Ciclo reproductor e histología de las gónadas de tilapia

Ciencia Pesquera (2011) 19(2): 23-36
Ciclo reproductor e histología de las gónadas de tilapia
Oreochromis niloticus (Perciformes: Cichlidae)
Bertha Peña-Mendoza*, José Luis Gómez-Márquez* y Gabriela García-Alberto*
Se realizaron muestreos mensuales de enero de 2004 a marzo de 2005 de la pesca comercial de la Presa
Emiliano Zapata, Morelos. Se obtuvieron 518 organismos de Oreochromis niloticus con intervalo de talla
entre 9.9 cm y 20.9 cm de longitud total y 17.2 g a 158.7 g de peso individual. Se obtuvo una proporción
sexual de 5.8:1 (macho:hembra). El índice gonadosomático de los machos mostró que el desove se realizó
entre mayo y agosto de 2004 (época de lluvias) y en febrero de 2005 (época de secas); en las hembras se
llevó a cabo en julio de 2004 (lluvias) y en febrero de 2005 (secas). Con base en el análisis de desarrollo
ovárico, se propone una tabla de comparación con cinco estadios de la ovogénesis. Macroscópicamente el
estadio I “Inmaduro” no permite diferenciar el sexo, debido al tamaño de las estructuras. En el estadio II
“desarrollo” se aprecian dos tamaños de ovocitos (100 a 1 000 µm y de 1 001 a 2 000 µm). En el estadio III
“maduración” se determinaron tres tamaños de ovocitos (100 a 1 000 µm, de 1 001 a 2 000 µm y de 2 001
a 3 000 µm). En el estadio IV “desove” se observaron dos tamaños (100 a 1 000 µm y de 2 001 a 3 000 µm).
Finalmente, en el estadio V “recuperación” se registraron dos tamaños de ovocitos (100 a 1 000 µm y de
2 001 a 3 000 µm), resultados que se confirmaron con las observaciones realizadas microscópicamente de
los cortes histológicos respectivos. Por lo que se refiere a los testículos, se realizó una descripción similar
a la elaborada para los ovarios.
Palabras clave: Oreochromis niloticus, reproducción, madurez gonádica, ovogénesis y espermatogénesis.
Reproductive cycle and histology description of the gonad of tilapia
Oreochromis niloticus (Perciformes: Cichlidae)
Fish samples were taken monthly from January 2004 to March 2005 from commercial fishing at Emiliano
Zapata reservoir, Morelos. A total of 518 fish were analyzed with a size range between 9.9 cm and 20.9 cm
in total length and 17.2 g to 158.7 g in body weight. Sex ratio was calculated as 5.8:1 (male: female). Males’ gonadosomatic index showed that the breeding season takes place from May to August 2004 (rainy
season) and with less intensity in February 2005 (dry season). For females the breeding season was in July
2004 (rainy season) and to a lesser extent in February 2005 (dry season). Based on histological analysis of
ovarian development, we suggest a comparison table with five gonadic maturation stages. At the macroscopic level, in the stage I “Immature” it was not feasible to differentiate the size of the structures. There
were two diameters of oocytes in the ovaries in the stage II “developing” (between 100 and 1 000 µm and
1 001 to 2 000 µm). In stage III “mature” three ranges of oocytes sizes were registered (100 to 1 000 microns,
from 1 001 to 2 000 µm and 2 001 to 3 000 µm). Stage IV “ripe” two range oocyte sizes were obtained (100 to
1 000 microns and 2 001 to 3 000 µm). Finally, in stage V “recovering” two ranges oocytes sizes were found
(100 to 1 000 microns and 2 001 to 3 000 µm). These results were confirmed by observations at microscopic
level of the respective histological sections analysis. A histological description similar to that of the ovaris
was done for testis.
Key words: Oreochromis niloticus, reproduction, gonadal maturation, histology.
Introducción
Las tilapias, miembros de la familia Cichlidae,
son peces nativos de los ríos y lagos de la parte tropical y subtropical de África y Madagas-
*
Laboratorio de Limnología, Facultad de Estudios SuperioresZaragoza, UNAM. Batalla 5 de mayo esq. Fuerte de Loreto,
Col. Ejército de Oriente, Iztapalapa, México. CP 09230. Tel.
5556230754. FAX 5557736336. [email protected]
car (Fryer e Iles, 1972; Arredondo-Figueroa y
Guzmán-Arroyo, 1986). Han sido introducidas
en aguas naturales en un gran número de países
tropicales y subtropicales de América Central y
Sudamérica (Soderberg, 1990; Morales, 1991).
La de la tilapia en México es una de las tres
pesquerías más importantes, ya que de acuerdo
con el volumen de captura se ubica en el quinto lugar de la producción nacional (SAGARPA,
2007). Son peces de agua dulce de ambientes
Ciencia Pesquera
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B. Peña-Mendoza, J.L. Gómez-Márquez y G. García-Alberto
cálidos, utilizados para la producción en la acuicultura y debido a su importancia económica, hoy
en día se cultivan en muchas regiones en todo
el mundo (Admassu, 1996; Coward y Bromage,
1998; Charo-Karisa et al., 2005; D’Amato et al.,
2007), aunque su introducción ha originado la
pérdida y la degradación de la biodiversidad, así
como la alteración del régimen de la química del
agua y otros factores dentro del sistema acuático (Welcomme, 1988; Fernando, 1991; Levine,
2000; Canonico et al., 2005). Fueron introducidos a México en 1964 y desde entonces han sido
muy apreciados en la acuicultura debido a que la
siembra de juveniles en embalses mexicanos ha
generado empleo y alimentación a las poblaciones aledañas a estos sistemas (Arredondo, 1983;
Arredondo-Figueroa y Guzmán-Arroyo, 1986).
Los atributos que convirtieron a la tilapia
en uno de los organismos más apropiados para
la piscicultura son: rápido crecimiento, fácil reproducción, resistencia a enfermedades, elevada productividad, tolerancia a desarrollarse en
condiciones de alta densidad, resistencia a bajas
concentraciones de oxígeno, bajas temperaturas
y a diferentes salinidades (Wohlfarth y Hulata,
1983; Welcomme, 1988; Yi et al., 1996; de Graaf
et al., 1999; Coward y Bromage, 2000).
Desde su introducción hasta la actualidad
se han realizado múltiples trabajos enfocados al
fotoperiodo (Cordova, 1994; Peña y Domínguez,
1999; Ridha y Cruz, 2000; Rad et al., 2006; ElSayed y Kawanna, 2007), proporción de sexos
(D’Cotta et al., 2001; Desprez et al., 2006; Bezault et al., 2007), reproducción (Bern y Avtalion, 1990; Admassu, 1996; Babiker e Ibrahim,
1979a; Barbieri et al., 2000; Gómez-Márquez et
al., 2003; Peterson et al., 2004; Peña-Mendoza
et al., 2005), desarrollo de ovocitos (Wallace y
Selman, 1981; Stewart, 1988; Selman y Wallace, 1989; Coward y Bromage, 1998; De Graaf et
al., 1999; Coward y Bromage, 2000) y hormonas
para inducir la ovulación (Babiker e Ibrahim,
1979b; Hines et al., 1999; Ortiz et al., 2000). Asimismo, se han desarrollado trabajos en donde se
evalúa la madurez sexual de la tilapia, haciendo
la comparación macroscópica con diferentes tablas de maduración, como la de Nikolsky (1963)
y la propuesta para Rastrelliger (Holden y Raitt,
1975).
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Ciencia Pesquera
Por otra parte, los esquemas de clasificación
histológica del ovario desarrollado en tilapias
tienen características básicas y varían de acuerdo con los diferentes autores, así, para Siddiqui
(1979), los ovocitos son simplemente inmaduros,
en maduración y maduros; Eyeson (1979: citado en Coward y Bromage, 2000) define los estadios de desarrollo en Sarotherodon melanotheron
Rüppell, 1852 de acuerdo con el tamaño del ovocito (pequeño, tamaño medio vitelino y ovocitos
maduros o grandes vitelinos). Otros estudios
realizan la clasificación de la ovogénesis en una
gran serie de estadios (por ejemplo nueve) propuestos por Avarindan y Padmanabhan (1972;
citados en Coward y Bromage, 2000). Muchos
de estos estudios basan la clasificación de la ovogénesis en el diámetro del ovocito y no en sus
características histológicas. En este trabajo se
presenta una clasificación microscópica (histológica) y macroscópica del desarrollo de las gónadas para generar información sobre la dinámica
del ciclo reproductor de Oreochromis niloticus
(Linnaeus, 1757), y se elabora una tabla de madurez gonádica macroscópica e histológica.
Materiales y métodos
Los especímenes de O. niloticus se obtuvieron en
la Presa Emiliano Zapata, estado de Morelos, en
donde fueron introducidos por el Centro de Reproducción de Tilapia de Zacatepec, Mor. Se recolectaron muestras mensuales de enero de 2004
a marzo de 2005 de aproximadamente entre 30 y
40 individuos tomados al azar de la captura comercial con atarraya de luz de malla de 6.5 cm.
A cada uno de los peces se les tomó la siguiente
biometría: longitud total (Lt), longitud patrón
(Lp) con un ictiómetro de ±0.01 m, peso total
(Pt), peso eviscerado (Pe) y peso de las gónadas
(Pg) con una balanza digital de 0.1 g de precisión. Se registró el sexo con base en diferencias
sexuales externas y se realizó un corte longitudinal desde la sínfisis mandibular hasta el orificio
anal para exponer las gónadas y corroborarlo.
Se determinó la madurez gonádica con base en
la escala macroscópica de desarrollo gonádico
propuesta por Holden y Raitt (1975), que considera el tamaño, la forma y la coloración de las
gónadas de la macarela del género Rastrelliger.
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Histología de gónadas de tilapia
Las gónadas de cada espécimen se fijaron en formalina comercial a 10% neutralizada con fosfato
de sodio.
La gónada derecha de cada pez se deshidrató, se incluyó en parafina y se realizaron cortes
de 7 µm de espesor y, finalmente, se tiñó con
Hematoxilina-Eosina (Estrada et al., 1982; Muñeton-Gómez et al., 2000). Posteriormente se
analizaron las muestras con ayuda de un microscopio óptico y cámara fotográfica adaptada con
el programa Motic v 2.0 (2001). La gónada izquierda se utilizó para hacer el conteo de los folículos y determinar la fecundidad y su relación
con la talla y el peso (Bagenal, 1978), así como
para realizar la clasificación correspondiente a la
etapa de maduración.
Se reconoció el patrón de desarrollo de los
ovarios (sincrónicos, sincrónicos por grupos y
asincrónicos) por medio del tamaño de los ovocitos en diferentes estadios de desarrollo gonádico
(Redding y Patiño, 1993). El ciclo gonádico fue
determinado a partir de los cambios en el peso
del ovario, analizado con base en el índice gonadosomático (IGS = peso del ovario/peso eviscerado del pez x 100) y los cambios temporales en
el porcentaje de distribución de los estados de
madurez gonádica.
mo de 1.53, mínimo de 0.076 y promedio de 0.48.
Para el caso de las hembras no se observó el comportamiento del IGS debido a que la muestra no
fue representativa; sin embargo, se puede apreciar que los valores máximos se presentaron en
julio de 2004 y con menor intensidad en febrero
de 2005, lo que corresponde a la temporada de
lluvias o de secas, respectivamente, con valores
que fluctuaron entre 4.23 y 0.13 y promedio de
0.73 (Fig 1).
Resultados
De enero de 2004 a marzo de 2005 se obtuvieron
518 organismos de O. niloticus con intervalo de
talla entre 9.9 cm y 20.4 cm de longitud total y
peso total de 17.2 g a 138.1 g para las hembras y
los machos de 13.1 cm a 20.9 cm Lt y peso 17.6 g
a 158.7 g. De los organismos capturados, 437
(84%) fueron machos, 76 (15%) hembras y cinco
(1%) indeterminados. Se obtuvo una proporción
sexual (macho:hembra) de 5.8:1 (c2 = 127.02,
p<0.05) con variaciones mensuales, en la mayoría dominadas por los machos principalmente
durante la época de desove.
El comportamiento anual del índice gonadosomático (IGS) de los machos muestra que
la época de reproducción se llevó a cabo entre
mayo y agosto de 2004 durante la temporada de
lluvias; además se observa otra época de desove pero de menor intensidad en febrero de 2005
durante la temporada de secas, con valor máxi-
Fig. 1. Índice gonadosomático para machos a) y hembras
b) de Oreochromis niloticus de la presa Emiliano Zapata.
Con base en el conteo y la medición de los óvulos, así como de los cortes histológicos de los
ovarios y testículos de los organismos, se realizó
la descripción de las diferentes etapas del desarrollo gonádico.
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B. Peña-Mendoza, J.L. Gómez-Márquez y G. García-Alberto
Estadios gonádicos (hembras)
Estadio I
En el estadio de inmadurez no es posible distinguir a simple vista entre ovarios y testículos, su
apariencia es de sacos muy delgados y traslúcidos,
mientras que en el caso de las hembras es posible
observar células foliculares al microscopio.
Estadio II
Los ovarios están en maduración y los ovocitos
se clasificaron en dos tamaños: 100-1 000 µm y
de 1 001-2 000 µm con número variable de folículos (Tabla 1, Fig. 2).
En la figura 3 se observan folículos en etapa
de previtelogénesis, es decir, tuvieron un núcleo
prominente, céntrico y citoplasma basófilo, además de folículos en vitelogénesis temprana.
Ambos tipos de folículos están rodeados por
una capa simple de células aplanadas (células de
la teca) y otra capa de células cúbicas (células de
la granulosa), además se pueden apreciar la zona
pelúcida y el citoplasma, que en esta etapa es altamente basófilo; el núcleo (o vesícula germinal)
se caracteriza por ser prominente y céntrico con
numerosos nucléolos en la periferia (Fig. 4).
Tabla 1
Madurez ovárica en relación con el número y el diámetro
de los folículos para Oreochromis niloticus
Madurez
gonádica
II
III
IV
V
Diámetro de
los folículos
intervalo (µm)
100-1 000
1 001-2 000
100-1 000
1 001-2 000
2 001-3 000
100-1 000
2 001-3 000
100-1 000
2 001-3 000
Número de folículos en el
ovario izquierdo
mín.
máx.
promedio
398
484
449
107
723
279
378
748
506
186
311
241
110
302
201
308
1 313
570
107
291
188
200
300
250
5
8
6
Estadio III
Para el estadio III (maduros), los folículos se clasificaron en tres tamaños, de 100 a 1 000 µm, de
1 001 a 2 000 µm y de 2 001 a 3 000 µm (Fig. 5).
La presencia de folículos tanto en etapa de
previtelogénesis como en etapas de vitelogénesis
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Ciencia Pesquera
temprana y avanzada es característica de este estadio, ya que el ovario se encuentra en la etapa
de maduración; asimismo, se puede apreciar la
presencia de folículos atrésicos, los cuales no son
exclusivos de este estadio, el fenómeno se puede
presentar en cualquiera de las etapas del desarrollo del folículo.
En la figura 6 se observa la pared del folículo dividida en tres capas: la externa (células de
la teca); la media (membrana basal) y la interna
(células de la granulosa) compuesta de epitelio cúbico-ciliado, seguida del tejido conjuntivo
que sirve de sostén a los folículos. La capacidad
del ovocito para ingresar en la maduración está
acompañada del incremento de las uniones intracelulares (entre las células de la granulosa) e
intercelulares (entre las células de la granulosa
y el ovocito) y de la síntesis de la Conexina, proteína constitutiva de estas uniones (Patiño y Kagawa, 1999).
Estadio IV
Esta etapa es de máxima maduración o reproducción y en ella fueron registrados únicamente
dos tamaños de folículos, de 100 a 1 000 µm y de
2 001 a 3 000 µm (Fig. 7). Como se puede apreciar, los folículos han completado el crecimiento
vitelogenético y aumentado considerablemente
su tamaño; en ellos se observa que las células foliculares se han trasformado en una capa sencilla. En esta etapa, la vesícula germinal migra hacia el polo animal del folículo, los cromosomas
se condensan y se emite el primer cuerpo polar
(Nagahama, 1983). Además, es posible observar
folículos pequeños en etapa de previtelogénesis
(estadio I). El folículo está ocupado casi en su
totalidad por gránulos de vitelo y vacuolas lipídicas, el tejido conjuntivo se ha reducido al mínimo y la zona pelúcida se mantiene bien notable.
Estadio V
En esta etapa de recuperación, los ovocitos fueron expulsados del lumen ovárico y estaban listos
para ser fertilizados. El ovario muestra paredes
flácidas, translúcidas o sanguinolentas, con dos
tamaños de folículos: 100-1 000 y 2 001-3 000 µm,
con mayor presencia de los pequeños y pocos o
ausencia de los más grandes.
Con respecto a la fecundidad se registró un
intervalo de entre cinco y 1 313 ovocitos, con un
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Histología de gónadas de tilapia
Fig. 2. Corte transversal de ovario en estadio II de Oreochromis
niloticus. H-E 100X.
Fig. 4.
Oreochromis niloticus
minal (VG
el citoplasma (C), la zona pelúcida (Z
nulosa (G), la membrana basal (MB
(T). H-E 1000X.
II
de
-
Fig. 3. Corte transversal de ovario en estadio II de Oreochromis
niloticus
temprana, (N) núcleo (C) citoplasma y (PO) pared del ovario.
H-E 400X.
Fig. 5. Corte transversal de ovario en estadio III de Oreochromis
niloticus
na y avanzada. H-E 400X.
-
promedio de 335 ovocitos, conforme con las tallas registradas en este estudio. Durante la maduración de los ovarios se observa que la longitud y el diámetro se incrementan conforme la
maduración se lleva a cabo (Tablas 2 y 3).
Estadios gonádicos (machos)
Estadio I
En este estadio no es posible diferenciar los testículos de los ovarios a simple vista; sin embargo,
las gónadas inmaduras presentan forma de filamentos translúcidos paralelos a la vejiga natatoria. Tienen un revestimiento de tejido conectivo
y vasos sanguíneos que se proyectan hacia el interior formando los septos que separan los lóbulos.
Estadio II
En esta etapa de desarrollo los testículos pueden
ocupar entre 10% y 20% de la cavidad celómica, es posible observar algunas espermatogonias
(forma redondeada, acidófila, son las más abundantes), espermatocitos primarios, secundarios y
algunas espermátidas y espermatozoides en los
lóbulos (Fig. 8).
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B. Peña-Mendoza, J.L. Gómez-Márquez y G. García-Alberto
Fig. 6.
III de Oreochromis niloticus, se observan las vesículas
G) y de la
teca (T). H-E 400X.
Tabla 2
Relación entre los estadios ováricos y la longitud y el
diámetro de los ovarios de Oreochromis niloticus
Madurez
ovárica
II
III
IV
Madurez
ovárica
Longitud ovario
Longitud ovario izquierdo
derecho (cm)
(cm)
mín. máx. promedio mín. máx. promedio
1.3 3.2
2.24
1.2
3.0
2.2
2.1 4.2
3.04
1.7
3.5
2.7
2.3 5.7
3.4
2.1
4.1
2.8
II
Diámetro ovario
derecho (cm)
mín. máx. promedio
0.15 0.45
0.28
Diámetro ovario
izquierdo (cm)
mín. máx. promedio
0.13 0.45
0.26
III
0.35 1.11
0.61
0.24
0.85
0.60
IV
0.60 2.46
0.98
0.36
1.00
0.61
Estadio III
En esta etapa de maduración es posible observar
que los lóbulos se encuentran llenos de células
espermatogénicas, además de que los espermatozoides comienzan su migración hacia los conductos eferentes (Fig. 9).
Estadio IV
En esta etapa de desove los lóbulos seminíferos
se encuentran totalmente llenos de espermatozoides. El tejido conjuntivo es escaso y no se observa la presencia de otra fase de desarrollo de
células espermáticas (Fig. 10).
28
Ciencia Pesquera
Fig. 7. Corte transversal de ovario en estadio IV de Oreochromis
niloticus
H-E 400X.
Estadio V
Finalmente, en los testículos, en los que se ha
producido la espermiación, se observa que los
lóbulos se encuentran vacíos y que existe alguna
cantidad residual de espermatozoides en el lumen (Fig. 11). Durante la maduración del testículo se observa que la longitud y el diámetro se
incrementan conforme la maduración se lleva a
cabo (Tablas 4 y 5) y en el estadio de posdesove
(V) se registra una disminución por efecto de la
salida de los espermatozoides.
Discusión
De acuerdo con las tallas registradas para O.
niloticus en este estudio, se considera que los
peces son de talla pequeña. Intervalos similares
han sido reportados por Gómez-Márquez et al.
(2003) para el lago Coatetelco, pero son diferentes a los mencionados por Peterson et al. (2004)
y Peña-Mendoza et al. (2005) para O. niloticus, y
por Palacios (1995) y Ramos-Cruz (1995) para
Oreochromis aureus (Steindachner, 1864), cuyos
intervalos de talla son mayores.
Por lo que se refiere a la proporción de sexos,
se observa que ésta favorece a los machos, debido probablemente a que son más susceptibles de
ser capturados, dada su conducta de permanecer por tiempo prolongado en los márgenes de
los sistemas, en espera de una nueva pareja y
al cuidado de los nidos (Duponchelle y Panfili,
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Histología de gónadas de tilapia
Tabla 3
Descripción de la maduración ovárica para Oreochromis niloticus
Fase
Estadio
Descripción macroscópica y microscópica de Ovarios
I
Inmaduro
Lóbulo alargado y translúcido. No es posible distinguir entre testículos y ovarios.
II
Desarrollo
Longitud de 2.1 cm, diámetro de 0.27 cm y peso promedio de 0.22 g, coloración rosáceo a amarillo,
dos tamaños de folículos: 100–1 000 µm y de 1 001–2 000 µm. Folículos en previtelogénesis en
los cuales se observaron las células foliculares poco diferenciadas, la membrana basal, la zona
pelúcida, el citoplasma, el núcleo prominente y central conteniendo nucléolos y cromosomas.
Folículos en vitelogénesis temprana comenzando la acumulación de las vesículas vitelinas.
III
Maduración
En promedio longitud de 2.5 cm, diámetro de 0.53 cm y peso de 1.27 g, coloración amarillenta,
se identificaron tres tamaños de folículos: 100–1 000 µm, 1 001–2 000 µm y 2 001–3 000 µm. Se
observan folículos en previtelogénesis, vitelogénesis temprana y avanzada. En estos últimos se
observan la membrana vitelina bien diferenciada y las células foliculares. Las vesículas vitelinas
ocupan la mayor parte del citoplasma del folículo.
IV
Desove
Coloración amarillenta a naranja, longitud, diámetro y peso promedio de 2.9 cm, 0.72 cm y
2.38 g, respectivamente, dos tamaños de folículos de 100–1 000 µm y 2 001–3 000 µm. Existe
acumulación de glóbulos de vitelo en el citoplasma del folículo, el núcleo se rompe y migra hacia
el polo animal, los cromosomas se condensan, las células foliculares forman una capa sencilla de
células, la membrana vitelina es más evidente.
V
Recuperación
Longitud de 2.3 cm, diámetro de 0.43 cm y peso 0.7 g en promedio, paredes flácidas, translúcidas
o sanguinolentas, dos tamaños de folículos: 100–1 000 y 2 001–3 000 µm con mayor presencia de
los pequeños y pocos o ausencia de los más grandes.
1998; Gómez-Márquez et al., 2003; Peterson et
al., 2004; Peña-Mendoza et al., 2005), contrario
a lo señalado por Fryer e Iles (1972) y Komolafe y Arawomo (2007) quienes reportaron una
proporción de 1:1 (macho:hembra). Fryer e Iles
(1972) mencionan que en las poblaciones de cíclidos en los lagos africanos es común que los
machos sean la proporción dominante, porque
generalmente éstos presentan mayor crecimiento que las hembras, sin que esto represente un
riesgo para la pesquería.
Con respecto a la distribución diferencial de
los sexos, Devlin y Nagahama (2002), Van Aerle
Fig. 8. Corte transversal de testículo en estadio II deOreochromis
niloticus. Los conductos testiculares comienzan a llenarse
H-E 100X.
Fig. 9. Corte transversal de testículo en estadio III de
Oreochromis niloticus, los conductos eferentes comienzan a
llenarse de espermatozoides. H-E 100X.
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B. Peña-Mendoza, J.L. Gómez-Márquez y G. García-Alberto
Fig. 11. Corte transversal de testículo en estadio V de
Oreochromis niloticus, los lóbulos se encuentran casi vacíos ya
H–E 400X.
Fig. 10. Corte transversal de testículo en estadio IV de
Oreochromis niloticus, los conductos eferentes se encuentran
totalmente llenos de espermatozoides. H–E 100X.
Tabla 4
Relación entre los estadios testiculares y la longitud y el
diámetro de los testículos de Oreochromis niloticus
Madurez
testicular
II
III
IV
V
Madurez
testicular
Longitud testículo
Longitud testículo
derecho (cm)
izquierdo (cm)
mín. máx. promedio mín. máx. promedio
1.8
4.9
3.4
1.8 4.9
3.4
3.0
5.9
4.4
3.0 5.7
4.3
3.8
7.0
5.3
3.8 6.9
5.1
3.5
4.6
3.9
3.5 4.4
3.9
II
Diámetro testículo
Diámetro testículo
derecho (cm)
izquierdo (cm)
mín. máx. promedio mín. máx. promedio
0.05 0.35
0.18
0.05 0.40
0.17
III
0.15 0.50
0.32
0.18 0.45
0.30
IV
0.15 0.70
0.45
0.30 0.70
0.43
V
0.05 0.20
0.14
0.05 0.20
0.14
et al. (2004), así como Guerrero-Estévez y Moreno-Mendoza (2010) mencionan que existen gran
variedad de mecanismos de determinación sexual. Éstos pueden ser genéticos o dependen de
las condiciones ambientales como temperatura,
pH o de factores sociales.
Conover (1984) señala que en poblaciones
naturales de Menidia menidia (Linnaeus, 1766),
30
Ciencia Pesquera
la temperatura del océano afecta la proporción
sexual. En condiciones frías se producen hembras y esto fue asociado con un tiempo más largo
de crecimiento del ovario. Tessema et al. (2006)
mencionan que es posible que tratamientos con
altas temperaturas incrementen el porcentaje de
machos. Guerrero-Estéves y Moreno-Mendoza
(2010) mencionan que altas temperaturas durante el desarrollo inicial aumentan la proporción de machos en Oreochromis mossambicus
(Peters, 1852) y O. niloticus. D’Cotta et al. (2001)
y Van Aerle et al. (2004) señalan que hay una
amplia gama de sustancias químicas vertidas en
el medio que son sucedáneas de las hormonas,
en especial los estrógenos, que pueden provocar
alteraciones en el desarrollo sexual en organismos silvestres. Estas sustancias, descargadas en
el ambiente acuático por el sector industrial,
son conocidas como químicas endócrinas e interrumpen y alteran la función reproductiva. Asimismo, citan que la exposición de peces enjaulados a productos químicos provenientes de los
efluentes de las plantas de tratamiento de aguas
residuales, han demostrado que pueden reducir
el crecimiento de las gónadas, feminizar el desarrollo del conducto en los machos y alterar el desarrollo de células germinales así como la asignación de género. Por tanto, la determinación del
sexo y el sesgo que se presenta en O. niloticus,
probablemente sea un fenómeno que se ha visto
afectado por factores ambientales que imperan
en el reservorio donde éste se encuentra.
Los valores bajos y los picos estacionales
del IGS observados en machos y hembras de
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Histología de gónadas de tilapia
Tabla 5
Descripción de la maduración testicular para Oreochromis niloticus
Fase
Estadio
Descripción macroscópica y microscópica de los testículos
I
Inmaduro
Lóbulo alargado y translúcido. No es posible distinguir entre testículos y ovarios.
II
Desarrollo
Color blanco translúcido a opaco, con longitud de 3.3 cm, diámetro de 0.16 cm y peso de 0.17 g,
en promedio. Gran cantidad de espermatogonias en la periferia del testículo, espermatocitos
primarios y secundarios ocupan casi todo el espacio interior del testículo, el lumen lobular reducido
a su mínima expresión.
III
Maduración
Coloración de blanco a crema, con longitud de 4.6 cm, diámetro de 0.31 cm y peso de 0.61 g, en
promedio. La cantidad de espermatogonias disminuye, los espermatocitos primarios y secundarios
ocupan gran parte del espacio interior del testículo. El lumen lobular ocupa de uno a dos tercios
del espacio interior del testículo. Hay presencia de espermatozoides.
IV
Desove
Coloración crema y longitud de 5.5 cm, diámetro de 0.45 cm y peso de 1.24 g, en promedio. Las
espermatogonias, los espermatocitos primarios y secundarios son reducidos a su mínima expresión
y relegados a la periferia del testículo. Las espermátides ocupan la periferia del lumen lobular. Los
espermatozoides ocupan toda la luz del lumen lobular. El lumen lobular abarca más de dos tercios
del espacio interior del testículo.
V
Recuperación
Coloración crema con paredes flácidas, longitud, diámetro y peso promedio de 3.9 cm, 0.14 cm y
0.14 g, respectivamente.
O. niloticus están sin duda relacionadas con la
variación de dicho índice de cada mes, lo que
sugiere que algunos peces están reproductivamente activos, mientras que otros no estaban en
condiciones de desovar, ya que se trata de una
especie asincrónica por grupos. Estos resultados
no se pudieron confirmar por el IGS de las hembras debido principalmente a que el número de
ellas capturadas fue bajo; sin embargo, GómezMárquez et al. (2003, 2008) reportaron resultados y comportamiento similares de O. niloticus
en el lago Coatetelco en el estado de Morelos.
Es probable que en regiones tropicales donde la variación de la temperatura y el fotoperiodo es mínima, el periodo de lluvias sea el factor
ambiental que influye en el ciclo reproductor
(Trewavas, 1983; Peterson et al., 2004). En estas
áreas, el incremento del nivel del agua en el sistema proveerá de mejores sitios para las crías,
así como de abundante alimento.
Con respecto a la fecundidad, los valores
obtenidos en el presente estudio son similares a
los reportados por Gómez-Márquez et al. (2003),
Peña-Mendoza et al. (2005) y Baltazar (2009), en
cuanto a los intervalos, pero diferente a lo citado
por Campos-Mendoza et al. (2004). Los resultados presentados aquí sugieren que puede existir
una relación positiva entre las variables ambientales y el ciclo reproductor, como ya ha sido analizado anteriormente.
La histología del desarrollo del ovario en O.
niloticus tiene una morfología coincidente con
la estructura típica del ovario de los teleósteos
y es similar a lo que se ha reportado para otras
especies por Selman y Wallace (1989), Redding y
Patiño (1993) y Coward y Bromage (1998).
El desarrollo de las gónadas de O. niloticus
es sincrónico por grupos, esto es, se pueden encontrar grupos en distintas fases de desarrollo de
ovocitos en el mismo ovario (Wallace y Selman,
1981; Redding y Patiño, 1993; Coward y Bromage,
1998; Taylor et al., 1998; Çek et al., 2001); Palacios (1995) hace un señalamiento similar para O.
aureus en la presa Infiernillo, en el sur de México.
Coward y Bromage (1998) mencionan que
en la fase de crecimiento primario (previtelogénesis), los ovocitos de Tilapia zillii (Gervais,
1848) incrementan en diámetro entre 5 µm y
214 µm y durante la segunda fase de crecimiento
(vitelogénesis) los ovocitos crecen hasta alcanzar
964 µm, debido a que en esta etapa incorporan
vitelogeninas (Patiño y Sullivan, 2002).
Según Redding y Patiño (1993), y Coward y
Bromage (1998), la estructura del folículo ovárico en crecimiento es marcadamente similar en
muchos peces, como la observada en el presente
estudio, en la que el ovocito en desarrollo se localiza en el centro del folículo y está rodeado de
células foliculares. Estas células por lo general
tienen una capa inferior (células de la granulosa
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Ciencia Pesquera
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B. Peña-Mendoza, J.L. Gómez-Márquez y G. García-Alberto
y una o dos capas superiores que son las células
de la teca); las células de la teca y la granulosa
se separan por la membrana basal (Taylor et al.,
1998) y entre la superficie del ovocito y la capa de
las células de la granulosa existe una capa acelular, llamada zona pelúcida. Asimismo, se observa
que el citoplasma está totalmente ocupado por
grandes gránulos de vitelo y vacuolas lipídicas,
similar a lo reportado por Çek et al. (2001).
Ovario
Los ovarios son órganos pares en forma de sacos
alargados y sujetos a la cavidad abdominal por
un pliegue peritoneal llamado mesovarium, que
también recubre al ovario en la forma de delicada
membrana (Parker y Haswell, 1991), así como de
tejido vascular y nervioso, que se extiende dentro
del ovario desde la capa de tejido conectivo densa
(túnica albugínea), justo bajo el epitelio germinal.
Los ovarios, que se clasificaron con base en su
forma, su color, su largo, su diámetro y la presencia de ovocitos, están recubiertos por una membrana translúcida que permite ver los ovocitos en
sus diferentes grados de maduración. Los ovarios
son de color crema tenue en las primeras etapas
de madurez y conforme maduran cambian hasta
adquirir la tonalidad de anaranjado. Además, el
número de folículos que se alojan en los ovarios
cambia dependiendo del grado de madurez, y se
reduce debido al gran tamaño (3 000 µm) que llegan a alcanzar una vez que ha madurado el ovario.
La estructura de los ovocitos que se observan en el estadio II y que es posible encontrar en
todos los estadios es similar a la reportada por
Coward y Bromage (1998); lo que significaría
que dada la disponibilidad de este material, se
propicia el reclutamiento, lo que puede ser importante en peces que tienen desoves múltiples,
como es el caso de O. niloticus y T. ziilli. La proporción de estos ovocitos en los diferentes estadios se mantuvo constante.
Por otra parte, durante la transformación de
los estadios II a IV se observó la formación de
una zona pelúcida entre la capa granulosa y el
citoplasma del ovocito. En este estadio se constató la aparición de partículas de vitelo en la periferia de los ovocitos, lo cual es característico
32
Ciencia Pesquera
del inicio de la vitelogenésis, como se ha observado en otros teleósteos y similar a lo reportado
por Selman y Wallace (1989), Coward y Bromage
(1998) y Selman et al. (2005). Durante esta etapa los ovocitos continúan creciendo en tamaño
y alcanzan diámetros de entre 2 000 y 3 000 µm.
Además, de acuerdo con Coward y Bromage (2000), en los incubadores bucales como O.
niloticus, el número de ovocitos residuales que
permanecen en el ovario después del desove es
razonablemente constante (por lo regular <10
ovocitos por ovario), independientemente de la
fecundidad.
La atresia fue observada en el estadio III, aunque no es característica de esta etapa, fue similar
a lo registrado por Chong y González (2009) y
diferente a lo reportado por Coward y Bromage
(1998), quienes la observaron en las etapas cinco, seis o siete (fase de vitelogénesis), y mencionan que ésta fue más acentuada hacia el final del
ciclo reproductor. Tyler y Sumpter (1996) mencionan que no hay evidencia de la presencia de
atresia en ovocitos previtelogenéticos y, además,
puede reducir la fecundidad de cualquier pez y
de la especie e influir en la calidad de los huevos y su incidencia puede ser influenciada por la
edad del individuo, el estado reproductor, el tipo
de dieta, el estado hormonal, el tiempo en cautiverio, la intensidad de la luz y la temperatura,
entre otros (Coward y Bromage, 2000).
En este estudio, el desarrollo de los ovocitos
se dividió en cinco estadios basados en criterios
morfológicos macroscópicos, así como del análisis histológico, y es similar a lo reportado para el
pez cebra Brachydanio rerio (=Danio rerio) (Hamilton, 1822) por Selman et al. (2005), pero diferente a lo citado por Coward y Bromage (1998)
para T. ziilli. Sin embargo, es necesario realizar
un análisis de la participación de las hormonas
esteroideas en el desarrollo ovárico para entender aspectos relacionados con el comportamiento del ciclo reproductor.
Por tanto, el conocimiento del crecimiento
del folículo en el ovario, la maduración y la ovulación en esta especie, es importante para la aplicación que de esto se pueda realizar en el ámbito
de la acuicultura, así como en el manejo de las
pesquerías.
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Histología de gónadas de tilapia
Testículos
Los cambios histológicos que tienen lugar en los
testículos de O. niloticus permitieron clasificarlos
en cinco estadios a lo largo del ciclo reproductor
anual, pero con algunas variaciones mensuales
en el sistema, similar a lo reportado por Grier y
Taylor (1998). Éstos están formados por un par
de lóbulos alargados que se fusionan hacia la
parte caudal en un conducto único o conducto
deferente. Su superficie está revestida por una
túnica albugínea delgada, compuesta de tejido
conectivo fibroso y fibras musculares lisas.
Para el caso de O. niloticus, los testículos
son de tipo lobular, lo que es similar a lo reportado por Parenti y Grier (2004), e implica que
en su interior se halla un tubo longitudinal en
el que desembocan los túbulos seminíferos. Las
características de los túbulos seminíferos son similares a las señaladas para otros peces teleósteos (Grier y Taylor, 1998; Parenti y Grier, 2004;
Fishelson et al., 2006). Todos los tipos de testículos contienen células germinales en sincronismo
o en diferentes etapas de desarrollo y un complemento de células somáticas especializadas en el
soporte físico y regulación de la espermatogénesis, incluyendo las células de Sertoli y las células
de Leydig (Grier y Taylor, 1998).
Las células de Sertoli se encuentran directamente asociadas con las células germinales a las
que mantienen física y nutricionalmente, debido
a que modifican el microambiente químico. Las
células de Leydig están en el tejido conectivo rodeando las células de Sertoli, cuya función principal es la de producir esteroides para la gametogénesis y expresar las características sexuales
secundarias. Los espermatocitos más diferenciados están más cercanos a la luz del túbulo seminífero. El proceso de espermatogénesis se desarrolla de manera similar a lo reportado por Grier
y Taylor (1998).
Durante la maduración testicular se observó
un incremento de los testículos tanto en longitud
como en diámetro. Esto ocurre porque los túbulos se alargan y los espermatocitos ocupan más
espacio que las espermatogonias primarias y el
diámetro del testículo incrementa casi tres veces
y la longitud alcanza casi el doble (Tabla 4) antes
de la aparición del esperma dentro de los lóbulos
y conductos.
Asimismo, la longitud de los túbulos depende
del estadio de madurez gonádica ya que conforme
ésta se alcanza, los túbulos se reducen al tercio
distal del lóbulo, el calibre de los conductos eferentes se incrementan en forma notable, los diversos conductos se unen al principal y se produce la
espermiación (los cistos1 maduros se abren y los
espermatozoides entran al conducto eferente),
como lo mencionan Grier y Taylor (1998).
Por consiguiente, es necesario hacer estudios
más detallados que permitan conocer mejor los
estadios histológicos I y V, no registrados en este
estudio, para determinar con mayor precisión las
características macroscópicas que se realizaron.
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En los cistos, las células se desarrollan sincrónicamente, por lo
cual, unos presentan espermatogonias, otros espermatocitos
primarios o secundarios y otros espermatozoides. Conforme
se alcanza la madurez gonádica los cistos se abren hacia los
conductos eferentes y vacían el contenido espermático (Uria
et al., 1998; Landínes, 2005).
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