hallazgos de la biosíntesis del etileno en frutas

Recibido 30/01/2014, Aceptado 11/02/2014, Disponible online 30/04/2014
HALLAZGOS DE LA BIOSÍNTESIS DEL ETILENO EN FRUTAS
CLIMATÉRICAS Y DE LOS FACTORES QUE AFECTAN LA RUTA
METABÓLICA
Eduardo Javid Corpas Iguarán1*, Omar Alberto Tapasco Alzate2
1 Universidad
Católica de Manizales, Grupo de Investigación y Desarrollo Tecnológico para el
Sector Agroindustrial y Agroalimentario INDETSA. Carrera 23 N. 60 – 63, apartado 357, Manizales,
Colombia.
2 Universidad
de Caldas, Grupo de Investigación en Estadística y Matemáticas. calle 65 No.
26-10, apartado 275, Manizales, Colombia
*[email protected]; [email protected]
Resumen.
El etileno es un compuesto hormonal gaseoso sintetizado en la mayoría de los tejidos de las
plantas superiores, y a quien le atribuye el rol principal en los procesos de maduración y
senescencia de las frutas climatéricas. La biosíntesis de etileno está regulada
metabólicamente y su inducción obedece a una variedad de señales de estrés como la
refrigeración, heridas mecánicas, infección por patógenos y estrés nutricional; pero además,
existen compuestos que retardan o aceleran la biosíntesis del etileno, lo cual los hace
susceptibles de utilizar con fines comerciales según sea la necesidad. La presente revisión
consistió en una búsqueda, utilizando principalmente las bases de datos Science Direct,
Pubmed y Ovid, relacionada con los avances en el conocimiento acerca de la biosíntesis y
regulación metabólica del etileno en frutas climatéricas, así como los factores físicos y
químicos que retardan o aceleran el proceso normal de la ruta metabólica. Entre los
compuestos retardantes de la biosíntesis de etileno que más se hallaron se encuentran el 1metilciclopropeno (1-MCP), el propileno y el etileno exógeno, mientras que la administración
de temperaturas y atmósferas se resaltaron como los factores físicos principalmente
utilizados para estimular o retardar su biosíntesis.
Palabras claves: Etileno exógeno, Frutas climatéricas, 1-metilciclopropeno, Maduración de
las frutas.
Abstract.
Ethylene is a gaseous hormonal compound synthesized in most tissues of higher plants, and
who is attributed the main role in the maturation processes and senescence of climacteric
fruits. Ethylene biosynthesis is regulated metabolically and their induction obeys a variety of
stress signals such as refrigeration, mechanical wounds, pathogen infection and nutritional
stress but also, exist compounds that retard or accelerate the biosynthesis of ethylene, which
makes them susceptible to use for commercial purposes according to need. This review
consisted of a search, using mainly the databases Science direct, Pubmed and Ovid, related
with advances in knowledge about the biosynthesis and metabolic regulation of ethylene in
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 46
climacteric fruits, as well as physical and chemical factors that retard or accelerate the normal
process of metabolic pathway. Among the compounds retardant of ethylene biosynthesis that
more were found are included 1-methylcyclopropene (1-MCP), propylene and exogenous
ethylene, while temperatures and atmospheres management were highlighted as the physical
factors mainly used to stimulate or retard its biosynthesis.
Keywords: Climacteric fruits, Exogenous ethylene, 1-Methylcyclopropene, Fruit ripening.
Introducción
Las frutas sufren una fase única en el
ciclo de vida de las plantas superiores,
que abarca varias etapas progresivas para
su
desarrollo,
su
maduración
y
senescencia final (Bapat et al., 2010), en
la cual, dependiendo del incremento
masivo en la respiración o la producción
de etileno, son clasificadas como
climatéricas y no climatéricas (Biale and
Young, 1981) (Ayub et al., 1996; citado en:
Wang et al., 2009) (Borges et al., 2011).
Las frutas climatéricas o carnosas son
objeto de deterioro masivo durante el
manejo en poscosecha, caracterizado por
excesivo reblandecimiento y cambios en el
sabor, aroma y color de la cáscara (Khan
and Singh, 2007) (Bennett and Labavitch,
2008),
que se traduce en pérdidas
económicas significativas en todo el
mundo (Bapat et al., 2010), aspecto que
contrasta con la demanda existente
durante todo el año (Guerra y Casquero,
2005), lo que hace imperante el desarrollo
de estrategias para prolongar las
condiciones de la fruta durante la etapa de
poscosecha, extensibles a la fase de
consumo, posterior a la comercialización.
Las importancia en el manejo del
proceso de maduración de la fruta radica
en que estas condiciones determinan
características
relacionadas
con
la
aceptación por parte del consumidor, así
como del tiempo de consumo del
producto, siendo la madurez y el
reblandecimiento los principales atributos
de perecibilidad en las frutas climatéricas,
dado que al cabo de pocos días, se
consideran no comestibles debido a la
sobremaduración (Bapat et al., 2010). El
crecimiento y desarrollo de la futa es
controlado por la producción de hormonas,
las cuales son susceptibles a los cambios
ambientales (McClellan and Chang, 2008),
entre las cuales se encuentra el etileno, un
compuesto gaseoso simple que contiene
dos átomos de carbono, cuatro de
hidrógeno y un doble enlace (C2H4)
(Bradford, 2008), que en su papel de
hormona controla muchos procesos en la
plantas superiores, como la senescencia
de los órganos, respuesta al estrés,
germinación de la semilla (Owino et al.,
2006) (Zhu and Zhou, 2007) (Jiang et al.,
2011) (Oms-Oliu et al., 2011) (Zheng et
al., 2013), cicatrización de heridas
(Capitani et al., 1999), además de las
interacciones con otras hormonas e iones
metálicos (Cervantes, 2002), y ha sido
identificado como la principal hormona que
inicia y controla el proceso de maduración
de la fruta (Galliard et al., 1968) (Abeles et
al., 1992) (Shiomi et al., 1996) (Feng et al.,
2000) (Lara y Vendrell, 2003) (Calvo,
2004) (Owino et al., 2006) (McClellan and
Chang, 2008) (Pech et.al., 2008) (Asif et
al., 2009) (Wang et al., 2009) (Bapat et al.,
2010). Otros atributos biológicos y efectos
benéficos del etileno sobre las frutas se
muestran en la tabla 1.
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 47
Tabla 1. Atributos biológicos y efectos benéficos del etileno sobre las frutas.
Atributos biológicos
Efectos benéficos sobre la
fruta
Gas incoloro.
Promueve el desarrollo de color.
Compuesto de ocurrencia natural.
Estimula la maduración climatérica.
Se difunde rápidamente dentro del tejido.
Promueve el desverdizado en cítricos.
Producido a partir de metionina vía ACC por una
ruta metabólica altamente regulada.
Estimula la dehiscencia en nueces.
Síntesis inhibida (retroalimentación negativa) por Altera
la
expresión
sexual
en
C2H4 en el tejido reproductivo vegetal.
cucurbitaceae.
Síntesis promovida (retroalimentación positiva) Promueve
el
florescimiento
en
por C2H4 en tejido climatérico reproductivo.
bromeliaceae.
Requiere O2 para ser sintetizado y O2 y bajos Reduce los depósitos de cereales por
niveles de CO2 para ser activado.
inhibición de la elongación del tallo.
Fuente: Saltveit, 1999.
Algunos de los principales aportes a la
elucidación de la ruta biosintética del
etileno fueron suministrados por Adams y
Yang en 1979 (Shiomi et al., 1996)
(Saltveit, 1999), así como por Shang Fa
Yang, quien realizó experimentos in vitro e
in vivo para explorar los intermediarios
potenciales y mecanismos de conversión
de metionina a etileno (Bradford, 2008).
Posteriormente, se determinó que el
desencadenamiento de la producción del
etileno puede darse por señales diferentes
al proceso natural de maduración, como la
respuesta a heridas mecánicas, auxinas y
germinación de semillas (Ishida, 2000)
(Abeles et al., 1992). En frutas como
tomate (Lycopersicon esculentum, cv.
VFNT Cherry), se ha demostrado la
producción de etileno los tejidos y la
explosión de este, no solo durante la
maduración, cuando la fruta se torna de
verde a roja, sino también en diversas
fases tempranas de desarrollo (Ishida,
2000).
Afectar la biosíntesis del etileno durante
la maduración en la fruta carnosa ha sido
el intento más importante para detener el
deterioro en poscosecha (Bapat et al.,
2010), puesto que una vez la maduración
ha sido iniciada, el proceso es
incontrolable (Jiang et al., 2011). La
estrategia frente a esta condición se
circunscribe a la elongación máxima del
periodo comprendido entre la madurez de
recolección y la gustativa (Guerra y
Casquero, 2005), y la mayor parte de los
procedimientos utilizados para limitar la
biosíntesis de etileno se enfocan en el
aumento o disminución de la temperatura
y la modificación de atmósfera en la que
se conservan los frutos (Mathooko et al.,
1995a) (Mathooko et al., 1995b) (Gorny y
Kader, 1996) (Burdon et al., 1996)
(Beaudry, 1999) (Saltveit, 1999) (Stow et
al., 2000) (Antunes and Sfakiotakis, 2000)
(Antunes and Sfakiotakis, 2002a) (Antunes
and Sfakiotakis, 2002b) (Lara y Vendrell,
2003) (Zhu and Zhou, 2007) (Asif et al.,
2009).
En cuanto a la adición de compuestos
químicos, alternativa de intervención en
auge para
retrasar la producción de
etileno (Gouble et al., 1995) (Mathooko et
al., 1995a) (Burdon et al., 1996)
(Stavroulakis and Sfakiotakis, 1997) (Feng
et al., 2000) (Zhu and Zhou, 2007)
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(Villalobos-Acuña et al., 2011), se ha
determinado la existencia de dos grupos
de
antagonistas
del
etileno:
los
compuestos potencialmente tóxicos o
tratamientos que pueden actuar como
metabolitos
inhibidores
(dióxido
de
carbono en alta concentración, etanol,
radiación gama) e inhibidores competitivos
(iones de hierro, norbornadieno y otras
olefinas cíclicas) (Gouble et al., 1995). A
pesar de los avances logrados, existen
factores que limitan la utilización de
inhibidores de etileno relacionados con la
probabilidad de exposición de los
productos agrícolas, teniendo en cuenta
que algunos inhibidores tiosulfato de plata
pueden ser tóxicos y otros como el 2,5norbornadieno poseen olor fuerte olor y
naturaleza corrosiva (Feng et al., 2000).
Además, se debe considerar la posible
exposición a etileno exógeno, señal a la
cual también responden las plantas para
efectos de la maduración de la fruta
(Zaharah et al., 2013) y la consideración
bajo la cual, el etileno afecta la expresión
de muchos genes relacionados con la
maduración a través de proteínas
especializadas (Zheng et al., 2013),
aunque, en las frutas climatéricas también
existe la regulación independiente del
etileno (Pech et al., 2008).
Por otra parte, el estudio del
comportamiento de la familia de genes
responsables de la maduración de las
frutas, a través de los genes de expresión
en las diferentes etapas (Capitani et al.,
1999) (Stearns and Glick, 2003) (Bennett
and Labavitch, 2008) Pech et al, 2008)
(McClellan and Chang, 2008) (Bapat et al.,
2010) (Mworia et al., 2010) (Jiang et al.,
2011) (Villalobos-Acuña et al., 2011), y
bajo el suministro de estímulos como el
oxigeno limitado (Asif et al., 2009), auxinas
(Owino et al., 2006) y sus relaciones con
otros mecanismos coadyuvantes de la
maduración, como los cambios en
regulación hormonal de los genes que
codifican las proteínas de la pared celular
(Bennett and Labavitch, 2008) han
dilucidado la respuesta generadas por el
etileno, para una mayor comprensión
sobre su rol en dicho proceso y las
condiciones que lo afectan. La presente
revisión enfoca los avances obtenidos en
la elucidación de la ruta de biosíntesis del
etileno, así como los factores físicos y
químicos que condicionan el proceso.
Biosíntesis del etileno
El etileno es producido en la mayoría
de los tejidos de plantas (Stearns and
Glick, 2003) (Oms-Oliu et al., 2011),
existiendo dos sistemas distintivos de
biosíntesis, basados en la naturaleza y
cantidad del etileno producido durante el
crecimiento y desarrollo de la planta y la
fruta (Gorny y Kader, 1996) (Stavroulakis
and Sfakiotakis, 1997) (Lara y Vendrell,
2003) (Owino et al., 2006). En el sistema 1
se produce etileno a bajo nivel, de carácter
autoinhibitorio, para contribuir a los niveles
basales de la planta y la fruta no
climatérica, mientras el sistema 2 atañe a
una producción de etileno a nivel superior
autorregulatoria durante la maduración
climatérica (Lara y Vendrell, 2003) (Asif et
al., 2009) (Bapat et al., 2010), de manera
que, en el inicio de la maduración, la fruta
climatérica exhibe un punto máximo en la
respiración, seguido por una explosión en
la producción de etileno (Mathooko et al.,
1995a), mientras en la fruta no climatérica,
la maduración es independiente del
etileno, el cual está presente solo a un
nivel basal (Asif et al., 2009). Además, la
explosión climatérica de la producción de
etileno estimula los genes responsables
de la biosíntesis del etileno (McMurchie et
al., 1972; citado en: Lara y Vendrell, 2003)
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(Nakatsuka et al., 1998; citado en: Asif et
al., 2009).
Tal como se aprecia en la figura 1, la
biosíntesis del etileno inicia con la
conversión de metionina a S-adenosil
metionina (SAM) por adición de adenina;
SAM es un metabolito primario, crucial en
el metabolismo de poliaminas y precursor
de muchas otras rutas, como las de
biosíntesis de lignina y la metilación de los
ácidos nucleicos y proteínas, por tanto,
abundante dentro de los tejidos de la
planta (Cervantes, 2002) (Stearns and
Glick, 2003). SAM se convierte luego en
ácido 1-aminociclopropano-1-carboxilico
(ACC) y 5´-metiltioadenosina (MTA),
reacción catalizada por la ACC sintasa
(ACS) (Capitani et al., 1999) (Cervantes,
2002) (Jiang et al., 2011), que es una
enzima perteneciente a la familia de las
dependientes de piridoxal-5´-fosfato y que
comparte un nivel de secuencias similares
con otros miembros de esta familia, como
aspartato aminotransferasa (AATasa) y
tirosina
aminotransferasa
(TATasa)
(Alexander et al., 1994; citado en: Capitani
et al., 1999), y la cual es considerada
como enzima clave, puesto que es
inducida por muchos estímulos y mantiene
un rol en la regulación de la producción de
etileno en muchos tejidos de plantas
(Abeles et al., 1992). Además, la MTA es
reciclada a metionina, lo cual permite que
los niveles de metionina permanezcan
relativamente inalterados incluso durante
altas tasas de producción de etileno
(Abeles et al., 1992).
Finalmente, el ACC es oxidado por la
enzima ACC oxidasa (ACO) para formar
etileno, (Saltveit, 1999) (Ishida, 2000)
(Cervantes, 2002) (Bradford, 2008); la
enzima está presente en la mayoría de los
tejidos a niveles muy bajos pero sufre
incrementos en la actividad de maduración
de la fruta y en la respuesta a la
exposición al etileno (Owino et al., 2006)
(Mworia et al., 2010), además, parece
estar asociada a la membrana y su
actividad se pierde con el fraccionamiento
celular (Bradford, 2008). La oxidación en
cuestión requiere la presencia de oxigeno
y bajos niveles de dióxido de carbono para
activar la ACO (Saltveit, 1999).
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Figura 1. Ciclo de Yang para la biosíntesis de etileno. Fuente: Bradford, 2008.
Tomando en cuenta la ruta completa de
biosíntesis del etileno, el mecanismo
catalítico de conversión de SAM a ACC es
una de las etapas determinantes en el
proceso de maduración de la fruta
climatérica, puesto que constituye la diana
de algunos de los factores físicos y
químicos suministrados para retardar la
biosíntesis del etileno (Gouble et al., 1995)
(Saltveit, 1999) (Zhu and Zhou, 2007)
(Mworia et al., 2010). Tal como se puede
apreciar en la figura 2, la conversión de
SAM a ACC involucra 4 etapas: una
aldimina interna intermedia con la lisina,
una aldimina externa intermedia con SAM,
la
conversión
de
SAM,
y
la
transaldiminación para liberar ACC. Se
cree que el grupo NH2 de la Lisina 278 es
el que entra en reacción con compuestos
como el (ON) nítrico para prevenir la
liberación de ACC por la reacción de
transaldiminación (Zhu and Zhou, 2007).
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Figura 2. Mecanismo catalítico para la conversión de SAM a ACC. Fuente: Zhu and
Zhou, 2007.
Regulación de la biosíntesis del etileno
La regulación en varios niveles de
maduración de la fruta climatérica incluye
la biosíntesis del etileno, su percepción
por las células blanco a través 5
receptores de proteínas: receptor de
etileno 1 (ETR1), receptor de etileno 2
(ETR2), etileno insensitivo 4 (EIN4),
sensor de respuesta de etileno 1 (ERS1) y
sensor de respuesta de etileno 2 (ERS2),
los cuales se unen al etileno con la ayuda
de un cofactor de cobre en el dominio de
la transmembrana (Stearns and Glick,
2003), la cascada de señales de
transducción que involucra reguladores
positivos y negativos (CTR, EIN2, EIN3
etc.) y finalmente la regulación de la
expresión del gen por factores de
transcripción como los factores de
respuesta de etileno (ERFs) (Bapat et al.,
2010).
La producción de etileno asociada a la
maduración
tiene
como
enzimas
reguladoras principales a la ACS y ACO
(McClellan and Chang, 2008), las cuales
muestran regulación diferencial en la
respuesta a un rango de estímulos
ambientales y de desarrollo (Cervantes,
2002). A pesar que la producción de ACC
es frecuentemente controlada por la
síntesis de etileno, la cantidad de ACC
disponible para la producción de etileno
puede ser incrementada por factores que
aumentan la actividad de ACS, reducida
por aplicación de reguladores de
crecimiento o disminuida por una reacción
secundaria
denominada
malonilación
(figura 1) que forma ácido 1-malonilaminociclopropano-1-carboxilico (MACC), una
fuente desfavorable para la conversión a
etileno (Saltveit, 1999) (Bradford, 2008).
Se ha sugerido que la conversión de SAM
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a ACC es una etapa de compromiso en la
biosíntesis de etileno, dada la condición
lábil de la enzima ACS y puesto que el gen
para esta enzima es parte de una familia
multigen (al igual que el gen de la ACO)
(McClellan and Chang, 2008), existiendo
considerable evidencia que indica que la
transcripción a diversas formas es
inducida bajo diferentes condiciones
medioambientales
y
fisiológicas
(Theologis, 1992; citado en: Stearns and
Glick, 2003). De cualquier modo, la
síntesis disminuida de ACC o su
conjugación a MACC podría derivar en
una rápida disminución de la producción
de etileno, al disminuir los niveles de ACC
libres dentro del tejido de la planta (Abeles
et al., 1992) (Mathooko et al., 1995a).
Excepto en la fruta en maduración, parece
que ACS y ACO son enzimas inducibles
(Stearns and Glick, 2003), y se ha
reportado que factores como el estrés por
la luz, dióxido de carbono, oxigeno y agua,
influencian la conversión de ACC a etileno
(Bradford, 2008).
A nivel transmembranal, las proteínas
receptoras de etileno, relacionadas con los
dos componentes de señalización de
proteínas que poseen un sensor y un
regulador de la respuesta actúan de
manera tal que la eliminación del receptor
resulta en la activación de la respuesta del
etileno, sugiriendo que el receptor actúa
como un regulador negativo de la
respuesta de etileno (Gamble et al., 2002).
Para la biogénesis de las proteínas
receptoras del etileno se requiere del
cobre, que es incorporado en la posición
hidrofóbica de estas de manera que en
ausencia del ion cobre, el receptor no
puede de encender la respuesta de
represión del etileno (McClellan and
Chang, 2008). El rol de la proteína
receptora en la señalización de etileno es
prevalente, afectando la respuesta de
etileno en tres puntos de separación
(biosíntesis, percepción y transcripción)
(Stearns and Glick, 2003).
Naturalmente, estos mecanismos son
limitados en la medida en que no existan
niveles suficientes de metionina, como
precursor de iniciación de la síntesis de
etileno.
Para
sostener
las
tasas
observadas de síntesis de etileno, se ha
sugerido que en la formación de ACC, el
grupo metiltio, a partir de la metionina
podría ser ligado a una molécula de
homocisteína existente para formar una
nueva molécula de metionina, reponiendo
los niveles de metionina requerido para la
nueva biosíntesis de etileno (Bradford,
2008).
Condiciones promotoras y factores
físicos y químicos que alteran la
biosíntesis del etileno
El mismo mecanismo que produce
etileno para el desarrollo y maduración de
la fruta es generado por condiciones de
estrés (Stearns and Glick, 2003), sin
embargo, estas condiciones también
inducen otros cambios fisiológicos como el
mejoramiento de la respiración, lo que
dificulta deducir si es el estrés per se o
uno de los cambios inducidos por estrés el
que produce el efecto madurativo (Saltveit,
1999). La figura 3 dimensiona el efecto de
las condiciones de estrés sobre el
aumento de los niveles de producción de
etileno en las plantas, de manera que la
fruta alcanza un pico productivo de
mayúsculas proporciones al cabo de 2-3
días. El estrés compromete inductores
como
refrigeración,
calor,
heridas
mecánicas, infección por patógenos y
estrés nutricional (Abeles et al., 1992)
(Capitani et al., 1999) (Ishida, 2000) (Paull
and Chen, 2000) (Stearns and Glick,
2003).
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Figura 3. Comportamiento en los niveles de producción de etileno al suministrar condiciones
generadoras de estrés en las plantas. Fuente: Stearns and Glick, 2003.
Como se muestra en la tabla 2, se han
desarrollado diversas investigaciones con
el propósito de develar el comportamiento
del proceso de biosíntesis del etileno
debido al efecto de diferentes condiciones
de tratamiento físico y químico. Se puede
apreciar que entre los compuestos
retardantes de la biosíntesis de etileno que
más se hallaron se encuentran el 1metilciclopropeno (1-MCP), el propileno y
el etileno exógeno, mientras que la
administración
de
temperaturas
y
atmósferas resaltan como factores físicos
principalmente utilizados para estimular o
retardar su biosíntesis.
Tabla 2. Efecto de algunos tratamientos físicos y químicos sobre la biosíntesis del etileno.
Tratamiento
Etileno exógeno
Efecto sobre el etileno o la
fruta
Ozono
Estimulante de la biosíntesis
etileno, calidad y bioactividad
Oxidante del etileno
del
Temperatura (0-10°C)
Estimulante de la biosíntesis del etileno
Temperatura (> 30°C)
Retardante de la biosíntesis del etileno
CO2
Inhibidor de la biosíntesis del etileno
O2
Necesario para la biosíntesis del etileno
Fuente de reporte
(Shiomi et al., 1996) (Liu et al.,
2007) (Mworia et al., 2010) (Seo et
al., 2013) (Zheng et al., 2013)
(Saltveit, 1999)
(Larrigaudiere et al., 1997) (Lara y
Vendrell, 1998) (Antunes and
Sfakiotakis, 2002a)
(Sozzi et al., 1996) (Paull and Chen,
2000) (Mitchell, 1986; citado en:
Antunes and Sfakiotakis, 2000)
(Antunes and Sfakiotakis, 2000)
(Mathooko et al., 1995a) (Dourtoglou
et al., 1995) (Mathooko, 1996)
(Beaudry, 1999)
(Stavroulakis and Sfakiotakis, 1997)
(Stow et al., 2000) (Antunes and
Sfakiotakis, 2002b)
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Ácido abscisico
Estimulante de la actividad de las
enzimas de biosíntesis ACS y ACO
Óxido Nitroso y Nítrico
Retardante de la biosíntesis del etileno
Propileno
Estimulante de la biosíntesis del etileno
Aminovinilglicina
Retardante de la biosíntesis del etileno
(1-MCP)
Retardante de la biosíntesis de etileno
Acetaldehído
anaerobiosis)
y
etanol
(en
(Lara y Vendrell, 1998)
(Zaharah et al., 2013)
(Gouble et al., 1995) (Zhu and
Zhou, 2007)
(Stavroulakis and Sfakiotakis, 1997)
(Antunes and Sfakiotakis, 2000)
(Mworia et al., 2010)
(Ishida, 2000)
(Shiomi et al., 1996) (Feng et al.,
2000) (Lara y Vendrell, 2003)
(Calvo, 2004) (Owino et al., 2006)
(Khan and Singh, 2007) (Dussán et
al., 2008) (Mworia et al., 2010)
(Villalobos-Acuña et al., 2011)
(Yang et al., 2013)
Retardante de la biosíntesis del etileno
(Burdon et al., 1996) (Pesis, 2005)
Ácido Nordihidroguairetico
Retardante indirecto de la biosíntesis
del etileno a partir de la inhibición del
ácido abscisico
Aceite de oliva
Estimulante de la síntesis del etileno
Efecto de la atmósfera y la
temperatura administrada sobre la
biosíntesis del etileno. Se ha establecido
que en conjunto, la presión parcial
reducida de O2 y la presión parcial
mejorada de CO2 provocan una inhibición
de la respuesta de etileno (Mathooko,
1996) (Beaudry, 1999). Para remover el
etileno se recurre a dilución por adecuada
ventilación del aire con evacuación hacia
el exterior, o al uso de químicos que
remueven el etileno de la atmósfera
(Saltveit, 1999). En kiwi (Actinidia deliciosa
cv. Hayward), el almacenamiento a bajo
nivel de oxigeno mostró drásticamente
reducida la capacidad de producción de
etileno, debido a la baja ACO más que la
producción reducida de ACC o la actividad
de ACS (Antunes and Sfakiotakis, 2002a),
mientras en naranja la reducción de
etileno a partir de la atmósfera con bajo
dióxido de carbono y bajo nivel de oxigeno
de almacenamiento fue más efectiva que
la generada bajo nivel de dióxido de
carbono y alto nivel de oxigeno (Stow et
al., 2000). El uso de periodos cortos de
(Zaharah et al., 2013)
(Lara y Vendrell, 2003).
(Owino et al., 2006)
anaerobiosis previo al almacenamiento
permite retardar el proceso de maduración
en frutas debido a que la anaerobiosis
causa la producción de acetaldehído que
es luego convertido a etanol (ambos son
retardantes de la maduración de la fruta al
inhibir la producción del etileno) (Pesis,
2005), aunque por separado no parecen
tener efecto sobre la maduración (Burdon
et al., 1996). Se ha planteado que el
acetaldehído
ejerce
directamente
inhibición de la ACO dada la naturaleza
electrofílica del carbono carbonil del
acetaldehído que le permite reaccionar
con grupos nucleofílicos, de manera que el
acetaldehído se uniría a los grupos amino
libres en las proteínas para formar
cambios en las bases (Burdon et al.,
1996). Por su parte, la producción
reducida de etileno con bajo oxigeno
puede estar relacionada con la inhibición
de la actividad de ACS (Stavroulakis and
Sfakiotakis, 1997).
En el caso de la temperatura, se han
encontrado múltiples evidencias que dan
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 55
cuenta del etileno como indicador sensible
al estrés por calentamiento; se ha
considerado que las temperaturas por
encima de 35 °C inhiben la maduración de
muchas frutas, aunque se podrían generar
desordenes fisiológicos (Mitchell, 1986;
citado en: Antunes and Sfakiotakis, 2000)
(Sozzi et al., 1996), y la inhibición de la
síntesis de etileno por altas temperaturas
es irreversible (Paull and Chen, 2000). El
estrés resultante a partir de altas
temperaturas parece inhibir la enzima
ACO más que la ACS, producto
probablemente, de las diferencias en sus
tasas de activación (Paull and Chen,
2000) y del deterioro de las membranas
celulares, lo cual afectaría la ACO
asociada a la membrana, aunque la ACO
se recupera más rápido cuando cesa el
factor de inhibición (Field, 1985; citado en:
Antunes and Sfakiotakis, 2000).
En el caso contrario, el nivel más bajo
recomendado para la fruta retarda la
biosíntesis del etileno (Saltveit, 1999),
pero tal condición es dependiente del
tiempo de exposición (Antunes and
Sfakiotakis, 2000). En kiwi ((Actinidia
deliciosa cv. Hayward), después de 12
días, la fruta mantenida a 0 °C tuvo una
mayor capacidad de producir etileno que a
mayores temperaturas, pero después de
17 días, la fruta a 0 °C tuvo menos
capacidad para producir etileno que las
mantenidas a 15 °C (Antunes and
Sfakiotakis, 2002b). También en manzanas
(Malus domestica Borkh) mantenidas en
refrigeración el frío indujo la el aumento de
los niveles de etileno, a expensas de la
aceleración de los niveles de ACC y ACS
(Larrigaudiere et al., 1997).
Efecto del etileno exógeno
homólogos del etileno sobre
biosíntesis del etileno.
y
la
La respuesta del tejido a la exposición a
etileno
exógeno
depende
de
la
sensibilidad del tejido, concentración del
etileno, composición de la atmósfera,
duración de la exposición, y temperatura
(Saltveit, 1999), aunque su aplicación
genera una maduración más rápida y
uniforme en la fruta, dependiendo
primordialmente del tipo de fruta y etapa
de desarrollo (Mworia et al., 2010) (Seo et
al., 2013). El etileno exógeno acelera la
maduración en bananas (Musa sapientum
L.) (Inaba, 2007; citado en: Mworia et al.,
2010), kiwi (Actinidia chinensis ‘Sanuki
Gold’) (Mworia et al., 2010), mango
(Mangifera indica L. cv. ‘Kensington Pride’)
(Zaharah et al., 2013), mientras en tomate
común (Lycopersicon esculentum var.
commune) no induce el proceso (Yang,
1987; citado en: Saltveit, 1999). Se ha
considerado que los receptores de etileno
funcionan como reguladores negativos de
la ruta de señalización de etileno, de tal
manera que su disminución aumenta la
sensibilidad al etileno, pero a medida que
la madurez progresa, se disminuye la
sensibilidad al etileno exógeno (Mworia et
al., 2010). En maracuyá púrpura
(Passiflora edulis Sims.), la aplicación de
1000 ppm de etileno por 24 horas no
indujo el inicio más temprano de la
producción de etileno endógeno y no
afectó el contenido de ACC y la actividad
de ACS (aunque la actividad de la ACO se
mejoró 1.5 a 2 veces) cuando se aplicó
sobre el día de cosecha, pero fue efectiva
cuando se aplicó cinco días después de la
cosecha (Shiomi et al., 1996).
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 56
Por otra parte, el propileno es un
homólogo del etileno que provoca un
retraso entre el incremento en la tasa de
respiración y la inducción de la producción
de etileno por retardo en la formación de
ACC, característica aprovechable en las
frutas climatéricas (Mworia et al., 2010)
(Stavroulakis and Sfakiotakis, 1997); sin
embargo, la acción del propileno parece
depender de la presencia de niveles de
oxigeno entre el 1 y el 5% (que afectan la
ACS), debido a que frutas como el kiwi
“Hayward” (Actinidia deliciosa), tratada con
propileno se presentó una reducción del
50% en la tasa de maduración al utilizar
oxigeno al 1%, mientras que los niveles de
oxigeno entre 21 y 10% no mostraron
diferencia alguna en la tasa de
maduración (Stavroulakis and Sfakiotakis,
1997). El kiwi (Actinidia deliciosa cv.
Hayward) también ha sido evaluado en
función de la producción del etileno bajo
inducción por el propileno de manera
concomitante con altas temperaturas,
encontrándose un retraso de 24 horas a
30 y 34°C, y 48 horas a 38°C, con
diferencias en la tasa de respiración entre
la fruta tratada con o sin propileno a 38°C
pero sin diferencia por encima de 40°C, lo
que sugiere que la fruta no percibe el
etileno en alta temperatura (Antunes and
Sfakiotakis, 2000). El polipropileno ha sido
probado también a 20°C en cosecha de
kiwi (Actinidia deliciosa cv. Hayward),
produciéndose etileno con un periodo de
retraso de tres días, constatando la
dependencia de la temperatura para el
funcionamiento del propileno como
promotor del proceso madurativo (Antunes
and Sfakiotakis, 2002b).
Efecto del 1-MCP sobre la biosíntesis
del etileno. El 1-MCP es una oleofina
cíclica sintética que en la etapa de
maduración de la fruta suprime la
producción de etileno a través de la
inhibición de la expresión ACS y ACO
(Mworia et al., 2010) (Yang et al., 2013).
Dado que el etileno debe unirse a algún
receptor de la célula para inducir la
cascada de efectos fisiológicos, se cree
además que 1-MCP ejerce algún tipo de
inhibición competitiva por estos sitios de
unión (Calvo, 2004). Por ser un gas no
fitotóxico, insípido y efectivo a bajas
concentraciones lo cual lo hace candidato
para el uso comercial (Feng et al., 2000).
La duración de la insensibilidad al etileno
en frutas tratadas con 1-MCP varía
considerablemente a través de las
especies de plantas, puesto que en kiwi
(Actinidia deliciosa cv. Hayward) puede
extenderse cinco días (Mworia et al.,
2010), y determina en gran medida el
rendimiento potencial de la prolongación
del almacenamiento y la vida útil. Se ha
demostrado que el tratamiento de kiwi
(Actinidia chinensis ‘Sanuki Gold’) con 5,
−1
de 1-MCP suprime
significativamente la producción de etileno
(Mworia et al., 2010). En manzanas (Malus
domestica Borkh L. cv. Granny Smith), la
producción de etileno durante la
maduración es estimulada por 1-MCP e
inhibida por propileno, indicando que la
maduración de etileno en la furta es
autoinhibitoria (Lara y Vendrell, 2003). A
partir del bloqueo de los receptores de
etileno y de la reducción de la actividad de
las enzimas ACS y ACO por 1-MCP se ha
evidenciado el retraso de la producción de
etileno (subsecuente al retraso en la
biosíntesis de nuevos receptores) y el
ablandamiento de la frutas como la
manzana (Malus domestica Borkh.) (Yang
et al., 2013), lo cual podría depender del
cultivo, etapa de madurez en cosecha,
concentración aplicada, duración de la
exposición y temperatura de la fruta en el
tiempo de aplicación de 1-MCP (Khan y
Singh, 2007). El retraso de la maduración
mediado por 1-MPC también ha sido
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 57
probado en aguacate con efecto inhibidor,
probablemente por el bloqueo de los sitios
de unión del receptor de etileno, extendido
cerca de 2 semanas, tiempo después del
cual, la fruta reanudó una maduración
normal, lo que indica que posteriormente
se vuelven a formar los sitios de unión que
han sido disociados a partir de 1-MCP
(Feng et al., 2000). Al tratar peras del
cultivo “Bartlett” con 0.3L L−1 de 1-MCP
por 12 horas a 20°C también se generó un
decrecimiento en la producción de etileno
a expensas de la disminución de la
actividad de ACS y ACO, pero además, se
estableció que estas enzimas también
recuperaban actividad posterior a la
inhibición de 1-MCP con enfriamiento
(Villalobos-Acuña et al., 2011). En
granadilla común (Passiflora ligularis
Juss), la aplicación de 1-MCP (600 L L-1 y
60 segundos) prolongó la vida útil de la
fruta por 15 días (Dussán et al., 2008).
También en peras del cultivo “Williams”, el
1-MCP fue efectivo para reducir la tasa de
maduración y la pérdida de calidad de los
frutos (Calvo, 2004).
Efecto
de
otros
compuestos
utilizados sobre la biosíntesis del
etileno. El ABA es un derivado
carotenoide de condición hormonal. En
manzanas (Malus domestica Borkh L. cv.
Granny Smith), la acumulación de ABA
endógeno, inducida por refrigeración, ha
sido asociada a altas tasas de biosíntesis
de etileno (Lara y Vendrell, 1998). ABA es
crítico para el inicio de la maduración de
frutas como mango (Mangifera indica L.
cv. ‘Kensington Pride’) (aplicado en
concentración de 1.0 mM) a través de su
rol en la activación del pico climatérico de
producción del etileno, dos días después
de su aplicación, producto del incremento
en las enzimas ACO y ACS y mayor
contenido del ACC en la pulpa (Zaharah et
al., 2013). El efecto de ABA en el aumento
de ACO y ACS, ha sido demostrado en
manzanas (Malus domestica Borkh L. cv.
Granny Smith) jugando un rol potenciador
en la biosíntesis del etileno inducida por
frío (Lara y Vendrell, 2003).
Las auxinas también estimulan la
producción de etileno en variados tejidos
de plantas mediante la promoción de la
síntesis de novo (Owino et al., 2006). En
higos (Ficus carica L.) tratados con
auxinas, se presenta una inducción de la
producción de etileno a partir del día 4.
Además, la aplicación de la auxina
sintética
ácido
3,5,6-tricloro-2piridiloxiacetico (3,5,6-TPA) en pera a
etapa climatérica es efectiva en la
elevación de la producción de etileno al
promover el aumento del contenido de
ACC y actividad de ACO (Owino et al.,
2006).
Como un mensajero inter e intracelular
involucrado en un vasto proceso fisiológica
y patofisiológica, el ON interactúa
directamente con moléculas biológicas a
bajas concentraciones (Zhu and Zhou,
2007). El óxido nitroso también puede
inhibir la síntesis de ACS, disminuyendo la
acumulación de ACC y consecuentemente
la conversión en etileno en tomate durante
las etapas preclimatérica y climatérica, de
manera similar al dióxido de carbono, pero
sin efecto tóxico (Gouble et al., 1995). En
estudios
realizados
en
fresa
se
encontraron hallazgos similares, puesto
que se determinó que el uso de ON
-1
de
nitroprusiato
de
sodio
inhibe
significativamente la producción de etileno
al afectar la actividad de la ACS,
reduciendo el contenido de ACC (Zhu and
Zhou, 2007).
El diazociclopentadieno (DACP) es un
compuesto que se une a los sitios de
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 58
unión del etileno en las plantas,
bloqueando su capacidad de respuesta
(Blankenship and Sisler, 1993; Sisler and
Blankenship, 1993a; citado en: Mathooko
et al., 1995a). Otro inhibidor del etileno es
la aminovinilglicina (AVG), el cual afecta la
conversión de SAM a ACC por la ACS, así
como la incorporación de metionina a la
ruta. En tomate (Lycopersicon esculentum,
cv.
VFNT
Cherry),
al
utilizarse
concentraciones no tóxicas de AVG, la
inhibición promedio fue del 95% (Ishida,
2000). El permanganato de potasio, el
ozono y algunos absorbentes inertes son
también utilizados para oxidar el etileno
(Saltveit, 1999).
alterada por diferentes factores y puesto
que la enzima ACS, que cataliza dicha
conversión, tiene una recuperación más
limitada que la ACO. El abordaje de los
cambios generados en los genes que
controlan la biosíntesis del etileno frente a
los diferentes factores, permitirá un
conocimiento integral en torno a la
manipulación de la ruta biosintética del
etileno, para beneficio de la obtención de
procesos madurativos controlados y con
atributos de calidad
acorde a las
exigencias del sector de consumo y la
reglamentación existente.
Actualmente se exploran estrategias
como el uso de ACO antisentido a través
de manipulación genética, que estimula el
consumo de oxigeno e inhibe el efecto del
etileno sobre la respiración (Pech et al.,
2008). Estos podrían aplicarse para anular
los cambios de desarrollo específicos de
manera que se permita retrasar la
maduración (Saltveit, 1999).
Abeles F., Morgan P., Saltveit M.
(1992). Ethylene in plant biology.
Academic Press: New York. 414 p.
Conclusiones
La ruta metabólica de biosíntesis del
etileno ha sido intervenida en diferentes
investigaciones,
principalmente
con
propósitos de retardar la el proceso
madurativo, mediante el uso de factores
físicos entre los que se destacaron las
atmósferas modificadas y el suministro de
determinadas temperaturas dependiendo
de la fruta y su estadio madurativo, e
igualmente, a través de la adición de
compuestos químicos entre los que se
destacaron el 1-MCP, el propileno y el
etileno exógeno. El retardo de la
biosíntesis del etileno han tenido como
diana primordial la conversión de SAM a
ACC, por ser una etapa susceptible de ser
Bibliografía
Antunes M., Sfakiotakis E. (2000).
Effect of high temperature stress on
ethylene biosynthesis, respiration y
ripening of ‘Hayward’ kiwifruit. Postharvest
biology and technology, 20(3): 251-259.
Antunes M., Sfakiotakis E. (2002a).
Chilling induced ethylene biosynthesis in
‘Hayward’ kiwifruit following storage.
Scientia Horticulturae, 92(1): 29-39.
Antunes M., Sfakiotakis E. (2002b).
Ethylene biosynthesis and ripening
behaviour of ‘Hayward’ kiwifruit subjected
to
some
controlled
atmospheres.
Postharvest biology and technology,
26(2):167-179.
Asif M., Pathak N., Solomos T., Trivedi
P. (2009). Effect of low oxygen,
temperature and 1-methylcyclopropene on
the expression of genes regulating
ethylene biosynthesis and perception
during ripening in apple. South African
Journal of Botany, 75(1): 137-144.
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 59
Bapat V., Trivedi P., Ghosh A., Sane V.,
Ganapathi T., Nath P. (2010). Ripening of
fleshy fruit: Molecular insight and the role
of ethylene. Biotechnology Advances,
28(1): 94-107.
Beaudry R. (1999). Effect of O2 and
CO2 partial pressure on selected
phenomena affecting fruit and vegetable
quality.
Postharvest
biology
and
technology, 15(3): 293-303.
Bennett A., Labavitch M. (2008).
Ethylene
and
ripening-regulated
expression and function of fruit cell wall
modifying proteins. Plant Science, 175(1–
2): 130-136.
Borges R., Ranganathan Y., Krishnan
A., Ghara M., Pramanik G. (2011). When
should fig fruit produce volatiles? Pattern
in a ripening process. Acta Oecologica,
37(6): 611-618.
Bradford K.J. (2008). Shang Fa Yang:
Pioneer in plant ethylene biochemistry.
Plant Science, 175(1–2): 2-7.
Burdon J., Dori S., Marinansky R.,
Pesis E. (1996). Acetaldehyde inhibition of
ethylene biosynthesis in mango fruit.
Postharvest biology and technology, 8(2):
153-161.
Calvo G. (2004). Efecto del 1metilciclopropeno (1-MCP) en peras cv.
Williams cosechadas con dos estados de
madurez. Revista de Investigaciones
agropecuarias, 33(2): 3-26.
Capitani G., Hohenester E., Feng L.,
Storici P., Kirsch J.F., Jansonius J.N.
(1999). Structure of 1-aminocyclopropane1-carboxylate synthase, a key enzyme in
the biosynthesis of the plant hormone
ethylene. Journal of Molecular Biology,
294(3): 745-756.
Cervantes E. (2002). Ethylene: new
interactions, still ripening. Trends in plant
science, 7(8): 334-335.
Dourtoglou V., Gally A., Tychopoulos
V., Yannovits N., Bois F., Alexandri M., et
al. (1995). Effects of storage under CO2
atmosphere on the volatiles, phenylalanine
ammonia — Lyase activity and water
soluble constituents of strawberry fruits.
Developments in Food Science, 37(0):
379–1394.
Feng X., Apelbaum A., Sisler E., Goren
R. (2000). Control of ethylene responses in
avocado fruit with 1-methylcyclopropene.
Postharvest biology and technology, 20(2):
143-150.
Galliard T., Hulme A., Rhodes M.,
Wooltorton L. (1968). Enzymic conversion
of linolenic acid to ethylene by extracts of
apple fruits. FEBS Letters, 1(5): 283-286.
Gamble R., Qu X., Schaller E. (2002).
Mutational analysis of the ethylene
receptor ETR1. Role of the histidine kinase
domain in dominant ethylene insensitivity.
Plant Physiology, 128(4): 1428 –1438.
Gorny J., Kader A. (1996). Regulation
of ethylene biosynthesis in climacteric
apple fruit by elevated CO2 and reduced
O2 atmospheres. Postharvest biology and
technology, 9(3): 311-323.
Gouble B., Fath D., Soudain P. (1995).
Nitrous oxide inhibition of ethylene
production in ripening and senescing
climacteric fruits. Postharvest biology and
technology, 5(4): 311-321.
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 60
Guerra M., Casquero P. (2005).
Evolución de la madurez de variedades de
manzana y pera en almacenamiento
frigorífico conjunto con absorbedor de
etileno. Información Tecnológica, 16(4):
11-16.
Liu M., Song W., Zhu S., Zhou J.
(2007). Effects of Nitric Oxide and
Exogenous Ethylene Treatments on
Ethylene Biosynthesis in Feicheng Peach.
Agricultural Sciences in China, 6(3): 290295.
Ishida B. (2000). Inhibitor-resistant early
ethylene production during tomato fruit
development. Plant Physiology and
Biochemistry, 38(4): 325-331.
Mathooko F., Kubo Y., Inaba A.,
Nakamura R. (1995a). Characterization of
the regulation of ethylene biosynthesis in
tomato fruit by carbon dioxide and
diazocyclopentadiene. Postharvest biology
and technology, 5(3): 221-233.
Jiang T., Wang P., Yin X., Zhang B., Xu
C., Li X., Chen K. (2011). Ethylene
biosynthesis and expression of related
genes in loquat fruit at different
developmental and ripening stages.
Scientia Horticulturae, 130(2): 452-458.
Khan A., Singh Z. (2007). 1-MCP
regulates ethylene biosynthesis and fruit
softening during ripening of ‘Tegan Blue’
plum. Postharvest biology and technology,
43(3): 298-306.
Lara I., Vendrell M. (2003). Coldinduced
ethylene
biosynthesis
is
differentially regulated in peel and pulp
tissues of ‘Granny Smith’ apple fruit.
Postharvest biology and technology, 29(2):
109-119.
Lara
I.,
Vendrell
M.
(1998).
Relationships between ethylene, abscisic
acid and quality during postharvest storage
of `Granny Smith' apples. Postharvest
biology and technology, 13(1): 11-18.
Larrigaudiere C., Graell J., Salas J.,
Vendrell M. (1997). Cultivar differences in
the influence of a short period of cold
storage on ethylene biosynthesis in
apples.
Postharvest
biology
and
technology, 10(1): 21-27.
Mathooko F., Kubo Y., Inaba A.,
Nakamura R. (1995b). Induction of
ethylene biosynthesis and polyamine
accumulation in cucumber fruit in response
to carbon dioxide stress. Postharvest
biology and technology, 5(1–2): 51-65.
Mathooko F. (1996). Regulation of
respiratory metabolism in fruits and
vegetables by carbon dioxide. Postharvest
Biology and Technology, 9(3): 247-264.
McClellan C., Chang C. (2008). The
role of protein turnover in ethylene
biosynthesis and response. Plant Science,
175(1–2): 24-31.
Mworia E., Yoshikawa T., Yokotani N.,
Fukuda T., Suezawa K., Ushijima K.,
Nakano
R.,
Kubo
Y.
(2010).
Characterization of ethylene biosynthesis
and its regulation during fruit ripening in
kiwifruit, Actinidia chinensis ‘Sanuki Gold’.
Postharvest biology and technology, 55(2):
108-113.
Oms-Oliu G., Hertog M., Poel B.V.d.,
Ampofo-Asiama J., Geeraerd A., Nicolaï B.
(2011). Metabolic characterization of
tomato
fruit
during
preharvest
development, ripening, and postharvest
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 61
shelf-life.
Postharvest
Technology, 62(1): 7-16.
Biology
and
Owino W., Manabe Y., Mathooko F.,
Kubo Y., Inaba A. (2006). Regulatory
mechanisms
of ethylene
biosynthesis
in response to various stimuli during
maturation
and ripening
in fig
fruit
(Ficus carica L.). Plant Physiology and
Biochemistry, 44(5–6): 335-342.
Paull R., Chen N. (2000). Heat
treatment and fruit ripening. Postharvest
biology and technology, 21(1): 21-37.
Pech J., Bouzayen M., Latché A.
(2008). Climacteric fruit ripening: Ethylenedependent and independent regulation of
ripening pathways in melon fruit. Plant
Science, 175 (1-2): 114–120.
Pesis E. (2005). The role of the
anaerobic metabolites, acetaldehyde and
ethanol, in fruit ripening, enhancement of
fruit quality and fruit deterioration. Biology
and Technology, 37(1): 1-19.
Saltveit M. (1999). Effect of ethylene on
quality of fresh fruits and vegetables.
Postharvest biology and technology, 15(3):
279-292.
Seo Y., Hee M., Choi J., Yim S.,
Leontowicz H., Leontowicz M. et al.
(2013). The effects of ethylene treatment
on the bioactivity of conventional and
organic growing ‘Hayward’ kiwi fruit.
Scientia Horticulturae, 164(0) 589–595.
Shiomi S., Kubo Y., Wamocho L.,
Koaze H., Nakamura R., Inaba A. (1996).
Postharvest
ripening
and
ethylene
biosynthesis in purple passion fruit.
Postharvest biology and technology, 8(3):
199-207.
Sozzi G., Cascone O., Fraschina A.
(1996). Effect of a high-temperature stress
on endo--mannanase and - and galactosidase activities during tomato fruit
ripening.
Postharvest
Biology
and
Technology, 9(1): 49-63.
Stavroulakis G., Sfakiotakis E. (1997).
Regulation of propylene-induced ripening
and ethylene biosynthesis by oxygen in
‘Hayward’ kiwifruit. Postharvest biology
and technology, 10(3): 189-194.
Stearns J., Glick B. (2003). Transgenic
plants with altered ethylene biosynthesis or
perception.
Biotechnology
Advances,
21(3): 193-210.
Stow J., Dover C., Genge P. (2000).
Control of ethylene biosynthesis and
softening in ‘Cox’s Orange Pippin’ apples
during low-ethylene, low-oxygen storage.
Postharvest biology and technology, 18(3):
215-225.
Villalobos-Acuña M., Biasi W., Flores
S., Jiang C., Reid M., Willits N., Mitcham
E. (2011). Effect of maturity and cold
storage on ethylene biosynthesis and
ripening in ‘Bartlett’ pears treated after
harvest with 1-MCP. Postharvest biology
and technology, 59(1): 1-9.
Yang X., Song J., Campbell-Palmer L.,
Fillmore S., Zhang Z. (2013). Effect of
ethylene and 1-MCP on expression of
genes involved in ethylene biosynthesis
and perception during ripening of apple
fruit. Postharvest Biology and Technology,
78(0): 55–66.
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 62
Zaharah S., Singh Z., Symons G., Reid
J. (2013). Mode of action of abscisic acid
in triggering ethylene biosynthesis and
softening during ripening in mango fruit.
Postharvest biology and technology, 75(0):
37-44.
Zheng Q., Song J., Campbell-Palmer L.,
Thompson K., Li L., Walker B. et al.
(2013). A proteomic investigation of apple
fruit during ripening and in response to
ethylene treatment. Journal of Proteomics,
93(0): 276–294.
Zhu S., Zhou J. (2007). Effect of nitric
oxide on ethylene production in strawberry
fruit during storage. Food Chemistry,
100(4): 1517-1522.
Vol 22, No 31 (2014), Revista Alimentos Hoy - 63