implications
for conservation. Rev. Chil. Hist. Nat. 78: 451–467.
MILTON, K. 1980. The foraging strategy of howler monkeys. Columbia University Press, New York, New York.
MOORE, P. D., AND S. B. CHAPMAN. 1986. Methods in plant ecology. Blackwell
Scientific Publications, Oxford, UK.
PERES, C. A. 1997. Effects of habitat quality and hunting pressure on arboreal
folivore densities in Neotropical forest: A case study of howler monkeys
(Alouatta spp.). Folia Primatol. 68: 199–222.
PERES, C. A. 2001. Synergistic effects of subsistence hunting and habitat fragmentation on Amazonian forest vertebrates. Conserv. Biol. 15: 1490–
1505.
RODE, K. D., C. A. CHAPMAN, L. R. MCDOWELL, AND C. STICKLER. 2006.
Nutritional correlates of population density across habitats and logging
intensities in redtail monkeys (Cercopithecus ascanius). Biotropica 38:
625–634.
RYLANDS, A. B., C. P. GROVES, R. A. MITTERMEIER, L. CORTÉS-ORTIZ, AND J. J.
H. HINES. 2006. Taxonomy and distribution of Mesoamerican primates.
In A. Estrada, P. A. Garber, M. S. M. Pavelka, and L. Luecke (Eds.). New
perspectives in the study of Mesoamerican primates: Distribution, ecology, behavior, and conservation, pp. 29–79. Kluwer Academic/Plenum
Publishers, New York, New York.
SHANAHAN, M., S. SO, S. G. COMPTON, AND R. CORLETT. 2001. Fig-eating by
vertebrate frugivores: A global review. Biol. Rev. 76: 529–572.
STEVENSON, P. R. 2001. The relationship between fruit production and primate
abundance in Neotropical communities. Biol. J. Linn. Soc. 72: 161–
178.
SWAINE, M. D., AND T. C. WHITMORE. 1988. On the definition of ecological
species groups in tropical rain forests. Vegetation 75: 81–86.
WIECZKOWSKI, J. 2004. Ecological correlates of abundance in the Tana
Mangabey (Cercocebus galeritus). Am. J. Primatol. 63: 125–138.
WORMAN, C. O. D., AND C. A. CHAPMAN. 2006. Densities of two frugivorous
primates with respect to forest and fragment tree species composition
and fruit availability. Int. J. Primatol. 27: 203–225.
ZUCKER, E. L., AND M. R. CLARKE. 2003. Longitudinal assessment of immatureto-adult ratios in two group of Costa Rican Alouatta palliata. Int. J.
Primatol. 24: 87–101.
7. DISCUSIÓN GENERAL
Desde su inicio, la ecología ha tratado de entender cuáles son los factores que
determinan la distribución y abundancia de las especies (Begon et al., 2006). Sin embargo,
en las últimas décadas este asunto ha cobrado mayor importancia, ya que la pérdida y
fragmentación de los bosques de todo el mundo están amenazando la supervivencia de un
gran número de especies (ver Sección 1.1.). Los primates no son una excepción. Se estima
que los países que presentan primates están perdiendo anualmente ca. 125,000 km2 de
bosques, y las poblaciones remanentes están confinadas en hábitats altamente fragmentados
y de baja calidad, lo cual puede llevarlos a la extinción en las próximas décadas
(Cowlishaw, 1999; Cowlishaw y Dunbar, 2000; Chapman y Peres, 2001). Bajo este
escenario, y dada la importancia ecológica que tiene este grupo de mamíferos en el
mantenimiento de la función y la estructura de los ecosistemas (e.g., herbívoros, presas para
muchos carnívoros, dispersores de semillas), es necesario entender cómo están
respondiendo a esta alteración del hábitat, ya que esta información puede servir para
elaborar estrategias de manejo más adecuadas para su conservación.
Como vimos en la Sección 1.2., la preocupación por la conservación de los primates
puede verse reflejada en el creciente número de publicaciones científicas acerca de los
efectos de la fragmentación del hábitat sobre las poblaciones de primates. Sin embargo,
hasta el momento no se han encontrado patrones que sirvan para elaborar estrategias de
manejo generales porque: 1) existen pocos estudios que analicen los factores que afectan la
presencia de primates en paisajes fragmentados; 2) la mayoría están centrados en muy
pocas características del paisaje (principalmente en el efecto del tamaño y aislamiento de
los parches) y de la vegetación (principalmente el DAP y la diversidad de plantas); 3) con
la excepción de un trabajo (Mandujano y Estrada, 2005), todos estudian un único paisaje; 4)
muchos resultados son contradictorios; y/o 5) quizás no exista un patrón general aplicable a
cualquier paisaje (ver Sección 1.2.).
El presente estudio aporta información clave y novedosa acerca de los factores que
afectan la ocupación de parches de hábitat por monos aulladores (Alouatta palliata
71
mexicana) en la región de Los Tuxtlas, Veracruz. En esta Sección se discuten: 1) cuáles son
las aportaciones más novedosas de este estudio al cuerpo general de conocimiento de la
especie; y 2) cuáles son los factores más importantes que pueden estar afectando la
ocupación de parches de hábitat por monos aulladores en paisajes fragmentados.
7.1. Principales aportaciones de este estudio al cuerpo general de
conocimiento de la especie
En primer lugar, es importante destacar algunas novedades metodológicas que aseguran la
calidad del presente trabajo. Por ejemplo, en este estudio se analiza un gran número de
parches (N = 208 parches). Esto permite identificar patrones de ocupación más precisos y
con mayor capacidad de generalización. Los parches estudiados están localizados en tres
paisajes con diferente cantidad de hábitat remanente, por lo que se pudo comprobar si los
primates responden de manera similar en cada paisaje, o por el contrario, si existen
respuestas diferentes en función de las características de cada paisaje – un aspecto nunca
antes estudiado con Alouatta palliata (u otras especies de primates) y de gran importancia
en ecología del paisaje y en biología de la conservación (Fahrig, 2003). Además, se
mantuvo la misma resolución en los tres paisajes, lo cual permite hacer comparaciones
entre ellos evitando que la escala sea la causante de las diferencias.
Además del tamaño y el aislamiento de los parches – los factores más estudiados
hasta la fecha – en este estudio se analiza el efecto de otros atributos del paisaje que pueden
afectar de manera importante la ocupación de los parches (e.g., forma de los parches, y
distancia a pueblos y caminos), y que pueden ayudarnos a tener un mayor entendimiento de
las respuestas de los aulladores a la pérdida y fragmentación del hábitat. Aunado al gran
tamaño de muestra y la inclusión de nuevos atributos del paisaje, la estadística utilizada
permitió analizar de manera conjunta el efecto de todos estos atributos para identificar qué
factor(es) determina(n) en mayor grado la ocupación de los parches en cada paisaje, así
como la existencia de algunas sinergias entre factores. Así mismo, se comparó el patrón de
ocupación en cada paisaje para determinar si se puede elaborar un modelo general de
72
ocupación que sirva para predecir la ocupación de parches de hábitat en otras regiones de la
reserva.
Considerando la calidad del hábitat, también se analizó un gran número de parches (N
= 45), en los cuales se muestreó la vegetación en 45000 m2, y se identificaron a nivel de
especie ca. 9500 plantas pertenecientes a 75 familias, 207 géneros y 367 especies. Esto
permitió identificar cambios importantes en la composición y estructura de la vegetación
como consecuencia de la pérdida y fragmentación del hábitat, y que pueden estar afectando
la calidad del hábitat para los monos aulladores. Por otro lado, a partir de estos 45 parches,
se tomó una muestra de 18 parches (9 ocupados y 9 desocupados por aulladores) para
determinar si la calidad de los parches (entendida como la composición y estructura de la
vegetación) puede explicar la presencia de los primates en dichos parches. Este análisis es
muy novedoso por que: 1) se escogieron parches que no diferían en tamaño, forma y
aislamiento, lo cual permite separar el efecto de las características espaciales de los parches
y el efecto de la vegetación; 2) se consideraron únicamente parches cuyo pequeño tamaño
(< 10 ha) ha sido citado como un tamaño umbral, por debajo del cual la supervivencia de
los primates parece disminuir bruscamente; y 3) se analizó el efecto de un gran número de
variables de la vegetación, la mayoría de ellos nunca antes estudiados.
Gracias a esta metodología se pudo llegar a las siguientes conclusiones, las cuales son
nuevas para la especie: 1) a medida que disminuye la proporción de hábitat remanente en
cada paisaje, también disminuye el porcentaje de ocupación y abundancia estimada de
aulladores; 2) este patrón puede ser explicado por los cambios en la estructura espacial de
los parches, así como en la composición y estructura de la vegetación, que suceden como
consecuencia de la pérdida y fragmentación del hábitat; 3) el tamaño del parche es el factor
más importante que determina la presencia de monos aulladores a nivel regional (i.e., en los
tres paisajes); 4) otros factores particulares para cada paisaje afectaron de forma sinérgica
la ocupación, i.e., los primates responden de diferente forma en cada paisaje debido a las
características propias de cada paisaje; 5) a pesar de lo anterior, encontramos que los
modelos de ocupación pueden servir para predecir con gran precisión la ocupación de
parches en otros paisajes de la región; 6) por debajo de cierto umbral de tamaño de parche
73
(< 10 ha) la calidad del hábitat es un factor muy importante que puede explicar la presencia
de monos aulladores, siendo la ausencia de árboles grandes el factor más importante que
afectó la distribución de monos aulladores en estos parches.
7.2. Factores más importantes que afectan la ocupación de parches de
hábitat por monos aulladores
La ocupación de parches puede estar afectada por multitud de factores que actúan a
diferentes escalas espaciales y temporales.
7.2.1. Efecto de la proporción de hábitat remanente en el paisaje
A escala de paisaje, el presente estudio sugiere que a medida que aumenta la cantidad de
hábitat remanente, se incrementan tanto el porcentaje de ocupación, como la abundancia de
monos (Fig. 4). Este patrón puede ser explicado por los cambios en la estructura espacial
del paisaje, así como por las diferencias en la calidad del hábitat, ya que, consistente con las
predicciones de Fahrig (2003), se encontró que a medida que disminuye la cantidad de
hábitat remanente, se reduce el número de parches, el tamaño medio de los parches, el
tamaño del parche más grande y la cantidad de borde (i.e., índice de forma),
incrementándose la distancia al parche más cercano (Fig. 5). Además de estos cambios en
la estructura del paisaje, nuestros datos indican que a medida que disminuye la cantidad de
hábitat en el paisaje, se reduce también la calidad de los parches.
En particular, el paisaje norteño presentó el mayor porcentaje de parches ocupados,
así como la mayor abundancia estimada de primates (Fig. 4), siendo el paisaje con parches
de mayor tamaño, menos aislados entre sí y de forma más irregular (Fig. 5). A diferencia de
los otros paisajes, en este paisaje los campesinos acostumbran a delimitar sus propiedades
con “cercas vivas”, y suelen mantener la vegetación arbórea en las orillas de los ríos.
Aunque esto hace que la forma de los parches sea más irregular (Fig. 5C), lo cual puede
afectar la composición y estructura de la vegetación a través de los efectos de borde (ver
74
adelante), reduce considerablemente su aislamiento (Fig. 5D) pudiendo facilitar el
movimiento de primates entre parches (Estrada y Coates-Estrada, 1996; Arroyo-Rodríguez
et al., 2005; Mandujano et al., 2006; Anzures-Dadda y Manson, 2007). Esto puede permitir
que aquellos parches cuyas poblaciones estén disminuyendo puedan ser “rescatadas” de la
extinción mediante la llegada de nuevos individuos, lo cual incrementa su probabilidad de
persistencia en el tiempo (Gilpin y Soulé, 1981; Hanski, 1999; Fig. 6). Sin embargo,
cuando la cantidad de hábitat y tamaño de las poblaciones son pequeñas, el incremento de
borde puede tener un efecto negativo para la persistencia de la metapoblación, ya que en
estos casos el efecto de borde es mayor, lo cuál puede reducir la disponibilidad de alimento
para los primates. Así, estos paisajes pueden estar dominandos por parches pequeños que
actúan como “sumideros” reduciendo la persistencia de la metapoblación a largo plazo (ver
Escobedo-Morales, 2005), y que pueden ser escogidos erroneamente por losprimates
(trampas ecológicas; e.g., Battin, 2004).
Sureño
Central
Norteño
30
350
25
300
No. individuos
% Ocupación
Norteño
20
15
10
5
0
Sureño
Central
250
200
150
100
50
0
0
5
10
15
% Hábitat
20
25
0
5
10
15
20
25
% Hábitat
Fig. 4. Relación entre el porcentaje de ocupación y abundancia de monos aulladores
(Alouatta palliata mexicana) y la proporción de hábitat remanente en cada paisaje. Puesto
que sólo se cuenta con tres puntos, no se realizó un análisis de regresión formal. Las
flechas indican los puntos de inflexión de las curvas (i.e., posibles umbrales; ver Sección
7.3.2.). La abundancia de monos se corresponde a la reportada por los siguientes autores:
paisaje norteño = Cristóbal-Azkarate et al. (2005); paisaje sureño = Mandujano et al.
(2006); y paisaje central = V. Arroyo-Rodríguez (obs. pers.).
75
Fig. 5. Relación entre diferentes características estructurales del paisaje y la proporción
de hábitat remanente en cada paisaje (Fahrig, 2003). Cada punto es un paisaje. Puesto que
la figura original no incluye los valores de cada eje, la localización de los paisajes de
estudio en cada gráfico se hizo de manera aproximada. Los valores reales para cada uno
de los paisajes de estudio pueden verse en la Tabla I del capítulo 5.
En contraste, el paisaje central presentó la menor proporción de parches ocupados y
menor abundancia estimada de primates (Fig. 4). Esto puede ser explicado por la poca
cantidad de hábitat remanente (tan sólo el 4%), el pequeño tamaño de los parches (50% de
los parches fueron < 2 ha), y el gran aislamiento entre parches (50% de los parches
estuvieron a > 200 m de otro parche), ya que estos atributos afectan la dinámica
metapoblacional, incrementando la probabilidad de extinción de los parches ocupados, y
reduciendo tanto la colonización de parches vacíos, como la persistencia de la
metapoblación a largo plazo (e.g., Hanski, 1999; Fig. 6).
Sin embargo, el patrón de ocupación observado en los tres paisajes también puede ser
explicado por la pérdida de calidad de hábitat, ya que, independientemente de las
76
diferencias en tamaño de parches entre paisajes, se encontró que el paisaje central presentó
la menor riqueza total de plantas leñosas y menor riqueza de árboles primarios, mientras
que el paisaje norteño presentó una mayor riqueza en árboles con DAP > 60 cm. Puesto que
estudios previos en Los Tuxtlas demostraron que la abundancia de aulladores se encuentra
positiva y significativamente asociada a la diversidad de especies arbóreas en los parches
(Estrada y Coates-Estrada, 1996; Cristóbal-Azkarate et al., 2005), esta reducción en el
número de especies como consecuencia de la pérdida de hábitat puede explicar la baja
abundancia de primates y bajo porcentaje de ocupación encontrados en los paisajes con
menor cantidad de hábitat remanente.
7.2.2. La fragmentación y la estructura espacial del paisaje
Si bien, por azar, inicialmente la fragmentación puede provocar que unos parches tengan
más calidad que otros, así como diferente estructura demográfica (el llamado “efecto de
muestreo”), con el paso del tiempo, diferentes procesos naturales y/o inducidos por el
hombre pueden ir alterando la calidad de los parches, así como la estructura de las
poblaciones de primates presentes en los fragmentos.
Los resultados de este estudio sugieren que el tamaño del parche es el atributo
espacial más importante que explica la presencia de aulladores en los tres paisajes. Este
resultado es consistente con la teoría metapoblacional, así como con otros estudios de
campo con primates y otras especies de animales (e.g., Lovejoy et al., 1989; Chiarello,
2000; Gilbert, 2003; Deng y Zheng, 2004; Anzures-Dadda y Manson, 2007; ver Sección
1.1.2.1.). Puesto que los parches más grandes tienen poblaciones más grandes (e.g., Lynch
y Whigam, 1984; Andrén, 1994; Bierregard et al., 1992; Deng y Zheng, 2004; ArroyoRodríguez et al., 2007a), su probabilidad de extinción local por cambios estocásticos
ambientales y/o demográficos disminuye, aumentando su persistencia a largo plazo (Gilpin
y Soulé, 1986; Paine, 1988; Berger, 1990; Akçakaya et al., 1999).
77
Sin embargo, consistente con varios estudios revisados por Ewers y Didham (2006)
con diferentes organismos, nuestros resultados sugieren que, además del tamaño de los
parches, existen otros factores que pueden estar afectando de forma sinérgica la ocupación
de parches (Fig. 6). En particular, en el paisaje norteño la ocupación estuvo dada por una
combinación entre el tamaño y la forma de los parches, mientras que en el paisaje sureño, la
ocupación estuvo dada por una combinación entre el tamaño y la distancia a poblados
humanos.
7.2.2.1. Tamaño y forma de los parches
En el paisaje norteño, los parches más pequeños y de forma más irregular tuvieron menor
probabilidad de estar ocupados por aulladores. Esto puede estar relacionado con la
disponibilidad de recursos alimenticios, ya que por efecto de muestreo (i.e., por azar),
inmediatamente después de la fragmentación, los parches más pequeños tendrán menos
probabilidad de presentar recursos alimenticios suficientes para los primates. Además, estos
parches presentan mayores efectos de borde, y con el paso del tiempo, estos efectos pueden
modificar la composición y estructura de la vegetación, reduciendo la disponibilidad de
alimento para los aulladores. Por ejemplo, considerando que los efectos de borde pueden
suceder en mayor grado en los primeros 100 m de borde (Laurance y Yensen, 1991;
Laurance et al., 2002), encontramos que sólo 7 de los 45 parches muestreados presentaron
interior libre de la influencia del borde, y ninguno de estos parches estuvieron presentes en
el paisaje central. Esto tiene importantes implicaciones para la vegetación de los parches.
Por ejemplo, los parches sin interior (i.e., toda su superficie es borde) mostraron menor área
basal total, menor densidad de árboles grandes (DAP > 60 cm) primarios, y mayor riqueza
y densidad de especies secundarias que la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas
(EBTLT) y los parches con interior. Considerando las 10 especies con mayor índice de
valor de importancia (IVI), encontramos que en la EBTLT 6 especies son consideradas muy
importantes dentro de la dieta de los aulladores, mientras que en los parches sólo 4 de las
10 especies con mayor IVI pueden considerarse importantes en la dieta de los aulladores.
Además, a medida que disminuyó el tamaño de los parches, la riqueza y el área basal de
este grupo de especies fueron significativamente menores.
78
Fig. 6. Factores que pueden afectar la ocupación de parches por monos aulladores
(Alouatta palliata mexicana) en paisajes fragmentados. En negrita se indican las cajas
estudiadas en la presente tesis. El signo de cada relación (representadas por flechas)
indica si la relación es positiva o negativa. Las flechas gruesas indican relaciones teóricas
ampliamente documentadas, y las delgadas las poco documentadas. Flechas punteadas
indican relaciones teóricas con pocas evidencias empíricas y que necesitan ser estudiadas
con mayor detalle. La accesibilidad de los parches para los humanos puede afectar el
tamaño poblacional vía caza furtiva, y la calidad del hábitat vía tala selectiva.
Estos cambios en la composición y estructura de la vegetación pueden alterar la
cantidad y calidad de los recursos alimenticios para estos primates, afectando
negativamente su supervivencia (Fig. 6). Por ejemplo, se ha reportado que la presencia y
abundancia de primates, incluidos los monos aulladores, están positivamente relacionadas
con la diversidad, abundancia y área basal de los recursos alimenticios más importantes
(Estrada y Coates-Estrada, 1996; Balcomb et al., 2000; Arroyo-Rodríguez y Mandujano,
2003; Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Chapman et al., 2006), estando el número y tamaño
de los árboles positivamente correlacionados con la abundancia de primates (Medley, 1993;
79
Mbora y Meikle, 2004; Wieczkowski, 2004; Worman y Chapman, 2006; Anzures-Dadda y
Manson, 2007). Consistente con estos estudios, los resultados de la presente tesis
demuestran que la ausencia de grandes árboles, y particularmente la falta de las especies
que son más importantes dentro de la dieta de estos primates, puede estar afectando
negativamente la presencia de aulladores en los parches más pequeños.
Paralelamente a la reducción en la disponibilidad de recursos alimenticios, la
densidad de primates suele aumentar en los parches más pequeños (Rodríguez-Toledo et
al., 2003; Cristóbal-Azkarate et al., 2005; Van Belle y Estrada, 2005, 2006), incrementando
la competencia inter- e intraespecífica por los recursos (Fig. 6). Aunque los monos
aulladores parecen responder a esta baja disponibilidad de alimento consumiendo una gran
cantidad de especies secundarias y demandantes de luz, e incluso de partes vegetales
diferentes a las que suelen consumir (corteza, pecíolos, etc.), no sabemos las repercusiones
que puede tener el consumo de estos alimentos alternativos a largo plazo (CristóbalAzkarate y Arroyo-Rodríguez, 2007).
Por ejemplo, sabemos que la baja disponibilidad de recursos alimenticios puede
incrementar la susceptibilidad de los primates ante el ataque de parásitos, ya que el estado
nutritivo del hospedero puede afectar el establecimiento y desarrollo de los parásitos así
como el curso de la infección, pudiendo reducir el tamaño de las poblaciones de primates
(Santa-Cruz et al., 2000; Milton, 1996; Stoner et al., 2005; Chapman et al., 2006; ArroyoRodríguez et al., 2007b; Fig. 6). Además de la calidad del hábitat, altas cargas parasitarias
en A. palliata han sido relacionadas también con altas densidades poblacionales en parches
de selvas caducifolias de Costa Rica, ya que estas condiciones favorecen el contacto entre
hospederos y la transmisión de los parásitos (Stuart et al., 1990; Fig. 6). Si bien, existen
evidencias de que algunas de las plantas consumidas por los primates pueden presentar
compuestos desparasitantes (e.g., género Ficus; Stoner et al., 2005, 2006), el presente
estudio, así como otros realizados en Los Tuxtlas (Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006a,
2006b), sugieren que la pérdida y fragmentación del hábitat pueden alterar la composición
y estructura de la vegetación, lo cuál afecta negativamente la supervivencia de algunas de
estas plantas.
80
Finalmente, un estudio reciente con monos aulladores negros (Alouatta pigra) en
Balancán, Tabasco, México, demostró que el estrés fisiológico (niveles de cortisol fecal)
fue menor en aulladores habitando un bosque continuo que en aulladores habitando varios
fragmentos, sugiriendo que las condiciones impuestas por la fragmentación pueden
incrementar el estrés fisiológico de los individuos (Martínez-Mota et al., 2007). De forma
similar, estudios recientes con A. palliata en Los Tuxtlas demostraron que el estrés en
machos (mayores concentraciones de testosterona) y hembras (mayores concentraciones de
cortisol) puede aumentar como consecuencia del incremento de machos solitarios en
parches aislados (Cristóbal-Azkarate et al., 2006, 2007), ya que la llegada de machos
solitarios puede desencadenar enfrentamientos muy agresivos con los machos residentes
(Cristóbal-Azkarate et al., 2004), y en caso de que logren establecerse en el grupo, los
machos solitarios pueden llegar a matar a las crías de las hembras residentes (e.g., Clarke,
1983; Clare et al., 1994). Este aumento en estrés promueve un mayor gasto energético, lo
cuál puede afectar negativamente la supervivencia de los individuos dada la baja
disponibilidad de alimento existente en parches pequeños (Fig. 6).
7.2.2.3. Tamaño y distancia a poblados humanos
En el paisaje sureño la ocupación estuvo asociada positivamente al tamaño de los parches y
a la distancia a los poblados humanos. Esto puede estar relacionado con una mayor
incidencia de actividades antropogénicas en este paisaje, ya que fue el paisaje con mayor
número de poblados humanos. Entre las actividades antropogénicas que afectan en mayor
medida la supervivencia de los primates caben destacar la cacería y la tala selectiva de
árboles (Peres, 2001; Fig. 6). La cacería puede ser más fácil en los parches más pequeños,
donde los animales son más fáciles de localizar (Peres, 1990, 2001; Chiarello y de Mello,
2001). Si bien, es probable que en Los Tuxtlas la cacería ya no sea tan común como antaño,
Escobedo-Morales (2005) reportó la muerte de una hembra de aullador en el paisaje sureño
que presentaba heridas de bala.
81
Por otro lado, se ha reportado que la tala selectiva puede modificar significativamente
la composición y estructura de la vegetación de este paisaje (Arroyo-Rodríguez y
Mandujano, 2006a), lo cuál puede reducir la disponibilidad de alimento para los primates
(Peres, 2001; Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006b; Fig. 6). Si consideramos que la tala
selectiva se esté dando a una tasa constante, la pérdida de árboles grandes será
proporcionalmente mayor en los parches más pequeños, ya que contienen menos árboles
grandes, y por tanto, los primates estarán mayormente afectados por la tala selectiva en los
parches más pequeños.
Otro proceso que está sucediendo en la región, y que puede explicar el patrón de
ocupación observado en estos paisajes, es la conversión de campos de cultivo (e.g., pastos,
milpa) a bosques secundarios (i.e., acahuales). En Los Tuxtlas muchos campesinos
abandonan sus terrenos, permitiendo el proceso regenerativo de la selva alta (GómezPompa y Vazquez-Yanes, 1985). Despues de aproximadamente 10 a 40 años (dependiendo
de factores como la incidencia de actividades humanas, la pendiente, características del
suelo, aislamiento, etc.), los acahuales pueden alcanzar más de 10 m de altura (GómezPompa y Vazquez-Yanes, 1985), pudiendo confundirse con remanentes de selva original.
Por tanto, es posible que algunos de los parches muestreados fuesen (total o parcialmente)
acahuales viejos, y no remanentes de selva original. Esto es particularmente probable para
los parches más pequeños. Por tanto, quizás estos parches nunca estuvieron ocupados por
monos, y debido a su aislamiento, no pudieron ser colonizados. Sin embargo, yo esperaría
que, debido a su inaccesibilidad, los campesinos abandonasen más frecuentemente los
campos más alejados a los poblados. Así, si este proceso estuviese afectando de manera
significativa la ocupación de parches por monos aulladores, encontraríamos que los parches
más pequeños y alejados a los pueblos tendrían menor probabilidad de estar ocupados.
Puesto que aquí se encontró la relación contraria (i.e., los parches más alejados de los
pueblos tuvieron mayor probabilidad de estar ocupados), no podemos asegurar que este
porceso esté afectando la ocupación de parches de manera significativa.
Si bien, los resultados de esta tesis indican fuertemente que los factores que afectan la
distribución de primates son diferentes en paisajes con diferente proporción de hábitat
82
remanente, el hecho de que ambos modelos (norteño y sureño) predijeran correctamente un
alto número de parches ocupados y desocupados en los demás paisajes, sugiere que ambos
procesos (pérdida de calidad de hábitat y aumento en las presiones antropogénicas) pueden
ser importantes para los aulladores a nivel regional.
7.3. Probabilidad de extinción
7.3.1. Vortex de extinción
Como hemos visto, las poblaciones de primates que habitan paisajes altamente
fragmentados deben enfrentarse a múltiples amenazas (Fig. 6 y 7). Por un lado, la
reducción en la cantidad y calidad del hábitat remanente disminuyen el tamaño de las
poblaciones. La disponibilidad de alimento en los parches de hábitat puede disminuir como
consecuencia de los efectos de borde y la tala selectiva. Esto puede incrementar la
competencia por el alimento, incrementando el estrés de los individuos y su vulnerabilidad
ante la incidencia de parásitos. Esta baja disponibilidad de alimento también puede
aumentar como consecuencia del incremento de la densidad de monos en los remanentes
pequeños, mientras que la caza furtiva puede ser más fácil en estos parches debido a su
pequeño tamaño y mayor accesibilidad.
Las poblaciones remanentes también ven limitada su capacidad de dispersión debido
al incremento de la distancia entre parches, lo cuál puede aumentar la cantidad de machos
solitarios en los parches, ya que son expulsados de sus grupos natales, pero no pueden salir
en busca de otros grupos. Como vimos, esto puede incrementar el estrés de los individuos
así como su gasto energético, lo cuál puede afectar negativamente su supervivencia dada la
baja disponibilidad de alimento en estos remanentes pequeños.
La reducción de las tasas de dispersión de individuos entre parches también puede
disminuir la diversidad genética de los individuos, reduciendo a largo plazo su capacidad de
adaptación ante cambios en el ambiente (Malgrem y Brush, 1978; Pope, 1992; James et al.,
83
1997). Sin embargo, estudios más recientes con poblaciones de Alouatta pigra en hábitats
fragmentados reportan que la heterocigosidad promedio fue superior a la reportada en estos
estudios (Winkler et al., 2004; García del Valle et al., 2005). Esto puede ser debido a las
diferencias en las metodologías empleadas, al pequeño tamaño de muestra, al poco tiempo
de aislamiento de las poblaciones, o a que el aislamiento no es tan intenso como se supone,
lo cuál sugiere que son necesarios más estudios para probar el efecto del aislamiento de las
poblaciones sobre la variabilidad genética (García del Valle et al., 2005).
Otro aspecto importante relacionado con el pequeño tamaño de las poblaciones, es
que son más vulnerables ante la incidencia de catástrofes naturales (Fig. 7). Por ejemplo, en
un estudio reciente del impacto del huracán Iris sobre la población de monos aulladores
(Alouatta pigra) en Belice, Pavelka et al. (2003) reportan que el huracán derribó
completamente los árboles del dosel. Esto provocó importantes cambios en la estructura del
grupo (i.e., hubo una desorganización social), con cambios importantes en el área de
actividad así como en la dieta de los primates. Los individuos se vieron forzados a
alimentarse de los árboles caídos, así como de arbustos del estrato inferior, lo cuál puede
aumentar la probabilidad de que sean atacados por perros, o depredados por felinos y/o
boas (Estrada y Coates-Estrada, 1996).
Aunado a todas estas amenazas, un estudio demográfico reciente en el paisaje sureño,
sugiere que a medida que disminuye el tamaño de las poblaciones, se reduce el número de
hembras por grupo, así como el número de crías por hembra (tasa de fecundidad),
disminuyéndose el éxito reproductivo de estas pequeñas poblaciones (Escobedo-Morales,
datos no publicados). De forma similar, Estrada et al. (2001) y Cristóbal-Azkarate et al.
(2005) sugieren que la baja disponibilidad de recursos alimenticios en los parches
remanentes pueden derivar en un incremento de la tasa de mortalidad de inmaduros. Así,
las poblaciones más pequeñas pueden entrar en “Vortex de extinción”, ya que deben
enfrentarse a todas estas amenazas, las cuáles incrementan su probabilidad de extinción
(Gilpin y Soulé, 1986; Akçakaya et al., 1999; Fig. 7).
84
Catástrofes naturales
Variación ambiental
Pérdida y fragmentación del hábitat
Degradación del hábitat
Cacería
Variación demográfica
Degradación del
hábitat
Deriva génica
Endogamia
Cacería
EXTINCIÓN
Fig. 7. Los llamados “Vortex de extinción” pueden reducir progresivamente el tamaño de
las poblaciones llevando a la extinción irremediable de la población.
7.3.2. Umbrales de extinción
Finalmente, regresando a la escala de paisaje, varios autores señalan que por debajo de
cierto umbral de porcentaje de hábitat la probabilidad de persistencia de las poblaciones cae
significativamente (e.g., Andrén, 1994; Fahrig, 1997, 1998; With, 1997; With et al., 1997;
Flather y Bevers, 2002). Considerando la abundancia de aulladores en cada paisaje (Fig. 4),
el presente estudio sugiere que por debajo de 14-17% de hábitat remanente la abundancia
de primates cae bruscamente. De forma similar, e incluyendo en este caso datos de otros
trabajos publicados (los cuáles no reportan abundancias de primates) encontramos que el
85
porcentaje de ocupación cae cuando los paisajes tienen menos de 16% de hábitat remanente
(Fig. 8). Estos umbrales de porcentaje de hábitat son cercanos a los reportados en estudios
previos [< 20% (Fahrig, 1998); 10-30% (Andrén, 1994)], y sugieren que la persistencia de
poblaciones de aulladores que habitan paisajes altamente deforestados, como es el caso del
paisaje central, puede estar comprometida a largo plazo.
60
y = 10.117e
2
50
% Ocupación
LT
0.055x
R = 0.73
40
30
LT
CH
LT
20
10
LT
0
0
5
10
15
20
25
30
% Hábitat remanente
Fig. 8. Relación entre el porcentaje de parches ocupados por monos aulladores (Alouatta
palliata) y el porcentaje de hábitat remanente en diferentes paisajes fragmentados: LT =
Los Tuxtlas (Mandujano y Estrada, 2005; presente estudio); CH = Chiapas (AnzuresDadda y Manson, 2007). Tras explorar el coeficiente de determinación lineal (R2) para los
modelos de regresión lineal, logarítmico y exponencial, el modelo que mejor se ajusta a los
datos es el modelo exponencial. La fleja indica el punto de inflexión de la curva (umbral).
Sin embargo, debido al pequeño número de paisajes de estudio, estos umbrales deben
tomarse con cautela. Además, estos paisajes están modificándose continuamente, lo cual
añade incertidumbre a la hora de predecir lo que sucederá con estas poblaciones en un lapso
de tiempo largo. Por ejemplo, con una tasa anual de deforestación del 4%, un estudio
reciente en la región sur de Los Tuxtlas estimó mediante simulaciones que la población de
aulladores tendrá una probabilidad de extinción del 35% en los próximos 30 años
(Mandujano et al., 2006; Escobedo-Morales y Mandujano, 2007). Sin embargo, si se
restauran únicamente 112-170 ha en zonas clave de este paisaje, estos autores predicen que
la probabilidad de extinción de la metapoblación se reduciría al 1%. Por tanto, la
86
persistencia de la metapoblación va a depender principalmente de las acciones que se lleven
a cabo en las próximas décadas en la región, y particularmente en la zona de
amortiguamiento de la Reserva.
8. IMPLICACIONES DE CONSERVACIÓN Y MANEJO
En primer lugar, quisiera llamar la atención sobre la importancia que tiene la región de Los
Tuxtlas para la conservación de esta subespecie de primate. Si consideramos como hábitat
potencial para el mono aullador la selva alta perennifolia (Silva-López et al., 1988) que se
distribuye entre 0 y 700 msnm, en Los Tuxtlas actualmente existen cerca de 11,000 ha de
hábitat disponible con un alto grado de fragmentación (Castillo-Campos y Laborde, 2004).
Sin embargo, este primate en ocasiones puede utilizar la selva mediana perennifolia
presente entre los 650 y 1,000 msnm (Silva-López et al., 1988), que actualmente abarca una
extensión en la sierra de 20,000 ha (Castillo-Campos y Laborde, 2004). Por lo tanto, sin ser
demasiado estrictos podemos considerar que en Los Tuxtlas puede haber del orden de
11,000 a 30,000 ha de hábitat para los monos aulladores. Puesto que el área de actividad
máxima reportada para un grupo de aulladores en esta región es de 30-60 ha (Estrada y
Coates-Estrada, 1994; Trejo-Vargas, 1980), y el tamaño medio de grupos es de 7 individuos
(rango, 3-14), podemos entonces estimar que la población potencial de aulladores que
podría habitar esta región es de aproximadamente 2,333 individuos (20,000/60 x 7) si
consideramos que dichas áreas de actividad no se traslapan. Obviamente esta es una
sobreestimación ya que, como hemos visto en este estudio, una gran parte del área
considerada está fragmentada en parches menores a 10 ha, en los cuales la probabilidad de
supervivencia de estos grupos es muy reducida. Sin embargo, esta cifra puede darnos idea
de la importancia que tiene esta región para la conservación del mono aullador en término
de número de animales.
Debemos considerar que esta región representa el límite más norteño de distribución
de la selva alta, muestra una alta riqueza específica de plantas y animales, representa la
zona de reproducción más ricas en aves del país y es un punto clave de paso de aves
87
migratorias (CONABIO, 2000). Estas son sólo algunas de las razones por las que
actualmente Los Tuxtlas es considerada como una Región Prioritaria para la Conservación
en México (CONABIO, 2000), y resalta algunos de los beneficios secundarios que puede
tener la implementación de programas de conservación para el mono aullador. Puesto que
esta especie es de gran tamaño, tiene hábitos diurnos, dedica una gran parte del tiempo al
descanso (lo que facilita su seguimiento), y es muy carismática, puede ser empleada como
“especie bandera” para el desarrollo de proyectos de restauración que beneficien tanto a los
pobladores locales (e.g., beneficios económicos del ecoturismo, bienes y servicios
ambientales, etc.) como a la biota que aún sobrevive en estos remanentes de selva.
Entre las implicaciones de conservación y manejo que se desprenden de este estudio,
cabe destacar:
1) Desarrollar estrategias de conservación a escala regional. Puesto que las
características estructurales de los paisajes y los parches no son independientes de la
proporción de hábitat remanente en cada paisaje, y éstas se encuentran fuertemente
asociadas con la presencia y abundancia de primates, los proyectos de manejo y/o
restauración de la selva no pueden hacerse solo a escala de parche, sino a escala
regional, ya que de esta manera podemos integrar multitud de factores que varían
espacialmente (e.g., tamaño y aislamiento de los parches) para localizar las áreas
prioritarias de conservación. En este sentido, es importante señalar que en la región han
surgido iniciativas por parte de algunas comunidades de campesinos que, preocupados
por la conservación de la selva, están creando pequeñas reservas privadas. Por tanto, si
se desarrollan programas a escala regional se pueden coordinar los esfuerzos de estos
campesinos para que estos proyectos tengan un mayor impacto para la conservación de
la selva.
2) El tamaño de los parches debe ser considerado como un factor de “primer orden” a la
hora de elaborar cualquier estrategia de conservación. Consistentes con numerosos
trabajos, los resultados de este estudio indican que el tamaño del parche es el factor más
importante que determina la probabilidad de que un parche esté ocupado por aulladores.
88
El tamaño del parche no sólo determina la dinámica metapoblacional (colonización y
extinción de parches), sino que está directamente relacionado con la abundancia y
densidad de primates, con la calidad de los parches y con su accesibilidad para los
humanos, e indirectamente relacionado con la competencia inter- e intraestecífica, el
estrés fisiológico y la incidencia de parásitos. Por tanto, es necesario conservar los
parches de mayor tamaño, y restaurar los parches de tamaño mediano (i.e., enriquecer
con especies importantes en la dieta de los aulladores y reforestar sus bordes para
incrementar su tamaño).
3) Restaurar los parches de selva de las tierras bajas. En esta región el tamaño de los
parches de selva está relacionado positivamente con la elevación, ya que las fuertes
pendientes los hace más inaccesibles para el hombre (Mendoza et al., 2005). Puesto que
la selva alta es el principal hábitat para los monos aulladores (Estrada y Coates-Estrada,
1996), se distribuye principalmente por debajo de los 700 msnm (Castillo-Campos y
Laborde, 2004), y es el tipo de hábitat que ha sufrido una mayor deforestación (CastilloCampos y Laborde, 2004), es urgente la restauración de los parches de selva de las
tierras bajas (i.e., enriquecer y aumentar su tamaño).
4) Los modelos de incidencia más adecuados para predecir los parches ocupados en otros
paisajes de Los Tuxtlas deben incluir los factores tamaño y forma de parche, o tamaño
de parche y distancia a los pueblos más cercanos. Si bien, estos resultados son
similares a los reportados previamente por otros autores (e.g., Rodríguez-Toledo et al.,
2003; Mandujano et al., 2006), la relevancia de este estudio se debe a que: 1) se
reportan las fórmulas y los parámetros que pueden ser utilizados en la identificación de
áreas prioritarias para la conservación de los aulladores (las pruebas de validación de
los modelos indicaron que tienen una alta capacidad para predecir los parches
ocupados); y 2) las relaciones encontradas entre las características de los parches y la
probabilidad de ocupación fueron diferentes entre paisajes, lo cuál llama la atención
sobre la importancia que tiene el desarrollo de proyectos a escala de paisaje.
89
5) En planes de manejo y/o restauración del hábitat es importante considerar la calidad
de los parches. Como resultado de este estudio, y consistente con investigaciones
realizadas con gran cantidad de especies de primates, los factores del hábitat más
importantes que deben considerarse a la hora de realizar cualquier proyecto de
restauración y/o manejo para la conservación de monos aulladores son: la densidad de
árboles grandes (DAP > 60 cm), el área basal total, el área basal de especies
persistentes, y/o el área basal de las especies más importantes dentro de la dieta de estos
primates. Estos factores pueden usarse para caracterizar la calidad del hábitat de estos
primates, lo cual puede servir, por ejemplo, para localizar áreas prioritarias de
conservación y/o áreas potenciales para la translocación de monos aulladores. En el
caso de la restauración de los parches, se recomienda sembrar especies primarias en el
interior de los parches que sirvan de alimento para los primates (ver listado completo en
Cristóbal-Azkarate y Arroyo-Rodríguez, 2007), así como especies secundarias y
demandantes de luz en los bordes de los parches que puedan ser usadas por los primates
(e.g., Ficus spp., Bursera simaruba, y Cecropia obtusifolia). Estos últimos grupos de
especies son de rápido crecimiento, y pueden generar las condiciones apropiadas para el
establecimiento y crecimiento de las especies primarias. En este sentido, es importante
mencionar la existencia de programas nacionales (e.g., CONAFOR) que están
apoyando económicamente a proyectos de restauración.
6) Es importante establecer también programas de conservación para impedir que
desaparezcan los parches más pequeños y controlar la tala selectiva. Los paisajes de
estudio están dominados por parches muy pequeños (< 10 ha). Aunque estos parches
quizás no son adecuados para la supervivencia de los primates, algunos de ellos
muestran una composición y estructura similar a la de los fragmentos grandes, y son
reservorio de una gran diversidad de especies vegetales (incluidas algunas especies
amenazadas de extinción). Por tanto, es importante impedir que desaparezcan estos
fragmentos, ya que sirven como reservorios de biodiversidad a escala local y regional, y
aumentan la conectividad del paisaje, reduciendo el inminente peligro de aislamiento de
las poblaciones de plantas y animales. Además, hay que tomar medidas urgentes para
evitar que sigan talando árboles en los parches más pequeños (en particular árboles
90
grandes (DAP > 60 cm) y de las especies que son importantes dentro de la dieta de los
aulladores), ya que estos parches son los que sufren un deterioro proporcionalmente
mayor.
7) Translocación de grupos de aulladores. Aunque se halla mencionado al final, esta
estrategia de manejo es quizás la única solución para la supervivencia de muchos
grupos de primates en la región. Como hemos visto en este estudio, debido a sus
características espaciales, muchos parches ocupados deberían estar desocupados, lo cual
nos sugiere que tienen una alta probabilidad de extinción (Tabla IV, Capítulo 5). Por
tanto, es urgente considerar su translocación a parches más adecuados, los cuáles deben
ser seleccionados en función de su tamaño, forma, y distancia a pueblos, así como por
la densidad de árboles grandes, y la presencia de importantes recursos alimenticios para
los aulladores. Cabe mencionar que la translocación de grupos de primates se ha llevado
a cabo con éxito con varias especies en varias áreas del país, e incluso hay un grupo de
primatólogos en la Universidad Veracruzana que se ha especializado en el tema.
Finalmente, quisiera remarcar la urgencia que tiene la implementación de estrategias
de manejo para la conservación de esta especie, ya que actualmente esta región experimenta
una tasa de crecimiento poblacional humana muy alta (Laborde, 2004). Por ejemplo,
comunidades dentro de las áreas de estudio como son Montepío, Dos de Abril, La Perla del
Golfo, Arrecifes y Zapotitlan tienen tasas de crecimiento poblacional de hasta el 2% y el
5% anual (INEGI, 2000). Considerando que los paisajes de estudio tienen densidades
poblacionales de entre 10 y 200 hab./km2, el crecimiento poblacional de los próximos años
puede tener un alto impacto sobre los parches de vegetación que aún quedan en la región
(Laborde, 2004).
9. ALGUNAS CONSIDERACIONES PARA FUTUROS ESTUDIOS
Aunque el presente estudio aporta información clave y novedosa acerca de las respuestas de
los aulladores a la pérdida y fragmentación del hábitat, sin duda aún existen varias
91
preguntas por resolver, así como algunas limitaciones metodológicas que deben
considerarse en futuros estudios.
Una de las cuestiones más básicas es poder diferenciar entre el efecto de la pérdida y
la fragmentación del hábitat (Fahrig, 2003). Para ello, es necesario incrementar el número
de paisajes analizados, y así poder hacer un estudio a escala de paisaje (i.e., donde el
paisaje sea la unidad de análisis). En este sentido, una posibilidad es dividir los paisajes que
se muestrearon en un mayor número de paisajes, ya que el tamaño de los paisajes no tiene
porqué ser estrictamente el que se consideró en este estudio (aprox. 5,000 ha). Los paisajes
se escogieron con base en dos criterios: 1) que fuese logísticamente posible el muestreo de
todos los parches presentes en los paisajes; y 2) que fuesen independientes (i.e.,
naturalmente delimitados por la costa y por grandes ríos, para evitar que grupos de monos
puedan moverse entre paisajes). Por tanto, si queremos analizar de nuevo los paisajes
estudiados únicamente hay que preocuparse del segundo criterio (la independencia de los
paisajes). Para ello se pueden utilizar técnicas como el “análisis de redes” para identificar
grupos de parches (archipiélagos) relativamente independientes de otros grupos de parches
(Palacios-Silva y Mandujano, 2007), y así dividir cada paisaje en un número mayor de
paisajes independientes.
Un aspecto importante que puede afectar el patrón actual de ocupación de parches, y
que no pudo probarse en este estudio, es la influencia de la historia de la fragmentación de
cada paisaje (e.g., tiempo y velocidad de fragmentación, actividades productivas y grupos
étnicos dominantes, patrón de fragmentación) sobre la distribución de aulladores. Algunos
parches - especialmente los más pequeños - pueden ser acahuales viejos que se
desarrollaron después del abandono de campos de cultivo. Quizás estos parches nunca
estuvieron ocupados por aulladores, y debido a su aislamiento, nunca fueron colonizados.
Así, la ausencia de monos en algunos parches pequeños quizás no tenga que ver con
procesos ecológicos (e.g., pérdida de calidad de hábitat) o antropogénicos (e.g., tala
selectiva, cacería), sino simplemente a que algunos parches son acahuales viejos, y no
auténticos remanentes de selva original. En nuestro caso, todos los parches presentaron una
gran diversidad y densidad de árboles primarios de mediano a gran tamaño, por tanto, es
92
poco probable que fuesen acahuales en su totalidad. Sin embargo, nosotros consideramos
que todos los paisajes fueron fragmentados aproximadamente al mismo tiempo con base en
un trabajo a escala regional (Guevara et al., 2004), y es probable que a menor escala existan
importantes diferencias en la historia de cada parche que puedan haber afectado el patrón
de distribución de primates. Por tanto, no podemos menospreciar la influencia potencial de
este factor sobre el patrón de ocupación observado. Futuros estudios deben considerar este
importante factor para tener un mejor entendimiento de los factores que afectan la
ocupación de parches por monos aulladores en esta región.
Alouatta palliata se distribuye desde Perú hasta México, ocupando una gran variedad
de tipos de hábitat (e.g., selva alta perennifolia, selva baja perennifolia, selva baja
caducifolia) (Crockett y Eisenberg, 1987; Rylands et al., 2006). Puesto que los efectos de la
fragmentación del hábitat sobre estos primates pueden variar en función del tipo de hábitat
y las características del paisaje (e.g., Villard, 2002; Henle et al., 2004; Ewers y Didham,
2006), es necesario repetir este tipo estudios en otros paisajes de Centro y Suramérica para
averiguar si el patrón observado aquí es generalizable a otras regiones dentro de su
distribución geográfica.
Como señalan Fahrig y Merriam (1994), la estructura espacial del paisaje no es
constante en el tiempo, sino que puede variar enormemente por procesos naturales o
antropogénicos, modificando la dinámica y/o persistencia de las poblaciones. Entre los
cambios que puede experimentar un paisaje cabe mencionar: 1) aumento, pérdida y/o
fragmentación de hábitat; 2) incremento/pérdida en el número y/o calidad de las rutas de
dispersión; y 3) reorganización espacial del hábitat (Fahrig y Merriam, 1994). En una salida
reciente (abril de 2007) al paisaje sureño, se comprobó que en tan sólo tres años han
ocurrido importantes cambios en el paisaje. Por ejemplo, los campesinos han talado gran
parte del que era el parche más grande del paisaje. Además, uno de los parches cercanos a
la playa que presentaba monos aulladores, ha desaparecido por completo; mientras que
otros parches actualmente presentan una vegetación más densa y de mayor altura que en el
año 2005. Sin duda, estos cambios deben haber promovido importantes cambios en la
dinámica de las poblaciones de primates, y por tanto, es urgente realizar un nuevo censo de
93
todos los fragmentos para poder identificar dichos cambios, y poder dar un seguimiento a
largo plazo de las dinámicas de ocupación/extinción de parches que están sucediendo en el
paisaje a medida que va cambiando su estructura. Esto permitirá identificar tendencias en
las poblaciones, ya que muchos efectos de la fragmentación son únicamente visibles a largo
plazo (Tilman et al., 1994; Swart y Lawes, 1996; Cowlishaw, 1999).
En cuanto a los factores que afectan la ocupación (Fig. 6; Sección 7.2.), es importante
llevar a cabo meta-análisis para determinar qué factores (e.g., cantidad de hábitat, tamaño
de parches, aislamiento, calidad, cacería, parasitismo, estrés, genética) son los que afectan
en mayor medida la distribución y abundancia de aulladores. Esto puede realizarse, por
ejemplo, a través de los análsis estadísticos llamados “Patch Analysis” (e.g., Chapman et
al., 2006).
En este sentido, es importante realizar estudios a largo plazo sobre genética de
poblaciones para evaluar si realmente está habiendo una pérdida de diversidad genética, así
como para poder identificar el parentesco entre subpoblaciones, y así poder inferir posibles
dispersiones entre ellas. Hasta la fecha se sabe muy poco acerca del patrón de dispersión de
los individuos, de la frecuencia de eventos migratorios entre parches, de las rutas que
prefieren, ni de los criterios que utilizan para escoger uno u otro parche. Por tanto, es
necesario realizar estudios que describan el patrón de dispersión de los individuos. Una
posibilidad sería desarrollar estudios experimentales, liberando primates juveniles que estén
en programas de reintroducción para seguir sus movimientos mediante telemetría en un
paisaje fragmentado.
Por otro lado, y dado el poco conocimiento que se tiene al respecto, es urgente evaluar
el impacto directo de actividades como la caza y la tala selectiva sobre los primates.
Aunque este estudio, al igual que otros realizados en Suramérica y África, sugieren que la
caza y la tala selectiva pueden tener un efecto negativo importante sobre los primates,
también sabemos que existen algunos parches en la región que están siendo protegidos
activamente por los humanos. Por tanto, es necesario cuantificar el impacto humano sobre
los primates: 1) estimando tasas de caza; 2) evaluando el impacto directo de la tala selectiva
94
sobre la calidad de los parches; y 3) identificando cuáles son las áreas más amenazadas de
la reserva.
Además, es necesario llevar a cabo estudios acerca del efecto de la cantidad y calidad
del hábitat sobre el estrés de los primates, y relacionar éste con la salud de los individuos
(e.g., incidencia de parásitos). Esta información es clave para identificar tanto los factores
que pueden afectar la supervivencia de los primates en paisajes fragmentados, como las
posibles interacciones sinérgicas entre factores, y así poder elaborar propuestas de manejo
más adecuadas.
Finalmente, y no por eso menos importante, debemos investigar el posible impacto
ecológico de la ausencia de primates sobre la comunidad vegetal y el resto de organismos
que están relacionados directa o indirectamente con los primates. Los monos aulladores son
importantes dispersores primarios de semillas (e.g., Serio-Silva y Rico-Gray, 2002).
Además, sus heces son visitadas por un gran número de especies de escarabajos
coprófagos, los cuáles entierran las heces, y con ellas también pueden enterrar
accidentalmente muchas semillas (dispersión secundaria; Andresen, 2005). Por otro lado,
recientes evidencias indican que altas densidades de monos aulladores (A. seniculus) en
islas del lago Guri, Venzuela, pueden tener un efecto positivo sobre la diversidad de aves,
ya que los primates fertilizan el suelo con sus heces, incrementando la productividad de
plantas en el estrato inferior, así como la calidad del hábitat para las aves (Feeley y
Terborgh, 2006). Por tanto, la ausencia de primates puede tener importantes consecuencias
para el resto de organismos que están asociados con ellos.
10. CONCLUSIONES GENERALES
1) A medida que disminuye la proporción de hábitat remanente en cada paisaje, también
disminuye el porcentaje de ocupación y abundancia estimada de aulladores.
95
2) Este patrón puede ser explicado por los cambios en la estructura espacial de los parches,
así como en la composición y estructura de la vegetación, que suceden como
consecuencia de la pérdida y fragmentación del hábitat.
3) El tamaño del parche es el factor más importante que determina la presencia de monos
aulladores a nivel regional (i.e., en los tres paisajes)
4) Otros factores particulares para cada paisaje afectaron de forma sinérgica la ocupación,
i.e., los primates responden de diferente forma en cada paisaje debido a las
características propias de cada paisaje. En el paisaje norteño la ocupación estuvo
asociada al tamaño (relación positiva) y a la forma (negativa) de los parches, mientras
que en el paisaje sureño la ocupación se asoció positivamente al tamaño de los parches
y a la distancia a los poblados humanos.
5) A pesar de lo anterior, encontramos que los modelos de ocupación pueden servir para
predecir con gran precisión la ocupación de parches en otros paisajes de la región.
6) Por debajo de cierto umbral de tamaño de parche (< 10 ha) la calidad del hábitat es un
factor crucial que puede explicar la presencia de monos aulladores, siendo la ausencia
de árboles grandes el factor más importante que afectó la distribución de monos
aulladores en estos parches.
7) Para la conservación exitosa de los monos aulladores en la Reserva se propone: 1)
desarrollar estrategias de conservación a escala local y regional (particularmente en la
zona de amortiguamiento); 2) conservar todos los parches remanentes (siendo
preferentes los parches de mayor tamaño); 3) restaurar (i.e., enriqueciendo y
aumentando su área) los parches de pequeño y mediano tamaño; y 4) controlar la tala
selectiva (particularmente en los parches más pequeños). Si se quiere predecir la
ocupación de parches por monos aulladores en otras áreas de la Reserva se deben
utilizar el tamaño y la forma de los parches, así como la distancia a los poblados
humanos. En cualquier plan de manejo y/o restauración del hábitat debe considerarse la
96
calidad de los parches, tomando en cuenta el tamaño de los árboles - particularmente de
aquellas especies importantes dentro de la dieta de los aulladores. Finalmente, es
urgente translocar los grupos de aulladores que se encuentren en los parches menos
adecuados.
Fragmentos y potreros del paisaje Sureño. Al fondo la sierra de Santa Marta (Foto: Víctor Arroyo Rodríguez)
97
11. REFERENCIAS
Achard F, Eva HD, Stibig HJ, Mayaux P, Gallego J, Richards T, y Malingreau JP. 2002.
Determination of deforestation rates of the world’s humid tropical forest. Science 297:
999-1002.
Akçakaya HR, Burgman MA, y Ginzburg LR. 1999. Applied Population Ecology.
Principles and computer exercises using RAMAS® Ecolab 2.0. Sinauer Associates, Inc.,
Suderland, Massachussets.
Andrén H. 1994. Effects of habitat fragmentation on birds and mammals in landscapes
With different proportion of suitable habitat: a review. Oikos 71: 340-346.
Andresen E. 2005. Interacción entre primates, semillas, y escarabajos coprófagos en
bosques húmedos tropicales: Un caso de doplocoria. Univ. Ciencia no. especial II: 73-84
Anzures-Dadda A, Manson RH. 2007. Patch- and landscape-scale effects on howler
monkey distribution and abundance in rainforest fragments. Anim. Conserv. 10 : 69-76.
Arroyo-Rodríguez V, Aguirre A, Benítez-Malvido J, Mandujano S. 2007a. Impact of rain
forest fragmentation on a structurally important palm species: Astrocaryum mexicanum
Liebm.
at
Los
Tuxtlas,
Mexico.
Biol.
Conserv.
(en
prensa:
doi:10.1016/j.biocon.2007.04.016).
Arroyo-Rodríguez V, Asensio N, Cristóbal-Azkarate J. 2007b. Demography, life history
and migrations in a Mexican mantled howler group in a rainforest fragment. Am. J.
Primatol. 69 (en prensa: DOI 10.1002/ajp.20463)
Arroyo-Rodríguez V, Mandujano S. 2003. Comparación de la estructura vegetal entre
fragmentos desocupados y ocupados por Alouatta palliata mexicana en el sureste de
México. Neotrop. Primates 11: 168-171.
Arroyo-Rodríguez V, Mandujano S. 2006a. The importance of tropical rain forest
fragments to the conservation of plant species diversity in Los Tuxtlas, Mexico. Biodiv.
Conserv. 15: 4159-4179.
Arroyo-Rodríguez V, Mandujano S. 2006b. Forest fragmentation modifies habitat quality
for Alouatta palliata. Int. J. Primatol. 27: 1079-1096.
Arroyo-Rodríguez V, Mandujano S. 2007. Efectos de la fragmentación sobre la
composición y la estructura de un bosque tropical lluvioso mexicano. En: Harvey CA,
98
Sáenz JC (Eds.), Evaluación y conservación de la biodiversidad en paisajes
fragmentados de Mesoamérica. INBio, Costa Rica, pp. 199-216.
Arroyo-Rodríguez V, Mandujano S, Cuende-Fantón C. 2005. Tropical forest patch
occupancy by howler monkeys Alouatta palliata mexicana in three landscapes with
different degree on fragmentation in Los Tuxtlas, Mexico (texto en español). Univ.
Ciencia no. especial II: 23-34.
Arroyo-Rodríguez V, Serio-Silva JC, Álamo J, Ordano M. 2007c. Exploring immature-tomother social distances in howler monkeys (Alouatta palliata) at Los Tuxtlas, Mexico.
Am. J. Primatol. 69:163-181.
Asensio N, Arroyo-Rodríguez V, Critóbal-Azkarate J. 2007a. Feeding encounters between
howler monkeys and white-nosed coatis at Los Tuxtlas, Mexico. J. Trop. Ecol. 23: 253255.
Asensio N, Cristóbal-Azkarate J, Dias PAD, Veà JJ, Rodríguez-Luna E. 2007b. Foraging
habits of Alouatta palliata mexicana in three forest fragments. Folia Primatol. 78:141–
153.
Balcomb SR, Chapman CA, Wrangham RW. 2000. Relationship between chimpanzee (Pan
troglodytes) density and large, fleshyfruit tree density: conservation implications. Am. J.
Primatol. 51: 197-203.
Bascompte J, Sole RV. 1996. Habitat fragmentation and extinction thresholds in spatially
explicit models. J. Anim. Ecol. 65: 465–473.
Battin J. 2004. When good animals love bad habitats: Ecological traps and the conservation
of animal populations. Conserv. Biol. 18: 1482-1491.
Begon M, Townsend CR, Harper JL. 2006. Ecology: from individuals to ecosystem.
Blackwell Publishing, Oxford, UK.
Benítez-Malvido J. 1998. Impact of forest fragmentation on seedling abundance in a
tropical rain forest. Conserv. Biol. 2: 380–389.
Benítez-Malvido J, Martínez-Ramos M. 2003a. Influence of Edge exposure on tree seedling
species recruitment in tropical rain forest fragments. Biotropica 35: 530-541.
Benítez-Malvido J, Martínez-Ramos M. 2003b. Impact of forest fragmentation on
understory plant species richness in Amazonia. Conserv. Biol. 17: 389-400.
Berger J. 1990. Persistence of different-sized populations: An empirical assessment of rapid
99
extinctions in bighorn sheep. Conserv. Biol. 4: 91-98.
Bicca-Marques JC. 2003. How do howler monkeys cope with habitat fragmentation? En:
Marsh LK (ed.), Primates in fragments: ecology and conservation. Kluwer
Academics/Plenum Publishers, New York, pp. 283–303.
Bierregard RO Jr., Lovejoy TE, Kapos V, dos Santos AA, Hutching RW. 1992. The
biological dynamics of tropical rainforest fragments: a prospective comparison of
fragments and continuous forest. Bioscience 42: 859-866.
Bierregard RO Jr., Stouffer PC. 1997. Avian communities in the understory of Amazonian
forest fragments. En: Laurance WF, Bierregard RO (eds.), Tropical forest remnants:
Ecology, management and conservation of fragmented communities. University of
Chicago Press, Chicago, USA, pp. 138-155.
Boswell GP, Britton NF, Franks NR. 1998. Habitat fragmentation, percolation theory and
the conservation of a keystone species. Proc. Roy. Soc. Lond. B 265: 1921–1925.
Brockett RC, Horwich R, Jones CB. 2000. Female dispersal in the Belizean black howling
monkey (Alouatta pigra). Neotrop. Primates 8: 32-34.
Brotons L, Mönkönen M, Martin JL. 2003. Are fragments islands ? Landscape context and
density-area relationships in boreal forest birds. Am. Nat. 162: 343–357.
Brown KS Jr., Hutchings RW. 1997. Disturbance, fragmentation, and the dynamics of
diversity in Amazonian forest butterflies. En: Laurance WF, Bierregard RO (eds.),
Tropical forest remnants: Ecology, management and conservation of fragmented
communities. University of Chicago Press, Chicago, USA, pp. 91-110.
Brown JH, Kodric-Brown A. 1977. Turnover rates in insular biogeography: effect of
immigration on extinction. Ecology 58: 445–449.
Carrera-Sánchez E, Medel-Palacios G, Rodríguez-Luna E. 2003. Estudio poblacional de
monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) en la Isla de Agaltepec, Veracruz,
México. Neotrop. Primates 11: 176-180.
Castillo-Campos G, Laborde J. 2004. La vegetación. En: Guevara S, Laborde J, SánchezRíos G (eds.), Los Tuxtlas. El paisaje de la sierra. Instituto de Ecología, A. C., y Unión
Europea, Xalapa, pp. 231-265.
Chapman CA, Balcomb SR. 1998. Population characteristics of howlers: ecological
conditions or group history. Int. J. Primatol. 19: 385-403.
100
Chapman CA, Chapman LJ. 1999. Implications of small scale variation in ecological
conditions for the diet and density of red colobus monkeys. Primates 40: 215-231.
Chapman CA, Lawes MJ, Naughton-Treves L, Gillespie T. 2003. Primate survival in
community-owned forest fragments: Are metapopulation models useful amidst intensive
use?. En: Marsh, L. K. (ed.), Primates in fragments: ecology and conservation, Kluwer
Academic/ Plenium Publishers, New York, pp. 63-78.
Chapman CA, Peres CA. 2001. Primate conservation in the new millennium: The role of
scientists. Evol. Anthropol. 10:16–33.
Chapman CA, Wasserman MD, Gillespie TR, Speirs ML, Lawes MJ, Saj TL, Ziegler TE.
2006. Do food availability, parasitism, and stress have synergistic effects on red colobus
populations living in forest fragments?. Am. J. Phys. Anthropol. 131:525–534.
Chiarello AG. 2000. Density and population size of mammals in remnants of Brazilian
Atlantic Forest. Conserv. Biol. 14: 1649-1657.
Chiarello AG. 2003. Primates of the brazilian atlantic forest: The influence of forest
fragmentation on survival. En: Marsh, L. K. (ed.), Primates in fragments: ecology and
conservation, Kluwer Academic/ Plenium Publishers, New York, pp. 99-121.
Chiarello AG, de Melo FR. 2001. Primate population densities and sizes in Atlantic forest
remnants of northern Espírito Santo, Brazil. Int. J. Primatol. 22:379-396.
Clarke MR. 1983. Infant-killing and infant disappearance following male takeovers in a
group of free-ranging howling monkeys (Alouatta palliata) in Costa Rica. Am. J.
Primatol. 5: 241-247.
Clarke MR, Collins AD, Zucker EL. 2002. Responses to deforestation in a group of
mantled howler (Alouatta palliata) in Costa Rica. Int. J. Primatol. 23:365-381.
Clarke MR, Zucker EL, Glander KE. 1994. Group takeover by a natal male howling
monkey (Alouatta palliata) and associated disappearance and injuries of immatures.
Primates 35: 435-442.
CONABIO, 2000. Regiones terrestres prioritarias para la conservación. CONABIO,
México, D.F., pp. 509-513.
Cowlishaw G. 1999. Predicting the pattern of decline of African primate diversity : an
extinction debt from historical deforestation. Conserv. Biol. 13: 1183–1193.
101
Cowlishaw G, Dunbar R. 2000. Primate Conservation Biology. The University of Chicago
Press, Chicago, Il.
Cristóbal-Azkarate J, Arroyo-Rodríguez V. 2007. Diet and activity pattern of howler
monkeys (Alouatta palliata) in Los Tuxtlas, Mexico: Effects of habitat fragmentation
and implications for conservation. Am. J. Primatol. 69:1013–1029
Cristóbal-Azkarate J, Chavira R, Boeck L, Rodríguez-Luna E, Veà J. 2006. Testosterone
levels of free-ranging resident mantled howler monkey males in relation to the number
and density of solitary males: A test of the challenge hypothesis. Horm. Behav. 49:261–
267.
Cristóbal-Azkarate J, Chavira R, Boeck L, Rodríguez-Luna E, Veà J. 2007. Glucocorticoid
levels in free ranging resident mantled howlers: A study of coping strategies. Am. J.
Primatol. (en prensa).
Cristóbal-Azkarate J, Dias PAD, Veà J. 2004. Causes of intraspecific aggression in
Alouatta palliata mexicana: Evidence from injuries, demography and habitat. Int. J.
Primatol. 25: 939-953.
Cristóbal-Azkarate J, Vea J, Asensio N, Rodríguez-Luna E. 2005. Biogeographical and
floristic predictors of the presence and abundance of mantled howlers (Alouatta palliata
mexicana) in rainforest fragments at Los Tuxtlas, Mexico. Am. J. Primatol. 67:209–222.
Crockett CM, Eisenberg JF. 1987. Howlers: variation in group size and demography. En:
Smuts BB, Cheney DL, Seyfarth RM, Wrangham RR, y Struhsaker TT (eds.), Primate
societies, Chicago University Press, Chicago, pp. 54-68.
Cronin JT, Haynes KJ. 2004. An invasive plant promotes unstable host-parasitoid patch
dynamics. Ecology 85: 2772–2782.
Cuarón, A.D. 1997. Land-cover changes and mammal conservation in Mesoamerica. PhD
Dissertation, University of Cambridge, Cambridge, United Kingdom
Cuarón AD, de Grammont PC, Cortés-Ortiz L, Wong G, Silva JCS. 2003. Alouatta palliata
ssp. mexicana. En: IUCN 2004. 2004 IUCN red list of threatened species.
www.redlist.org. Dato obtenido el 10 abril 2005.
Davies KF, Melbourne BA, Margules CR. 2001. Effects of within- and between-patch
processes on community dynamics in a fragmentation experiment. Ecology 82: 1830–
1846.
102
DeGama-Blanchet HN, Fedigan LM. 2006. The effects of forest fragment age, isolation,
size, habitat type, and water availability on monkey density in a tropical dry forest. En:
Estrada A, Garber P, Pavelka M, y Luecke L (eds.), New Perspectives in the study of
Mesoamerican Primates: Distribution, ecology, behavior and Conservation. Kluwer
Academic/Plenium Publishers, New York, pp. 165-188.
Deng WH, Zheng GM. 2004. Landscape and habitat factors affecting cabot`s tragopan
Tragopan caboti occurrence in habitat fragments. Biol. Conserv. 111: 25-32.
Diamond JM. 1975. The island dilemma: lessons of modern biogeographic studies for the
design of nature reserves. Biol. Conserv. 7: 129-146.
Dirzo R, García MC. 1992. Rates of deforestación in Los Tuxtlas, a neotropical área in
Veracruz, México. Conserv. Biol. 6: 84-90.
Dobson AP, Bradshaw AD, Baker AJM. 1997. Hopes for the future : restoration ecology
and conservation biology. Science 277: 515–522.
Erlich PR, Wilson EO. 1991. Biodiversity studies: science and policy. Science 253: 758-72.
Escobedo-Morales LA. 2005. Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta
palliata mexicana) en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México. Tesis
de Maestría. Instituto de Ecología A.C., Xalapa.
Escobedo-Morales LA, Mandujano S. 2007. Probabilidad de extinción del mono aullador
en un paisaje altamente fragmentado de México. En: Sáenz JC, Harvey CA (eds.),
Evaluación y conservación de la biodiversidad en paisajes fragmentados de
Mesoamérica. INBio, Costa Rica (en prensa)
Estrada A, Anzures DA, Coates-Estrada R. 1999. Tropical rain forest fragmentation, howler
monkeys (Alouatta palliata) and dung beetles at Los Tuxtlas, Mexico. Am. J. Primatol.
48: 243-262.
Estrada A, Coates-Estrada R. 1994. La contracción y fragmentación de las selvas y las
poblaciones de primates silvestres: El caso de Los Tuxtlas, Veracruz. La Ciencia y el
Hombre. Revista de la Universidad Veracruzana 18: 45-70.
Estrada A, Coates-Estrada R 1995. La contracción y fragmentación de las selvas y las
poblaciones de primates silvestres: el caso de Los Tuxtlas, Veracruz. En: RodríguezLuna E, Cortes-Ortiz L, Martínez-Contreras J (eds.), Estudios Primatológicos en
México. Vol. II. Biblioteca de la Universidad Veracruzana, Veracruz, pp. 25-59.
103
Estrada A, Coates-Estrada R. 1996. Tropical rain forest fragmentation and wild populations
of primates at Los Tuxtlas, Mexico. Int. J. Primatol. 17: 759-783.
Estrada A, García Y, Muñoz D, Franco B. 2001. Survey of the population of howler
monkeys (Alouatta palliata) at Yumká Park in Tabasco, Mexico. Neotrop. Primates 9:
12-15.
Estrada A, Mandujano S. 2003. Investigaciones con Alouatta y Ateles en México. Neotrop.
Primates 11: 145-154.
Ewers RM, Didham RK. 2006. Confounding factors in the detection of species responses to
habitat fragmentation. Biol. Rev. 81: 117-142.
Fahrig L. 1997. Relative effects of habitat loss and fragmentation on population extinction.
J. Wild. Manag. 61: 603–610.
Fahrig L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. An. Rev. Ecol. Evol. Syst.
34: 487-515.
Fahrig L, Merriam G. 1994. Conservation of fragmented populations. Conserv. Biol. 8: 5059.
Feeley KJ, Terborgh JW. 2006. Habitat fragmentation and effects of herbivore (howler
monkeys) abundantes on birds species richness. Ecology 87: 144-150.
Feinsinger P. 2004. El diseño de estudios de campo para la conservación de la
biodiversidad. Editorial FAN, Santa Cruz de la Sierra, Bolivia.
Flather CH, Bevers M. 2002. Patchy reaction-diffusion and population abundance: the
relative importance of habitat amount and arrangement. Am. Nat. 159: 40-56.
Fleishman E, Ray C, Sjogren-Gulve P, Boggs CL, Murphy DD. 2002. Assessing the roles
of patch quality, area, and isolation in predicting metapopulation dynamics. Conserv.
Biol. 16: 706-716.
Foggo A, Ozanne CMP, Speight MR, Hambler C. 2001. Edge effects and tropical forest
canopy invertebrates. Plant Ecol. 153: 347-359.
Förare J, Solbreck C. 1997. Population structure of a monophagous moth in a patchy
landscape. Ecol. Entomol. 22: 256–263.
Forman RTT, Godron M. 1986. Landscape Ecology. New York: John Wiley & Sons, Inc.
Henle K, Davies KF, Kleyer M, Margules C, Settele J. 2004. Predictors of species
sensitivity to fragmentation. Biodiv. Conserv. 13: 207-251.
104
García del Valle Y, Estrada A, Espinoza E, Lorenzo C, Naranjo E. 2005. Genética de
poblaciones de monos aulladores (Alouatta pigra) en hábitat continuo y fragmentado en
la selva Lacandona, México: Un estudio preliminar. Univ. Ciencia no. especial II: 55-60.
García-Orduña F. 1995. Fragmentación del hábitat y demografía de primates en la región
de Los Tuxtlas, Ver. En: Rodríguez-Luna E, Cortés-Ortíz L, y Martínez-Contreras J
(eds.), Estudios primatológicos en México, Vol. II. Universidad Veracruzana, Xalapa,
pp. 61-80.
García-Orduña F. 2002. Comparación de las estrategias de forrajeo de Ateles geoffroyi
velleresus y Alouatta palliata mexicana, en un fragmento de selva de la Sierra de Santa
Marta, Veracruz. Tesis de Maestría. Universidad Veracruzana, Xalapa, México.
Gardner RH, Turner MG. 1990. Future directions in quantitative landscape ecology. En:
Gardner RH, Turner MG (eds.), Quantitative methods in landscape ecology. SpringerVerlag, New York, pp. 519-525.
Gascon C. 1993. Breeding habitat use by Amazonian primary-forest frog species at the
forest edge. Biodiv. Conserv. 2: 438-444.
Gascon C, Lovejoy TE, Bierregaard RO, Malcolm JR, Stouffer PC, Vasconcelos HL,
Laurance WF, Zimmerman B, Tocher M, Borges S. 1999. Matrix habitat and species
richness in tropical forest remnants. Biol. Conserv. 91: 223–229.
Gates JE, Gysel LW. 1978. Avian nest dispersion and fledging success in field-forest
ecotones. Ecology 59: 71–883.
Gibb H, Hochuli DF. 2002. Habitat fragmentation in an environment: large and small
fragments support different arthropod assemblages. Biol. Conserv. 106: 91-100.
Gibbs JP. 1998. Distribution of woodland amphibians along a forest fragmentation
gradient. Lands. Ecol. 13: 263-268.
Gilbert KA. 2003. Primates and fragmentation of the Amazon forest. En: Marsh LK (ed.),
Primates in Patches: Ecology and Conservation. New York: Kluwer Academic/Plenum
Press, pp 145-157.
Gilpin ME, Soulé ME. 1986. Minimum viable populations: processes of species
extinctions. En: Soulé ME (eds.), Conservation biology. The science of scarcity and
diversity. Sinauer Associates, Sunderland, Massachussets, pp. 19-34.
Giudice AM. 1997. Comportamiento social en aulladores: el caso de la emigración de una
105
hembra subadulta en Alouatta caraya. Neotrop. Primates 5: 39-43.
Glander KE. 1980. Reproduction and population growth in free-ranging mantled howling
monkeys. Am. J. Phys. Antropol. 53: 25-36.
Gomez-Marín F, Vea J, Rodríguez-Luna E, García-Orduña F, Canales-Espinosa D, Escobar
M, Asensio N. 2001. Food resources and the survival of a group of howler monkeys
(Alouatta palliata mexicana) in disturbed and restricted habitat at Los Tuxtlas, Veracruz,
Mexico. Neotrop. Primates 9: 60-67.
Gómez-Pompa A, Vázquez-Yanes C. 1985. Estudios sobre la regeneración de selvas en
regiones calido-humedas de México. En: Gómez-Pompa, A, y S. del Amo (eds.).
Investigaciones sobre la regeneración de selvas altas en Veracruz. Vol. II. Instituto
Nacional de Investigaciones sobre Recursos Bióticos, Xalapa, pp. 1-25.
Guevara S, Laborde J, Sánchez-Ríos G. 2004. Los Tuxtlas. El paisaje de la sierra. Instituto
de Ecología, A. C., y Unión Europea, Xalapa.
Gustafson EJ, Gardner RH. 1996. The effect of landscape heterogeneity on the probability
of patch colonization. Ecology 77: 94–107.
Haila Y. 2002. A conceptual genealogy of fragmentation research : from island
biogeography to landscape ecology. Ecol. Appl. 12: 321–334.
Hall P, Walker S, Bawa K. 1996. Effects of forest fragmentation on genetic diversity and
mating system in a tropical tree, Pithecellobium elegans. Conserv. Biol. 10: 757-768.
Hanski I. 1997. Predictive and practical metapopulation models: the incidence function
approach. En: Tilman D, y Kareiva P (eds.), Spatial ecology: The role of space in
population dynamics and interspecific interactions. Monographs in population biology
No. 30, Princenton University Press, Princenton, New Jersey, pp. 21-45.
Hanski I. 1999. Metapopulation ecology. Oxford Univ. Press. Oxford New York.
Hanski I. 2002. Metapopulations of animals in highly fragmented landscapes and
population viability analysis. En: Beissinger SR, McCullogh DR (eds.), Population
viability analysis. University of Chicago Press, Chicago, pp. 86-108.
Hanski I, Gaggiotti OE. 2004. Ecology, genetics, and evolution of metapopulations.
Elsevier Academic Press, San Diego.
Harper LH. 1989. The persistence of ant-following birds in small Amazonian forest
fragments. Acta Amazonica 19: 249-263.
106
Harrison S, Bruna E. 1999. Habitat fragmentation and large-scale conservation: what do we
know for sure? Ecography 22: 225-232.
Hill JL, Curran PJ. 2003. Area, shape and isolation of tropical forest fragments: effects on
tree species diversity and implications for conservation. J. Biogeogr. 30: 1391-1403.
Instituto Nacional de Estadística Geográfica e Informática (INEGI). 2000. Censo General
de Población. Consulta de la base de datos en red: <www.inegi.gob.mx>
IUCN 2003. 2003 IUCN red list of threatened species. www.redlist.org.
James RA, Leberg PL, Quattro JM, Vrijenhoek RC. 1997. Genetic diversity in black
howler monkeys (Alouatta pigra) from Belize. Am. J. Phys. Anthropol. 102: 329-336.
Jones CB. 1980. Seasonal parturition, mortality and dispersal in the mantled howler
monkey, Alouatta palliata Gray. Brenesia 1: 1-10.
Juan S, Estrada A, Coates-Estrada R 2000. Contrastes y similitudes en el uso de recursos y
patrón diarios de actividades en tropas de monos aulladores (Alouatta palliata) en
fragmentos de selva en Los Tuxtlas, México. Neotrop. Primates 8: 131-135.
Kareiva PM, Wennergren U. 1995. Connecting landscape patterns to ecosystem and
population processes. Nature 373: 299–302.
Kinzey W. 1997. Alouatta. En: Kinzey W. (ed.), New world primates: ecology, evolution
and behavior. Aldine, New York, pp. 174-185.
Klein BC. 1989. Effects of forest fragmentation on dung and carrion beetle communities in
central Amazonia. Ecology 70: 1715-1725.
Laborde J. 2004. Los habitantes. En: Guevara S, Laborde J, Sánchez-Ríos G (eds.), Los
Tuxtlas. El paisaje de la sierra. Instituto de Ecología, A. C., y Unión Europea, Xalapa,
pp. 61-78.
Lamberson RH, McKelvey R, Noon BR, Voss C. 1992. A dynamic analysis of northern
spotted owl viability in a fragmented forest landscape. Conserv. Biol. 6: 505–512.
Laurance WF. 1991. Ecological correlates of extinction proneness in Australian tropical
rain forest mammals. Conserv. Biol. 5: 79–89.
Laurance WF. 2003. Foreword: Primates as icons for conservation. En: Marsh, L. K. (ed.),
Primates in fragments: ecology and conservation, Kluwer Academic/ Plenium
Publishers, New York, pp. XI-XII.
Laurance WF, Bierregaard Jr. RO. 1996. Section VI: Site selection and design of tropical
107
nature reserves. En: Laurance WF, Bierregaard Jr. RO. (eds.), Tropical Forest Remnants.
The University of Chicago Press, Chicago Il., pp. 411-465.
Laurance WF, Ferreira LV, Rankin-de Merona JM, Laurance SG, Hutchings RW, Lovejoy
TE. 1998. Effects of forest fragmentation on recruitment patterns in Amazonian tree
communities. Conserv. Biol. 12: 460-464.
Laurance WF, Lovejoy TE, Vasconcelos HL, Bruna EM, Didham RK, Stouffer, PC,
Gascon C, Bierregaard RO, Laurance SG, Sampaio E. 2002. Ecosystem decay of
Amazonian forest fragments: a 22-year investigation. Conserv. Biol. 16: 605-618.
Laurance WF, Nascimento HEM, Laurance SG, Andrade AC, Fearnside PM, Ribeiro JEL,
Capretz RL. 2006. Rain forest fragmentation and the proliferation of successional trees.
Ecology 87: 469-482.
Laurance WF, Yensen E. 1991. Predicting the impacts of edge effects in fragmented
habitats. Biol. Conserv. 55: 77-92.
Lawton JH, Woodroffe GL. 1991. Habitat and the distribution of water voles: Why are
there gaps in a species range? J. Anim. Ecol. 60: 79-91.
Levins R. 1970. Extinction. En: Gertenhaber M (ed.), Lectures on mathematics in the life
sciences. Vol II. American Mathematical Society, Povidence, Rhode Island, pp. 77-107.
Lynch JE, Whigham DF. 1984. Effects of forest fragmentation on breeding bird
communities in Maryland, USA. Biol. Conserv. 28: 287-324.
Li Y. 2004. The effect of forest clear-cutting on habitat use in Sichuan snub-nosed monkey
(Rhinopithecus roxellana) in Shennongjia Nature Reserve, China. Primates 45: 69-72.
Lindenmayer DB, Luck G. 2005. Síntesis: Thresholds in conservation and management.
Biol. Conserv. 124: 351-354.
Lovejoy TE, Bierregaard Jr. RO, Rylands AB, Malcolm JR, Quintela CE, Harper LH,
Brown KS, Powell AH, Schubart HOR, Hays MB. 1986. Edge and other effects of
isolation on Amazon forest fragments. En: Soulé ME. (ed.), Conservation biology. The
science of scarcity and diversity. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts. pp.
257-285
MacArthur RH, Wilson EO. 1967. The theory of island biogeography. Princenton
University Press, Princenton, New Yersey, USA.
Malgrem LA, Brush AH. 1978. Isoenzymes and plasma proteins in eight groups of golden
108
mantled howling monkeys (Allouatta palliata). En: Chivers DJ, Joysey KA (eds.),
Recent advances in primatology. New York Academic Press, New York. pp. 283-285.
Mandujano S. 2002. Comparación de dos poblaciones del mono aullador habitando paisajes
fragmentados en “Los Tuxtlas”, Veracruz. I Foro de Primatología, Nov. 21-22, Estación
de Biología Tropical Los Tuxtlas, San Andrés, Veracruz.
Mandujano S, Escobedo-Morales LA, Palacios R. 2004. Brief report of movements of
Alouatta palliata among fragments in Los Tuxtlas. Neotrop. Primates 12: 126-131.
Mandujano S, Escobedo-Morales LA, Palacios-Silva R, Arroyo-Rodríguez V, RodríguezToledo EM. 2005. A metapopulation approach to conservation of howler monkeys in
highly altered landscape in Mexico. En: Estrada A, Garber P, Pavelka M, y Luecke L
(eds.), New Perspectives in the study of Mesoamerican Primates: Distribution, ecology,
behavior and Conservation. Kluwer Academic/Plenium Publishers, New York, pp. 513538.
Mandujano S, Estrada A. 2005. Detección de umbrales de área y distancia de aislamiento y
presencia de monos aulladores, Alouatta palliata, en fragmentos de selva en Los
Tuxtlas, Mexico. Univ Ciencia no. especial II: 11-21.
Menendez R, Thomas CD. 2000. Metapopulation structure depends on spatial scale in the
host-specific moth Wheeleria spilodactylus (Lepidoptera : Pterophoridae). J. Anim.
Ecol. 69: 935–951.
Marsh LK. 2003. Primates in fragments: Ecology in conservation. Kluwer Academic /
Plenum Publishers, New York.
Martínez-Mota R, Valdespino C, Sánchez-Ramos MA, Serio-Silva JC. 2007. Effects of
forest fragmentation on the physiological stress response of black howler monkeys.
Anim Conserv (en prensa).
Maunder M, Clubbe C. 2002. Conserving tropical botanical diversity in the real world. En:
Maunder M, Clubbe C, Hankamer C, Groves M. (eds.), Plant conservation in the tropics.
The Royal Botanic Garden, Kew, UK, pp. 30-48.
Mesquita RCG, Delamonica P, Laurance WF. 1999. Effect of surrounding vegetation on
edge-related tree mortality in Amazonian forest fragments. Biol. Conserv. 91: 129-134.
Mbora DMN, Meikle DB. 2004. Forest fragmentation and the distribution, abundance and
conservation of the Tana river red colobus (Procolobus rufomitratus). Biol. Conserv.
109
118: 67–77.
Medley KE. 1993. Primate conservation along the Tana River, Kenya: an examination of
the forest habitat. Conserv. Biol. 7: 109-121.
Mendoza E, Fay F, Dirzo R. 2005. A quantitative analysis of forest fragmentation in Los
Tuxtlas, southeast Mexico: patterns and implications for conservation. Rev. Chil. Hist.
Nat. 78: 451-467.
Milton K. 1980. The foraging strategy of howler monkeys. Columbia University Press,
New York.
Milton K. 1996. Effects of Bot fly (Alouattamyia baeri) parasitism on free ranging howler
monkeys (Alouatta palliata) population in Panama. J Zool Lond 239: 39-63.
Moilanen A, Hanski I. 1998. Metapopulation dynamics: effects of habitat quality and
landscape structure. Ecology 79: 2503–2515.
Murcia C. 1995. Edge effects in fragmented forests: implications for conservation. Trends
Ecol. Evol. 10: 58-62.
Myers N. 1985.Tropical deforestation and species extinction: the latest new. Futures 17:
451-463.
Neville NK, Glander KE, Braza F, Rylands A. 1988. The howling monkeys, Genus
Alouatta. En: Mittermeier RA, Rylands AB, Coimbra-Filho A, Fonseca GAB (eds.),
Ecology and Behavior of Neotropical Primates, World Wildlife Fund. Washinton, D.C.
Ojasti J. 2000. Manejo de fauna silvestre Neotropical. Dallmeier F (Ed.). SIMAB Series
No. 5. Smithsonian Institution/MAB Program, Washington, D.C.
Onderdonk DA, Chapman CA. 2000. Coping with forest fragmentation: The primates of
Kibale National Park, Uganda. Int. J. Primatol. 21:587–611.
Ovaskainen O, Sato K, Bascompte J, Hanski I. 2002. Metapopulation models for extinction
threshold in spatially correlated landscapes. J. Theor. Biol. 215: 95–108.
Paine RT. 1988. Habitat suitability and local population persistence of the sea palm
Postelsia palmaeformis. Ecology 69: 1787-1794.
Palacios-Silva R. Mandujano S. 2007. Conectividad de parches de hábitat para los primates
en un paisaje altamente fragmentado en el sueste de México. En: Sáenz JC, Harvey CA
(eds.), Evaluación y conservación de la biodiversidad en paisajes fragmentados de
Mesoamérica. INBio, Costa Rica (en prensa)
110
Pavelka MSM, Brusselers OT, Nowak D, Behie AM. 2003. Population reduction and social
disorganization in Alouatta pigra following a hurricane. Int. J. Primatol. 24: 1037-1055.
Peres CA. 1990. Effects of hunting on western Amazonian primate communities. Biol.
Conserv. 54: 47-59.
Peres CA. 2001. Synergistic effects of subsistence hunting and habitat fragmentation on
Amazonian forest vertebrates. Conserv. Biol. 15: 1490-1505.
Perfecto I, Vandermeer J. 2002. Quality of agroecological matrix in a tropical montane
landscape : ants in coffee plantations in southern Mexico. Conserv. Biol. 16: 174–182.
Pope TR. 1996. Socioecology, population fragmentation and patterns of genetic loss in
endangered primates. En: Avise JC, Harwick JL (eds.), Conservation genetics: case
histories from nature. Chapman & Hall, London, pp. 119-159.
Potter MA. 1990. Movement of North Island brown kiwi (Apteryx australis mantelli)
between forest fragments. New Zeal. J. Ecol. 14: 17-24.
Powell AH, Powell GVN. 1987. Population dynamics of male euglossine bees in
Amazonian forest fragments. Biotropica 19: 176-179.
Pozo-Montuy G, Serio-Silva JC. 2007. Movement and resource use by a group of Alouatta
pigra in a forest fragment in Balancán, Mexico. Primates 48: 102-107.
Pulliam HR. 1988. Sources, sinks, and population regulation. Am. Nat. 132: 652-661.
Rode KD, Chapman CA, McDowell LR, Stickler. 2006. Nutritional correlates of
population density across habitats and logging intensities in redtail monkeys
(Cercopithecus ascanius). Biotropica 38: 625-634.
Rodríguez-Luna E, Cortés-Ortiz L, Miller PH, Ellis S. 1996. Population and habitat
viability assessment for the mantled howler monkey (Alouatta palliata mexicana).
IUCN/SSC Conservation Breeding Specialist Group, Apple Valley.
Rodríguez-Luna E, Domínguez-Domínguez LE, Morales-Mávil JE, Martínez-Morales M
2003. Foraging strategy changes in an Alouatta palliata mexicana troop released on an
island. En: Marsh LK (ed), Primates in Fragments: Ecology and Conservation. Kluwer
Academic /Plenum Press, New York, pp. 229-247.
Rodríguez-Toledo EM, Mandujano S, García-Orduña F. 2003. Relationships between
characteristics of forest fragments and howler monkeys (Alouatta palliata mexicana) in
southern Veracruz, Mexico. En: Marsh (ed.), Primates in fragments: ecology and
111
conservation. Kluwer Academic/ Plenium Publishers, New York, pp. 79-96.
Rose LJ, Perry S, Panger MA, Jack K, Manson JH, Gros-Louis J, Mackinnon KC, Vogel E.
2003. Interspecific interactions between Cebus capuchinus and other species: data from
three Costa Rican sites. Int. J. Primatol. 24:759–794.
Rylands AB, Groves CP, Mittermeier RA, Cortés-Ortiz L, Hines JH. 2006. Taxonomy and
distributions of Mesoamerican primates. En: Estrada A, Garber P, Pavelka M, y Luecke
L (eds.), New Perspectives in the study of Mesoamerican Primates: Distribution,
ecology, behavior and Conservation. Kluwer Academic/Plenium Publishers, New York,
pp. 29-79.
Rylands AB, Mittermeier RA, Rodríguez-Luna E. 1995. A species list for the New Word
primates (Platyrrhini): Distribution by country, endemism, and conservation status
according to the mace-land system. Neotrop. Primates 3: 113-160.
Santa-Cruz ACM, Borda JT, Patiño EM, Gómez L, Zunino GE. 2000. Habitat
fragmentation and parasitism in howler monkeys (Alouatta caraya). Neotrop. Primates
8: 146-150.
Saunders DA, Hobbs RJ, Margules CR. 1991. Biological consequences of ecosystem
fragmentation: a review. Conserv. Biol. 5: 18-32.
Serio-Silva JC, Rico-Gray V. 2002. Influence of microclimate at different canopy heights
on the germination of Ficus (Urostigma) seeds dispersed by Mexican howler monkeys
(Alouatta palliata mexicana). Interciencia 27:186–190.
Singh M, Rao NR. 2004. Population dynamics and conservation of commensal bonnet
macaques. Int. J. Primatol. 25: 847-859.
Silva-López G. 1987. La situación actual de los monos arena (Ateles geoffroyi) y aullador
(Alouatta palliata) en la Sierra de Santa Marta (Veracruz, México). Tesis de
Licenciatura. Universidad Veracurzana, Xalapa.
Silva-López G, García-Orduña F, y Rodríguez-Luna E. 1988. The status of Ateles geoffroyi
and Alouatta palliata in disturbed forest areas of Sierra de Santa Marta, Mexico. Primate
Conserv. 9: 53-61.
Skorupa JP. 1986. Responses of rainforest primates to selective logging in Kibale forest,
Uganda: a summary report. En: Benirschke K (ed.), Primates: the road to self-sustaining
populations, Springer-Verlag, New York, pp. 57-70.
112
Stoner KE, González-Di Pierro AM, Maldonado-López S. 2005. Infecciones de parásitos
intestinales de primates: Implicaciones para la conservación. Univ. Ciencia II: 61-72.
Stoner KE, González-Di Pierro AM. 2006. Intestinal parasitic infections in Alouatta pigra
in tropical rainforest in Lacandona, Chiapas, Mexico: Implications for behavioral
ecology and conservation. En: Estrada A, Garber P, Pavelka M, Luecke L (eds.) New
Perspectives in the study of Mesoamerican Primates: Distribution, ecology, behavior and
Conservation. Kluwer Academic/Plenium Publishers, New York, pp. 215-240.
Stratford JA, Stouffer PC. 1999. Local extinctions of terrestrial insectivorous birds in a
fragmented landscape near Manaus, Brazil. Conserv. Biol. 13: 1416-1423.
Stuart MD, Greenspan LL, Glander KE, Clarke M. 1990. A coprological survey of parasites
of wild mantled howling monkeys, Alouatta palliata palliata. J. Wild. Dis. 26: 547-549.
Swart J, Lawes MJ. 1996. The effect of habitat patch connectivity on samango monkey
(Cercopithecus mitis) metapopulation persistence. Ecol. Model. 93:57-74.
Templeton AR, Shaw K, Routman E, Davis SK. 1990. The genetic consequences of habitat
fragmentation. Ann. Miss. Bot. Gard. 77: 13-27.
Tilman D, May RM, Lehman CL, Nowak MA. 1994. Habitat destruction and the extinction
debt. Nature 371: 65–66.
Trejo-Vargas WM. 1980. Estudio preliminar del comportamiento de forrajeo del mono
aullador (Alouatta villosa) en una selva alta perennifolia de Los Tuxtlas. Tesis de
Licenciatura. Escuela Nacional de Antropología e Historia, México, D.F.
Treves A, Drescher A, Snowdon CT. 2003. Maternal watchfulness in black howler
monkeys (Alouatta pigra). Ethology 109: 135-146.
Tscharntke T, Steffan-Dewenter I, Kruess A, Thies C. 2002. Contribution of small habitat
fragments to conservation of insect communities of grassland-cropland landscapes. Ecol.
Appl. 12: 354–363.
Tutin CEG. 1999. Fragmented living: Behavioural ecology of primates in a forest fragment
in the Lopé Reserve, Gabon. Primates 40: 249-265
Tutin CEG, White LJT, Mackanga-Missandzou. 1997. The use by rain forest mammals of
natural forest fragments in an equatorial African savanna. Conserv. Biol. 11: 1190-1203.
Turner MG. 1989. Landscape Ecology: The Effect of Pattern on Process. Ann. Rev. Ecol.
Syst. 20: 171-197.
113
Turner IM. 1996. Species loss in fragments of tropical rain forest: a review of the evidence.
J. Appl. Ecol. 33: 200-209.
Van Belle S, Estrada A. 2005. Cambios demográficos en poblaciones del mono aullador
negro (Alouatta pigra) como consecuencia de la fragmentación del hábitat. Univ.
Ciencia II: 1-9.
Van Belle S, Estrada A. 2006. Demographic features of Alouatta pigra populations in
extensive and fragmented forest. En: Estrada A, Garber P, Pavelka M, y Luecke L (eds.),
New Perspectives in the study of Mesoamerican Primates: Distribution, ecology,
behavior and Conservation. Kluwer Academic/Plenium Publishers, New York, pp. 121142.
Villard MA. 2002. Habitat fragmentation: major conservation issue or intellectual attractor?
Ecol. Appl. 12: 319-320.
Vitousek PM, Mooney HA, Lubchenco J, Melillo JM. 1997. Human domination of earth’s
ecosystems. Science 277: 492-499.
Whitmore TC. 1980. The conservation of tropical rain forest. En: Soulé ME, Wilcox BA
(eds.), Conservation biology. An evolutionary-ecological perspective. Sinauer
Associates, Suderland, Massachusetts, pp. 303-313.
Wieczkowski J. 2004. Ecological correlates of abundance in the Tana Mangabey
(Cercocebus galeritus). Am. J. Primatol. 63: 125-138.
Wieczkowski J. 2005. Comprehensive conservation profile of Tana Mangabeys. Int. J.
Primatol. 26: 651-660.
Winkler LA, Zhang X, Ferrell R, Wagner R, Dahl J, Peter G, Sohn R. 2004. Geographic
microsatellite variability in central American howling monkeys. Int. J. Primatol. 25:
197-210.
With KA. 1997. The application of neutral landscape models in conservation biology.
Conserv. Biol. 11: 1069–1080.
With KA. 2004. Metapopulation dynamic in highly fragmented lanscapes. En: Hanski I,
Gaggiotti OE (eds.), Ecology, Genetics, and Evolution of Metapopulations, Elsevier
Academia Press, Burlington, MA., pp. 23-44.
With KA, Gardner RH, Turner MG. 1997. Landscape connectivity and population
distributions in heterogeneous environments. Oikos 78: 151–169.
114
With KA, King AW. 2001. Analysis of landscape sources and sinks : The effect of spatial
pattern on avian demography. Biol. Conserv. 100: 75–88.
Wong SNP, Saj TL, Sicotte P. 2006. Comparison of habitat quality and diet of Colobus
vellerosus in forest fragments in Ghana. Primates 47: 365–373.
Worman COD, y Chapman CA. 2006. Densities of two frugivorous primates with respect
to forest and fragment tree species composition and fruit availability. Int. J. Primatol. 27:
203-225.
Xiao W, Ding W, Cui LW, Zhou RL, Zhao QK. 2003. Habitat Degradation of
Rhinopithecus bieti in Yunnan, China. Int. J. Primatol. 24: 389-398.
Young A, Boyle T, y Brown T. 1996. The population genetic consequences of habitat
fragmentation for plants. Trends Ecol. Evol. 11: 413-418.
Zucker EL, y Clarke MR. 1992. Developmental and comparative aspects of social play of
mantled howling monkeys in Costa Rica. Behaviour 123: 144-171.
115