Descarga aquí

CESASIN
Instituto de Ciencias del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
EL FITOPLANCTON
EN LA CAMARONICULTURA
Y LARVICULTURA:
IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO
Rosalba Alonso-Rodríguez
Federico Páez-Osuna e
Ismael Gárate-Lizárraga
CESASIN
Instituto de Ciencias del Mar
Instituto
de Ciencias
y Limnología,
U.N.A.M.del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
EL FITOPLANCTON EN LA CAMARONICULTURA Y LARVICULTURA:
IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO
Edición técnica y diseño de portada: Germán Ramírez Reséndiz.
D.R. 2004. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología.
Derechos exclusivos de edición reservados para todos los países.
Prohibida la reproducción total o parcial porcualquier medio sin
autorización previa del editor.
Publicado por el Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la
Universidad NacionalAutónoma de México y el
Comité de SanidadAcuícola de Sinaloa,.
E-mail: [email protected]
ISBN: XXX-XX-XXXX-X
Impreso en México /
Printed in Mexico
TABLA DE CONTENIDO
1 El fitoplancton en la camaronicultura ..................................................1
1.1 Introducción...................................................................................1
1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el
medio natural..............................................................................3
1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en
estanques de cultivo ...................................................................7
1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton...........19
1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos......................................35
1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un
ciclo de cultivo .........................................................................47
1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas .........52
1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de
microalgas útiles......................................................................60
2. El fitoplancton y la larvicultura.........................................................63
2.1 Introducción .................................................................................63
2.2. Mareas rojas en la zona costera ..................................................65
2.3 Estructura química de las biotoxinas: ..........................................69
i
2.4 Mareas rojas en el noroeste de México .......................................72
2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura....................................75
2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa .85
2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de
mareas rojas y biotoxinas ........................................................89
2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos
del fitoplancton nocivo en la larvicultura .................................94
3 Prevención, mitigación y remediación de problemas de
fitoplancton asociado a la camaronicultura..................................97
Agradecimientos..................................................................................111
Referencias ..........................................................................................112
ii
1 El fitoplancton en la camaronicultura
1.1 Introducción
Para un gran número de organismos en cultivo, la introducción de
determinadas especies de fitoplancton produce mejores resultados en
términos de sobrevivencia, crecimiento y factor de conversión que
cultivándolas en aguas claras, sin fitoplancton. La razón de este papel
positivo de las microalgas en los estanques de cultivo no ha sido
completamente comprendida, pero no hay duda de que la calidad del
agua se mejora y se estabiliza debido a la producción de oxígeno, la
estabilización del pH, la disponibilidad de sustancias esenciales para la
cadena trófica, la asimilación de productos excretados por los organismos
en cultivo que son potencialmente tóxicos, la inducción de la actividad de
captura de presas, la regulación de las poblaciones bacterianas, la
estimulación de la inmunidad y otros factores que aún no son
suficientemente entendidos. Bajo ciertas condiciones, y siendo los
estanques de cultivo un ambiente típicamente eutrófico o hipertrófico, el
1
enriquecimiento de nutrientes comúnmente promueve un incremento
excesivo de la cantidad y tipo de microalgas que pueden provocar
problemas de anoxia, tanto en los estanques de cultivo como en el agua
de abastecimiento afectando así al camarón. En estos casos, la industria
acuícola puede verse afectada por tales florecimientos algales nocivos
como ha ocurrido en numerosos países y recientemente en Sinaloa
provocando a los productores, daños económicos considerables.
Esta contribución pretende dar un panorama de las causas y condiciones
que dan lugar a la proliferación de especies de fitoplancton inocuas,
nocivas o tóxicas para el camarón en cultivo. Se presentan algunas
medidas de prevención y manejo para mejorar la calidad y abundancia de
fitoplancton que permitan obtener una buena producción, y por último, se
exponen las experiencias de otros países en cuanto a las medidas de
mitigación que se han implementado para enfrentar la presencia de
especies de fitoplancton tóxico o nocivo en sistemas de cultivo.
2
1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el
medio natural.
Hay dos categorías de vegetales que potencialmente pueden ser
consumidos por los peneidos (Dall et al., 1990); primero, las plantas
terrestres emergentes (plantas terrestres, manglar y pastos) junto con las
macrofitas sumergidas (pastos marinos); y secundariamente, a las algas,
incluyendo a las de vida libre y a las epífitas. El detritus definido como el
material biogénico en diferentes estadios de descomposición microbiana,
representa una fuente potencial de energía para especies como el
camarón. Se ha encontrado hasta 50% de detritus en el tracto digestivo de
Metapenaeus macleayi (Ruello, 1973). Robertson (1988) encontró
grandes cantidades (74%) de material detrítico en P. merguiensis de 7-10
µm. Este último autor señala que es muy difícil evaluar el papel
nutricional del detritus debido a que está constituído por un complejo
material de partículas derivadas de las plantas, heces fecales de peces y
crustáceos, donde la fracción orgánica está unida dentro de una matriz
con partículas de diatomeas y bacterias.
Hasta donde se conoce, los peneidos se describen como ”omnívoros
3
oportunistas” y experimentalmente se ha observado que estos organismos
muestran preferencias cuando tienen la oportunidad de escoger el
alimento. Chamberlain y Lawrence (1981) encontraron que L. vannamei
crece más rápido cuando se alimenta de una dieta compuesta de peneidos,
calamar, poliquetos y almeja que cuando se alimentan solamente de uno
de estos organismos. Por otra parte, se ha observado que la dieta de
muchas especies de camarón cambia significativamente con el tamaño y/o
la edad (Dall et al., 1990). Parece haber dos razones para esto, primero,
debido a un cambio en el hábitat conforme crecen y segundo, por un
cambio de la dieta al pasar a juveniles que incorporan vegetales, a una
dieta de adultos que puede ser exclusivamente carnívora. Ejemplo de esto
se ha evidenciado en especies de importancia comercial como P.
monodon, que cuando es juvenil es herbívoro y se alimenta de algas
verdes y material vegetal no identificado, mientras cuando es adulto es
omnívoro con una dieta a base de crustáceos, anélidos y algas (El Hag,
1984).
En el medio natural, la vida larval del camarón dura menos de 3 semanas
y comprende tres etapas, nauplio, protozoea y mysis, antes de ser una
4
postlarva. Cada etapa larval comprende de 3 a 6 subetapas en las cuales
hay cambios en la morfología, capacidad natatoria y en el
comportamiento alimenticio. Las larvas nauplio se alimentan de la
reserva alimenticia depositada en los huevos. A partir del estadio larvario
de protozoea 1, el camarón, necesita de un alimento para satisfacer sus
requerimientos nutritivos y energéticos, la protozoea es generalmente
herbívora y las etapas mysis y postlarva tienden gradualmente a ser
carnívoras. Al llegar a la etapa de postlarvas, son transportadas por las las
corrientes, acercándolas a la costa facilitando así su penetración en los
cuerpos lagunares donde sus hábitos son bentónicos y ayudadas por la
disponibilidad de alimento, pasan a ser juveniles.
Se considera que las postlarvas son oportunistas, si las diatomeas
dominan en el medio, se alimentan principalmente de diatomeas. La
manera en que diversas diatomeas influyen sobre el crecimiento y
sobrevivencia del camarón es debido a las diferencias en los nutrientes
que contienen, más que al tamaño o forma de las mismas. La dieta natural
en camarones juveniles y adultos consiste en consumir una amplia
variedad de micro invertebrados (moluscos, crustáceos y poliquetos) y
5
material vegetal, por eso se consideran omnívoros. La dieta cambia
estacionalmente, de acuerdo a la disponibilidad de la presa. Se ha
observado en juveniles de camarón que la proporción de detritus
consumidos, proveniente de la descomposición del mangle, depende de la
cercanía a la costa, llegando a ser de hasta 84% en la cabeza de los
esteros (Chong et al., 2001). En cuanto a la nutrición, se sabe que la
composición de las presas de Penaeus sculentus varía de 70 a 80% en el
contenido de proteína, 11% en el de carbohidratos y una proporción muy
baja de lípidos 12%. La dieta para camarón de 15 a 25 g en P. sculentus
cambia durante el período de muda, consume 2.7 g/día durante la mayor
parte del ciclo de muda y solamente 1.2 g/día dos días antes de que esta
se realiza, prefiriendo los moluscos como fuente de alimento
(Rothlisberg, 1998). Los hábitos de alimentación pueden ser nocturnos y
la sensibilidad a la luz determina el ascenso y la actividad alimenticia, por
lo cual dicha sensibilidad debe considerarse para la elección de los
regímenes de alimentación. La hora del día y la densidad fitoplanctónica
afectan la intensidad luminosa modificando la hora de ascenso, el
momento y duración del período de alimentación (Chong et al., 2001).
6
1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en
estanques de cultivo.
En los sistemas de cultivo, a las larvas de camarón se les alimenta con una
combinación de microalgas como Skeletonema, Chaetoceros, Tetraselmis,
Chlorella, Isochysis, etc. y crustáceos, como pueden ser Artemia sp., y
copépodos, complementándose la dieta con alimento formulado. El
alimento contiene proporciones variables de proteínas, carbohidratos,
fibra, calcio, fósforo, vitaminas y aminoácidos, etc. A partir de un estudio
con isótopos estables de nitrógeno para identificar las fuentes de alimento
en postlarvas y juveniles de P. monodon, se encontró que durante los dos
primeros meses, la fuente de alimento es planctónica, la postlarva se
alimenta básicamente de zooplancton, el cual es consumido directamente
(Focken et al., 1998). Al avanzar el ciclo de cultivo, la fuente de alimento
se centra en el alimento suministrado, aunque una parte significativa de
este, no es asimilado por los camarones.
A las 6 semanas, la composición bioquímica de P. monodon refleja el
origen de material asimilado en sus tejidos: 28.90% de alimento artificial
7
y 42.3% de materiales vegetales, 1.8% de crustáceos y 27% de detritus
(materia orgánica y mineral). En la semana 11 son 47, 21.1, 22.8, 8.5 y
para la semana 16, 21.7, 34.3, 31.7, 12.9, respectivamente. La preferencia
de alimento no cambia con la hora del día, los hábitos alimenticios en la
semana 6 son nocturnos y después son diurnos. A menos de 4 mg/L de
oxígeno, se observa una reducción en el contenido intestinal y cuando los
niveles de oxígeno son altos, se alimenta de día (Focken et al., 1998). En
P. japonicus se encontró que el 30% del incremento en biomasa del
camarón se derivó de la ingestión directa o indirecta de fuentes naturales
de alimento. Para el caso de L. vannamei adulto en cultivo semi-intensivo,
el 40-60% de los tejidos proviene de la biota (Focken et al., 1998).
Diversos autores han investigado si el consumo de microalgas es
incidental, porque el material detrital (material orgánica y mineral) del
cual se alimenta el camarón se encuentra en el fondo del estanque, o bien,
adherido a él, ya que se encuentra una infinidad de microalgas que son
consumidas por el camarón (Gómez-Aguirre y Martínez-Córdoba, 1998)
Sin embargo, hay observaciones que muestran que la composición del
material encontrado en el intestino del camarón contiene mayor cantidad
8
de tejido vegetal que el material encontrado en el fondo por lo tanto puede
suponerse una ingestión selectiva (Focken et al., 1998). Otra fuente
importante de proteínas y energía para el camarón en cultivo son los
crustáceos y los restos de éstos, incluido el propio camarón. El alimento
artificial difícilmente ocupa el 50% del contenido intestinal. Las
preferencias por los materiales no cambian durante el día pero sí a lo largo
del ciclo de cultivo debido al desarrollo. El alimento artificial es
importante para complementar el alimento natural y por su valor
nutricional (Focken et al., 1998).
En un estudio sobre el contenido nutricional de 40 especies de microalgas
pertenecientes a 7 clases, se encontró que las microalgas proporcionan una
mezcla balanceada de sustancias nutritivas para alimentar a los crustáceos
durante sus primeras etapas larvales y alimentan al zooplancton que forma
parte de la cadena alimenticia en sistemas acuaculturales. La cantidad de
proteínas que proveen es variable y puede llegar a constituir el 50%, y de
carbohidratos y lípidos hasta el 23% de cada uno (Brown, 1997).
Todas las microalgas son ricas en aminoácidos esenciales. El contenido de
polisacáridos es variable pero la glucosa llega a ser de hasta 87%. Las
9
diatomeas y algunas fitoflageladas son ricas en ácidos grasos
poliinsaturados (PUFAs), conteniendo hasta 10%, otras como las
clorofitas son deficientes en estos, y solamente contienen hasta 3%.
Todas las microalgas analizadas poseen altas concentraciones de ácido
ascórbico (vitamina C) y riboflavina (vitamina B2) (Brown et al., 1997).
En Sonora se han realizado estudios sobre la optimización y estrategias
de alimentación a nivel experimental y comercial (Martínez-Córdoba et
al., 2002). Se ha encontrado que los carotenoides y astaxantinas son
componentes naturales del fitoplancton y pueden ser añadidos en la dieta,
mejorando su crecimiento y sobrevivencia. Los carotenos son pigmentos
fotosintéticos, la astaxantina es muy apreciada por dar color rosado al
músculo del salmón pero también es un factor importante en el sistema
inmunológico y hace que los organismos sean más resistentes al estrés
(Fig. 1).
Una serie de experimentos realizados por Martínez-Córdoba et al. (2002)
en estanques revelan que L. vannamei en presencia de fitoplancton crece
igual con alimento balanceado con diferente proporción de proteínas (2540%), mientras que L. stylirostris crece adecuadamente en un régimen
10
CH3
CH3
CH3 CH3
CH
CH
C
CH
CH
CH
C
CH3
CH
CH
CH
CH
C
CH
CH3
CH
CH
-Caroteno
C
CH3
CH
CH3
CH3
CH
CH3
Astaxantina
Fig. 1. Fórmula química del caroteno y de la astaxantina
11
con bajo suministro proteico ajustado a la abundancia de alimento natural,
esto es, considerando la aportación del fitoplancton a la dieta. Además,
agregando PUFAs al alimento de L. vannamei, es posible reducir la
cantidad de proteína suministrada en un 5%.
Algunas de las cianobacterias más comunes en estanques de cultivo
pertenecen al género Oscillatoria y tienen bajo contenido nutricional
(proteínas, aminoácidos esenciales, lípidos y ácidos grasos poliinsaturados) en comparación con las diatomeas y algas verdes. Las algas
que crecen en un medio con alto contenido de nitrógeno promueven el
crecimiento de camarón mientras que cuando crecen en bajo contenido de
nitrógeno tienen menor contenido de proteínas y lípidos y alto contenido
de carbohidratos, lo cual puede dificultar la digestión en las primeras
etapas larvarias del ciclo de vida del camarón, provocando que no se
produzca con suficiente éxito la metamorfosis a la segunda etapa de
protozoea.
El fitoplancton es el principal productor de oxígeno dentro del estanque
durante el día pero durante la noche al igual que el resto de los
organismos, respiran, consumiendo gran parte del oxígeno disponible
12
(Yao et al., 2001). El oxígeno es el principal elemento para el desarrollo y
la sobrevivencia de cualquier organismo vivo, especialmente en el medio
acuático. El oxígeno disuelto en el agua influye directamente en los
estanques de cultivo afectando el crecimiento del organismo cultivado y
eficiencia de conversión alimenticia. En el manejo de la calidad del agua
de estanques de cultivo de peces y/o camarones, el oxígeno disuelto es
expresado en términos de miligramos por litro o partes por millón y
generalmente, está presente en cantidades de 4 a 14 mg/L. Una
disminución o falta de oxígeno disuelto provoca estrés o muerte en los
organismos acuáticos, cuando la exposición es prolongada a niveles
menores de 1 mg/L. Tres son los factores que generalmente provocan las
pérdidas de oxígeno en un estanque (Boyd, 1992): (a) respiración del
sedimento (50-55%); (b) respiración del fitoplancton (40-45%); y (c)
respiración del organismo cultivado, en este caso, camarón (5%). El
oxígeno es una variable clave que determina el éxito en el sistema de
producción de post-larvas, los LC50 oscilan entre 1.4 a 3.3. mg/L para
larvas y de 1 a 2.2 mg/L para postlarvas (Miller et al., 2002).
Una alta producción de fitoplancton trae como consecuencia una
13
1
+
NH3
NH4
+
NH4
NH3
0.8
pK = 9.302
T = 25 ºC
S = 20.3 ‰
0.5
pK = 8.999
T = 35 ºC
S = 20.3 ‰
0.2
0
5
6
7
8
9
10
11
12
5
6
7
8
9
10
11
12
1
+
NH3
NH4
+
NH4
NH3
0.8
pK = 9.058
T = 35 ºC
S = 35 ‰
pK = 9.354
T = 25 ºC
S = 35 ‰
0.5
0.3
0
5
6
7
8
9
10
11
12
5
6
7
8
9
10
11
12
1
+
NH4
+
NH3
NH3
NH4
0.8
pK = 9.374
T = 25 ºC
S = 44.5 ‰
0.5
pK = 9.076
T = 35 ºC
S = 44.5 ‰
0.3
0
5
6
7
8
9
10
11
12
pH
5
6
7
8
9
10
11
12
pH
Fig. 2. Proporción de amonio (Cτ=1, es 100%) en las formas no-ionizada
NH3 (especie más tóxica, zona sombreada) y la forma ionizada NH4 (especie
menos tóxica) en las aguas salobres (S=20.3‰), marinas (S=35.3‰) e
hipersalinas (S=44.5‰).
14
disminución de la penetración de la luz, lo cual puede provocar
disminución de la producción fotosintética en el fondo del estanque. Por
las noches, disminuye el oxígeno disuelto debido a la respiración de todos
los organismos, incluyendo el fitoplancton. Durante el día, el fitoplancton
produce sombra, creando condiciones para que el camarón tenga un
ambiente adecuado mientras permanece en el fondo y evita el crecimiento
de algas filamentosas.
La turbidez es producida por la materia orgánica, sustancias húmicas,
material inorgánico como arcillas y por el fitoplancton. La turbidez no
fitoplanctónica en estanques fertilizados y no fertilizados, medida como
visibilidad del disco de Secchi, puede ser más importante que la originada
solamente por el fitoplancton. Por ello, Jamu y Piedrahita (1999)
recomiendan el uso del disco de Secchi como indicador de abundancia
fitoplanctónica en los casos en los que la concentración fitoplanctónica
sea la principal fuente de turbidez en el estanque o cuando la turbidez no
algal se mantenga constante.
El fitoplancton es la base de la cadena alimenticia en los estanques semiintensivos, la cual comprende a las algas, zooplancton y camarón. Las
15
bacterias, protistas e invertebrados también participan en la dinámica del
estanque pero son secundarios en comparación a las actividades
realizadas por las microalgas en la producción fotosintética mediante la
fijación de carbono, producción de material vivo y la generación de
oxígeno. En los estanques intensivos la producción se realiza por
bacterias heterotróficas combinada con producción autotrófica. Los restos
de alimento y excreciones del camarón son digeridos por bacterias y
forman la base de la cadena alimenticia. La respiración del camarón y de
los otros organismos de la cadena alimenticia en el estanque, a las altas
densidades típicas, requieren obligadamente de aireación mecánica para
proveer de suficiente oxígeno para compensar la respiración bacteriana y
mantener el equilibrio aeróbico.
Los largos periodos de calma y estabilidad física de la columna de agua
en el estanque favorecen los florecimientos de cianobacterias, la aireación
mecánica disminuye las posibilidades de estos florecimientos y puede
servir para suprimir los ya formados. En un sistema eutrófico bien
mezclado como lo son los estanques, el carbono inorgánico es repuesto
por el CO2 liberado desde los productos de oxidación en la columna de
16
agua y en los sedimentos y por la difusión del CO2 desde el aire al agua,
proceso que se ve favorecido por el viento. Los sistemas mezclados
raramente tienen limitaciones de carbono inorgánico y florecimientos
algales peligrosos. A menudo estos estanques tienen una comunidad
fitoplanctónica más diversa incluyendo varios géneros de diatomeas,
algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados y euglenoides.
Las microalgas son capaces de absorber directamente los productos
metabólicos producidos en el estanque como son el dióxido de carbono y
el amoníaco que pueden ser factores de riesgo para la salud del camarón
ya que el bióxido de carbono en exceso provoca disminución de pH y
además el amonio es un metabolito que, dependiendo del pH también
puede estar en forma de amoníaco (especie más tóxica) o de ión amonio
(especie menos tóxica) (Fig. 2).
La constante de disociación del amonio K= [NH3] [H+]/ [NH4+] puede ser
determinada a partir de ecuaciones empíricas (e.g., Solderberg y Meade,
1991; Millero, 1996) o bien experimentalmente (Whitfield, 1978). En los
gráficos de la Fig. 2 se ilustra la proporción de amoníaco y el radical
amonio en seis casos que permiten representar las condiciones de
17
salinidad y temperatura típicas para los meses fríos y cálidos en los
estanques de cultivo en Sinaloa. En estos gráficos se muestra claramente
como la proporción de amonio no ionizado (especie más tóxica), varía en
función del pH en los estanques.
La excreción de amonio por el camarón es mayor cuanto más elevada es
la cantidad de alimento administrado ya que el 60% del nitrógeno
adquirido es excretado como amonio, el resto son pequeñas cantidades de
urea y ácido úrico. Tanto el camarón como la post-larva excretan una
mayor proporción de amonio cuando se les alimenta con alimento
balanceado y se reduce cuando su dieta contiene microalgas
(Shishehchian et al., 1999). Se sabe que el alimento artificial promueve y
mejora la alimentación natural del camarón en cultivos semi-intensivos
(Nunes et al., 1996). En la mayoría de las especies cultivadas en granjas
semi-intensivas el manejo en cuanto a la alimentación balanceada se basa
en el crecimiento y sobrevivencia pero no considera el comportamiento
alimenticio del camarón lo cual provoca acumulación y desperdicio de
alimento y deterioro de las condiciones del fondo del estanque. En el
estanque, la descomposición de la materia orgánica produce amonio,
18
nitrato y nitrito. El camarón responde a un ciclo circadiano, en
condiciones naturales y de laboratorio, bajo un ciclo de luz-oscuridad en
el cual la actividad sobre el fondo del estanque se lleva a cabo durante el
día y emerge a la superficie al oscurecer. El período de alimentación varía
de una especie a otra y del ciclo de muda, que determina los ritmos de
alimentación (Nunes et al., 1996).
1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton
La mayor parte de la actividad camaronícola en el mundo se lleva acabo
en la zona costera, en instalaciones externas y en estanques de tierra. En
Asia, se practica principalmente el cultivo intensivo en estanques de 0.5 a
2 ha con un rendimiento de 3-10 ton/ciclo (Schur, 2002). El cultivo
intensivo incluye sistemas de aireación mecánica donde la producción y la
tasa de alimentación son altas y proporcionales a la potencia de aireación.
En América, la modalidad de cultivo más practicada es el cultivo semiintensivo con rendimientos de 0.25-2 ton/ha/cosecha en estanques sin
aireación con dimensiones de 3 a 25 ha. En ambos sistemas, el porcentaje
19
de aereación es de 2-15% (Schur, 2002). Cuando se hace una
comparación con estanques de la ecorregión del Golfo de California, se
muestra gran similitud con las condiciones descritas anteriormente, tanto
en las dimensiones de los estanques, como en la producción (Tabla 1).
En los sistemas semi-intensivos se puede llegar a tener un recambio del
2-15% del volumen del estanque por día, representando así sistemas
conservativos y de alto uso de agua. Aunque en el noroeste de México se
han hecho estudios y se ha observado que recambios menores al 5%
afectan negativamente la sobrevivencia y el rendimiento del cultivo, la
situación mejora aumentando a 15% el recambio y mediante la aplicación
de aireación por 6 horas (Martínez-Córdova et al., 1998). Los sistemas
intensivos utilizan menos agua por unidad de cosecha, son conservativos
e implican tratamiento de aireación en el mantenimiento de la calidad del
agua en lugar del recambio utilizado en el sistema semi-intensivo.
Actualmente, hay una tendencia hacia la disminución en el recambio de
agua e incluso recambio cero o cero descarga, compensado con el
aumento de sistemas de aireación, con buenos resultados.
La mayoría de las granjas camaronícolas en la ecorregión Golfo de
20
21
California son de tipo semi-intensivo (89%), siendo en menor proporción
las de tipo intensivo (2%) y extensivo (9%), con una densidad media de
siembra de 13, 58 y 7 Pl m-2, respectivamente. En los años 2001 y 2002 la
tendencia fue a operar solo un ciclo por año, en primavera-verano y la
duración del ciclo fluctuó de 120 a 140 días (Páez-Osuna et al., 2003). La
gran mayoría de las granjas de tipo semi-intensivo y extensivo, se
abastecen de agua de los esteros y lagunas costeras a través de canales
naturales o artificiales, o bien directamente. Los esteros y lagunas costeras
son de los ecosistemas más productivos y en ellos se desarrollan
numerosas actividades pesqueras.
Las fuentes de agua estuarina cuyo origen son las lagunas costeras tienden
a utilizarse cada vez menos debido a que estas aguas frecuentemente se
asocian con ciertos problemas derivados del alto contenido de nutrientes y
otros componentes que pueden favorecer procesos de anoxia dentro del
estanque. El fitoplancton estuarino está representado por microalgas
marinas y de agua salobre. En Sinaloa, se ha encontrado una composición
taxonómica similar a la encontrada para aguas estuarinas que abastecen a
42 granjas de camarón en La India (Jing et al., 2000) donde dominan
22
diatomeas, dinoflagelados, cianobacterias, clorofitas y silicoflagelados
(Alonso-Rodríguez y Páez Osuna, 2001).
Páez-Osuna (2002) menciona que hay una tendencia mayor a la
utilización de las aguas de las lagunas costeras como fuente de agua, y
que el manejo inadecuado de las descargas de las granjas puede provocar
problemas de sustentabilidad de la actividad camaronícola -a mediano y
largo plazo- al ser las lagunas costeras el sitio de recarga y descarga de
agua. Menciona además que, los efluentes de los estanques camaronícolas
deben considerarse potencialmente riesgosos para las aguas receptoras,
debido a que generalmente cuentan con un alto contenido de nutrientes,
fitoplancton y material sedimentable, que pueden provocar una elevada
demanda bioquímica de oxígeno. Además, debido a que las aguas de los
estanques generalmente son eutróficas y ricas en biomasa fitoplanctónica,
las descargas de los efluentes de los estanques, son motivo de
preocupación como fuentes puntuales de polución localizada, aunque se
desconoce aún con certeza qué tan significativo puede llegar a ser su
efecto en el ambiente. No es difícil presuponer que dada la vulnerabilidad
de los ecosistemas que reciben las descargas de los efluentes de la
23
camaronicultura, estos son fuentes de polución potenciales.
El crecimiento excesivo de fitoplancton en los estanques puede ser
provocado por el exceso de fertilización y alimentación, además de la
liberación de los nutrientes provenientes de los sedimentos del fondo.
Cuando los estanques son inadecuadamente manejados y/o viejos, los
nutrientes que van quedando atrapados en la columna sedimentaria pueden
ser liberados y provocar florecimientos algales excesivos, aún sin adicionar
fertilizantes, esto luego puede provocar caídas bruscas en el contenido de
oxígeno disuelto. Las condiciones meteorológicas (nublados, neblina,
calmas) y el régimen de mareas de cuadratura o “muertas” comúnmente se
conjugan provocando episodios de hipoxias o anoxias durante las noches y
especialmente en las madrugadas (Páez-Osuna et al., 1997).
El fitoplancton
que proviene de las fuentes de abastecimiento, es
modificado dentro del estanque, tanto en composición como en abundancia.
El fitoplancton se desarrolla debido a la influencia de factores naturales
(luz, temperatura, salinidad, nutrientes) y se promueve su crecimiento
mediante la fertilización inorgánica.
La composición del fitoplancton, en varias granjas de Sinaloa analizadas,
24
muestra una gran abundancia de cianobacterias (c.a. 90%) sobre los
dinoflagelados y las diatomeas, coincidiendo con otras áreas subtropicales
del mundo. Las bajas salinidades favorecen las cianobacterias,
representantes de los géneros Synechocystis, Oscillatoria y Spirulina; de
las diatomeas como Nitzschia, Navicula, Amphora, y Achnantes, y
dinoflagelados, representantes de los géneros Gyrodinium, Gymnodinium,
Scrippsiella, Prorocentrum y Amphidinium (Cortés-Altamirano et al.,
1994; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2001). En estanques de baja
salinidad se observó diferente composición en la abundancia por grupos,
una alta abundancia y biomasa en orden de importancia correspondiente a
clorofitas, diatomeas, cianobacterias y dinoflagelados (McIntosh et al.,
2001).
En un estudio experimental de cianobacterias bentónicas en estanques de
cultivo de camarón realizado por López-Cortés (1999), se analizaron los
cambios en las comunidades en correspondencia con el manejo en un
ciclo de cultivo. Con la preparación de los estanques, mediante el
encalamiento, los agregados de cianobacterias son cubiertos e impiden la
captación de luz, y hay cambios drásticos de pH que provocan la
25
desintegración de los agregados, que durante el enjuague se refleja en un
aumento de células ya que se rompen los filamentos. Posteriormente,
cuando se llenan los estanques mejoran las condiciones de pH y humedad
y la comunidad de cianobacterias empieza a regenerarse y a mantenerse a
cierta distancia del fondo del estanque respondiendo al movimiento
fototáctico; los primeros pobladores del fondo fueron Lyngbia aestuarii y
Oscillatoria margaritifera. La fertilización promueve la producción de
fitoplancton y afecta las comunidades de cianobacterias en el fondo del
estanque, a los dos meses, sin aireación se alcanzan valores altos de
oxígeno disuelto durante el día. En las orillas de los estanques se
encontraron las cianobacterias Microcoleus chtonoplastes y Oscillatoria
limnetica y las bacterias Beggiatoa y Chromatium, lejos de los
aireadores, sobre suelo sulfuro-oxidantes (López-Cortés, 1999).
La abundancia fitoplanctónica en los estanques de camarón es muy
variable. En un estudio de 20 estanques intensivos de camarón en
Tailandia se encontró que la abundancia fitoplanctónica en muestras
recolectadas con una malla de 60 micras, estuvo entre 1.8 x103 y 72.5
x103 cél/L, y tanto la calidad de agua como la producción fue
26
Tabla 2. Intervalos y abundancia máxima de microalgas en diferentes
cuerpos de agua y estanques de cultivo de camarón.
Cuerpo de agua
Concentración (cél/L)
Referencia
Océano superficial
1 x 108
Raymont (1980)
Estanques fertilizados
Alabama, EEUU
2 x 107
Boyd (1990)
Lagunas costeras
Golfo de California
1 x 103 – 13 x 106
Santoyo (1994)
Estanques semi-Intensivos,
Sinaloa
2.9 x 108-3 x 109
Cortés-Altamirano et al.
(1994)
Laguna Costera (Urías)
72 x 106
Pastén-Miranda (1983)
Estanques intensivos,
Sinaloa
2 x 108-3.4 x 10 9
Cortés-Altamirano et al.
(1994)
Estanques intensivos
Tailandia
1.8 x 103-7.2 x 104
Tookwinas y Songsangjinda
(1999)
Estanques semi-intensivos
Colombia
1 x 108-3.5 x 10 8
Gautier et al. (2001)
Estanques de baja salinidad
Arizona
1 x 107-5.2 x 107
McIntosh et al. (2001)
Estanques extensivos
Vietnam
8.6 x 106
Johnston et al. (2002)
27
razonablemente buena (Tookwinas y Songsangjinda, 1999). En los
estanques de Sinaloa, se han registrado abundancias cercanas a tres
millones de células por litro en condiciones de operación normal y más de
15 mil millones durante los florecimientos (Tabla 2).
El sostenimiento de la producción dentro de los intervalos adecuados en
un ciclo de cultivo es clave para lograr tener éxito en esta actividad. Las
fluctuaciones de nutrientes permiten que se establezcan especies de
fitoplancton para las cuales hay un nutriente limitante, el cual en
condiciones de cultivo, puede encontrarse en exceso, permitiendo su
desarrollo.
En términos generales, el fitoplancton requiere de nutrientes inorgánicos
disueltos en una relación molar N:P de 16:1. Si esta relación se reduce por
debajo de 10:1, el desarrollo de la biomasa puede ser limitado por el
nitrógeno. Si, en cambio, esta relación se presenta con una proporción
>20:1, la biomasa estará limitada por el fósforo (Boynton et al. 1982). La
constante de saturación media es la concentración en la cual la captura del
nutriente es la mitad de su valor máximo, y las concentraciones debajo de
estos valores pueden limitar las tasas de crecimiento algal (Fisher et al.
28
1992). Los valores típicos de saturación media para el nitrógeno
inorgánico disuelto son de 1 a 2 µM (1.5 a 30 µg N/L), para el fósforo
inorgánico disuelto de 0.1 a 0.5 µM (3 a 16 µg P/L), y para los silicatos es
de 1 a 5 µM (90 a 460 µg SiO4/L) (Eyre, 2000); sin embargo, no se ha
establecido que tan válido es esto para las aguas en los ambientes
subtropicales costeros como es la zona costera del noroeste de México.
El otro punto es que se ha puesto énfasis especial en la relación Si:N o
Si:P como los elementos potencialmente limitantes para las diatomeas,
debido a que las actividades humanas han influido significativamente en
el aporte de N y P pero no del Si en las aguas costeras. Las diatomeas
requieren de Si y N en una relación molar de aproximadamente 1
(Redfield et al., 1963; Dortch y Whitledge, 1992). En la medida en que
esta relación pasa de >1 a <1, el ambiente químico pasa de un estado que
permite a las diatomeas competir efectivamente con otra clase de algas, a
un estado diferente, que le da ventajas a los taxa de los flagelados y
dinoflagelados que tienen requerimientos pequeños de Si (Conley, 1993).
Normalmente, los estanques camaronícolas reciben grandes cantidades de
alimento, del cual una fracción es asimilada como biomasa del camarón,
29
pero otra alcanza el agua y los fondos del estanque como desperdicio
metabólico que poco a poco, al acumularse, enriquece el agua,
fomentando el crecimiento de distintas poblaciones del fitoplancton,
además del aumento de material orgánico suspendidos en la columna de
agua que a veces provoca problemas de la calidad del agua, los cuales se
hacen más complejos cuando la densidad de los organismos de cultivo es
elevada. Los desechos metabólicos incluyen entre otros, al CO2, amonio
(NH4 y NH3), fósforo y otros componentes que estimulan el crecimiento
del fitoplancton.
Estos cambios en la calidad del agua que ocurren durante el cultivo de
camarón también están influenciados directa o indirectamente por las
condiciones climáticas, y por otro lado, por el manejo del cultivo, es
decir, las tasas de alimentación y consumo de alimento, tasas de
fertilización y las tasas de recambio, que eventualmente, se ajustan con el
fin de tener una calidad de agua aceptable. Si la calidad del agua se
deteriora, la calidad de los sedimentos disminuye, evitando así que el
camarón se alimente adecuadamente y no va a asimilar el alimento
eficientemente, siendo susceptible a las enfermedades y finalmente,
30
Tabla 3. Niveles tóxicos de algunos compuestos nitrogenados.
Especie
48 hr
LC 50 (mg/L-N NH3 )
96 hr
Referencia
Amonio
Litopenaeus vannamei
(postlarvas PL6)
17.2
15
Harfush-Meléndez et al. (1994)
L. vannamei (PL12)
12.5
12.2
Frías-Espericueta et al. (2000)
L. vannamei (juvenil, 0.99 g)
92.5
65.2
Frías-Espericueta et al. (1999)
L. vannamei (juvenil, 1 g)
95
58
Harfush-Meléndez et al. (1994)
L. vannamei (juvenil, 3 g)
102
61
Harfush-Meléndez et al. (1994)
L.vannamei (juvenil, 3.8 g)
110.6
70.9
Frías-Espericueta et al. (1999)
Metapenaeus ensis (PL1)
16.7
-
Chen et al. (1991)
M. macleayi (juvenil, 2g)
-
26.3
Allan et al. (1990)
Penaeus chinensis
(juvenil, 0.36 g)
51.1
35.1
Chen et al. (1990)
P. japonicus (PL12)
33.8
28.9
Chen et al. (1989)
P. mono don (PL6)
27.7
11.5
Chin y Chen (1987)
P. monodon (juvenil, 0.17g)
-
26.6
Huang (1979)
P. monodon (juvenil, 0.070.19g)
11.81
-
Lai y Ting (1984)
P. monodon (juvenil, 2.2 g)
-
37.7
Allan et al. (1990)
P. monodon (juvenil, 4.9g)
88
42.6
Chen et al. (1990)
P. paulensis (PL1)
8.6
5.5
Ostrensky y Wasielesky (1995)
continua
31
Tabla 3. continuación
Especie
48 hr
LC 50 (mg/L-N NH3 )
96 hr
P. paulensis (juvenil, 5.4 g)
43.1
38.7
P. setiferus (PL25)
9.4
-
P. semisulcatus (juvenil, 0.3-2.4
g)
-
23.7
Referencia
Ostrensky y Wasielesky (1995)
Alcaráz et al. (1999)
Wajsbrot et al. (1990)
Nitrito
Metapenaes. ensis (PL1)
33.8
28.9
Chen y Nan (1991)
M. ensis (mysis)
20.67
-
Chen y Nan (1991)
-
37.7
Chen et al. (1990a)
15.37
-
P. japonicus (PL2)
-
23.7
Chen y Tu (1990)
P. monodon (PL6)
51.1
35.1
Chen y Chin (1988)
P. japonicus (PL12)
92.5
65.2
Lin et al. (1993)
88
42.6
Chen et al. (1990b)
P. setiferus (PL25)
-
26.3
Alcaráz et al. (1999b)
P. paulensis (PL1)
9.4
-
Penaeus chinensis (juvenil)
P. indicus (zoea)
P. monodon (adolescentes)
Jayasankar y Muthu (1983)
Ostrensky y Poersch (1992)
Nitrato
Penaeus monodon (juvenil)
P. paulensis (adultos)
3525
2316
Tsai y Chen (2002)
-
2172
Cavalli et al. (1996)
Modificada de Frías-Espericueta y Páez-Osuna (2001).
32
dando lugar a una baja sobrevivencia y con ello a una pobre cosecha.
Como es de suponer, esta acumulación de material orgánico a través de
los ciclos de cultivo, provoca que los estanques más antiguos muestren
una mayor biomasa fitoplanctónica que los nuevos (Cortés-Altamirano et
al., 1994), debido a esto hay que hacer ajustes en el programa de
fertilización considerando el tiempo que lleva operando cada estanque y
reduciendo las dosis de fertilizantes necesarios para promover el
crecimiento fitoplanctónico. La vida útil de un estanque de cultivo es
variable, depende de muchos factores, entre los cuales está el manejo, la
calidad del agua y las características del sedimento, se estima que tienen
una viabilidad de 7-15 años. Después de este período se presenta el
problema de estanquería abandonada ya que la rehabilitación es compleja
(Páez-Osuna, 2001).
Debido a lo anterior, los estanques de camarón son típicamente eutróficos
o hipereutróficos (Tabla 4). Los términos oligotrófico, mesotrófico y
eutrófico corresponden a sistemas que reciben aportes o suministros
bajos, intermedios y altos de nutrientes. Hipertrófico o hipereutrófico es el
término utilizado para sistemas que reciben excesivos aportes de
33
nutrientes (Smith et al,. 1999).
Estas condiciones provocan que con frecuencia se generen problemas de
exceso de biomasa fitoplanctónica que a su vez provoca disminución de
oxígeno disuelto durante la noche. Estos sistemas de cultivo por sus
características también pueden ser promotores de crecimiento de
microalgas peligrosas que no han sido previamente detectadas en la
fuente de suministro de agua (Glibert y Terlizzi, 1999) y algunos de los
nutrientes, dependiendo de su forma química y concentración, pueden
llegar a ser tóxicos para el camarón; tal es el caso del NH3, NH4+, NO2- y
NO3-. En general, a partir de la Tabla 3, se observa que el amonio es la
especie química más tóxica, el nitrato la menos tóxica y que entre los
peneidos, los estadíos más tempranos son los más vulnerables. Es
importante señalar que cuando han sido evaluadas las concentraciones
letales medias (LC50) a diferentes tiempos de exposición y a diferentes
salinidades se ha observado una misma tendencia en la variación de la
toxicidad de los diferentes compuestos nitrogenados; La toxicidad de los
tres compuestos nitrogenados tiende a incrementarse (menores LC50)
conforme se incrementa el tiempo de exposición, esto es que a cuando los
34
camarones se exponen a tiempos de 96 horas se tienen siempre LC50 más
bajos que cuando se exponen por períodos de 24 o 48 horas. Por su parte,
en casos como el nitrato, se ha observado que la tolerancia es mayor
conforme se incrementa la salinidad, o sea los LC50 son más altas en
salinidades elevadas que a salinidades bajas.
No hay muchos estudios sobre la productividad primaria en estanques de
cultivo de camarón, sin embargo, los que se han realizado en Sinaloa
(Tabla 3), muestran que la productividad primaria estimada en estanques
es comparable con la cuantificada en las lagunas costeras más productivas
de Sinaloa y en las aguas costeras más productivas del Océano Pacífico
tropical y subtropical (Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). En aguas
naturales del golfo de Ecuador, donde confluyen las aguas oceánicas y de
río, se forman mareas rojas dominadas por el dinoflagelado desnudo
Gymnodinium instriatum (=Gyrodinium instriatum), especie que provocó
la mortalidad de camarón en los estanques de cultivo debido a la anoxia,
en esas manchas se midió una productividad primaria de 5 a 15 g C m2 día1
(Jiménez, 1993), similar a la observada en estanques con recambio cero
en Belice (Tabla 4).
35
Tabla 4. Productividad primaria en estanques de cultivo de camarón
Localidad
Tipo de
cultivo
Fitoplancton
dominante
Productividad
(g Cm-2día-1)a
Estado
tróficob
1.5
AlonsoRodríguez
Hipertrófico y PáezOsuna
(2001)
3.4 a 12.3
Hipertrófico
Referencia
Sinaloa,
México
Semiintensivo
Belice
Intensivo- Dinoflagelados,
recambio nanoflagelados y
cero
cianobacterias
Vietnam
Extensivo
Fitoplancton,
bacterioplancton
0-1.1
Oligotrófico Alongi et
a Eutrófico al. (1999)
China
Semiintensivo
-
1.7
Xiwu y
Hipertrófico Zhihui
(1997)
China
Semiintensivo
Diatomeas
0.5 a 2.1c
Mesotrófico Guoying y
a
Junmin,
Hipertrófico (1992)
Australia
Intensivo
Cianobacterias y
flagelados verdes
2.4
Hipertrófico
a
b
Cianobacterias
Burford et
al. (2003)
Burford
(1997)
g Cm-2día-1, conversión de O2 a C (0.313), el día es considerado 8.6 horas-luz.
Pitta et al. (1999) señalan el estado trófico de acuerdo a la productividad (g Cm-2día-1):
Hipertrófico >1.36, Eutrófico 0.82-1.36, Mesotrófico 0.27-0.82 y Oligotrófico <0.27.
- no presentado
36
1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos
Se considera una marea roja o un florecimiento algal a la acumulación
masiva de una o dos especies que coexisten con densidades de 104 a 106
cél/mL y forman el 95-99% de la biomasa total fitoplanctónica (Paerl,
1988). Este tipo de florecimiento es más fácil que se colapse, en
comparación con los florecimientos formados por varias especies (Smith,
1985). Otro criterio para determinar si se trata de una marea roja es,
dependiendo del cuerpo de agua, por medio de la percepción de cambios
de color. Si se presentan efectos adversos sobre el ecosistema u
organismos, se puede considerar como una marea roja o como
Florecimientos Algales Nocivos (FANs), también pueden llamarse
Proliferaciones Microalgales Nocivas (PMN) o en inglés Harmful Algal
Blooms (HABs) (Ochoa et al., 2003). En términos de biomasa, se
considera marea rojas cuando excede 100 mg clorofila a/m-3 (Tett, 1987).
Otros criterios son: si las células miden más de 30 µm y su abundancia es
mayor a 1,000 cél/mL (1,000,000 cél/L) (Kim et al., 1993). Cuando se
trata de florecimientos algales compuestos por diatomeas también se
consideran como mareas rojas (Sournia, 1995).
37
Como se mencionó previamente, los florecimientos algales son comunes
en los estanques de cultivo de camarón y generalmente son benéficos
(Tabla 5), pero cuando éstos decaen provocan varios problemas de calidad
del agua como es la disminución de la transparencia del agua, abatimiento
del oxígeno disuelto en la capa de fondo, y la acumulación de compuestos
tóxicos (amoniaco, nitrito, ácido sulfhídrico), a estos últimos se les
conoce como mareas rojas nocivas (Tabla 6).
Los efectos provocados por las mareas rojas nocivas pueden ser desde una
disminución del crecimiento del camarón debido al estrés impuesto por
cierta clase y abundancia de microalgas, hasta una disminución de las
defensas y el consecuente aumento en la susceptibilidad a las
enfermedades virales. Debido a que se agota el nitrógeno a causa del
crecimiento acelerado de la especie dominante o a la infestación de
microorganismos, los florecimientos superficiales se transforman
rápidamente en agregados indeseables en descomposición. La
acumulación de microalgas en el estanque puede llegar a representar el
95-99% de la biomasa total fitoplanctónica.
Los crustáceos en general no son buenos acumuladores de toxinas pero es
38
39
40
41
42
posible que se contaminen durante la cocción. Los crustáceos
acumulan las toxinas en el hepatopáncreas y éstas pueden afectar al
hombre al consumir el producto contenido en las vísceras.
En granjas camaronícolas de Baja California Sur, se han registrado
proliferaciones de algunas especies de dinoflagelados como,
Gymnodinium spirale, Scrippsiella sp., S. trochoidea y la prasínofícea
Nephroselmis sp. (Gárate-Lizárraga et al., 1999a,b; Gárate-Lizárraga,
2001). Debido a que las especies responsables de dichos florecimientos
no son tóxicas, los efectos observados fueron positivos al observarse
un mayor crecimiento de los camarones que durante las condiciones de
operación normal del cultivo. La biomasa fitoplanctónica observada,
en términos de clorofila a durante estos florecimientos fue alta,
variando entre 9 y 250 mg /m3.
Algunas especies como Cochlodinium polykrikoides que han causado
estragos en sistemas de cultivo en otros países como en Japón y
Canadá, empezaron a proliferar desde el año 1999 en algunos de los
principales puertos pesqueros del Pacífico Mexicano. En la zona de
Bahía de La Paz, B. C. S. (Gárate-Lizárraga, et al., 2000; 2004) y en
43
otras áreas al sur del Golfo de California como en las costas de Sinaloa,
donde provocó la mortalidad de peces en la Paz y Mazatlán y de pulpos
en Isla Venados en la bahía Mazatlán y en El Verde, en las cercanías de
Mazatlán. En el estado de Nayarit, Jalisco y Colima también provocó
daños estéticos a la zona costera (Morales Blake et al,. 2001; Cortés-Lara,
2002a). En Japón, tales proliferaciones han provocado mortandades
masivas de peces en cultivo (Yuki y Yoshimatsu, 1989; Kim, 1997a); Las
mareas rojas formadas por Cochlodinium sp. en Canadá causaron una
gran mortandad de salmón en cultivo, provocando pérdidas económicas
de casi 2 millones de dólares (Whyte et al., 2001), por lo que es
importante monitorear las aguas costeras de la región del Golfo de
California respecto a estos organismos. Se tienen reportes de que algunos
bañistas han sufrido de hiperpigmentación de la piel, después de nadar en
la playa durante dos eventos de marea roja, tanto en Mazatlán
(observaciones personales, Cochlodinium polykrikoides; otoño de 2000)
como en Colima (Gymnodinium catenatum; Blanco-Blanco et al., 1999)
dichos efectos fueron tratados en el sector salud como quemaduras de sol.
El aumento de la población, el desarrollo de la industria y de la
44
acuacultura intensiva han contribuido grandemente a la eutrofización de
algunas zonas costeras del Mar del Este, en Corea. Estos ambientes
eutróficos resultan muy favorables para la proliferación de especies
tóxicas como Alexandrium tamarense, Gymnodinium catenatum y
Dinophysis spp., Pseudonitzschia pungens e ictiotóxicas, como
Cochlodinium polykrikoides, Gymnodinium mikimotoi y Noctiluca
scintillans, provocando pérdidas económicas significativas a la industria
del cultivo de peces. Esta situación hizo necesario desde 1995, tomar
medidas de control de los desechos y se han reforzado las políticas
nacionales sobre medidas legislativas y administrativas que deben
llevarse a cabo para proteger el ecosistema costero en ese país, además de
iniciar la práctica de medidas de mitigación como el uso de la arcillas
para controlar dichos eventos tóxicos (Kim, 1997b).
En México, se han manifestado por primera vez los problemas con la
especie mencionada, en estanques de cultivo de peces y camarón durante
la proliferación de Cochlodinium polykrikoides en Ensenada de La Paz,
donde se registró la mortalidad de peces en cautiverio (Gárate-Lizárraga
et al., 2000a).
45
46
En un evento de marea roja en estanques de camarón L. vannamei, en
noviembre de 1998, en La Paz, B.C., se hicieron análisis para determinar
la concentración de toxinas PSP en camarones durante una marea roja
encontrándose valores de 10 g/SAXeq/100g, aunque en las muestras de
fitoplancton no se observaron especies toxicas. Es posible que la ingestión
de especies tóxicas haya sido anterior a la recolección de las muestras de
camarón para el análisis de toxinas. El perfil de toxinas paralíticas estuvo
conformado principalmente por derivados de decarbamoil y de Nsulfocarbamoil: dcGTX2, dcGTX3, C1 y C3, sin embargo no se
estableció la especie responsable de dicha toxicidad.
Las mareas rojas producidas en estanques camaronícolas del noroeste de
México por la cianobacteria Schizothrix calcicola mostró una clara
reducción en el crecimiento del camarón en granjas de Sinaloa (CortésAltamirano, 1994; Ochoa et al., 2002). Schizotrix calcicola y otras
cianobacterias producen metabolitos que resultan tóxicos para la postlarva
de L. vanname i tales como oscillariotoxinas, aplysiatoxinas,
debromoapysiatoxinas, lingbyastatantina-1, dolastantina-2 e ypaomida. La
posibilidad de una marea roja de esta especie, puede afectar el
47
crecimiento del camarón, producir bajo rendimiento o prolongar el ciclo
de cultivo hasta alcanzar la talla comercial además de aumentar el riesgo
de infecciones provocando mortalidad del camarón (Pérez-Linares et al.,
2003).
1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un ciclo de
cultivo.
Los grupos de fitoplancton deseables en los estanques de camarón son las
diatomeas y las algas verdes, se consideran benéficos y son parte de la
cadena alimenticia que incluye a la mayoría de los invertebrados
acuáticos y las larvas de peces. Por el contrario, los dinoflagelados y las
cianobacterias se asocian a una pobre calidad del agua y a eutrofización.
Las proporciones entre los nutrientes ejercen un efecto selectivo sobre las
comunidades de fitoplancton natural. En cuerpos de agua someros como
son los estanques, una fuente adicional de nitrógeno y fósforo procede del
agua intersticial de los sedimentos y puede llegar a ser más importante
que la cantidad de nutrientes que proceden del agua y ser buenos
indicadores del estado trófico del cuerpo de agua (Yussoff, et al., 2002).
Durante el curso de la eutrofización, las poblaciones de diatomeas
48
decrecen y otros grupos persisten como los dinoflagelados o las
cianobacterias.
Las diatomeas centrales se reconocen como el grupo de microalgas que
contiene las especies más deseables como parte del fitoplancton costero
por ser alimento de consumidores superiores y generalmente no forman
florecimientos algales nocivos, no producen toxinas y además, las
diatomeas se consideran el mejor alimento para el camarón por encima
de otro tipo de microalgas (Jory, 1995).
Las cianobacterias son consideradas como peligrosas y no forman parte
importante de la cadena alimenticia en los ecosistemas acuáticos, además
producen malos sabores al agua y generan sustancias tóxicas para los
animales acuáticos. Las cianobacterias crean condiciones de pH elevado
debido a la disminución de carbono inorgánico lo cual a su vez, favorece
su desarrollo sobre otras especies deseables.
A lo largo del día, el camarón cambia sus hábitos alimenticios de
nocturnos a diurnos, la menor actividad se da a concentraciones de
oxígeno disuelto menores a 4 mg/L. Esto debe considerarse para la
dosificación del alimento en sistemas semiintensivos sin aireación.
49
Cuando se observan concentraciones de oxígeno menores a 3 mg/L por la
noche, será necesario disminuir la alimentación balanceada hasta alcanzar
mayores niveles (Focken et al., 1998).
Los acuacultores requieren que los florecimientos fitoplanctónicos
promovidos por la fertilización sean estables y las especies beneficien el
desarrollo de la especie en cultivo; en la actualidad se está desarrollando
la investigación sobre las sucesiones fitoplanctónicas dentro del estanque
por medio de la administración de bacterias benéficas (Yussoff et al.,
2002). Se ha observado que las diatomeas crecen rápidamente con
adiciones frecuentes de nitrato, los flagelados se relacionan con una alta
disponibilidad de amonio o de nitrógeno orgánico disuelto el cual puede
modificar la sucesión de especies y provocar florecimientos algales
nocivos que pueden afectar el sabor, la sobrevivencia y el precio de las
especies cultivadas.
En aguas con alto contenido de fósforo y nitrógeno, las cianobacterias
tienden a dominar la comunidad fitoplanctónica. Las altas temperaturas y
el alto suministro de nutrientes le dan ventaja a las cianobacterias para
formar florecimientos sobre el fitoplancton eucariota. En estanques de
50
cultivo, Yussoff et al. (2002) encontraron una dominancia de algas azulverde cercanas al 90% cuando la fuente de agua estuvo enriquecida en
nutrientes y dominada por cianobacterias.
Las partículas sólidas de tamaño entre 0.5 y 5 micras, cuando consisten
de microalgas y agregados microbio-detritales (material orgánico y
mineral), incrementan la tasa de crecimiento de Litopennaeus vannamei
en un 53% (Martínez-Córdoba et al., 1998).
Los nutrientes que se encuentran en el agua intersticial de los suelos de
los estanques, pueden ser potencialmente liberados a la columna de agua
y quedar disponible para ser utilizados por el fitoplancton. En la zona
costera los nutrientes provenientes del nitrógeno total pueden proveer del
30-100 % del nitrógeno utilizado por el fitoplancton en la columna de
agua en condiciones de turbulencia, por su parte, el fosfato es liberado
bajo condiciones anaeróbicas del sedimento por difusión (Berner, 1980).
Los estanques reciben alta cantidad de materia orgánica en forma de
fertilizantes, alimento y desechos metabólicos que bajo condiciones
aerobias soportan una gran variedad de la vida bentónica y que a su vez,
son una fuente importante de alimento para el camarón. Por lo tanto, es
51
necesario conocer la condición del fondo del estanque en una
profundidad de al menos 5 cm y analizar su contenido de materia
orgánica, acidez, fosfato, hierro disponible y pH. El pasar el sedimento
por una malla de 500 micras y analizar el material retenido, también
proporcionará información sobre los agregados algales que son fuentes
potenciales de alimento natural; los agregados de cianobacterias,
diatomeas y fauna asociada que crece en el fondo y más tarde flota hacia
la superficie son parte de este alimento natural además de otros agregados
formados por algas filamentosas unidas a masas de organismos.
1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas.
Luz
Uno de los factores que pueden ser limitantes para el crecimiento de
fitoplancton en los estanques de cultivo es la luz, en estos casos, la
profundidad y la turbidez pueden ser los factores que determinen el
crecimiento algal (Burford, 1997). En lugares donde la temperatura y la
luz no son limitantes, las concentraciones de nutrientes y las proporciones
entre ellos, son los factores que determinan la dominancia de los grupos
52
taxonómicos de fitoplancton.
Temperatura
La luz y la temperatura son consideradas como los factores más
importantes que afectan a todos los procesos dentro del estanque, esto se
ha determinado en estudios experimentales bajo condiciones de
temperatura controlada (Xuemei y Zhinan, 1999). Las mejores cosechas
en Sinaloa, parecen obtenerse durante la época de primavera-verano y a
altas temperaturas (Guerrero-Galván et al., 1999).
Salinidad
La baja salinidad favorece a las cianobacterias y si la salinidad es mayor a
10, las cianobacterias son raras o ausentes. Los florecimientos de
cianobacterias se presentan generalmente cuando hay una disminución de
la salinidad aunque a altas salinidades y con condiciones adecuadas de
nutrientes, se puede mantener la dominancia de cianobacterias sin llegar a
desarrollar florecimientos.
Exceso de nutrientes y la relación N:P
Los elementos más importantes que regulan el crecimiento y la
composición de especies del fitoplancton marino son el fósforo y el
53
nitrógeno, y para las diatomeas también el silicio (Haraldsson y Granéli,
1995). El enriquecimiento de silicio y fósforo promueve la dominancia de
diatomeas, mientras los niveles de nitrógeno son bajos. Cuando los
nutrientes son abundantes, otros factores como la luz, vitaminas o
elementos “traza” pueden controlar la dinámica del fitoplancton. Se ha
observado que las aguas de los ríos en las que se descargan aguas con
fertilizantes de los suelos agrícolas, ricos en N y P inorgánico, estos
estimulan el crecimiento de las diatomeas, mientras que las aguas de los
ríos de las áreas boscosas, ricas en sustancias húmicas, incrementan el
crecimiento de los dinoflagelados (Granéli y Moreira, 1990).
Los valores de N:P bajos (<10) promueven la dominancia de
cianobacterias, se ha observado que las cianobacterias son raras o
ausentes cuando la proporción en peso de nitrógeno y fósforo total es
mayor a 29 en la columna de agua (Smith, 1983).
En cultivos intensivos, la adición de nitrógeno solo o con silicato al
estanque produce un aumento en la tasa de crecimiento de diatomeas,
pero cuando se añade al estanque una combinación de nitrógeno, fósforo
y carbono, las cianobacterias crecen significativamente más. El
54
crecimiento de las diatomeas en estos sistemas pudiera llegar a cesar
cuando el abastecimiento de sílice se agota y entonces otras clases de
fitoplancton (las cuales son en su mayoría tóxicas) pueden continuar
proliferando utilizando el ''exceso'' de nitrógeno y fósforo (Radach et al.,
1990). El silicato puede provocar el aumento en la tasa de crecimiento de
las diatomeas y sacar de competencia a otros grupos algales. La adición
de silicato en el estanque hace que disminuya la tasa de crecimiento de las
cianobacterias. El enriquecimiento de nutrientes puede minimizarse, en
particular, reduciendo los niveles de fósforo y con la adición de nitrógeno
y silicato pueden promover el crecimiento de fitoplancton benéfico en
estos sistemas (Yussoff et al., 2002). En la tabla 8 se muestran las
concentraciones y proporciones estequiométricas de nitrógeno: fósforo en
las aguas de estanques de cultivo de camarón y el fitoplancton dominante
en cada caso. En general, se observa que a bajas concentraciones de
fósforo se tienen valores elevados de N:P y dominan las cianobacterias y
diatomeas. Igualmente, se señala de mortalidades de camarón y/o baja
cosecha cuando se presentan altas concentraciones de amonio.
55
Tabla 8. Fitoplancton dominante de acuerdo a las concentraciones medias
y proporciones de nutrientes medias en estanques de cultivo de camarón.
Lugar
Amonio
(µM)
Nitrato
(µM)
Estanques intensivos
en Australia
21.4
Estanques intensivos
en Malasia
-
5
Estanques en Taiwan
226-358
Estanques semiintensivos, Bangladesh
Nitrito
(µM)
Fosfato
(µM)
Silicato
(µM)
N:P
1.6
0-53.5
60
11
0.1
7
1.9
35-66
3.313.0
<1
-
-
128
92.8
1.8
11.4
-
-
Estanques de cultivo
en Bohai, China
1.9-2.8
11.547.4
2.6-3.8
0.5-1.0
17.430.7
Estanques intensivos
en Tailandia
13.6
-
1.6
15
27
-
Estanques cero
recambio en Belice
0.7-10
-
-
-
-
-
5.7
continuación de las columnas en la siguiente pàgina
56
Fitoplancton dominante
Efectos/Producción
(kg/ha)
Referencia
Cianobacterias, clorofitas,
diatomeas y flagelados cafés
-
Buford (1997)
Diatomeas, cianobacterias y
dinoflagelados
5101
Yus soff et al. (2002)
Alexandrium tamarense
Clorofitas
Diatomeas
Mortalidad de
camarón y efectos
sobre peces
Huei-Meei et al. (1993)
Diatomeas, cianobacterias
clorofilas y euglenofitas
532-697
Islam et al. (2004)
Skeletonema, Coscinodiscus,
Thalassionema, Peridinium
1130
Mingyuan y Jiasheng
(1993)
Trichodesmium, Chlorococcum,
Coscinosira Nitzschia, Lyngbya
4,119
Tookwinas y
Songsangjinda (1999)
Clorofitas, dinoflagelados y
fitoflagelados
15000
Burford et al. (2004)
continua
57
Tabla 8. continuación
Lugar
Amonio
(µM)
Estanques
experimentales en
La Paz, B.C.S., México
Nitrato
(µM)
Nitrito
(µM)
0.111.5
Fosfato
(µM)
-
Silicato
(µM)
0.1-4.1
N:P
-
-
Efluentes de estanques 164
semi-intensivos
en Sonora, México
142
-
-
-
-
<0.1
Estanques semiintensivos, 2 ciclos de
cultivo (O-I y P-V) en
Sinaloa, México
0.2-1.4
0.3-0.5
0.7-2.2
-
1.167
<0.1Estanques semiintensivos en Sinaloa, 24.7
México (variación
diurna)
<0.2-4
<0.251.9
<0.1-0.3
-
80*
* (NH4+NO3+NO2)/PO4 (estimado de Páez-Osuna et al., 1994).
- no presentado
continuación de las columnas en la siguiente pàgina
58
Fitoplancton dominante
Efectos/Producción
(kg/ha)
Referencia
-
Gárate-Lizárraga et al.
(1999c; 1999d)
Bustillos-Guzmán et al.
(2004)
Diatomeas Nitzschia, Navicula;
Cianobacterias Microcoleus,
Spirulina, Oscillatoria,
Schizotrix, Calothrix y
Phormidium;
Clorofitas Clorella y Dunaliella
-
Paniagua-Michel y García
(2003)
Cianobacterias y diatomeas.
Proliferaciones de dinoflagelados
y cianobacterias
1822-2125
Guerrero-Galván et al.
(1999); AlonsoRodríguez y Páez-Osuna
(2003)
Synechocystis diplococcus,
Oscillatoria limnetica,
Prorocentrum minimum,
Scrippsiella trochoidea,
Cyclotella y Nitzschia.
800-2100
Cortés-Altamirano et al.
(1995; Páez-Osuna et al.
1994); Ruiz-Fernández y
Páez-Osuna (2004)
Dinoflagelado Scrippsiella;
Diatomea Amphora;
Prasinofísea Nephroselmis
59
Hidrodinámica
Los sistemas eutróficos como son los estanques, que se mantienen
mezclados, ya sea por viento o por sistemas de aireación muestran una
condición deseable, tienen mayor variedad de fitoplancton, incluyendo
varios géneros de diatomeas, algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados
y euglenoides (Paerl, 1988). Se han registrado buenos rendimientos en
estanques de tipo intensivo en Sinaloa donde había mayor diversidad y
menor abundancia fitoplanctónica contra el tipo semi-intensivo donde
dominaron las cianobacterias y se observaron algunos florecimientos de
cianobacterias y dinoflagelados (Cortés-Altamirano, 1994).
Condición del sedimento
Las condiciones recomendables para el sedimento en el estanque de
cultivo de camarón son las siguientes: pH >7, concentración de materia
orgánica <1% y nutrientes 20-30 ppm de NO3- y 2.5 ppm de PO4-3
(Cabrera-Toledo y Rodríguez, com. pers.). Estos autores mencionan que
los manejadores de estanques tienden a encalar rutinariamente los fondos
de los estanques entre cosechas. Esta práctica puede no ser es necesaria, a
no ser que el suelo del estanque este por debajo de 7. l.
60
1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de
microalgas útiles.
El manejo ideal de un estanque semi-intensivo consiste en controlar la
densidad de microalgas y su relación con la cadena alimenticia tal como
el equilibrio entre la concentración mínima de oxígeno y el buen
desarrollo del camarón, regulando el agua de intercambio y la tasa de
alimentación hasta su cosecha. Es deseable controlar la densidad de
especies de fitoplancton benéfico para mantener una adecuada calidad del
agua y proveer de una fuente de alimento nutritiva ya sea directa o a
través de la cadena alimenticia para el camarón.
Es importante identificar las variables clave que determinan la
dominancia algal y los factores que controlan las comunidades
fitoplanctónicas en el sitio de cultivo en particular, de acuerdo a las
condiciones geográficas y de ubicación con relación a las fuentes de
abastecimiento y de descarga del efluente. Las siguientes
recomendaciones pueden ser de utilizadas como guía en la producción de
fitoplancton benéfico en los estanques de cultivo de camarón:
61
(1) Es necesario conocer los niveles naturales de los macro nutrientes
tanto en agua como en el sedimento, considerando que éstos últimos
pueden estar siendo suministrados a la columna de agua por su
liberación de los sedimentos.
(2) Es de gran utilidad conocer la composición de especies que dominan
las comunidades microalgales dentro del estanque y en la fuente de
abastecimiento en las diferentes épocas del año para saber que
modificaciones se observan dentro de los estanques y su relación
con las condiciones fisicoquímicas del mismo durante los ciclos de
cultivo.
(3) Es recomendable aplicar la fertilización en dosis bajas y frecuentes,
considerando la importancia no solo de la concentración de los
nutrientes sino de la proporción entre ellos, tratando de mantener
una adecuada concentración de los nutrientes en la columna de agua
y atendiendo particularmente los niveles de concentración del silicio
que sean suficientes para promover la presencia de diatomeas.
(4) El monitoreo de las variables fisicoquímicas y del fitoplancton, así
como la observación del color del agua y la condición del camarón
62
proveerá información sobre cuáles son las variables más
importantes para mantener una adecuada producción de fitoplancton
que contribuya al buen desarrollo del cultivo que podrá ser aplicada
a los programas de operación de los estanques de esa granja o zona
de granjas en particular.
63
2. El fitoplancton y la larvicultura
2.1 Introducción
Un buen manejo del fitoplancton en la larvicultura, ejerce beneficios en la
condición y salud de la postlarva producida en laboratorio. Uno de estos
beneficios es la reducción en la cantidad de amonio y nitrito producido
por las post-larva mediante una combinación de dieta natural y artificial
( Chaetoceros , alimento balanceado y larvas de chironómidos)
(Shishehchian et al., 1999). Los géneros de microalgas más utilizados en
la producción de larvas son Skeletonema, Chaetoceros, Tetraselmis,
Chlorella e Isochrysis y hay una tendencia a sustituir parte del suministro
de microalgas por alimento formulado.
Actualmente se utilizan en el mundo una cantidad estimada de 146
toneladas (peso húmedo) de microalgas por año para producir 530,784
toneladas de camarón adulto por año (Muller-Feuga, 2000). Otros
aspectos a considerar en larvicultura son la sobrevivencia, el ciclo de
muda, y el peso seco, los cuales son mayores mediante una dieta que
incluye a las microalgas de los géneros Chaetoceros y Tetraselmis
65
(Villamar y Landgdon, 1992). Se ha probado también que la alimentación
de larvas en cultivo de especies como P. aztecus, P. setiferus, L. vannamei
y L. stylirostris es mejor a base de diatomeas que de fitoflagelados y que
la complementación con Artemia al inicio de la segunda etapa de
protozoea, mejora la condición de las larvas (Kuban et al., 1985).
Los requisitos que deben reunir las microalgas que se administren como
alimento a los penaeidos son los siguientes (Báez-Dueñas et al., 1993):
1.- Deben de ser fácilmente reconocibles por la larva de un tamaño
que le permita su deglución
2.- Pertenecer a la flora pelágica y poseer un movimiento suave
3.- Ser digeribles y altamente nutritivas
4.- Ser fáciles de cultivar
A pesar de que las diatomeas promueven un buen crecimiento en larvas de
camarón, existen varias que son tóxicas, como es el caso de algunas
especies de los géneros Navicula y Coscinodiscus para las larvas de
Penaeus japonicus (Shigueno, 1975), otras diatomeas producen ácido
domoico, toxina cuyo síndrome es el ASP (Envenenamiento amnésico por
consumo de mariscos) como Amphora coffaeformis, Nitzschia-navis
66
varingica y Pseudo-nitzschia spp. (Davidovich y Bates, 2001).
2.2. Mareas rojas en la zona costera
Las mareas rojas o florecimientos algales son la manifestación visual de
la proliferación de microalgas en el agua, se producen manchas que son
visibles y están relacionadas con la presencia de nutrientes disueltos,
dióxido de carbono y luz, entre otros factores. Cuando llegan a ser
millones de células por litro es cuando es posible percibirlos visualmente.
En la mayoría de los casos estos florecimientos algales son benéficos para
la acuacultura ya que forman parte de la alimentación directa o indirecta
de las especies en cultivo. El color varía de tonalidades café a rojizo y de
amarillo a azul, dependiendo del organismo dominante. La alta rapidez de
reproducción y la agregación provocan altas densidades de microalgas en
el agua que pueden provocar problemas por varias razones (Hallegraeff,
2002):
(a) Consumo de oxígeno disuelto durante la respiración, la cual se lleva a
cabo por la noche o en días nublados ya que se consume pero no se
produce oxígeno.
67
(b) Consumo de oxígeno por respiración bacteriana durante la
descomposición al decaer el florecimiento.
(c) Asfixia de la especie cultivada debido al taponamiento de sus
estructuras de respiración.
(d) Daño físico a las especies en cultivo debido a que algunas microalgas
tienen estructuras duras que provocan ulceraciones o producción
excesiva de mucus debido a la irritación en partes vitales del
organismo en cuestión, como son las branquias y los apéndices.
(e) Algunas especies de microalgas producen mucus o masas gelatinosas
que provocan taponamiento de branquias y consumo de oxígeno por
su degradación.
(f) Producción de especies de oxígeno reactivo (peróxidos de hidrógeno)
que provoca la producción de mucus, el cual taponea las branquias
(g) Producción de toxinas y envenenamiento del organismo cultivado en
cuyo caso no es necesaria una alta densidad de organismos para
provocar mortalidad o daño al organismo, ya sea directamente o a
través de la cadena alimenticia cuyo eslabón final puede ser el
hombre.
68
Actualmente se está realizando una extensa investigación sobre los
metabolitos producidos por las microalgas y que pueden afectar a otros
organismos, entre ellos están las sustancias alelopáticas, toxinas y los
desechos metabólicos. Algunas de las toxinas producidas por microalgas
se investigan por la posibilidad de elaborar fármacos utilizados en
tratamientos contra el cáncer y otras enfermedades crónicas. También se
trabaja en el descubrimiento de metabolitos, aún desconocidos. Dentro de
las toxinas que produce el fitoplancton y que han causado problemas en la
acuacultura en Australia, se encuentran los síndromes que abarcan
síntomas desde malestares gastrointestinales, neurológicos, que pueden
producir daños al ecosistema, pueden provocar la muerte de la especie en
cultivo, o llegan, incluso a producir la muerte en el hombre (Tabla 9).
69
Tabla 9. Microalgas dañinas en la acuacultura según Hallegraeff (2002).
Síndrome*Desde
Toxinas
asociadas
Microalga
Saxitoxinas
Alexandrium
spp.
G. catenatum
Pbc**
cianobacterias
Vector
Organismo
Efectos
intermediario afectado
Aves,
moluscos o mamíferos Parálisis
peces
y hombre, respiratoria,
planctívoros peces y muerte
camarón
PSP
1793
DSP
Ácido
Dinophysis spp.
1978 okadaiko
Prorocentrum
moluscos
Pectenotoxinas lima
ASP
1987
Ácido
domoico
NSP
1970
Karenia spp.
Brevetoxinas
K. brevis,
gymnodimina
K. mikimotoi
AZP
1995
Aspirazida
CFP
1500
Gambierdiscus
Ciguatoxinas
toxicus
FAT
1983
Hemolisinas
EAS
1988
No se conocen
camarón
en cultivo Diarrea y
y el
tumores
hombre
moluscos, Aves y
Pérdida de
Pseudonitzschia
aves, peces mamíferos memoria
spp.
planctívoros marinos reciente
peces y
Peces y
moluscos,
hombre
brisa marina
Protoperidinium
moluscos
crassipes
Dificultad
respiratoria y
problemas de
locomoción
Mamíferos Síntomas de
y hombre DSP y NSP
peces
tropicales
Hombre
Desequilibrio
y muerte por
falla
respiratoria
Prorocentrum
rhathymum
ostión
Ostión
Hemólisis
en ostión
Pfiesteria
piscicida
peces
Peces y
hombre
Neurológico,
respiratorio y
dermatológico
*Nomenclatura y estructura en Fig. 3. **Pyrodinium bahamense var. compressum
70
2.3 Estructura química de las biotoxinas:
Las biotoxinas marinas comprenden un amplio espectro de sustancias
activas y difieren en origen, composición química, estructura, solubilidad
y mecanismos de acción. En esta sección se ilustran la estructuras de las
principales biotoxinas que producen los síndromes mencionados en la
Tabla 9.
X1
R1 HNCOO
H
NH
HN
+
H2N
+
NH2
N
NH
OH
OH
R2
R3
Saxitoxinas que producen PSP (Paralytic Shellfish Poisoning)
Fig. 3. Estructura de las principales biotoxinas que afectan a la acuacultura.
continua
71
Fig. 3. continuaciòn
R
COOH
HN
COOH
Ácido Domóico que produce ASP (Amnesic Shellfish Poisoning)
Ácido Okadáico que produce DSP (Diarrhetic Shellfish Poisoning)
Brevetoxinas que producen NSP (Neurotoxic Shellfish Poisoning)
continua
72
Fig. 3. continuaciòn
R1
O
O
HO
H
O
H
H
O
H
H
NH
H
O
HO
O
OH
R2
O
O
O
H
Azpirazida que provoca AZP (Azaspiracide Poisoning)
Ciguatoxinas que provocan CFP (Ciguatera Fish Poisoning)
73
2.4 Mareas rojas en el noroeste de México
A escala mundial, el número de especies formadoras de mareas rojas se
está incrementando rápidamente. En México este incremento también ha
sido observado, no sólo en número, sino también en días de permanencia
de los florecimientos (Cortés-Altamirano et al., 1999; Gárate-Lizárraga et
al., 2001).
Las mareas rojas registradas en las costas de Baja California Sur han sido
provocadas por especies que no producen toxinas, destacando las
formadas por el protozoario Mesodinium rubrum, los dinoflagelados
Noctiluca scintillans, Scrippsiella trochoidea, Akasiwo sanguinea y más
recientemente Alexandrium affine, y Cochlodinium polykrikoides, los
cuales han ocurrido por primera vez en el otoño de 2000 en Bahía de La
Paz y Bahía Concepción. Del grupo de las diatomeas destacan los
florecimientos de Proboscia alata y Pseudo-nitzschia pungens en Bahía
Magdalena y Rhizosolenia debyana y Chaetoceros debilis en la Bahía de
La Paz (Gárate-Lizárraga y Siqueiros-Beltrones, 1998; Gárate-Lizárraga
et al., 2003). También han sido reportadas especies productoras de toxinas
PSP tales como G. catenatum, Alexandrium monilatum y A. catenella
74
(Gárate-Lizárraga et al., 2001; Morquecho y Lechuga, 2001). Estos
mismos autores, también han mencionado la presencia de especies
productoras de toxinas diarreicas tales como Dinophysis fortii y D.
acuminata.
El registro de mareas rojas en Sonora se ha llevado a cabo durante 25
años en Bahía de Bacochibampo, Guaymas, Sonora y se encontró que 43
de tales eventos estuvieron formados por tres especies, Noctiluca
scintillans , Gymnodinium catenatum, Gonyaulax cf. polyedra y
Mesodinium rubrum sin provocar efectos adversos en el ecosistema. Los
meses de mayor incidencia de mareas rojas fueron noviembre, diciembre
y enero, en coincidencia con la época de surgencias. Las mareas rojas
guardaron una relación con la fertilidad provocada por las surgencias e
inversa con las condiciones de “El Niño” (Manrique y Molina, 1997).
Una marea roja en abril de 2003 provocó la mortalidad de peces,
moluscos y otros invertebrados en Kun Kaay, Sonora, las especies
responsables fueron Chatonella marina y Chatonella cf. ovata, esta
marea roja provocó de hasta el 40% de mortalidad de postlarvas en los
laboratorios de producción en la zona (Barraza-Guardado et al. 2004).
75
En Sinaloa, en particular en Mazatlán se tiene un registro de especies
formadoras de mareas rojas desde hace más de 20 años en la cual se han
agregado más de 10 especies en la última década (Cortés-Altamirano,
2003). Las microalgas consideradas tienen una amplia gama en el tipo de
metabolismo, desde ser fotosintéticas (autótrofas), pasando por mixotrofía
(realizan fotosíntesis y/o ingieren material) y heterotrofía, esto es,
organismos considerados como microalgas que consumen a otros
organismos para obtener la la energía necesaria para realizar sus funciones
vitales. Durante el invierno de 1998 se registraron importantes
florecimientos de Mesodinium rubrum en el norte de Sinaloa (GárateLizárraga et al., 2002). Los florecimientos de esta especie son muy
importantes desde el punto de vista de la fertilidad de la zona costera.
Las mareas rojas en las costas Nayarit han sido documentadas desde 1997
con la presencia de Mesodinium rubrum (Cortés-Altamirano et al.,
1997b), posteriormente y al igual que en el resto del Golfo de California,
se presentaron desde el año 2000, dominadas por Cochlodinium
polykrikoides (Cortés-Lara, 2002a) y Gymnodinium catenatum (Cortés-
76
Lara, 2002b) y en el 2003 se presentó el primer florecimiento de una
rafidofícea, Fibrocapasa japonica sin registrarse efectos sobre otros
organismos y se sospecha que otra rafidofícea, Chatonella cf. antiqua ha
provocado mortalidad de peces en esa zona (Cortés-Lara et al., 2003). Se
sabe que ha habido efectos sobre la camaronicultura en el norte del estado
pero no han sido documentados.
Las rafidofíceas Fibrocapsa japonica, Heterosigma akashiwo y
Chattonella marina se consideran especies ictiotóxicas, formadoras de
florecimientos, estas especies se han localizado en el Pacífico Mexicano
en Baja California Sur, Sinaloa y Guerrero (Band-Schmidt et al., 2004).
La información discutida en esta última sección es presentada en las
Tablas 10 y 11 y se añaden los efectos en las costas de los estados del
noroeste o en otros sitios donde se han presentado dichas especies.
2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura
Las cianobacterias del género Trichodesmium forman grandes
florecimientos en áreas oceánicas y costeras en regiones tropicales y
subtropicales durante la época de calma, contribuyen con una proporción
77
78
79
80
81
82
83
84
85
Tabla 12. Mareas rojas potencialmente nocivas o tóxicas para la larvicultura
(Lámina 3).
Localidad
Especie
afectada
Época
del Microalga
año
Efectos
Contenido
intestinal
Impide
desarrollo a
P.
Trichodesmium
Australia merguiensis V-O
No
protozoea,
spp.
baja
sobrevivencia
Baja
Oscillatoria
Guayas,
sobrevivencia Si
I -P brevisEcuador
sabor a lodo
Mortalidad
Nitzschia
Do Son,
V-O navis-varingica de postlarvas
Vietnam
en cultivo
Mortalidad Disminución
L.
de nauplio, de la
vannamei
Gymnodinium zoea y PL en cantidad de
Sinaloa,
laboratorio material en
I-P catenatum
México L.
y camarón el tracto
stylirostris
adulto en
digestivo
estanques
La Paz, L.
México vannamei
I-P
Schizothrix
calcicola
Mortalidad y
disminución
Si
de crecimiento
en PL
Referencia
Preston et
al. (1998)
Massaut y
Ortiz (2003)
Kotaki et
al. (2000)
AlonsoRodríguez
y PáezOsuna
(2003; Páez
Osuna et
al. (2003);
este estudio
PérezLinares et
al. (2003)
- no presentado
importante de productividad primaria en el océano e introducen nitrógeno
molecular a la productividad primaria ya que son capaces de fijarlo para
realizar la fotosíntesis. En Sinaloa, durante 1981, se detectaron grandes
86
manchas formadas por la cianobacteria Trichodesmium erythraeum
(Oscillatoria erythraea), esto ocurrió durante los efectos de “El Niño”.
Trichodesmium, aparentemente, no es tóxica pero no es nutritiva, si está
presente, el hepatopáncreas puede estar lleno de cianobacterias pero la
larva no crece (Yusoff et al., 2002).
Estudios de laboratorio realizados en México observaron una disminución
en el crecimiento de la postlarva PL30 expuesta a la cianobacteria
Schizothrix calcicola, además de serios daños en el tejido gastrointestinal,
este tipo de lesiones puede interferir con la absorción de alimento lo cual
explica la disminución de tamaño observado en las granjas del sur de
Sinaloa. La mortalidad no se modificó por la exposición a la cianobacteria
pero si se observó una disminución en la actividad alimenticia y la
coloración azul-verde del intestino (Pérez-Linares et al., 2003).
2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa
El establecimiento de la actividad camaronícola en Sinaloa inició en 1980,
desde ese entonces, varios eventos de mortalidad han afectado a esta
industria, particularmente en los meses de febrero a mayo en los
87
siguientes años; 1979, 1985, 1997, 2001 y 2003, eventos de mortalidad
de peces, camarón adulto en granjas y en el medio natural, y larvas en
laboratorios de producción en Sinaloa (Mee et al., 1986; AlonsoRodríguez y Páez-Osuna, 2003). Estos eventos coinciden con la
presencia de mareas rojas en la zona costera de donde se abastecen de
agua los laboratorios y granjas (Tabla 13).
Los eventos de mortalidad masiva de larvas de camarón en laboratorios
de Sinaloa que se han presentado en los años 1997, 2001 y 2003 en el
período de transición invierno-primavera, se ha tratado de investigar la
Tabla 13. Eventos recientes de mortalidad de larvas en la zona costera de
Sinaloa.
Sur, 1997
Toxicidad LP=80 µg
%
Presencia de G. catenatum STX/100g tejido
mortalidad
ostión
29*
100
Si a bajas densidades
Sur, 2001
100
Si a bajas densidades
Sur, 2003
100
Si a bajas densidades
Positivo (no
publicado)
Centro y Norte,
2003
70-100
Si a altas densidades
Positivo (no
publicado)
Región /año
88
40**
causa de dichos eventos. Como resultado de la investigación y por la
experiencia de los productores, se ha establecido que en los casos
mencionados, la toxicidad está en el agua de abastecimiento cuando hay
mareas rojas, y más aún, se ha encontrado que invariablemente está
presente el dinoflagelado Gymnodiniun catenatum que produce toxinas
del tipo PSP (=Paralytic Shellfish Poisoning), las cuales tienen la
característica de producirse y contenerse dentro de la célula y de ser
hidrosolubles. Ya que no se han encontrado células de fitoplancton en el
agua bombeada de la playa, y siendo la toxina hidrosoluble, por lo tanto
es muy probable que la toxina esté pasando a través del filtro del agua de
bombeo hacia los laboratorios.
En Mazatlán se ha detectado toxicidad del tipo PSP debajo del límite
permisible en al menos 2 ocasiones (1997 y 2001) y en una ocasión
toxicidad 30 veces arriba del límite permisible, en abril de 2003 en la
concha-joyero Chama buddiana (Alonso-Rodríguez et al., 2004).
Gárate-Lizárraga et al. (2002b) han señalado que el perfil de toxinas en
muestras de G. catenatum recolectadas en Bahía Concepción está
compuesto por neoSTX, dcSTX, dcGTX2, dcGTX3, B1, B2 y C2,
89
mientras que el de muestras de G. catenatum de Mazatlán solo estuvieron
presentes las toxinas C2, dcGTX2, y dcGTX3 (Gárate-Lizárraga et al.,
2004b). Los análisis de toxicidad en fitoplancton y ostión de piedra
(Striostrea prismatica=Ostrea iridescens=Crassostrea iridescens) en
1997 (Cortés-Altamirano y Alonso-Rodríguez, 1997), en 2001 (GárateLizárraga et al. 2002b; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; PáezOsuna et al., 2003) y en el año 2003 (datos no publicados) han resultado
positivos para toxinas de tipo PSP y negativos para las larvas de camarón
que resultaron muertas durante las mareas rojas en la zona de playa de
donde se abastecen los laboratorios.
Este problema sigue bajo investigación y se intenta conocer la causa de
mortalidad de las postlarvas en cultivo bajo condiciones de marea roja
dominada por G. catenatum. Las larvas pueden ser afectadas por la
producción de mucus por G. catenatum, observado sobre todo en la
temporada invierno-primavera de 2003 ya que el mucus impide el libre
movimiento de los apéndices de la larva y se advierte así, una
disminución en su alimentación y en su movimiento o porque el mismo
mucus demanda oxígeno para oxidarse y por lo tanto disminuye los
90
niveles de oxígeno. Todos estos factores disminuyen el oxígeno
disponible para mantener saludable a la larva. Otra causa es el
envenenamiento, y aunque los resultados de toxicidad han resultado
negativos para toxinas de tipo PSP en las larvas de camarón, puede ser
debido a la presencia de otros metabolitos que no son detectados
mediante la técnica de HPLC (High Performance Liquid Chromatography
) utilizada (Yu et al., 1998).
La toxicidad del tipo PSP producida por Gymnodinium catenatum, en
otros países se ha visto involucrada con la presencia de bacterias
asociadas, por lo que la inactivación bacteriana por métodos de
tratamiento de agua (UV, ozonación), puede ayudar a prevenir los efectos
sobre la larva. Por este motivo es necesario realizar investigaciones con
objeto de resolver este problema y poder diseñar un plan de acción en
casos de contingencia en larvicultura. Sogawa et al. (1998) encontraron
que el mucus en Gymnodinium sp. está compuesto de un polisacárido que
es liberado al medio y se manifiesta como un aumento en la viscosidad
pero también puede ser citotóxico, esto es, tóxico para las células
humanas y provoca procesos anticoagulantes y antivirales también.
91
2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de
mareas rojas y biotoxinas
Existen normas internacionales y nacionales para evitar los riesgos
derivados de la presencia de mareas rojas producidas por microalgas
peligrosas. La Norma Oficial Mexicana de Emergencia NOM-EM-005SSA1-2001 sobre salud ambiental, contiene especificaciones sanitarias
para el control de los moluscos bivalvos y otros moluscos expuestos a la
marea roja, también contiene los criterios para proteger la salud de la
Tabla 14. La fase de precontingencia inicia cuando al menos una muestra
rebasa los niveles de concentración indicados. En el caso del
fitoplancton se deben tener al menos 3 muestras diferentes que
rebasen los niveles de concentración indicados.
Toxina o Plancton
Concentración
Ácido domoico
100 ppm en tejido
Brevetoxina
10 UR/100 g de tejido
Saxitoxina
40 µg/100 g de tejido
Fitoplancton de agua de mar
2,500 cel/L (de Karenia brevis )
en agua
92
Tabla 15. Fase de contingencia se presenta al rebasar los niveles máximos
permisibles para cada tipo de toxina o plancton para las especies de
moluscos bivalvos (ostión, almeja, mejillón y escalopas) en sus
diferentes variedades, así como de otros moluscos.
Toxina o plancton
Límite máximo permisible
Ácido domoico
200 ppm en tejido
Brevetoxina
20 UR/100 g de tejido
Saxitoxina
Fitoplancton de agua de mar
80 µg/100 g de tejido
5,000 cel/L (de Karenia brevis ) en
agua
población, las cuales incluyen medidas de pre-contingencia (Tabla 14) y
de contingencia (Tabla 15). La toxicidad es detectada en moluscos
contaminados con biotoxinas en la zona afectada por estos eventos.
Las normas internacionales para la importación y exportación de
mariscos para consumo humano se aplican ya en algunos países como es
el caso de los que conforman la Comunidad Económica Europea, por
ejemplo en España (Tabla 16).
En México, la Secretaría de Salud emitió un Proyecto de Norma Oficial
Mexicana PROY-NOM-214-SSA1-2002 sobre productos y servicios; se
93
Tabla 16. Guía de importación de productos marinos, naturales o cultivados
(España, 2003).
Toxina
Límite permisible
PSP
80 µg eq. STX/100 g= 400 MU/100 g de tejido
DSP
160 µg eq. Ac. Okadaico/kg= 40 MU/kg de tejido
(incluye Ac.Okadaiko+dinofisistoxina+pectenotoxina )
ASP
20 µg Ac. Domóico/g de tejido
AZP
160 µg eq. Azaspirácido/kg de tejido
Yesotoxinas
1 µg eq. Yesotoxina/kg
CFP
Ausencia de Ciguatoxina CTX en tejido
de tejido
MU= Unidades ratón, eq.= equivalente
refiere a productos de la pesca frescos, refrigerados y congelados,
especificaciones sanitarias y métodos de prueba y límites máximos para
biotoxinas en productos pesqueros (Tabla 17).
En la actualidad se están desarrollando algunas técnicas para detectar
nuevas toxinas producidas por fitoplancton, las cuales son perfeccionadas
y modificadas con el objeto de estandarizarlas en el ámbito mundial,
94
Tabla 17. Biotoxinas marinas en productos pesqueros.
Especificación *
Especies
Límite máximo
Toxina amnésica de moluscos (Acido Moluscos
domoico)
20µg /g de carne
Toxina neurotóxica de moluscos
(Brevitoxina)
Moluscos
Negativa
Toxina paralizante de moluscos
(Saxitoxina)
Moluscos
80µg /100 g de carne
Toxina diarreica de moluscos (Acido
Moluscos
okadaico)
0,2µg /g de carne
Ver fórmulas en sección 2.3
mejorar su eficiencia y disminuír su costo. La tendencia a nivel nacional
e internacional es la aplicación de normas que permitan proteger la salud
del consumidor, lo cual exige que los productores tanto de productos
pesqueros extraídos o cultivados sometan sus productos a análisis en
laboratorios certificados, analizando el contenido de biotoxinas
producidas ya sea en el medio natural o en sistemas de cultivo, por lo
tanto este tipo de sustancias pronto serán parte de los requerimientos para
95
la emisión de permisos de exportación/importación, y por la importancia
de los volúmenes e ingresos por el cultivo de crustáceos como es el caso
del camarón, lo cual habrá que considerar desde ahora.
2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos del
fitoplancton nocivo en la larvicultura
Entre las medidas o acciones que se pueden implementar para prevenir y
contrarrestar los efectos del fitoplancton nocivo en la actividad
camaronícola están:
(a) Observación rutinaria del color del mar y análisis metódico del
fitoplancton de la playa y la fuente de abastecimiento de agua al sistema
de larvicultura.
(b) Capacidad de almacenamiento de agua suficiente para sortear
emergencias durante al menos una semana de duración del evento.
(c) En particular, es recomendable no bombear durante la noche debido a
que la mayoría de los organismos formadores de marea roja realizan
migración vertical y permanecen en el fondo durante la noche, respirando
y asimilando nutrientes. Durante el día ascienden para captar la luz y
96
realizar la fotosíntesis.
(d) Implementación de bioensayos con el agua de abastecimiento para
prevenir efectos de toxicidad como resultado del bombeo durante eventos
de marea roja, especialmente en presencia de Gymnodinium catenatum.
(e) Instalación de filtros más profundos en la playa ya que esto ha dado
buenos resultados en Sinaloa durante los eventos de mortalidad
mencionados. Esto se debe a que el suelo tiene la capacidad de absorber
parte de las toxinas disueltas en el agua.
(f) Contar con un sistema eficiente para eliminar bacterias y fitoplancton
indeseable mediante el tratamiento del agua con lámparas de luz
ultravioleta (UV), optimizando el tiempo de exposición, el cual está
relacionado con la velocidad de bombeo.
(g) Aplicación de ozono al nivel mínimo para no afectar el buen
desarrollo de la larva ya que la actividad bacteriana de especies útiles,
queda anulada y esto provoca un bajo rendimiento o mortalidad de la
larva.
(h) Es recomendable realizar también, rutinariamente análisis de oxígeno
disuelto y de amonio en el agua.
97
(i) En el caso de la presencia de marea roja, o de los efectos del
fitoplancton sobre la larva: se recomienda efectuar el análisis cuantitativo
y cualitativo de fitoplancton y análisis de biotoxinas o efectos de
biotoxinas en el fitoplancton, en el agua de bombeo, en moluscos, y en
larvas o camarón adulto que haya muerto o enfermado por efecto de la
marea roja.
Finalmente, es necesario subrayar la necesidad de investigación a fondo
sobre este problema ya que ha provocado grandes pérdidas económicas al
sector y se deberá buscar la raíz del problema para implementar medidas
para prevenir, resolver
o mitigar los efectos y disminuír daños
económicos a la industria del cultivo de camarón.
98
3. Prevención, mitigación y remediación de problemas de
fitoplancton asociado a la camaronicultura
Para prevenir los problemas en la camaronicultura, asociados al
fitoplancton, deben considerarse las siguientes medidas:
(a) La aplicación de fertilizantes al estanque deberá hacerse de acuerdo al
contenido de nutrientes en el agua y sedimentos.
(b) La cantidad del alimento suministrado deberá administrarse de
acuerdo al comportamiento alimenticio, hábitos y metabolismo del
camarón así como la búsqueda de correspondencia entre el alimento
suministrado y el alimento consumido para evitar pérdidas económicas y
el consecuente aumento de materia orgánica en el estanque en el
transcurso del ciclo de cultivo.
(c) Mejoramiento del diseño del estanque, construcción de estanques
amortiguadores y reducción o eliminación del recambio de agua de
manera tal que se disminuya o se evite el impacto de los efluentes en la
zona costera.
(d) Considerar la utilización de la aireación mecánica como una medida
para mejorar la diversidad y controlar la abundancia del fitoplancton.
99
(e) La ozonación se usa como tratamiento de desinfección por medio de
la desactivación de bacterias patógenas y virus, puede aplicarse también
para eliminar microalgas dañinas y degradar a la materia orgánica.
Actualmente, se esta estudiando la factibilidad de proyectos para el
establecimiento de sistemas de ozonación a gran escala en sistemas de
cultivo intensivos con el objeto de proteger a la industria de
enfermedades.
Se ha aplicado la ozonación en granjas del Ecuador con problemas graves
de síndrome de Taura (TSV Taura Syndrome Virus), en un área de 760 ha,
obteniendo una producción semejante a la cosechada antes de la
infección, la sobrevivencia aumentó de 10% al 60% con el tratamiento de
ozonación en el agua de abastecimiento (Schuur, 2002).
Los graves y variados efectos que dañan tanto a las especies en cultivo
como a la salud humana han estimulado la investigación en métodos de
mitigación de mareas rojas nocivas y tóxicas. Entre los conocimientos
básicos demandados está el entender los factores que regulan las
poblaciones de microalgas que forman esas mareas rojas y el diseño de
acciones que modifiquen esas condiciones. El control de florecimientos
100
tóxicos está aplicándose a nivel experimental, y para ello se utilizan
métodos químicos, físicos y biológicos.
Una de las técnicas de mitigación más usada en la acuacultura para
controlar eventos nocivos o tóxicos tanto en sitios semicerrados costeros
como en estanques de cultivo en Japón, es la aplicación de arcillas
ecológicamente inertes. Las arcillas no son muy costosas y actúan como
floculantes, en laboratorio, esta técnica provoca la agregación de las
células, acelerando la sedimentación de las microalgas y se puede alcanzar
una eficiencia del 100%, cuando se ayuda con un flujo de baja velocidad,
clarifica el agua, precipitando la totalidad de las células en 48 horas,
durante una marea roja formada por una especie en particular. Los efectos
adversos inmediatos son para los moluscos los cuales pueden verse
afectados por la cantidad de partículas que precipitan, otro de los posibles
efectos tiene que ver con el destino de las células precipitadas, las cuales
pueden formar quistes y eclosionar cuando las condiciones del estanque o
del área semicerrada se restablecen y por último, es necesario conocer los
efectos que ejercen las arcillas sobre la especie en cultivo, ya que es
determinante en la búsqueda de este tipo de técnicas de mitigación. En
101
Japón son frecuentes las mareas rojas monoespecíficas formadas por
Cochlodinium polykrikoides, se han aplicado 60,000 ton de arcillas sobre
un área afectada de 260 km2 a razón de 400 g m-2 por vía aérea logrando
limpiar una columna de agua de 2 metros sin sufrir pérdidas de los peces
en cultivo (Archambault et al., 2003).
Entre otros métodos químicos, se han experimentado con la aplicación de
carbonato de sodio (Na2CO3/H2O2) 3:2 y de formalina diluída, esta última
en estanques de cultivo de peces o camarón. Es necesario hacer pruebas de
laboratorio para conocer los efectos de dichas sustancias químicas a corto
y largo plazo sobre el ambiente y los organismos en cuestión antes de
aplicar estas técnicas de control de mareas rojas.
El control biológico se lleva a cabo mediante la exposición de la especie
formadora a depredadores naturales, en el caso de los tintínidos y
copépodos que son los mayores consumidores del fitoplancton se pueden
hacer experimentos conducentes a establecer en cuerpos de agua cerrados
la eficiencia de pastoreo y la factibilidad de su cultivo.
El control físico de los florecimientos se puede efectuar mediante la
aplicación de aireación mecánica la cual aumenta la turbulencia y provoca
102
daño físico a las células, dependiendo de las adaptaciones de la especie a
la agitación mecánica. La turbulencia afecta la fisiología de las células, la
asimilación de nutrientes, la depredación, etc. (Kiorboe, 1997).
Los factores a considerar en la aplicación de estos métodos de
remediación son: el tipo, talla y número de células que forman la marea
roja, el grado de toxicidad y peligrosidad, el tipo de cuerpo de agua
afectado, si tiene o no comunicación con el mar y su hidrodinámica. Por
otro lado, se deben considerar también las características de la especie en
cultivo y los posibles daños que puede provocar la cantidad de arcillas
administrada. Por último debe conocerse el destino que tendrán las
células si forman quistes que provocan mareas rojas recurrentes o si se
debe considerar solamente el consumo de oxígeno que necesitará durante
la descomposición de la materia orgánica. La aplicación de arcillas es un
método prometedor en la reducción de los impactos de las mareas rojas
en la acuacultura sobre todo en sistemas de baja energía. Es necesario
investigar los diferentes factores que intervienen en una buena eficiencia
de este tipo de técnicas a nivel laboratorio, previo a su aplicación en el
ambiente de manera experimental, y desde luego, antes de implementarla
103
como una medida de remediación a una mayor escala, en los casos en los
que la técnica resulte útil.
104
Heterocapsa niei
Cochlodinium polykrikoides
Prorocentrum minimum
Cylindrotheca closterium
=Nitzschia closterium
Marea roja formada por Cochlodinium polykrikoides. en los
estanques de cultivo de camarón en el CIBNOR, La Paz, B.C.S.,
Septiembre, 2000.
Lámina 1. Especies formadoras de mareas rojas en la costa y en estanques de
cultivo de camarón en La Paz. B.C.S.
105
A
B
F
E
I
D
C
J
K
G
H
L
M
(1) Dinoflagelados tecados; (A) Alexandrium sp., (B) Alexandrium monilatum, (C)
Ceratium balechii, (D) Ceratium furca, (E) Dinophysis caudata, (F) Dinophysis fortii, (G)
Ensiculifera sp., (H) Gonyaulax digitalis, (I) Prorocentrum compressum, (J) Prorocentrum
minimum, (K) Prorocentrum rhathymum, (L) Scrippsiella trochoidea (WEB), (M)
Protoperidinium conicum.
Lámina 2. Especies formadoras de mareas rojas en la zona costera de B.C.S.
continua
106
N
O
P
S
Q
T
U
R
V
W
X
(2) Dinoflagelados desnudos; (N) Akashiwo sanguinea (WEB), (O) Cochlodinium
polykrikoides (P) Gymnodinium catenatum. (3) Ciliados fotosintéticos; (Q) Mesodinium
rubrum. (4) Diatomeas; (R) Biddulphia alternans, (S) Chaetoceros debilis, (T)
Cylindrotheca closterium, (U) Pseudonitzschia pungens, (V) Proboscia alata, (W)
Rhizosolenia debyana. (5) Cianobacterias; (X) Trichodesmium erythraeum.
Lámina 2. continuación
107
Cianobacterias
Anabaena aequalis
Oscillatoria limnetica
Anabaenopsis elenkinii
Schizothrix calcicola
Dinoflagelados desnudos
Gymnodinium
incoloratum
Diatomea
pennada
Anabaena flos-aquae
Dinoflagelado tecado
Prorocentrum minimum
Gyrodinium spirale
Cylindrotheca
closterium
a) Especies nocivas y/o tóxicas en estanques de cultivo en el noroeste de México escala
10 mm.Modificados de Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna (2003).
Lámina 3. Especies formadoras de mareas rojas en estanques de cultivo.
continua
108
Dinoflagelados desnudos
Cianobacterias
Gymnodinium
simplex
Trichodesmium
thiebautii
Gymnodinium pulchellum
Diatomea pennada
Spirulina
subsalsa
Nitzschia navis-varingica
Dinoflagelados tecados
Alexandrium tamarense
Protoperidinium balechi
Pyrodinium bahamense
var. compresumm
b) Especies nocivas y/o tóxicas para el camarón adulto o en estadios larvarios en el
mundo. Detalles en el texto. Re-dibujado de la literatura citada en el texto.
Lámina 3. continuación
109
fijado
en vivo
Amylax triacantha= Gonyaulax triacantha
35-45 micras largo y 17-30 micras ancho
Ceratium dens= C. balechi solo o en
cadenas 140-206 micras de largo
en vivo
en vivo
Ceratium furca 125-230 micras de largo,
28-38 micras de ancho
en vivo
Gymnodinium sanguineum (=Akashiwo
sanguinea) 40-70 micras de largo y 38-53
micras de ancho
en vivo
Cochlodinium polykrikoides 30-40 micras largo
y 20-30 micras de ancho cadenas de hasta 16
células.
en vivo
Gyrodinium instriatum= Gymnodinium instriatum
30-75 micras de largo y 20-57 micras de ancho
Lámina 4. Especies formadoras de mareas rojas en la costa de Sonora,
Sinaloa y Nayarit. (Modificado deAlonso-Rodríguez, 2003).
continua
110
Fibrocapsa japonica= Chatonella japonica
30 x 25 micras de ancho
en vivo
en vivo
en vivo
Mesodinium rubrum 20-50 micras de diámetro
Pseudo-nitzschia spp. 33-160 micras
largo y 4 a 8 micras de ancho.
fijado
en vivo
Noctiluca scintillans 200-1000 micras de
diámetro
Gymnodinium catenatum 40-63 de diámetro
forma cadenas de hasta de 64 células.
fijado
Prorocentrum balticum 14-20 micras de diámetro
en vivo
en vivo
Oscillatoria erythraea=Trichodesmium erythaeum
las células miden de 11 a 19 micras de ancho y forman
largos filamentos de apariencia granulosa.
Peridinium quinquecorne 23-40 micras
de largo y 20-36 micras de ancho
Lámina 4. continuación
continua
111
en vivo
WEB
Prorocentrum mexicanum 39 micras
de largo y 29 micras de ancho
Porocentrum dentatum 17-20 micras de
largo
en vivo
en vivo
Prorocentrum micans 35-70 micras de largo y
20-50 micras de ancho
Prorocentrum minimum 14-19 micras de
largo
WEB
en vivo
Prorocentrum triestinum 18-22 micras de largo y
6-11 micras de ancho
Scrippsiella trochoidea 21-29 micras
de largo y 18 a 22 micras de ancho
Fotos: A. sanguinea cortesía de Lourdes Morquecho, P. dentatum y P. triestinum obtenidas
del Web, el resto son de los autores.
Lámina 4. continuación
112
Agradecimientos
Este trabajo fue realizado en las instalaciones de la Unidad
Académica Mazatlán, ICML-UNAM y fue financiado
parcialmente por el proyecto SEMARNAT-2002-C01-0161. El
primer autor es ex-becario CONACyT No. 86906. Agradecemos
a Germán Ramírez Reséndiz por el trabajo de diseño y edición
del manuscrito. A Clara Ramírez-Jáuregui por la provisión del
acervo bibliográfico. IGL es becario COFFA, EDI (P-DEGEPI
200203333) y ex-becario CONACyT (138138). AAída Martínez
(CICIMAR) y a Samuel Gómez Noguera (UA-Mazatlán) por las
facilidades en el uso del procesador de imágenes. Gracias a
CESASIN, ISAy a los productores por su confianza y apoyo en la
investigación de la problemática tratada.
113
114
Anexo 1
Problemas en la observación, identificación, fijación y
recuento de microalgas benéficas o dañinas.
El monitoreo de especies benéficas, tóxicas o formadoras de florecimientos
algales se lleva a cabo mediante los recuentos fitoplanctónicos y la
identificación de las especies en muestras naturales o de cultivo (agua de
abastecimiento y estanques).
Para varias especies que forman florecimientos, la observación del material
vivo sigue siendo indispensable para una identificación confiable al utilizar
microscopio de luz.
No hay un fijador universal, que sea adecuado para todos los tipos de
microalgas y todos los propósitos. Algunas especies se pueden fijar sin
perder la mayoría de sus atributos de estructura, volumen y color como son
la mayoría de las diatomeas.
Los fijadores más comunes para el fitoplancton son el acetato lugol o
solución de lugol y el formol o formalina. Los métodos de recuento,
identificación y fijación se encuentran ampliamente tratados en CortésAltamirano (1998) yAlveal et al. (1995).
115
tratados en Cortés-Altamirano (1998) yAlveal et al. (1995).
El lugol puede resultar un buen fijador para flagelados en general, solo que
obscurece las estructuras internas de la célula y en ocasiones resulta difícil
hacer una correcta identificación ya que el material necesita ser clareado. Es
importante vigilar la concentración final del lugol aplicado a la muestra,
reflejado por el tono ámbar que resulta cuidando que el tono no sea
demasiado obscuro ya que puede ser que no se obtengan los resultados
deseados para el tipo de microalga que se trata, este fijador es ideal para
células pequeñas y para conservar flagelos o estructuras muy finas.
El formaldehído (2-4%) resulta un fijador fuerte para muchas especies de
flagelados, tales como las prasinofiseas, dinoflagelados desnudos, este
fijador puede blanquear los pigmentos fotosintéticos que pueden ser
importantes para la identificación de una especie (Throndsen, 1993).
Algunos dinoflagelados como Gymnodinium spirale, G. catenatum y la
prasinofícea Nephoselmis sp, se ven severamente dañados con este fijador.
Este fijador es ideal para fijar dinoflagelados.
A las rafidofíceas es necesario identificarlas en vivo, ya que no se pueden
reconocer si son fijadas (Band et al., 2004). Una ligera cantidad de lugol
permitirá su fijación con fines de recuento.
Un ejemplo de casos que se deforman con los fijadores en aguas mexicanas
116
Algunos dinoflagelados como Gymnodinium spirale, G. catenatum y la
prasinofícea Nephoselmis sp., se ven severamente dañados con este fijador.
Este fijador es ideal para fijar dinoflagelados.
A las rafidofíceas es necesario identificarlas en vivo, ya que no se pueden
reconocer si son fijadas (Band et al., 2004). Una ligera cantidad de lugol
permitirá su fijación con fines de recuento.
Un ejemplo de casos que se deforman con los fijadores en aguas mexicanas
es el de Cochlodinium polykrikoides, del cual no se tienen muchos registros
en el Golfo de California pero muy probablemente es debido a la fijación.
Cuando las células de esta especie se fijan con formol se destruyen
completamente, sin embargo cuando se fijan con unas pocas gotas de lugol,
se dañan solo ligeramente (Osorio-Tafall 1943, Figueroa-Torres y ZepedaEsquivel 2001; Gárate-Lizárraga et al. 2004).
El lugol no es un buen fijador para los cocolitofóridos ya que disuelve las
estructuras formadas de carbonato de calcio.
Estas son algunas de las razones por las cuales es necesario realizar
observaciones en vivo de las muestras para su apropiada identificación.
La comparación morfológica se puede hacer mediante bibliografía general y
especializada. Dentro de la literatura general y mundial se cuenta con guías
taxonómicas para identificar diatomeas, dinoflagelados, fitoflagelados,
117
El lugol no es un buen fijador para los cocolitofóridos ya que disuelve las
estructuras formadas de carbonato de calcio. Los cocolitofóridos son muy
exigentes en el pH para su conservación por lo cual se realiza sin
preservativo, solamente llevando el pH a 8.5-9 con una solución de amonio.
Estas son algunas de las razones por las cuales es necesario realizar
observaciones en vivo de las muestras para su apropiada identificación.
La comparación morfológica se puede hacer mediante bibliografía general y
especializada. Dentro de la literatura general y mundial se cuenta con guías
taxonómicas para identificar diatomeas, dinoflagelados, fitoflagelados,
cianobacterias, clorofíceas, etc. (Cupp, 1943; Tomas, 1996; Faust y
Gulledge, 2002). Debido a que el fitoplancton de estanques de cultivo de
camarón se compone de especies de microalgas dulceacuícolas, salobres y
marinas, residentes principalmente de las zonas costeras, es necesario contar
con literatura de apoyo de estos tipos de agua. En la actualidad se cuenta con
guías para identificación de dinoflagelados y diatomeas del Golfo de
California (Licea et al., 1995; Moreno et al., 1996). Se cuenta también, con
una basta bibliografía especializada, desarrollada por investigadores de los
centros de educación e investigación en el noroeste de México. Actualmente
se está desarrollando por los autores un catálogo de identificación de las
microalgas de las lagunas de Sinaloa para el apoyo en estas tareas.
118
Referencias
Alcaráz, G., Chiapa-Carrara, X., Espinoza, V. y Vanegas, C. 1999a. Acute toxicity
of ammonia and nitrite on respiration of Penaeus setiferus postlarvae under
different oxygen levels. Journal of the World Aquaculture Society, 31: 98-106.
Alcaráz, G., Chiapa-Carrara, X., Espinoza, V. y Vanegas, C. 1999b. Acute toxicity
of ammonia and nitrite to white shrimp Penaeus setiferus postlarvae. Journal of
the World Aquaculture Society, 31: 90-97.
Allan, G.F., G.B. Maguire y Hopkins, S.J. 1990. Acute and chronic toxicity
of ammonia to juvenile Metapenaeus macleayi and Penaeus monodon
and the influence of low dissolved oxygen levels. Aquaculture 91: 263280.
Alongi, M.D., Dixon, P., Johnston, D.J., Van-Tien, D. y Thanh-Xuan, T. 1999.
Pelagic process in extensive shrimp ponds of the Mekong delta, Vietnam.
Aquaculture, 175(1-2): 121-141.
Alonso-Rodríguez, R. 2003. Breve guía de identificación de especies formadoras
de mareas rojas en la zona costera de Sinaloa. CESASIN-UNAM (Eds). Díptico
4 pp. Mayo de 2003.
119
Alonso-Rodríguez, R. y Páez-Osuna, F. 2001. La presencia de fitoplancton en los
estanques de cultivo de camarón: composición, abundancia y variación: pp.
137-155. En: Federico Páez-Osuna (ed). Camaronicultura y Medio Ambiente.
México: Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica
Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de Sinaloa, Colegio de Sinaloa y
Programa Universitario deAlimentos, 450 p.
Alonso-Rodríguez R. y Páez-Osuna, F. 2003. Nutrients, phytoplankton and
harmful algal blooms in shrimp ponds: a review with special reference to the
situation in the Gulf of California.Aquaculture, 219(1-4): 317-336.
Alonso-Rodríguez, R., Gárate-Lizárraga, I., Luckas, B., Reinhardt, K. y BustillosGuzmán, J. 2004. Mortalidad de larvas y camarón en cultivo en Sinaloa,
México, asociado a mareas rojas de Gymnodinium catenatum. pp. 54-55. En:
XIII Reunión Nacional de la Sociedad Mexicana de Planctología, A. C. VI
Reunión Internacional de Planctología, del 25 al 28 de abril del 2004 en Nuevo
Vallarta, Nayarit, México.
Archambault, M.C., Grant, J. y Bricelj, B.M. 2003. Removal efficiency of
dinoflagellate Heterocapsa triquetra by phosphatic clay, and implications for
the mitigation of harmful algal blooms. Marine Ecology Progress Series, 253:
120
97-109.
Báez-Dueñas, M.C., López-Elías, J.A., Bringas-Alvarado, L. y Galavíz-Moreno,
S. . 1992. Nutrición. pp. 119-159. En : Martínez-Córdova (ed.)
Camaronicultura: Bases técnicas y científicas para el cultivo de penaeidos.
México:A.G.T. Editor, S.A., 233 p.
Band-Schmidt, C.J., L. Morquecho, D.U. Hernández-Becerril, A. Reyes-Salinas y
Bravo-Sierra, E. 2004. Raphidophyceans on the coasts of Mexico.
Hidrobiología. 515: 79-89.
Blanco-Blanco, M. Aguilar-Olguin, S. y Morales-Blake, A. 1999. Caracterización
de una marea roja en la bahía de Manzanillo, Colima, México. pp. 338-339. En:
Tresierra-Aguilar, A.E. y Culquichón-Malpica, Z.G. (Eds.). Memorias del VII
Congreso Latinoamericano sobre Ciencias del Mar, 17-21 de octubre de 1999.
Trujillo, Perú.
Boyd, C.E. 1990. Aquatic Plants. pp. 100-130. En: Water quality in ponds for
aquaculture. Alabama: Agriculture Experiment Station. Auburn University
482 p.
Boynton, W.R., Kemp, W.M. y Keefe, C.W. 1982. A comparative analysis of
nutrients and other factors influencing estuarine phytoplankton production.
121
En: Kennedy, V.S. (ed.). Estuarine comparisons.Academic Press, New York, p.
69-90.
Brown, R.M., Jeffrey, J.K. y Dunstan, G.A. 1997. Nutritional properties of
microalgae for mariculture.Aquaculture, 151(1-4): 315-331.
Burford, M. 1997. Phytoplankton dynamics in shrimp ponds. Aquaculture
Research, 28(5): 351-360.
Burford, M.A., Thompson, P.J., McIntosh, R.P., Bauman, R.H. y D.Pearson, D.C.
2003. Nutrient and microbial dynamics in high-intensity, zero-exchange
shrimp ponds in Belize.Aquaculture, 219(1-4): 393-411.
Cavalli, R.O., W.J. Wasielesky, C.S. Franco y K. F. Miranda. 1996.
Evaluation of the short-term toxicity of ammonia, nitrite and nitrate to
Penaeus paulensis (Crustacea, Decapada) broodstock. Arquivos de
Biologia e Tecnologia 39: 567-575.
CEDIA 1988. Manual de cría de camarones penaeidos en estanques de agua
salobre. Centro de Documentación e Información de Acuicultura, CEDIASantiago de Veraguas, Dirección Nacional deAcuicultura, Panamá 54 pp.
Chen, J.C. y Tu, C.C. 1990. Acute toxicity of nitrite to larval Penaeus
japonicus. Journal of Fisheries Society of Taiwan. 17: 227-237.
122
Chen, J.C., Tu, C.C. y Yang, W.S. 1989. Acute toxicity of ammonia to larval
Penaeus japonicus. Journal of Fisheries Society of Taiwan 16: 261-270.
Conley, D.J., Schelske, C.L. y Stoermer, E.F. 1993. Modification of the
biogeochemical cycle of silica with eutrophication. Marine Ecology
Progress Series 101. 179-192.
Cortés-Altamirano, R. 1994. Microalgas dañinas en estanques de cultivo de
camarón. En: Páez-Osuna, F., Hendrickx-Reners, M. y CortésAltamirano, R. (Coordinadores). Efecto de la calidad del agua y
composición biológica sobre la producción en granjas camaronícolas.
Informe Final, Proyecto CONACYT 0625-N9110, p. 219-230.
Cortés-Altamirano, R. 1998. Las mareas rojas. AGT (Ed.). México, D.F.
161.
Cortés-Altamirano, R. y Núñez-Pastén, A. 1992. Doce años (1979-1990) de
registros de mareas rojas en la bahía de Mazatlán, Sinaloa, México.
Anales de Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional
Autónoma de México, 19(1): 113-121.
Cortés-Altamirano, R. y Agraz, H.C.M. 1994. Presencia de Prorocentrum
minimum (Pav.) Schiller in shrimp culture ponds. Ciencias del Mar,
123
UAS, 13: 11-16.
Cortés-Altamirano, R. y Alonso-Rodríguez, R. 1997. Mareas rojas durante
1997 en la bahía de Mazatlán, Sinaloa, México. Ciencias del Mar, UAS,
15: 29-35.
Cortés-Altamirano, R. y Licea-Durán, S. 1999. Florecimientos de
microalgas nocivas en estanques para cultivo semi-intensivo de camarón
en México. Revista Latinoamericana de Microbiología, 41: 157-166
Cortés-Altamirano, R., Nuñez-Pastén, A., Esparza-Leal, H.M. y BarrazaGuzmán, I. 1994. Variación y abundancia del fitoplancton de estanques
semi-intensivos para cultivo de camarón en Sinaloa, México. Efecto de
la calidad del agua y composición biológica sobre la producción en
granjas camaronícolas. Informe final Proyecto CONACYT 0625N9110, p. 177-245.
Cortés-Altamirano, R., Manrique A.F. y Luna Soria, R. 1997a. Harmful
phytoplankton blooms in shrimp farms from Sinaloa Mexico. p. 56. En:
VIIIth International Conference on Harmful Algae. Vigo, España, June
2529 (1997) Abstract Book, Xunta de Galicia, Spain-IOC-UNESCO. p.
56.
124
Cortés Altamirano, R. Alonso-Rodríguez, R. y Peña-Ramírez, I. 1997b.
Primer registro de marea roja debida a Mesodinium rubrum (Protozooa:
Ciliata) en Bahía Banderas, México. 44(3): 675-676.
Cortés-Altamirano, R. S. Licea, S. y Gómez-Aguirre, S. 1999. Evidencias
del aumento de microalgas nocivas en la Bahía de Mazatlán, Sin.,
México. pp. 343-345. En: Tresierra-Aguilar, A.E. y CulquichónMalpica, Z.G. (Eds.). Memorias del VII Congreso Latinoamericano
sobre Ciencias del Mar, 17-21 de octubre de 1999. Trujillo, Perú.
Cortés-Lara, M.C. 2002a. Informe del fenómeno de marea roja en bahía de
Banderas, Jalisco-Nayarit, octubre-noviembre de 2001. Revista
Biomédica, 13. 73-75.
Cortés-Lara, M.C. 2002b. Primer registro de marea roja del 2002. Bahía de
Banderas, Jalisco-Nayarit (Enero de 2002). Revista Biomédica, 13: 229230.
Cortés-Lara, M. C. Cortés-Altamirano, R. y Cupul-Magaña, A. 2003. First
record of Fibrocapsa cf. japonica in Matanchen Bay, Nayarit, Mexican
Pacific Coast. HarmfulAlgae News, 24: 1-4.
Chamberlain, G.W. y Lawrence, A. L. 1981. Maturation, reproduction and
125
growth of penaeus vannameia and P. stylirostris fed natual duietas.
Journal of the World Marine Socyety 12: 208-224.
Chen, J.C. y Chin, T.S. 1988. Acute toxicity of nitrite to tiger prawn Penaeus
monodon larvae.Aquaculture, 69: 253-262.
Chen, J.C. y Nan, F.H. 1991. Lethal effects of nitrite on Metapenaeus ensis
larvae. Journal of the WorldAquaculture Society, 22: 51-55.
Chen, J.C., Liu, P.C. y Lei, S.C. 1990b. Toxicity of ammonia and nitrite to
Penaeus monodon adolescents.Aquaculture, 89: 127-137.
Chen, J.C., Liu, P.C. y Nan, F.H. 1991. Acute toxicity of ammonia o larval
Metapenaeus ensis.Asian Fisheries Science, 4: 41-51.
Chen, J.C., Ting, Y.Y., Lin, J.N. y Lin, M.N. 1990a. Lethal effects of
ammonia and ntirite on Penaeus chinensis juveniles. Marine Biology,
107: 427-431.
Chen, Y. Q. y Gu, X. G. 1993. An ecological study of red tides in the East
China Sea. , pp. 217-222. En: Toxic Phytoplankton Blooms in the Sea.
Smayda, T. and Y. Shimizu (Eds.). Amsterdam, Elsevier, 952 p.
Chin, T.S. y Chen, J.C. 1987. Acute toxicity of ammonia to larvae of the
tiger prawn, Penaeus monodon, Aquaculture, 66: 247-253.
126
Chong, V.C., Low, C.B. y Ichikawa, T. 2001. Contribution of mangrove
detritus to juvenile prawn nutrition: a dual stable isotope study in
Malaysian mangrove forest. Marine Biology, 138: 77-86.
Dall, W., Hill, B.J., Rothlisberg, P.C. y Sharples, D.J. 1990. The biology of
the Penaidae. Vol. 27, Advances in Marine Biology. Series (Eds.) J. H. S.
Blaxter y A.J. Blaxter y A. J. Southard, Academic Southward. Academic
Press, San Diego, CA, USA, 489 pp.
Davidovich, N.A. y Bates, S.S.. 2002. Pseudo-nitzschia life cycle and the
sexual diversity of clones in diatom populations, p. 31-36, 201. En: E.
Garcés, A. Zingone, B. Dale, M. Montresor, and B. Reguera (Eds.)
Proceedings of the LIFEHAB Workshop: Life history of microalgal
species causing harmful algal blooms. Commission of the European
Community.
Delgado, G., Arencibia, G., De-La Paz, L. y Nodar, R.E. 1996. Marea roja
en un estanque de cultivo de camarón en Cuba. Revista Cubana de
Investigaciones Pesqueras, 20(1): 23-24.
Dortch, Q. y Whitledge, T.E. 1982. Does nitrogen or silicon limit
phytoplankton production in the Mississippi river plume and nearby
127
regimes?. Continental Shelf Research 12:1293-1309.
El Hag, E.A. 1984. Food and food selection of the penaeid prawn Penaeus
monodon. (Fabricius). Hydrologia, 110:213-217.
Eyre, B.P. 2000. Regional evolution of nutrient transformation and
phytoplankton growth in nine river-dominated subtropical East
Australian estuaries. Marine Ecology Progress Series 205:61-83.
Faust, A. M. y Gulledge, R.A. 2002. Identifying Harmful Marine
Dinoflagellates. Contributions from the United States National
Herbarium Smithsonian Institution, Washington, D.C. 42: 1-144.
Feng, G. Lingfeng, H., Junmin, L. y Guoying, S. 2001. A survey on a
Gymnodinium simplex Lohmann red tide in a shrimp pond in Pantu,
Xiamen J. Xiamen Univ. Xiamen Daxue Xuebao. 40, 1: 98-102.
Fisher, T. R. Peele, E.R. Ammerman, J.W. y Harding, L.W. 1992. Nutrient
limitation of phytoplankton in Chesapeake Bay. Marine Ecology
Progress Series 82:51-63.
Focken, U., Groth, A., Coloso, R.M y Becker, K. 1998. Contribution of
natural food and supplemental feed to the gut content of Penaeus
monodon Fabricius in a semi-intensive pond systems in the Philippines.
128
Aquaculture, 164(1-4): 105-116.
Frías-Espericueta, M.G. y Páez-Osuna, F. 2001. Toxicidad de los
Compuestos del Nitrógeno en camarones. pp. 224-242. En: Federico
Páez-Osuna (Ed.). Camaronicultura y Medio Ambiente. México:
Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica
Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de Sinaloa, Colegio de
Sinaloa y Programa Universitario deAlimentos, 450 p.
Frías-Espericueta, M.G., Harfush-Meléndez, M. y Páez-Osuna, F. 2000.
Effects of ammonia on mortality and feeding of postlarvae shrimp
Litopenaeus vannamei. Bulletin of Environmental Contamination and
Toxicology, 65: 98-103.
Frías-Espericueta, M.G., Harfush-Melendez, M., Osuna-Lopez, J.I. y
Páez-Osuna, F. 1999. Acute toxicity of ammonia to juvenile shrimp
Penaeus vannamei Boone. Bulletin of Environmental Contamination
and Toxicology, 62: 646-652.
Gárate-Lizárraga, I. y Siqueiros-Beltrones, D. A.. 1998. Time Variation in
Phytoplankton Assemblages in a Subtropical Lagoon System after the
1982-83 "El Niño" event (1984 to 86). Pacific Science 1:79-97.
129
Gárate-Lizárraga, I., Band-Schmith, C.J.., Bustillos-Guzmán, J.J. y ReyesCaballero, H. 1999a. Dinámica de las huellas pigmentarias del
fitoplancton durante una marea roja ocurrida en un estanque de cultivo
de camarón. En: Resúmenes del III Congreso Mexicano de Ficología,
Sociedad Ficológica Mexicana, La Paz, B.C.S., 25-29 de Octubre de
1999. p.24.
Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J. y Band-Schmith, C.J. 1999b.
Características morfológicas y pigmentarias de las células causantes de
una marea verde en un estanque de cultivo de camarón. En: Resúmenes
del III Congreso Mexicano de Ficología, Sociedad Ficológica
Mexicana, La Paz, B.C.S., 25-29 de Octubre de 1999. p. 47
Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J., Morquecho, L.M. y LechugaDeveze, C.H. 2000. First Outbreak of Cochlodinium polykrikoides in the
Gulf of California. Harmful Algae News, (21): 7.
Gárate-Lizárraga, I., Hernández-Orozco, M.L., Band-Schmidt, C.J. y
Serrano-Casillas, G. 2001. Red tides along the coasts of Baja California
Sur, México (1984 to 2001). Oceánides, 16: 127-134.
Gárate-Lizárraga, I. Bustillos-Guzmán, J.J. y Alonso-Rodríguez, R. 2002a.
130
Gymnodinium catenatum Graham, in a coastal waters of México.
Harmful Algae News, 23: 1-2.
Gárate-Lizárraga, I. Band-Schmidt, C., Cervantes-Duarte, R., y EscobedoUrías, D. 2002b. Mareas rojas de Mesodinium rubrum (Lohmann)
Hamburger y Buddenbrock en el Golfo de California (Invierno de 1998).
Hidrobiológica 12(1): 15-20.
Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J., Hummert, B.L. y LópezCortés, D. 2002c. Seasonal variation of PSP toxins in the catarina scallop
(Argopecten ventricosus) from Bahía Concepción, Gulf of California. p.
101. En: Xth International Conference on Harmful Algae, St. Pete
Beach, Florida, October 21-25, 2002.
Gárate-Lizárraga, I., D.A. Siqueiros-Beltrones y V. Maldonado-López.
2003. First record of a Rhizosolenia debyana bloom in the Gulf of
California, México. Pacific Science, 57(2):141-145.
Gárate-Lizárraga, I., D.J. López-Cortes, J.J., Bustillos-Guzmán, y
Hernández-Sandoval, F. 2004. Blooms of Cochlodinium polykrikoides
Margalef in the Gulf of California, México. Revista de Biología
Tropical. 52(Supl.1): 51-58.
131
Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J, Alonso-Rodríguez, R., y
Luckas, B. 2004b. Comparative paralytic shellfish toxin profiles in two
marine bivalves during outbreaks of Gymnodinium catenatum
(Dinophyceae) in the Gulf of California. Marine Pollution Bulletin, 48,
397-402.
Gautier, D. Bastidas, M. Aragón, L. Urango, W, Ramos, C. García, S,
Pastrana, J.A. y Newmark, F. 2001. The relative importance of natural
food and pelleted feed on the gut content of Litopenaeus vannamei raised
in semi-intensive ponds. Aquaculture 2001. Book of Abstracts, World
Aquaculture Society, 143. J. M. Parker Coliseum Louisiana State
University Baton Rouge L.A. USA, 247 p.
Glibert , P.M. y Terlizzi, D.E. 1999. Cooccurrence of elevated urea levels
and dinoflagellate blooms in temperate estuarine aquaculture ponds.
Applied and Environmental Microbiology, 65(12): 5594-5596.
Gómez-Aguirre, S. y Martínez-Córdova, L.R. 1998. El Fitoplancton. En:
Martínez- Córdova, L.R. (Ed.). Ecología de los sistemas acuícolas. AGT
Editor, S.A., México, D.F. p. 77-94.
Granéli, E. y Moreira, M.O. 1990. Effects of river water of different origin
132
on the growth of marine dinoflagellates and diatoms in laboratory
cultures. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 136(2):
89-106.
Guerrero-Galván, S.R., Páez-Osuna, F. y Ruiz-Fernández, A.C. 1999.
Seasonal variation in the water quality and chlorophyll a of semiintensive shrimp ponds in a subtropical environment. Hydrobiologia,
391(1-3): 33-45.
Guoying, S. y Junmin, L. 1992. On the primary productivity and it's
significance in prawn ponds during the early cultural stage. Journal of
Xiamen University. Natural Science/Xiamen Daxue Kuebao, 31(2):
188-193.
Hallegraeff, M.G. 2002. Aquaculturist´s Guide to harmful Australian
Microalgae. Hobart, Tasmania, Australia. School of Plant Science,
University of Tasmania. 136 pp.
Haraldson, C. y Granéli, E. 1995. Trace metal as nutrients. pp. 269-275. En:
Hallegraeff, G.M., Anderson, D.M., Cembella, A.D. (Eds.). Manual on
Harmful Marine Microalgae. IOC Manuals and Guides 33. France.
UNESCO, 551 p.
133
Harfush-Meléndez, M.R., M.G. Frías-Espericueta y Páez-Osuna, F. 1994.
Estudio sobre la toxicidad del amonio en postlarvas y juveniles de
Penaeus vannamei. En: Efecto de la calidad del agua y composición
biológica sobre la producción en granjas camaronícolas. Informe final
proyecto CONACYT 0625-N9110. Págs. 104-115.
Huei-Meei, Su, I-Chiu, L. y Young-Men, C. (1993). Mass mortality of
prawn caused by Alexandrium tamarense blooming in a culture pond in
southern Taiwan. En: Smayda, T.J. y Shimizu, Y. (Eds.). Toxic
Phytoplankton Blooms in the Sea. Elsevier Science Publications, New
York, p. 329-333.
Jamu, M.D., Lu, Z. y Piedrahita H.R. 1999. Relationship between Secchi
disk visibility and chlorophyll a in acuaculture ponds. Aquaculture, 170:
205-214.
Jayasankar, P. y M.S. Muthu. 1983. Toxicity of nitrite to the larvae of
Penaeus indicus H. Milne Edwards. Indian Journal of Fisheries 30: 231240.
Jiménez, R. 1993. Ecological factors related to Gyrodinium instriatum
bloom in the inner estuary of Gulf of Guayaquil. pp. 257-262. En:
134
Smayda, T.J. y Shimizu, Y. (Eds). Toxic Phytoplankton Blooms in the
Sea. New York, Elsevier Science Publications. 952 p.
Jing, L., Deshang, L. y Shualing, D. 2000. The impact of stocking density on
plankton community in shrimp pond. Journal of Fisheries of China
Shuichan Xuebao. Shangai 24(3): 240-246.
Johnston, D., Lourney, M. Van tien, D. Luu, T.T. y Xuan, T.T. 2002. Water
quality and plankton densities in mixed shrimp-mangrove forestry
farming systems in Vietnam.Aquaculture Research, 33: 785-798.
Jory, E.D. 1995. Feed Management practices for healthy pond environment.
pp. 118-143 pp. En: Proceedings of special session on shrimp farming.
C.L. Browdy y J.S. Hopkins (Eds). Aquaculture'95. World Aquaculture
Society, Baton Rouge, Louisiana, USA,
Kiefer, D. y Lasker, R. 1975. Two blooms of Gymnodinium splendens an
unarmored dinoflagellate. Fishery Bulletin, 73(1): 675-678.
Kim, H. G., Park, J. S., Lee, S. G. y An. K. H. 1993. Toxic Phytoplankton
Blooms in the sea. Amsterdam, Holanda, pp. 769-774, Dev. Mar. Biol.,
Vol. 3
Kim, H.G. 1997a. Recent harmful algal blooms and mitigation strategies in
135
Korea. Ocean Res. (Seoul) 19 (1997), pp. 185192.
Kim, H.G. 1997b. Cochlodinium polykrikoides blooms in Korean coastal
waters and their mitigation. p. 227-228. En: Reguera B., Blanco J.,
Fernández T., & Wyatt (Eds.). Harmful Algae. VIII International
Conference. Vigo 1997. Xunta de Galicia. UNESCO. Intergovernmental
Oceanographic Commission. 635 p.
Kiorboe, T. 1997. Small-scale turbulence, marine show formation, and
planktivorous feeding. Sientia Marina 61 Suppl. 1:141-158.
Kotaki, Y., Koike, K, Yoshida, M., Van, T.C., Thi, M.H.N., Chu, H.N.,
Fukuyo, Y. y Kodama, M. 2000. Domoic acid production in Nitzschia sp.
(Bacilliarophyceae) isolated from a shrimp-culture pond in Do Son,
Vietnam. Journal of Phycology, 36(6): 1057-1060.
Kuban, D.F., Lawrence, A.L. y Wilkenfeld, J.S. 1985. Survival,
metamorphosis and growth of larvae from four penaeid species fed six
food combinations. Aquaculture, 47(2-3): 151-162.
Lam, N.N., y Hai, D.N., 1996. Harmful Marine Phytoplankton in Vietnam
Waters. pp. 45-48. En: T. Yasumoto, Y. Oshima e Y. Fukuyo (Eds.)
Harmful and Toxic Algal Blooms. Japan. UNESCO. Intergovernmental
136
Oceanographic Commission, 586 p.
Lightner,D.V. 1978. Possible toxic effects of the marine blue-green alga,
Spirulina subsalsa, on the blue shrimp, Penaeus stylirostris J. Invertebr.
Pathol., 32(2), 139-150.
Lin, H., P. Thuet, J.P. Trilles, R. Mounet-Guillaume y G. Charmantier, G.
1993. Effects of ammonia on survival and osmoregulation of various
developmental stages of the shrimp Penaeus japonicus. Marine Biology
117: 591-598.
López-Cortés., A. 1999. Population changes of benthic cianobacteria during
a shrimp production operation.Algological Studies, 94: 245-248.
Manrique, A.F. y Molina, R.E.. 1997. Presencia de mareas rojas en la bahía
de Bacochibampo, Guaymas, Sonora, México. Hidrobiológica 7: 81-85.
Martínez-Córdoba, L.R., Ezquerra-Brauer, M., Bringas-Alvarado, L.,
Aguirre-Hinojosa, E. y Garza-Aguirre, M.C., 2002. Optimización de
alimentos y prácticas de alimentación en el cultivo de camarón en el
Noroeste de México. En: L. E. Cruz-Suárez, D. Ricque-Marie, M. TapiaSalazar, M.G. Gaxiola-Cortés y N. Simopes (Eds). Avances en nutrición
acuícola VI. Memorias del VI Simposium Internacional de Nutrición
137
Acuícola, del 3 al 6 de septiembre de 2002. Cancún, Quintana, Roo,
México.
Martínez-Córdoba, L.R., Porchas-Cornejo, M.A. Villareal-Colmenares, H.,
Calderón-Pérez, J.A. y Naranjo-Páramo, J. 1998. Evaluation of three
feeding strategies on the culture of white shrimp Penaeus vannamei
Boone 1931 in low water exchange ponds.Aquacultural Engineering, 17:
21-28.
Massaut, L. Y Ortiz, J. 2003. Aislamiento y cultivo de cianobacterias con
potencial toxicidad sobre postlarvas de Litopenaeus vannamei. El
MundoAcuícola, 9(1):15-18.
Matsuyama, Y. 1999. Harmful effect of dinoflagellate Heterocapsa on
shellfish aquaculture in Japan. Japan Agriculture Research Quartely, 33.
283-293.
McIntosh, D. Collins, C., McKeon, C. y Huntsinger, C. 2001. Phytoplankton
biomass and community progression in an inland, low-salinity shrimp
pond. Aquaculture 2001. Book of Abstracts, World Aquaculture Society,
143. J. M. Parker Coliseum Louisiana State University Baton rouge L.A.
USA, 422 p.
138
Millán-Núñez, E., 1988. Marea roja en Bahía de Los Angeles. Ciencias
Marinas 14(1): 51-55.
Miller, D.C., Poucher, S.L. y Coiro, L. 2002. Determination of lethal
dissolved oxygen levels for selected marine and estuarine fishes,
crustaceans and bivalve. Marine Biology, 140: 287-296.
Millero, F. J. 1996. Chemical Ocenaography. CRC, Boca Ratón, Florida,
USA, 469 pp.
Morales-Blake, A. y Hernández-Becerrill, D., 2001. Unusual HABs
Manzanillo Bay, Colima, Mexico. Harmful Algae News,
Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, 22, 6 pp.
Morquecho, E. L. y Lechuga, D. C.H. 2001. Sinergismo de procesos
ambientales relacionados con la presencia de eventos algales nocivos.
En: K. Alveal y T. Antesana (Eds.). Sustentabilidad de la Biodiversidad
Universidad de Concepción-Chile, 281-292.
Muller-Feuga, A. 2000. The role of microalgae in aquaculture: situation and
trends. Journal ofApplied Phycology 12: 527-534.
Nunes,A.J.P., Goddard, S. y Gesteira, T.C.V. 1996. Feeding activity patterns
of the Southern brown shrimp Penaeus subtilis under semi-intensive
139
culture in NE Brazil.Aquaculture 144: 371-386.
Ochoa, J.L.; Sánchez-Paz, A., Cruz-Villacorta, A., Nuñez-Vázquez, E. y
Sierra-Beltrán,A. 1997. Toxic events in the northwest Pacific coastline of
Mexico during 1992-1995: origin and impact. Hydrobiologia, 352:195200.
Ochoa, J.L., Hernández-Becerril, D.U., Lluch-Cota, S. Arredondo-Vega,
B.O. Núñez-Vázquez, E, Heredia Tapia, A., Pérez-Linares, J. y AlonsoRodríguez, R. 2002. Marine Biotoxins and harmful algal blooms in
Mexico's Pacific litoral. pp. 119-128. En: Harmful Algal Blooms in the
PICES region of the North Pacific. F.J.R. “Max” Taylor y Vera L. Trainer
(Eds.). Canada North Pacific Marine Science Organization (PICES). 152
p.
Ochoa, J.L., Núñez-Váquez, E. y Saad, J. 2003. Diferentes términos
utilizados para describir las “mareas rojas”. Revista de Biología Tropical
5(3-4):621-628.
Ostrensky, A. y L.H. Poersh. 1992. Toxicidade aguda do nitrito na
larviculturado camarao-rosa Penaeus paulensis Pérez-Farfante. 1967.
Nerítica Curitibe7: 101-107.
140
Ostrensky, A. y Wasielesky, W. 1995. Acute toxicity of ammonia to various
life stages of the Sao Paulo shrimp Penaeus paulensis Perez-Farfante,
1967.Aquaculture, 132: 339-347.
Paerl, H.W. 1988. Nuisance phytoplankton blooms in coastal, estuarine, and
inland waters. Limnology and Oceanography, 33(4, Pt. 2): 823-847.
Páez-Osuna, F. 2001. The environmental impact of shrimp aquaculture:
causes, effects and mitigating alternatives. Environmental Management,
28(1): 131-140.
Páez-Osuna, F. 2001. The environmental impact of shrimp aquaculture: a
global perspective. Environmental Pollution, 112: 229-231.
Páez-Osuna, F., S.R. Guerrero-Galván, A.C. Ruiz-Fernández y R. EspinozaAngulo. 1997. Fluxes and mass balances of nutrients in a semi-intensive
shrimp farm in Northwestern Mexico. Marine Pollution Bulletin. 34(5):
290-297.
Páez-Osuna, F. Gracia, A., Flores-Verdugo, F. Lyle-Fritch, L.P., AlonsoRodríguez, R. Roque, A. y Ruiz-Fernández, A.C. 2003. Shrimp
aquaculture development and the environment in the Gulf of California
ecoregion. Marine Pollution Bulletin, 46: 806-815.
141
Pastén-Miranda, N., 1983. Composición, abundancia y variación del
fitoplancton del estero de Urías, Sinaloa, México (1980-1981). Tesis
Profesional. UniversidadAutónoma del Estado de Morelos. 70 p.
Pérez-Linares, J. Cadena, M., Rangel, C., Unzueta-Bustamante, M. y
Ochoa, J.L. 2003. Effects of Schizothrix calcicola on white shrimp
Litopenaeus vannamei (Penaeus vannamei) postlarvae. Aquaculture,
218(1-4): 55-65.
Pearl, H. W. 1988. Nuisance phytoplankton blooms in coastal, estuarine and
inland waters. Limnology and Oceanography 33: 823-847.
Pitta, P., Karakassis, I. Tsapakis, M. y Zivanovic, S. 1999. Natural vs
mariculture induced variability in nutrients and plankton in the eastern
Mediterranean. Hydrobiologia, 391; 181-194.
Preston, N.P., Burford, M.A. y Stenzel. D. J. 1998. Effects of
Trichodesmium spp. blooms on penaeid prawn larvae. Marine Biology,
131: 671-679.
Qi, D., Huang, Y. y Wang, X. 1993. Toxic dinoflagellate red tide by a
Cochlodinium sp. along the coast Fujian, China pp. 235-238. En: Toxic
Phytoplankton Blooms in the Sea. Smayda, T.J. y Y. Shimizu, (Eds.)
142
Amsterdam, Elsevier, 952 p.
Raymont, E.G.J. 1980. The algae of the phytoplankton. p. 133-201. En:
Raymont, J.E.G. (Ed.). Plankton and productivity in the oceans. 2nd
Edition Vol. 1 Phytoplankton. Oxford. Pergamon International Library.
489 p.
Redfield, A.C., Ketchum, B.H. y Richards, F.A. 1963. The influence of
organisms on the composition of sea-water. En: Hill, M. N. (Ed.). The
Sea. Vol 2. The composition of sea-water comparative and descriptive
Oceanography. Interscience Publishers, New Cork, p. 26-77.
Robertson, A.I. 1988. Abundant, diet and predatores de of juvenil banana
prawns Penaeus, Penaesus merguiensis in a tropical mangrove estuary,
Australian of Marine and Freshwater Research 39:467-478.
Rothlisberg, P. 1998. Aspects of penaeid biology and ecology of relevante to
aquaculture: a review.Aquaculture 164:49-65.
Ruello, N. V. 1973. Burrowin, feeding, and spatial distribution of school
prawn Metapenaeus macleayi (Haswell) in the Hunter river region,
Australia. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 13:
189-206.
143
Ruiz-Fernández, A.C. y Páez-Osuna, F. 2004. Comparative survey of
influent and effluent water quality of shrimp ponds on Mexican farms.
Water Environment Research, 76(1): 5-14.
Santoyo, R.H. 1994. Fitoplancton y productividad. pp. 222-245. En: de La
Lanza, G. y Cáceres-Martínez (Eds.). Lagunas Costeras y el litoral
Mexicano. México: Universidad Autónoma de Baja California Sur, 525
p.
Schuur, M.A. 2003. Evaluation of biosecurity applications for intensive
shrimp farming.Aquaculture Engineering, 28: 3-20.
Shigueno, K. 1975. Shrimp culture in Japan. Association for International
Technical Promotion. 15-17: 38-39.
Shimizu, Y. 2003. Microalgal metabolites. Current Opinion in
Microbiology 6: 236-243.
Shishehchian, F., Yusoff, F.M., Omar, H. y Kamarudin, M.S. 1999.
Nitrogenous excretion on Penaeus monodon postlarvae fed with
different diets. Marine Pollution Bulletin (1-2): 224-227.
Smith, D.W. 1985. Biological control excessive phytoplankton growth and
enhancement of aquacultural production. Canadian Journal of Fisheries
144
andAquatic Science, 42: 1940-1945.
Smith, P. T. 1996. Toxic effects of blooms of marine species of
Oscillatoriales on farmed prawns (Penaeus monodon, Penaeus
japonicus) and brine shrimp (Artemia salina) Toxicon, 34: 857-869.
Smith, V. H. 1983. Low nitrogen to phosphorous ratio favors dominance by
blue-green algae in lake phytoplankton. Science, 221: 669-671.
Smith, V.H., Tilman, G. D. y Nekola, J.C. 1999. Eutrophication: impact of
exceso nutrient inputs on freshwater, marine and terrestrial ecosystems.
Environmental Pollution 100:179-196.
Soderberg, R. W. y Meade J. W. 1991. The effects of ionic strength on unionized ammonia concentration. The Progresive Fish culturis 53: 118120.
Sogawa, K. Kodama, E., Matsuda, M., Shigeta, S. y Okutani, K. 1998.
Marine microalgal polissacaride induces apoptosis in human linphoid
cells. Journal of Marine Biotechnology, 6: 35-38.
Sournia, 1995. Red tide and toxic marine phytoplankton of the world ocean:
an inquiry into biodiversity. En: Harmful Marine Algal Blooms. Lassus,
P., G. Arzul, E. Erard-Le Denn, P. Gentien y C. Marcaillou-Le Baut.
145
(Eds.). France: Lavoisier Publishing. 878 p.
Steidinger, K.A., Landsberg, J.H., Truby, E.W. y Roberts, B.S., 1998. First
report of Gymnodinium pulchellum (Dinophyceace) in North America
and associated fish kills in the Indian River, Florida. Journal of
Phycology, 34(3): 431-437.
Tett, P. 1987. The ecophysiology of exceptional blooms. Rapport et ProcésVerbaux des Reunions, Conseil International pour l´Exploration de la
Mer, 187, 47-60.
Tookwinas, S. y Songsangjinda, P. 1999. Water quality and phytoplankton
communities in intensive shrimp culture ponds in Kung Krabaen Bay,
Eastern Thailand. Journal of the World Aquaculture Society, 30(1): 3645.
Tsai, S. y Chen, J. 2002. Acute toxicity of nitrate on Penaeus monodon
juveniles at different salinity levels.Aquaculture 213: 163-170.
UNESCO, 2001. Potentially harmful microalgae of the Western Indian
Ocean-A guide based on preliminary survey. Manual Guides 41, Paris,
France UNESCO. Intergovernmental Oceanographic Commission, 105
pp.
146
Villamar, D.F. y Landgdon, C.J. 1992. Complex microparticles for penaeid
shrimp larvae. Aquaculture'92. Growing toward the 21st Century, p. 224.
Whitfield, M. 1978. The hydrolysis of ammonium ions in seawaterexperimental confirmation of predicted constants at one atmosphere
pressure. Journal Marine and Biological Assessment, U.K. 58: 781-787.
Whyte, J.N.C., Haigh, N., Ginther N.G. y Keddy, L.J. 2001. First record of
blooms of Cochlodinium sp. (Gymnodiniales, Dinophyceae) causing
mortality of net-pen reared salmon on the west coast of Canada.
Phycologia, 40(3): 298-304.
Xiwu, Y. y Zhihui, H. 1997. Studies on primary production of phytoplankton
in shrimp ponds. Journal of Fisheries of China/Suchian Xuebao, 21(3):
288-295
Xuemei, Z. y Zhinan, Z. 1999. The pelagic submodel of shrimp pond
ecosystem. Journal of Ocean University of Quingdao, 29(1): 94-100.
Yao, S. Shufang, Z, Jufa, C. y Yunli, S. 2001. Supplement and consumption
od dissolved oxygen and their seasonal variations in shrimp pond.
Marine Science Bulletin, 3(2): 89-96.
Yoshida, M., Ogata, T. Thuoc, C.V., Matsuoka, K. Fukuyo, Y. Hoy, N.C. y
147