riesgos a la salud causados por cianobacterias y algas de

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RIESGOS A LA SALUD CAUSADOS POR
CIANOBACTERIAS Y ALGAS DE AGUA DULCE EN
AGUAS RECREACIONALES
Dra. Ingrid Chorus
Científica
Instituto para la Higiene del Agua, Aire y Suelo
Agencia Federal Ambiental
Corrensplatz, 1
D14195, Berlin
Alemania
Telf. +49 30 890 31346
Fax +49 3089031830
E-mail: [email protected]
Prof. Ian R. Falconer
Departmento de Farmacología Clínica y Experimental
Universidad de Adelaida, Escuela de Medicina
Australia 5005
Centro Cooperante de Investigación para Calidad del Agua y Tratamiento
Telf. 61 8 8303 4257 y 61 6251 1345
E-mail: [email protected]
Ing. Henry J. Salas
Asesor
Centro Panamericano de Ingeniería Sanitaria y Ciencias del Ambiente (CEPIS)
Casilla Postal 4337, Lima 100, Perú
Los Pinos 259, Urbanización Camacho
Lima 12, Perú
Teléfono (51-1) 437-1077, Fax (51-1) 437-8289
E-mail: [email protected]
Dr. Jamie Bartram
Científico
División de Apoyo Operacional en Salud Ambiental
Unidad de Agua, Saneamiento y Salud (OMS)
Organización Mundial de la Salud
20 Avenue Appia
CH-1211 Ginebra 27, Suiza
Teléfono +41 (22) 791.3537 & 3531, Fax +41 (22) 791.4159
E-mail: [email protected]
PALABRAS CLAVES
CIANOBACTERIA, EUTROFICACIÓN, RECREACIÓN, TOXINAS, ALGAS
RIESGOS A LA SALUD CAUSADOS POR CIANOBACTERIAS Y ALGAS DE AGUA
DULCE EN AGUAS RECREACIONALES
Introducción: ¿Qué son las cianobacterias y algas, y por qué sus efectos para la salud recién han
suscitado interés?
En aguas dulces, el término "algas" se usa para organismos microscópicos muy pequeños, en principio
organismos unicelulares, algunos de los cuales forman colonias y así, alcanzan tamaños visibles a simple
vista como partículas verdes diminutas. Estos microorganismos generalmente se dispersan finamente en
todo el agua y pueden causar una considerable turbiedad si alcanzan densidades altas. Las
"cianobacterias" son organismos con ciertos rasgos de bacterias y algunos de algas. Son similares a las
algas en tamaño pero a diferencia de otras bacterias, contienen pigmentos verde-azulados o verdes y por lo
tanto, realizan la fotosíntesis. Por ello, también se denominan "algas verde-azuladas". En contraposición a
la mayoría de algas, muchas especies de cianobacterias pueden acumularse para formar natas en la
superficie, a menudo denominadas "afloramientos", con una densidad celular sumamente alta.
Los casos conspicuos de intoxicación pecuaria han conducido al estudio de la toxicidad cianobacteriana, y
durante las últimas 2 a 3 décadas, se ha identificado la estructura química de varias toxinas
cianobacterianas (“cianotoxinas”) y se han establecido sus mecanismos de toxicidad. Por contraste, apenas
se han investigado los metabolitos tóxicos de las algas de agua dulce, pero se ha mostrado la toxicidad
para especies de agua dulce de Dynophyceae y Prymnesiophyceae (véase el punto 2.2). Debido a que las
especies marinas de estos géneros a menudo contienen toxinas, en verdad es razonable esperar especies
tóxicas entre estos grupos incluso en las aguas dulces.
Al comparar la causa relativa de la inquietud que surge en caso de cianobacterias tóxicas con aquella que
surge de algas de agua dulce potencialmente tóxicas, los mecanismos de concentraciones de células son
un factor clave. Si bien muchas especies de algas de agua dulce también pueden proliferar intensivamente
en aguas eutróficas (o sea, “excesivamente fertilizadas”), no forman natas superficiales densas como las
cianobacterias, y en consecuencia, las toxinas que pudieran contener no se acumulan a concentraciones
tales que puedan convertirse en peligrosas para salud humana o del ganado. En contraposición a las
cianobacterias, las algas de agua dulce no han sido implicadas en casos de envenenamiento de ganado o
intoxicación de la fauna silvestre.
Por estas razones, esta contribución se centrará en gran parte en los riesgos para salud debidos a
cianobacterias en aguas dulces destinadas a la recreación. Se incluirá información sobre los efectos para la
salud de las algas de agua dulce.
Algunas especies de cianobacterias también proliferan en aguas costeras salobres, en particular en
condiciones tranquilas. Nodularia spumigena es el más generalizado de estos organismos, contiene toxinas
y puede formar natas superficiales. Las aguas salobres también alojan algas tóxicas tales como
Prymnesium.
La inquietud de los problemas de salud debidos a Francis (1878) describió "una nata como pintura
cianobacterias tóxicas en las aguas recreacionales verde al óleo, de dos a seis pulgadas de espesor ...
se basa en varias fuentes de información. Son no apta para el ganado bovino y otros animales, que
numerosos los casos de intoxicación letal de produce una rápida y a veces terrible muerte" del
animales terrestres que consumen agua con ganado bovino, cerdos y perros que habían
crecimientos de masa de cianobacterias. El primer consumido la nata de un afloramiento de Nodularia
caso documentado de una intoxicación letal del spumigena.
ganado causado por agua potable de un lago
altamente infestado con cianobacterias se publicó en el último siglo (recuadro) y los casos registrados hasta
ahí incluyen ganado ovino, bovino, caprino, porcino, perros, peces, roedores, anfibios, aves acuáticas,
murciélagos, zebras y el rinoceronte (Codd et al. 1989). Los perros han muerto después de lamer
acumulaciones de cianobacterias de su pelaje, o después de ingerir natas de cianobacterias bénticas (Gunn
et al. 1992). Los casos de defunciones humanas debidas a toxinas cianobacterianas se han limitadas a la
exposición a través de diálisis renal (Jochimesen et al. 1998). Sin embargo, las deficiencias de salud se
conocen a partir de numerosos informes anecdóticos de irritaciones de la piel y/o mucosas, y también de
casos documentados de enfermedades después de la exposición a través de agua potable así como la
ingestión o aspiración accidental de material de la nata (véase el cuadro 2). Otras fuentes de información
2
son datos toxicológicos de experimentos con animales y datos sobre concentraciones de toxinas
cianobacterianas en aguas usadas para la abstracción de agua potable y recreación (véanse los puntos 2.1
y 2.4).
Las toxinas de algas y cianobacterias son sustancias naturales, pero la actividad humana ha conducido a la
fertilización excesiva ("eutroficación") de muchos cuerpos de agua, especialmente durante las tres últimas
décadas. Esto a su vez causa la proliferación anormal de algas y cianobacterias (en agua dulce) y por lo
tanto tiene un impacto considerable sobre la calidad del agua recreacional. En climas templados el
predominio de cianobacterias es sumamente pronunciado durante los meses de verano, cuando la
demanda de aguas recreacionales es más alta. En algunas regiones, las cianobacterias han sido
abundantes por más de una generación. Mientras que anteriormente, con frecuencia la idea común era no
nadar "donde el agua afloraba"; los usuarios (debido a la falta de opciones) ahora han aceptado esta calidad
de agua como “normal” para su región. Se han reportado múltiples anécdotas de niños jugando con las
natas. Por lo tanto, la eutroficación junto con una falta de conciencia por parte de la población puede
conducir a riesgos para la salud causados por cianotoxinas.
Las toxinas cianobacterianas en el agua dulce fueron consideradas un tema de interés sólo recientemente,
ya que nuestro conocimiento sobre su presencia y distribución ha estado fuertemente limitado por la falta de
métodos adecuados para la detección y vigilancia. Desde los años sesenta hasta finales de los años
ochenta, la detección se realizó principalmente con un bioensayo con ratones para evaluar la seguridad de
los abastecimientos de agua potable. Debido al costo elevado (así como limitaciones éticas de
aplicabilidad), este método no es apropiado para grandes programas de monitoreo rutinario o tipo sondeo.
Sin embargo, ahora existen métodos efectivos de análisis químico para las toxinas conocidas, y los ensayos
immunológicos sensibles así como los ensayos con enzimas se han vuelto comercialmente disponibles para
los más importantes (por ejemplo, microcistinas y saxitoxina, véase a continuación). Estas brindan nuevas
posibilidades para programas de sondeo orientados hacia la evaluación del riesgo potencial así como hacia
la vigilancia regular.
Los programas de sondeo recientes y en curso en varios países muestran que las concentraciones de
toxina cianobacteriana en las aguas recreacionales y potables se aproximan más a los niveles de inquietud
que algunos de los productos químicos industriales y antropogénicos que actualmente son el centro de la
atención pública y son tratados por la legislación.
"Uno sólo puede especular sobre el motivo por el cual los Estados Unidos ha permanecido reactivo en
lugar de preventivo sobre el tema de toxinas cianobacterianas. ... es improbable que las toxinas
naturales alguna vez reciban la misma atención, ya sea por el público o medios de comunicación, como
los contaminantes hechos por el hombre. Como se describe en la bibliografía sobre comunicación de
riesgos, existen diversos “factores de rechazo" que contribuyen a las percepciones del público sobre un
riesgo específico. Estos incluyen si el riesgo es voluntario o involuntario, natural o industrial, o familiar
frente a exótico....... Generalmente, las toxinas cianobacterianas son de menor interés periodístico que
los productos químicos industriales ya que son naturales y no tan relevantes moralmente ni temidos
(Yoo, Carmichael, Hoehn y Hrudey 1995, p. 8-9).
Actualmente, diversos países están desarrollando guías para cianobacterias tóxicas en aguas
recreacionales y/o para toxinas de cianobacterias en el agua potable. La Organización Mundial de la Salud
ha publicado un valor guía provisional para la microcistina-LR en el agua potable (WHO 1998) dentro del
proceso de revisión de las “Guidelines on Drinking-Water Quality” de la OMS. Aún más, en una
monografía compilada por la OMS sobre “Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Health Significance,
Monitoring and Management” (Chorus y Bartram, eds. 1998), se presenta una sección dedicada a
“prácticas seguras para aguas recreacionales” (p. 163), y un capítulo de las “Guidelines for Safe
Recreational Water Environments, Vol. 1: Coastal and Freshwaters” de la OMS (que será publicado como
un borrador de consulta por la OMS a finales de 1998) estará dedicado a las cianobacterias y algas en las
aguas recreacionales. Así, las guías para la evaluación y manejo de los peligros de las cianobacterias en
aguas recreacionales actualmente se están volviendo disponibles en el ámbito internacional.
3
2.
Evaluación de riesgos: ¿qué sabemos Pasos en el desarrollo del conocimiento sobre
acerca de los riesgos causados por cianotoxinas
cianobacterias y algas en aguas
dulces?
1878: primera publicación sobre los efectos tóxicos de las
cianobacterias
Las toxinas cianobacterianas en el agua dulce hasta mediados de los años 40: informes de intoxicaciones
han sido el centro de la investigación en un
de ganado y fauna silvestre después de ingerir
número pequeño de grupos de trabajo
cianobacterias
perfilados en diversos países, especialmente 1950-1970: numerosas pruebas de toxicidad (ensayos con
Australia, Escandinavia, Japón, Reino Unido,
ratones, i.p.) con material de afloramientos y cultivos
Sudáfrica y EUA. Se han identificado toxinas
de
cianobacterias,
listas
de
cianobacterias
claves causantes de defunciones de animales
potencialmente tóxicas, descripción de los efectos,
y lesiones humanas. Sin embargo, existe
diferenciados por hepato- y neuro-toxinas
evidencia considerable que una variedad de 1972: primera cianotoxina identificada (Anatoxina-a)
metabolitos cianobacterianos puede ser 1990: métodos analíticos adecuados disponibles para el
pertinente para la salud humana y deben
monitoreo rutinario de toxinas
evaluarse como riesgos potenciales.
Se 1995: ensayos inmunológicos y enzimáticos sumamente
requiere mayor investigación sobre toxinas y
sensibles
alergenos producidos por cianobacterias y
diversas taxa de algas para la evaluación
integral de riesgos.
2.1 Cianobacterias y toxinas cianobacterianas ("cianotoxinas")
¿Qué son cianobacterias? Las cianobacterias son organismos unicelulares muy generalizados que crecen
planctónicamente (es decir, dispersos en el agua), en superficies de cuerpos de agua, así como en
superficies terrestres húmedas. Si bien las células únicas son muy pequeñas (pocos µm de diámetro),
muchas especies forman filamentos o colonias, a veces hasta de uno o dos mm de diámetro. Las especies
bénticas habitan en la superficie del sedimento, y algunas veces forman natas densas. Debido a su
contenido de pigmentos y capacidad de fotosíntesis, estos organismos se clasificaron por primera vez como
cianofita o "algas verde-azuladas", pero la apreciación posterior en la ultraestructura de sus células indicó
que se asemejan más a las bacterias que a otras algas. Por ello, ahora también se denominan
cianobacterias, o se clasifican como un grupo separado (cianoprocariotes). Sin embargo, la función
ecológica de las cianobacterias planctónicas es similar a la de las algas. Por consiguiente, pueden estar
incluidas dentro del término "fitoplancton" y con frecuencia y en términos generales, se denominan "algas".
Según su contenido de pigmentos, las cianobacterias pueden parecer verdes, verde azuladas y en casos de
algunas especies, también rojo borgoña. Las poblaciones decadentes pueden ocasionalmente tornarse azul
brillantes, turquesa o incluso púrpura.
En contraposición a las algas verdaderas, muchas especies de cianobacterias planctónicas poseen
vesículas especializadas de gas intracelular. Las pilas de estos cilindros huecos diminutos (< 300 nm)
hechos de proteínas mantienen un espacio lleno con gas en la célula que permite al microorganismo
controlar su flotabilidad y así, buscar activamente las profundidades del agua con condiciones óptimas de
crecimiento. Sin embargo, la regulación de la flotabilidad para cambiar la cantidad de gas en las vesículas
es lenta. Las células adaptadas a la mezcla turbulenta por vesículas de gas agrandadas tomarán algunos
días en reducir su flotabilidad para adaptarse a condiciones más tranquilas. Por lo tanto, especialmente
cuando el clima cambia de tormentoso a bueno (es decir, condiciones de mezcla en el agua de turbulenta a
altamente estratificada), muchas células o colonias excesivamente flotables pueden acumularse en la
superficie. Los vientos livianos los conducen a las costas y bahías de sotavento, donde forman natas
(Figura 1). En casos extremos, estas aglomeraciones pueden tornarse muy densas e incluso, adquirir una
consistencia gelatinosa. Con mayor frecuencia, se ven como rayas o natas viscosas que incluso pueden
asemejarse a la pintura o jalea verde-azulada. Estas situaciones pueden cambiar rápidamente, incluso en
horas.
Para las agrupaciones de masa de cianobacterias se ha adoptado el término colectivo de "afloramientos en
el agua", que pueden diferenciarse por los crecimientos de masa de las células dispersadas por igual en
toda el agua, y por natas flotantes en la superficie. Los “afloramientos" distribuidos por igual en toda la capa
superior de agua pueden ser lo suficientemente densos para causar una decoloración visible. Sin embargo,
se ha informado que con frecuencia, las natas acumulan células por un factor de 1000 o más; cuando la
4
.
Perfil del lago
4m
4 cm
Flotabilidad conlleva a una
acumulación de 100 veces de
células
alcance del viento 100 m
Nata
muy
espesa
Nivel moderado de riesgo:
• 50 µg/L de clorofila-a
• o 100 000 células/L
• posiblemente 20 µg/l de
microcistina en los 4 m
superiores de agua
Acumulación de 100 veces a un
nivel alto de nata:
• 5000 µg/L clorofila-a
• o 10 000 000 células/L
• posiblemente 2000 µg/l de
microcistina en los 4 m
superiores de agua
Acumulación de 1000 veces si el
viento limpia las natas de100m a 10 m
• 50 000 µg/L de clorofila-a
• o 100 000 000 células/L
• posiblemente 20 000 µg/l de
microsistina concentrada en una bahía
del cuerpo de agua
Visto desde arriba
dirección del viento
dirección del viento
Figura 1.
Esquema del potencial de formación de nata que cambia el riesgo cianotóxico de moderado a alto
5
acumulación ha alcanzado un millón, adquiere una consistencia de lenteja acuática, y las natas de especies
con cantidades sustanciales de mucilago pueden alcanzar una consistencia gelatinosa.
Las natas pueden deshacerse rápidamente por la acción de las olas y redispersarse mediante la mezcla
provocada por vientos renovados. Sin embargo, especialmente en bahías de poca profundidad, el material
de las natas puede tomar un tiempo bastante largo en dispersarse, ya sea como resultado de las olas o, en
último término, desintegración de las células. Las células muriéndose y en el proceso de lisación liberan su
contenido en el agua, donde los pigmentos pueden adoptar un color azul cobrizo. La descomposición
bacteriana conduce a la putrefacción rápida del material. Los depósitos en la costa son desagradables, a
menudo repulsivos y - como ya se aprecian plenamente - potencialmente tóxicos.
Algunas cianobacterias producen olores característicos que pueden describirse como "mohosos", "geranios”
o "similares a los vegetales". Sin embargo, el desarrollo de sustancias olorosas no se correlaciona con la
toxicidad. Estos olfatos pueden tomarse como una señal de advertencia de la presencia potencial de
cianobacterias, pero la falta de estos olores no garantiza la ausencia de cianobacterias o sus toxinas.
Si bien las aglomeraciones de cianobacterias son generalmente causadas por especies planctónicas en las
aguas eutróficas, las natas bénticas en las aguas oligotróficas ocasionalmente causan problemas: estas
natas que cubren el lecho pueden crecer sólo en agua transparente, donde la luz solar penetra hasta el
fondo. Durante días soleados, su fotosíntesis puede provocar altas tasas de producción de oxígeno, y hacer
que las burbujas aflojen partes de las natas y las conduzcan a la superficie. Las natas de cianobacterias
bénticas que son llevadas a la orilla y recogidas por los perros han sido letales (Edwards et al, 1992) y la
muerte de ganado en praderas alpinas suizas también pudo haber sido causada por cianobacterias bénticas
(Mez et al. 1995). Si bien son pertinentes para los animales domésticos y el ganado, el efecto para la salud
humana de estas cianobacterias en las playas será considerablemente inferior que el de las natas en el
agua. Sin embargo, la concientización de la toxicidad potencial de estas natas es importante ya que se
acumulan a lo largo del litoral de aguas transparentes y generalmente no se reconocen como productoras
potencialmente nocivas de cianobacterias o algas.
Las cianobacterias tóxicas se encuentran en todas las aguas interiores y costeras del mundo. Actualmente,
al menos 46 especies en todo el mundo, han mostrado causar efectos tóxicos en los vertebrados (Sivonen y
Jones 1998). Las cianobacterias tóxicas más comunes son:
Microcystis spp.
Planktothrix (syn. Oscillatoria) rubescens
Planktothrix (syn. Oscillatoria) agardhii
Anabaenaspp.
Aphanizomenon spp.
algunas Oscillatoria spp.
Cylindrospermopsis raciborskii
Synechococcus spp.
Gloeotrichia spp.
Lyngbia spp.
Nostoc spp.
Schizothrix spp.
Synechocystis spp.
y en los ambientes salobres o marinos, Nodularia spumigena.
La toxicidad no puede excluirse para especies y géneros adicionales, y a medida que la investigación se
expande y cubre regiones adicionales en el globo, existe mayor probabilidad de encontrar más especies
tóxicas. Por consiguiente, es prudente esperar un potencial tóxico en cualquier población cianobacteriana.
Algunas especies contienen neurotoxinas y microcistinas (véase a continuación) simultáneamente. El
género más común que causa afloramiento, Microcystis, casi siempre es tóxico (Carmichael 1995), pero
ocurren cepas no tóxicas. En general, la toxicidad no es un rasgo específico de ciertas especies, más bien,
la mayoría de especies comprenden cepas tóxicas y no tóxicas. Si bien las condiciones que conducen a la
proliferación cianobacteriana están bien establecidas, no se conoce bien la función fisiológica o bioquímica
de las toxinas para las cianobacterias, y los factores que conducen al predominio de cepas tóxicas sobre las
no tóxicas no se comprenden en su totalidad. Se está acumulando evidencia para las diferencias genéticas
entre las cepas que contienen microcistina y las cepas que no la contienen, dentro de categorías
taxonómicas de otro modo identificadas como una y la misma especie (Dittmann et al, 1997, Rouhiainen
1997). La experiencia con cultivos cianobacterianos también indica que la toxicidad es un rasgo bastante
constante de una cepa dada (o genotipo), ligeramente modificada por las condiciones ambientales.
6
En todo el mundo, cerca de 75% de las muestras cianobacterianas investigadas contenían toxinas. Sin
embargo, la toxicidad de un único afloramiento puede fluctuar rápidamente en tiempo y espacio. Las
demostraciones de toxicidad de la población cianobacteriana en un lago dado no necesariamente implican
un peligro ambiental o humano siempre que las células permanezcan ligeramente dispersas − los
crecimientos de masa y especialmente natas superficiales representan los riesgos.
¿Qué toxinas contiene cianobacterias? El progreso en la química analítica durante las dos últimas
décadas ha permitido el aislamiento e identificación estructural de tres neurotoxinas con modalidades algo
diferentes de bloqueo de la transmisión de señales neuronales (anatoxina-a, anatoxina-a(s) y saxitoxinas),
una citotoxina general que inhibe la síntesis proteica (cilindrospermopsina) y un grupo de toxinas
denominadas microcistinas que inhiben las fosfatasas proteicas. La inhibición de fosfatasa podría en
principio también ser generalmente citotóxica, pero las microcistinas son principalmente hepatotóxicas ya
que usan un tipo de portador similar al portador de ácido bílico de las células del hígado para pasar a través
de las membranas celulares. Estas toxinas recibieron el nombre del organismo de donde se aislaron por
primera vez, pero la mayoría de ellas ha sido encontrada en una amplia variedad de géneros, y algunas
especies contienen más de una toxina o tanto microcistinas como neurotoxinas. El cuadro 1 presenta un
resumen de las cianotoxinas más importantes actualmente conocidas y su modalidad de acción aguda (la
mayor parte de la información se toma de Turner et al, 1990; Sivonen y Jones, 1998; Kuiper-Goodman et al,
1998; véanse estas fuentes para mayores detalles).
Cuadro 1: Toxinas cianobacterianas y su toxicidad aguda
Cianotoxinas
Bloqueadores de proteínafosfatasa
(péptidos cíclicos con ADDA)
Microcistinas en general
(ca. 60 congéneros conocidos)
Microcistina-LR
Microcistina-YR
Microcistina-RR
Nodularina
Neurotoxinas
Anatoxina-a (alcaloide)
LD 50 (i.p. con
Género que produce la
ratones) de toxina toxina(s)
pura
Mecanismo de toxicidad
Bloquean la proteína
45->1000 µg/kg
Microcystis, Planktothrix/
Oscillatoria, Nostoc,
Anabaena,
Anabaenopsis,
Hapalosiphon
60 (25-125)µg/kg
70 µg/kg
300-600 µg/kg
30-50 µg/kg
Nodularia spumigena
250 µg/kg
Anatoxina-a(s) (organofosforado
único)
Saxitoxinas (alcaloides de
carbamato)
40 µg/kg
Citotoxina
Cilindrospermopsina (alcaloide)
2100 µg/kg/d
200µg/kg/5-6 d
Fosfatasas
Por enlace covalente y
causan hemorragia del
hígado; puede ocurrir daño
acumulativo
Anabaena, Oscillatoria,
Aphanizomenon,
Cylindrospermum
Conocidas sólo en dos
especies de Anabaena
Aphanizomenon,
Anabaena, Lyngbya,
Cylindro-spermopsis
raciborskii
Cylindrospermopsis
raciborskii
10 – 30 µg/kg
Bloquea la despolarización
post-sináptica
Bloquea la
acetilcolinesterasa
Bloquea los canales de
sodio
Bloquea la síntesis
proteica; toxicidad
acumulativa sustancial
Para propósitos de manejo, es importante entender que estas toxinas se encuentran principalmente dentro
de las células cianobacterianas. La liberación en el agua circundante es posible, en particular cuando las
células mueren y se disuelven por lisis, y pueden haber diferencias entre las toxinas y las especies en lo
referente a la “fuga” de células intactas. Sin embargo, la toxina disuelta en el agua se diluye rápidamente y
probablemente también se degrada, mientras que las concentraciones de toxina peligrosamente altas
generalmente son el resultado de la acumulación de material celuloso como natas. Por lo tanto, las medidas
para la seguridad recreacional deben considerar principalmente las células cianobacterianas que contienen
toxinas.
7
Si bien se asume que las toxinas enumeradas en el cuadro 1 son las sustancias más significativas para la
salud humana, es improbable que se hayan descubierto todas los cianotoxinas importantes. Yoo et al.
(1995) señalan que continuamente se descubre una mayor variedad de toxinas individuales. Numerosos
grupos de trabajo farmacológicos están realizando la investigación para sustancias farmacológicamente
activas de cianobacterias (por ejemplo Falch et al. 1995, Mundt y Teuscher, 1988). En la conferencia
internacional sobre cianobacterias tóxicas en 1995 (Moestrup ed. 1996), doce exposiciones indicaron la
presencia adicional de compuestos bioquímicamente activos (generalmente no identificados) en extractos
crudos de cianobacterias. Los resultados de Fastner et al. (1995) muestran que las hepatocitas primarias de
ratas reaccionan a las microcistinas en extractos crudos de algunas cepas de cianobacterias en correlación
cercana a su contenido de microcistinas, pero que esta reacción es favorecida aún más por un factor
desconocido. Oberemm et al. (1997) demostraron la toxicidad sustancial de los extractos cianobacterianos
crudos para los huevos de peces, los efectos no se debían al contenido de cualquiera de los cianotoxinas
conocidas. Por lo tanto, bien pueden encontrarse metabolitos cianobacterianos adicionales con impacto
sobre la salud humana.
Es intrigante que las cianobacterias también puedan estar enlazadas a persistencias interepidémicas de
cólera, ya que existe evidencia de que la supervivencia e incluso multiplicación del Vibrio cholerae en los
ambientes de agua natural pueden estar conectadas con su capacidad para penetrar las envolturas de
mucilago de Anabaena sp., y ese intercambio de oxígeno (de fotosíntesis para respiración aerobia) y
dióxido de carbono pueden permitir una relación simbiótica (Islam et al. 1991, 1994).
¿Cuán peligrosas son las cianotoxinas para la salud humana?
Existen varios estudios de casos de daños a la salud humana a través de cianotoxinas que están bastante
bien documentados. Si bien la mayoría involucró la exposición a través del agua potable, demuestran que
los seres humanos se enferman - en algunos casos gravemente - a través de la ingestión o aspiración de
substancias cianobacterinas tóxicas (cuadro 2); los síntomas fueron claramente atribuibles a microcistinas
en el trágico caso de la administración accidental de estas toxinas con diálisis renal (Jochimsen et al. 1998).
Probablemente, la mayor parte de enfermedades humanas causadas por cianobacterias no ha sido
documentada. Como se dijo en Yoo et al. (1995):
"Además, los informes anecdóticos son numerosos, aunque pocos aparecen en la bibliografía" (p. 95).
Posiblemente, son muchos los casos no reconocidos ya que debido a la falta de conocimiento acerca de la
toxicidad de las cianobacterias, ni los pacientes o médicos asocian los síntomas con esta causa. Los
síntomas reportados incluyen "dolor abdominal, náuseas, vómitos, diarrea, dolor de garganta, tos seca,
cefalea, ampollas en la boca, neumonía atípica y enzimas hepáticas elevadas en el suero (especialmente la
transferasa de gamma-glutamil)" (Carmichael, 1995, p. 9) así como síntomas de fiebre de heno, mareo,
fatiga, irritaciones de la piel y ojos; estos síntomas tienen probabilidad de estar relacionados con varias
clases de toxinas y géneros de cianobacterias (ibid, p. 7).
Aún más, se ha reportado irritación por contacto a partir de varios géneros cianobacterianos de agua dulce
después de la exposición por actividades recreativas (Anabaena, Aphanizomenon, Nodularia, Oscillatoria,
Gloeotricha), aunque esto no fue tan grave como la de cianobacterias marinas.
Los riesgos para la salud humana surgen de tres vías de exposición:
1. contacto directo de partes expuestas del cuerpo, incluidas áreas sensibles como oídos, ojos, boca y
garganta, y áreas cubiertas por un traje de baño que pueden recoger el material celular, y
2. ingestión accidental por tragar agua que contiene células
3. ingestión del agua que contiene células mediante la aspiración (inhalación).
Es probable que diferentes metabolitos cianobacterianos estén involucrados al evocar los síntomas
asociados con estas rutas de exposición.
8
Cuadro 2: Estudios de casos e informes sobre lesiones agudas de seres humanos después de la
exposición a cianobacterias
Casos atribuidos a cianotoxinas en el agua potable
1931:
1968:
1975:
1979:
1981:
1985:
1993:
1993:
1994:
EUA: un afloramiento masivo de Microcystis en los ríos Ohio y Potomac causó enfermedades a 5000 - 8000
personas abastecidas de agua potable proveniente de estos ríos. El tratamiento de agua potable por
precipitación, filtración y cloración no fue suficiente para eliminar las toxinas (Tisdale 1931).
numerosas casos de enfermedades del aparato digestivo después de la exposición a crecimientos de masa de
cianobacterias fueron compilados por Schwimmer & Schwimmer 1968.
choque endotóxico de 23 pacientes de diálisis en Washington D.C. se atribuye a un afloramiento de
cianobacterias en un reservorio de agua potable (Hindman et al. 1975)
Australia: Se combatió el afloramiento de Cylindrospermopsis raciborskii en un reservorio de agua potable en
Palm Island con sulfato de cobre, lo cual conllevó a la liberación de toxinas de las células en el agua y por lo
tanto, causó enfermedades graves (con hospitalización) a 141 personas abastecidas de este reservorio
(Falconer 1993 y 1994).
Australia: En la ciudad de Armidale, se elevaron las actividades de enzimas en el hígado en la sangre de la
población abastecida con agua superficial contaminada por Microcystis spp. (Falconer et al. 1983)
EUA: Carmichael (1985) compiló estudios de casos sobre náuseas, vómitos, diarrea, fiebre, infecciones al ojo,
oído y garganta, después de la exposición a crecimientos de masa de cianobacterias
China: la incidencia de cáncer hepático se relaciona claramente con las fuentes de agua y es significativamente
mayor para poblaciones que usaban aguas superficiales infectadas con cianobacterias comparado con
aquellas que bebían aguas subterráneas (Yu, 1995).
Australia: Falconer (1993) calcula que debido a afloramientos de cianobacterias tóxicas, más de 600.000 díashombre se pierden anualmente por la abstracción de agua potable.
Suecia cerca de Malmö: el uso ilegal de agua de río no tratada en una fábrica de azúcar condujo a una
conexión cruzada accidental con el abastecimiento de agua potable para un número incierto de horas. El agua
del río estaba densamente poblada con Planktothrix agardhii, y las muestras tomadas pocos días antes y
pocos días después del incidente mostraron que estas cianobacterias contenían microcistinas. Un total de 121
de 304 habitantes del pueblo (así como algunos perros y gatos) se enfermaron con vómitos, diarrea,
retortijones musculares, náuseas (Cronberg et al. 1997)
Casos atribuidos a cianotoxinas en el agua recreacional
1959:
1989:
1995:
Saskatchewan: a pesar de la muerte del ganado y advertencias contra el uso recreacional, la gente continuaba
nadando en el lago infestado con cianobacterias. Trece personas se enfermaron (cefaleas, náuseas, dolores
musculares, diarrea dolorosa). En las excretas de un paciente - un médico que había ingerido accidentalmente
300 ml de agua – se pudieron identificar claramente numerosas células de Microcystis spp. y algunos tricomas
de Anabaena circinalis (Dillenberg y Dehnel, 1959).
Inglaterra: de 10 a 20 soldados se enfermaron después de nadar y remar en canoa en el agua con un
afloramiento significativo de Microcystis spp; dos de ellos contrajeron neumonía grave atribuida a la inhalación
de una toxina de Microcystis y requirieron hospitalización y terapia intensiva (Turner et al. 1990). Las
habilidades de natación y la cantidad de agua ingerida parecer haber tenido relación con el grado de
enfermedad.
Australia: Evidencia epidemiológica de los efectos adversos sobre la salud después de contacto con el agua
recreacional de un estudio prospectivo que incluía 852 participantes, mostró la elevada incidencia de diarrea,
vómitos, síntomas de gripe, erupciones cutáneas, úlceras en la boca, fiebres, irritaciones de ojos u oídos,
dentro de 2 - 7 días después de exposición (Pilotto et al. 1997). Los síntomas aumentaron significativamente
con la duración del contacto con el agua y la densidad de las células cianobacterianas, pero no estuvieron
relacionados con su contenido de cianotoxinas conocidas como se enumera en el cuadro 1.
Casos debidos a otras rutas de exposición
1996:
Caruaru en Brasil: Un total de 131 pacientes de diálisis estaban expuestos a microcistinas con el agua usada
para la diálisis; 56 de ellos murieron. Al menos 44 de estas víctimas mostraron los típicos síntomas asociados
con microcistina, ahora denominado "Síndrome de Caruaru", y el contenido de microcistina en el hígado
correspondió al de los animales de laboratorio que habían recibido una dosis letal de microcistina (Carmichael,
1996; Jochimsen et al. 1998).
9
Contacto directo
Se conocen reacciones dérmicas alérgicas o irritativas de diversa gravedad de cianobacterias así como de
algas de agua dulce, pero no han sido ampliamente documentadas. Los trajes de baño, y especialmente los
trajes de buceo, tienden a agravar estos efectos al acumular material de algas e incrementar la destrucción
de células y liberación de contenido celular. Reportes de Estados Unidos de América han registrado
reacciones alérgicas de la exposición por actividades recreativas, y se ha mostrado que la ficocianina de
pigmentos de las cianobacterias ha sido responsable de un caso (Cohen y Reif, 1953). La sensibilización
cutánea a cianobacterias (véase punto 2.3) ha sido documentada. Se ha reportado dermatitis grave
semejante a quemaduras de piel debidas a agua marina con cianobacterias desalojadas de las rocas
después de tormentas en mares tropicales (véase el resumen en Kuiper-Goodman et al. 1998). Las
irritaciones de la piel eran un síntoma frecuente en el estudio epidemiológico de Pilotto et al. (1997) sobre
los efectos para la salud después de la exposición por actividades recreativas a cianobacterias; esto mostró
correlación con la densidad de células cianobacterianas y la duración de la exposición, pero no con las
concentraciones de microcistinas. Es muy probable que estos síntomas no se deban a las cianotoxinas
identificadas enumeradas en el cuadro 1, sino a otras sustancias que actualmente no se han identificado
totalmente. El estudio de Pilotto encontró asociaciones claras de la frecuencia de los efectos sobre la salud
con la densidad cianobacteriana y el tiempo de exposición, pero ninguna asociación con la concentración de
microcistinas.
Ingesta
La ingestión o inhalación fue la ruta de exposición en la mayoría de casos documentados de enfermedades
humanas asociadas con cianobacterias (cuadro 2). En contraposición al contacto directo, la ingestión de
cianobacterias incluye un riesgo de intoxicación por cianotoxinas enumeradas en el cuadro 1. Este riesgo
puede calcularse a partir de la densidad de las células, el contenido de toxina celular y los mecanismos de
toxicidad conocidos. Los mecanismos agudos de toxicidad son bien conocidos para neurotoxinas y
microcistinas, y existe cierta información disponible para calcular riesgos debidos a la exposición repetida o
crónica.
A pesar de las diferentes modalidades de acción, las tres neurotoxinas de cianobacterias pueden ser
letales ya que pueden causar sofocación, anatoxina-a y a(s) a través de calambres, saxitoxinas a través de
la parálisis. El apoyo artificial de la respiración (con máquinas) puede permitir la supervivencia. Anatoxinaa(s) es el único inhibidor de colinesterasa organofosfato conocido que ocurre naturalmente y causa una
fuerte salivación (s significa salivación), retortijones, tembladeras, diarrea, vómitos y una muerte sumamente
rápida en minutos. Las saxitoxinas y anatoxina-a(s) se encuentran entre las sustancias más neurotóxicas
conocidas. Sin embargo, se tiene evidencia que en los lagos y ríos no son tan frecuentes como las
microcistinas. Esto se aplica especialmente a anatoxina-a(s): hasta la fecha, sólo se ha encontrado en un
pequeño número de afloramientos de Anabaena en América del Norte. Aún más, las concentraciones de
estas sustancias sumamente tóxicas en las natas apenas alcanzarán niveles neurotóxicos graves para un
ser humano que ingiere un bocado. (Por contraste, el ganado beberá muchos litros, y los animales
domésticos - especialmente perros - recogerán el material de las natas de su piel y lo ingerirán a través de
su lengua.)
Después de la ingestión de una dosis subletal de estas neurotoxinas, la recuperación parece ser completa y
hasta la fecha, no se han observado efectos crónicos. Por estas razones, las neurotoxinas son un peligro
que debe tomarse en cuenta al usar aguas recreacionales infestadas con cianobacterias, pero basados en
el conocimiento actual, es razonable considerarlas menos peligrosas que las microcistinas o
cilindrospermopsina, que puedan causar un daño continuo.
Las microcistinas son las cianotoxinas más frecuentes y generalizadas. Son heptapeptidos cíclicos que
contienen una cadena lateral específica de aminoácidos (ADDA) que hasta la fecha sólo se ha encontrado
en microcistinas y nodularina (una toxina pentapeptida cíclica de las cianobacterias de aguas salobres).
Hasta ahora, se conocen cerca de 60 análogos estructurales de microcistina (Rinehart et al. 1994; Sivonen
y Jones, 1998). Varían en lo que se refiere a grupos metílicos y dos aminoácidos dentro del anillo. Esto
tiene consecuencias para la estructura terciaria de la molécula y conlleva a diferencias pronunciadas en la
toxicidad así como en las propiedades hidrofóbicas/hidrofílicas. Las microcistinas bloquean las fosfatasas
protéicas 1 y 2a, que son "interruptores moleculares" importantes en todas las células eucarióticas, con un
enlace covalente irreversible (MacKintosh et al. 1990).
10
La nodularina, producida por la especie salobre Nodularia spumigena, es muy similar a la microcistis en
estructura y efecto.
La vía principal para las microcistinas en las células es un mecanismo de transporte similar al portador de
ácido bílico, que se encuentra en las células hepáticas, pero en menor grado también en la epitelia intestinal
(Falconer 1993). Por lo tanto, para los vertebrados, una dosis letal de microcistina causa la muerte por
necrosis hepática en horas hasta pocos días. La permeabilidad de otras membranas celulares para
microcistinas aún es controversial. Posiblemente, los análogos estructurales hidrofóbicos pueden penetrar
en algunos tipos de células incluso sin el portador de ácido de bilis (Codd, 1995). Aún más, Fitzgeorge et al.
(1994) publicaron evidencia para la destrucción de epitelio nasal incluso por la microcistina-LR común
hidrofílica análoga. Si bien la toxicidad por ingestión oral generalmente está en un orden de magnitud menor
que la toxicidad por inyección intraperitoneal (i.p.), la aplicación intranasal en estos experimentos fue
igualmente tóxica como inyección i.p., y la lesión a la membrana por microcistina aumentó la toxicidad de la
anatoxina-a. Esta ruta de ingestión puede ser pertinente para actividades acuáticas que implican la
inhalación de rocío y gotitas, como el esquí acuático.
Las microcistinas se encuentran en la mayoría de poblaciones de Microcystis spp., que con frecuencia
forman natas superficiales, y en cepas de algunas especies de Anabaena spp, que también pueden formar
natas. El contenido elevado de microcistinas se ha observado aún más en Planktothrix (syn. Oscillatoria)
agardhii y P. rubescens (Fastner et al. 1999). Sin embargo, P. agardhii nunca forma natas, y P. rubescens
generalmente no las forma durante la temporada de recreación acuática. Esto reduce el peligro para los
bañistas comparado con el peligro causado por especies que forman natas.
La toxicidad acumulativa de las microcistinas: Fitzgeorge et al. (1994) demostró que la toxicidad de la
microcistina es acumulativa: una dosis oral única no casó ningún aumento del peso del hígado (que es una
medida de la lesión hepática), mientras que la misma dosis aplicada diariamente durante 7 días causó un
aumento de 84% del peso del hígado y por lo tanto, tuvo el mismo efecto que una dosis oral única 16 veces
mayor. Esto puede deberse al enlace covalente irreversible de la microcistina a las fosfatasas protéicas y a
el daño sustancial a la estructura celular (Falconer, 1993): la curación del hígado probablemente requiere el
crecimiento de nuevas células hepáticas. La lesión hepática subaguda tiene probabilidad de pasar
desapercibida por dos razones: La lesión hepática sólo muestra externamente los síntomas notorios una
vez que se vuelven graves. Aún más, las curvas agudas de dosis-respuesta para microcistinas son
empinadas Por lo tanto, puede ocurrir un ligero daño hepático hasta niveles cercanos a la toxicidad aguda
severa. Debido a la falta de síntomas evidentes a una exposición moderada, es probable que esto continúe
con personas no informadas del riesgo (por ejemplo, durante días consecutivos de un día feriado o olas de
calor), que aumentará el riesgo de daño hepático acumulativo.
La toxicidad crónica de las microcistinas: Existen dos aspectos del daño crónico de la microcistina al
hígado, uno es lesión hepática activa progresiva (véase anteriormente, y Falconer et al. 1988), el otro es el
potencial para fomentar el crecimiento de tumores. El crecimiento de tumores causado por las microcistinas
está bien documentado, aunque las microcistinas por sí solas aún no han demostrado ser carcinogénicas.
El fomento de tumores de la piel de ratones ha sido mostrado después de la iniciación por la exposición
tópica a un carcinógeno (dimetilbenzantraceno) seguida de la ingestión de un extracto de Microcystis
aeruginosa (Falconer y Buckley 1989, Falconer and Humpage 1996, Fujiki et al. 1996). En estudios con
hígados de ratas, se promovió la aparición de focos y nódulos de hígados preneoplásticos por microcistina
LR pura en un protocolo que incluía una dosis i.p. de dietilnitrosamina y dosis i.p. de microcistina-LR
durante varias semanas (Nishiwaki-Matushima et al. 1992). Los estudios sobre el mecanismo de toxicidad
celular revelan que la microcistina interfiere con la estructura celular y la mitosis, lo cual puede ayudar a
explicar la actividad que fomenta el crecimiento de tumores (Falconer y Yeung 1992, Kaya 1996).
Cilindrospermopsina es un alcaloide recientemente identificado aislado de Cylindrospermopsis raciborskii
(Ohlani et al. 1992). Es una citotoxina general que bloquea la síntesis proteica, y los primeros síntomas
clínicos de envenenamiento son insuficiencia renal y hepática. El dosaje oral con células enteras del
organismo causa un daño generalizado a los órganos, incluido daños a los pulmones, suprarrenales e
intestino, y más de una toxina podría estar involucrada. Es especialmente peligroso porque los síntomas
clínicos sólo se manifiestan varios días después de la exposición. Por lo tanto, la causa y efecto con
frecuencia serán difícil de relacionar. En Australia, pacientes intoxicados con cilindrospermopsina a través
del agua potable se salvaron de morir sólo porque recibieron atención hospitalaria capacitada e intensiva
(Falconer 1996; Hawkins et al. 1997). Se considera que Cylindrospermopsis raciborskii es una especie
11
tropical y subtropical, pero recientemente se ha informado que aflora muy al norte (Viena) (Roschitz, 1996).
Se reportaron poblaciones sustanciales desde el nordeste de Alemania (Wiedner, com. pers.), y en general,
parece estar invadiendo regiones templadas (Padisák, 1997). Por lo tanto, esta toxina también puede
tornarse pertinente en zonas templadas.
2. 2
Dinoflagelados, crisofitos, clorofitos y otras algas
Como se menciona en la sección 1, apenas se ha investigado la producción de toxina en otros grupos de
algas de agua dulce. Oshima et al. (1989) aisló e identificó tres ictiotoxinas (polonicumtoxinas A, B y C) de
un dinoflagelado, Peridinium polonicum, que parecían ser responsables de la muerte de peces. La toxicidad
en ensayos biológicos con ratones fue de 1,5 - 2 mg/kg y por lo tanto, varias órdenes de magnitud inferiores
a la toxicidad de la microcistina-LR. La prueba de Ames no mostró ninguna mutagénesis, pero los autores
recalcan la necesidad de realizar estudios sobre la toxicidad crónica para evaluar el riesgo potencial sobre
la salud de estas toxinas.
Hansen et al. (1994) describen un estudio de caso de muertes de peces en un pequeño lago danés durante
un gran crecimiento masivo de Chrysochromulina parva (614.000 células/ml) con poco otro fitoplancton
presente. Los autores consideran la falta total de otras condiciones perjudiciales como una indicación fuerte
de la toxicidad de esta especie, especialmente debido a que las especies marinas del género
Chrysochromulina contienen toxinas potentes.
Se requiere una investigación sistemática de la toxicidad de las algas de agua dulce, en particular para
especies relacionadas con géneros marinos tóxicos (dinoflagelados, diatomeas, haptofitos). Sin embargo,
las algas de agua dulce no representan un alto riesgo para la salud recreacional en comparación con las
cianobacterias que forman natas, ya que las algas carecen de mecanismos de acumulación de células
igualmente efectivos.
2.3
Reacciones alérgicas y otros resultados para el salud después de la exposición a algas y
cianobacterias
Con frecuencia, se reportan reacciones alérgicas a algas y cianobacterias en el marco de "evidencia
anecdótica" de las aguas recreacionales eutróficas. Yoo et al. (1995) señalaron que las "reacciones
alérgicas a las cianobacterias son relativamente comunes" (p. 77). Sin embargo, rara vez se investigan en
estudios científicos o se publican. Entre el número pequeño de publicaciones disponibles, Heise (1949 y
1951) describió irritaciones oculares y nasales en nadadores expuestos a Oscillatoriaceae. McElhenny et al.
(1962) aplicaron extractos de cuatro especies de algas diferentes (cianobacterias y cloroficeas) como
pruebas intracutáneas de piel a 20 niños no alérgicos, de los cuales ninguno tuvo respuesta, y a 120 niños
con alergias respiratorias, 98 de los cuales mostraron reacciones positivas claras a al menos una de las
cepas de la prueba. Mittal et al. (1979) realizó pruebas a 4.000 pacientes en la India con alergias
respiratorias, 25% de los cuales mostraron reacciones positivas a la cloroficea o cianobacterias, o a ambas.
Aún más, se observaron reacciones pronunciadas de la piel en respuesta a un afloramiento de Uroglena
spp. en un número reducido de bañistas, especialmente bajo los trajes de baños donde las células se
acumularon y se destruyen parcialmente al nadar (Chorus 1993). A menudo, los buzos se quejan de
reacciones dérmicas al material de las algas que se acumula bajo sus trajes de buzo, que tienden a actuar
como un colador, dejando salir el agua, pero recogiendo las algas entre la piel y el traje. La presión y
fricción entre la tela y la piel conlleva a la destrucción de las células, liberación del contenido y por lo tanto,
a la exposición dérmica intensificada no solo al material de la pared celular de las algas, sino también a
sustancias en gran parte confinadas dentro de las células.
Es importante señalar que las reacciones alérgicas no están limitadas a las cianobacterias. Las sustancias
que provocan estas reacciones tienen probabilidad de ser diferentes a las toxinas cianobacterianas
descritas anteriormente. Sin embargo, las reacciones alérgicas requieren altas densidades de células en el
agua destinada a la recreación, y en las aguas dulces, los desarrollos de masa son más frecuentes debido a
las cianobacterias. Aún más, otros grupos de algas no se acumulan como natas superficiales y por
consiguiente, sus metabolitos no se presentarán en concentraciones comparativamente altas.
Las algas han causado toses irritativas en el personal y pacientes de una unidad fisioterapéutica que usaba
agua superficial tratados con filtros gruesos para realizar masajes bajo el agua. En octubre de 1986, lel
cuerpo de agua contenía 4.600 a 58.000 células/ml de la desmidia Staurastrum gracile. Esta especie no fue
12
eliminada efectivamente por el filtro y tiene paredes celulares fuertes revestidas con estructuras similares a
espinas y ganchos que bien pueden causar irritaciones de las mucosas (Naglitsch 1988). Si bien este
incidente puede ser más una curiosidad que una grave amenaza para la salud, sí destaca el beneficio del
análisis microscópico de las aguas terapéuticas y recreacionales para reconocer a las algas como una
causa potencial de las reacciones de la salud.
2.4
¿Con qué frecuencia y en qué tipos de aguas recreacionales, las cianobacterias y algas de
agua dulce pueden causar riesgos para salud?
Sólo existe evidencia documentada de los problemas para la salud de las cianobacterias y no de algas de
agua dulce. Los datos de las encuestas en varios países indican que se espera toxicidad en ¾ de todas las
muestras que contienen cianobacterias (cuadro 3; véase también a Sivonen y Jones, 1998). En general, las
microcistinas tóxicas al hígado parecen ser más comunes que las neurotoxinas, aunque estas últimas han
causado intoxicaciones severas de animales en América del Norte, Europa y Australia. Se han reportado
afloramientos que contienen cilindrospermopsina en Australia, Hungría, Japón e Israel.
Cuadro 3: Encuestas de frecuencia
cianobacteriana
País
Número %
de sitios tóxico
muestre
ados
Inglaterra
78
70%
Escandinavia
51
59%
Finlandia
188
44%
Mar Báltico
25
72%
Wisconsin, EUA
102
27%
Países Bajos
10
90%
Países Bajos
29
79%
Hungría
35
82%
Alemania (RDA)
6
Alemania 1995-96 80
Dinamarca
96
67%
90%
72%
de toxicidad
Referencia
Informe de NRA, 1990
Codd et al. 1989
Sivonen et al. 1990
Sivonen et al. 1989
Repavich et al. 1990
Leeuwangh et al. 1983
RIZA, 1994
Törökné-Kozma y
Gábor, 1988
Henning & Kohl, 1981
Fastner et al. 1999
Henriksen, 1997
Si bien esta surgiendo una imagen
general
de
la
frecuencia
de
cianotoxinas asociada con cierto
género de cianobacterias (véase
Sivonen y Jones, 1998), no se sabe
muy bien qué niveles de cianotoxina
pueden
esperarse
en
aguas
recreacionales con cianobacterias. En
general, deben abordarse dos niveles:
1. ¿Cuánta toxina contienen las
células
de
las
cianobacterias
dominantes?
2. ¿A qué concentraciones de toxina
por litro de agua conduce esto?
La mayor parte de estudios se han
centrado en la primera pregunta. Sin
embargo, si se conoce la densidad de las células además del contenido de toxinas por célula, pueden
calcularse las concentraciones de toxinas por litro de agua. Pocos estudios han tratado directamente las
concentraciones por litro, y los métodos de detección ahora permiten determinar directamente las
concentraciones de toxina por litro en lugar de requerir el enriquecimiento del material celular.
En general, el contenido de cianotoxinas de las células puede alcanzar niveles de varios mg por g de peso
seco. Esto se ha establecido para microcistinas, nodularina, cilindrospermopsina, anatoxina-a y saxitoxinas,
y se encontró el máximo de 18 mg/g peso seco de nodularina (Sivonen y Jones 1998). Si se conoce la
biomasa de cianobacterias por litro para una masa de agua dada, las máximas concentraciones esperadas
de toxina pueden calcularse a partir de estos datos.
Actualmente, escasos estudios incluyen la variabilidad del contenido de toxina en el desarrollo de
poblaciones cianobacterianas (Benndorf y Henning 1989; Jungmann 1995, Kotak et al. 1995, Fastner et al.
1999), aunque esto sería importante para la evaluación de riesgos: ya que la toxicidad acumulativa de los
peligros de las microcistinas (véase el punto 2.1) es más alta para personas expuestas en varios días
consecutivos. Para el manejo de aguas recreacionales, unos pocos años de investigación regular del
contenido de toxinas de los afloramientos prevalentes de cianobacterias pueden proporcionar información
sobre la variabilidad del contenido de toxinas tanto en tiempo como en espacio. Si el contenido de toxinas
demuestra poca variación durante varias semanas o incluso meses de afloramiento de ciertas especies, se
puede establecer una base regional para predicciones futuras.
Las concentraciones de toxinas por litro de agua que resultan del contenido celular dependen enteramente
de la densidad de las células. La formación de nata es importante para determinar la densidad de las
células. En un estudio, las concentraciones de microcistina variaron de 0,01 - 0,35 mg/L mientras que las
cianobacterias se dispersaron por igual (Fastner et al. 1999), pero el muestreo de natas en el litoral de los
13
mismos cuerpos de agua han mostrado concentraciones de microcistinas de más de 1 mg/L en 7 de 34
muestras, y la máxima concentración alcanzó 24 mg/L (Chorus 1998).
Algunas especies que comúnmente se presentan, como Planktothrix agardhii, nunca forman natas. Las
concentraciones máximas de microcistina por litro de agua reportadas son de 0,35 mg/L (Fastner et al.
1999), pero las concentraciones de hasta 0,5 mg/L pueden calcularse para cuerpos de agua poco profundos
donde las densidades de población de esta especie pueden ser sumamente altas.
Para efectos prácticos, el conocimiento actual implica que las autoridades sanitarias consideren a cualquier
crecimiento de masa de cianobacterias como un peligro potencial para la salud. Este es un acercamiento
actualmente seguido por aquellos encargados del área de recursos hídricos y las autoridades de salud en
algunos países.
En conclusión
•
Existe amplia evidencia que muestra que la ingestión de cianobacterias tóxicas puede causar síntomas
tales como dolor abdominal, náuseas, vómitos, diarrea, mareo o fatiga, y representar peligros más
graves para la salud en las aguas recreacionales con natas de cianobacterias. El peligro del daño
hepático puede calcularse a partir de concentraciones de toxinas. Los riesgos de la ingestión son
mayores para niños que juegan en agua de poca profundidad cerca de la orilla donde las
concentraciones de nata tienden a ser las más altas. Para personas que ingieren reiteradamente pocos
mililitros de agua rica en cianobacterias que contiene microcistinas (es decir, durante un día feriado
donde se practican deportes acuáticos en varios días consecutivos), el daño hepático acumulativo puede
presentar un mayor riesgo que un único evento de ingestión accidental. Nadar en cuerpos de agua con
altas densidades de células cianobacterianas dispersadas en forma pareja, representará una menor
exposición, pero aún habrá posibilidad de un riesgo para la salud.
•
Contacto directo con células cianobacterianas puede conducir a reacciones dérmicas, dolor de
garganta, tos seca, cefalea, ampollas en la boca, irritaciones de piel y ojos.
•
Las reacciones dérmicas alérgicas o irritativas de menor gravedad se deben a cianobacterias así
como a algas de agua dulce, pero no han sido suficientemente documentadas. Los trajes de baño y en
particular, los trajes de buceo tienden a agravar estos efectos al acumular el material de algas e
incrementar la destrucción de las células y liberación del contenido celular.
•
Evidencia de un experimento con animales y el brote de una enfermedad humana indican que la
inhalación y resorción a través de las mucosas nasales y faringeas pueden presentar un alto riesgo
en deportes acuáticos que incluyen la sumersión constante de la cabeza (buceo, competencias de
natación) o inhalación de aerosoles (esquí acuático).
Por lo tanto, es necesario establecer guías para proteger la salud humana de la exposición a cianobacterias
durante actividades recreacionales.
3.
Manejo de riesgos: vigilancia, medidas inmediatas y minimización de riesgos
El manejo de riesgos debe considerar las incertidumbres actuales de la evaluación de riesgos. Actualmente,
la poca información disponible con respecto a los efectos sobre la salud de diversos grupos de algas
sugiere que el manejo de riesgos se centre en riesgos para salud debidos a cianobacterias tóxicas, mientras
que se debe intensificar la recolección de estudios de casos e información acerca de los efectos sobre la
salud de las algas.
Aún más, la mayoría de enfoques actuales con respecto a la seguridad de las aguas recreacionales
abordan la aparición de cianobacterias como tales, porque aún no es muy claro si se han identificado todas
las cianotoxinas importantes, y los resultados para la salud observados después de la exposición por
actividades recreativas - en particular irritación de la piel y membranas mucosas - probablemente están
relacionados con sustancias cianobacterianas diferentes de las toxinas conocidas y enumeradas en el
cuadro 1. Frente a la dificultad del muestreo cuantitativo y representativo debido a la distribución
heterogénea de cianobacterias en el tiempo y el espacio, en particular en lo que se refiere a la formación y
ubicación de las natas, los acercamientos deben incluir la capacidad de un cuerpo de agua para mantener
mayores poblaciones cianobacterianas.
14
Varios países han establecido guías para cianobacterias y/o sus toxinas en agua potable y/o recreacional.
Una cuestión discutible es cuáles medidas deberían tomarse a altas concentraciones de toxinas. Las
medidas a corto plazo abarcan la advertencia al público, clausura de balnearios y cancelación de
actividades deportivas acuáticas tales como competencias. Las medidas de mediano a largo plazo son
identificación de las fuentes de nutrientes (generalmente fosfato) y reducción significativa del aporte de
nutrientes para reducir efectivamente no sólo la proliferación de cianobacterias sino también de algas
potencialmente nocivas.
3.1
Guías y su derivación
La discusión internacional sobre guías para cianotoxinas se está centrando en microcistinas ya que las
neurotoxinas no se consideran peligrosas (debido a su falta de toxicidad crónica) ni generalizadas.
Cylindrospermopsis, cuya toxina es muy peligrosa, no forma natas superficiales y por lo tanto es más un
riesgo para salud en el agua potable que en el agua recreacional. En general, las cianobacterias que
contienen microcistinas a niveles mayores que 1 mg/g de células deben considerarse sumamente tóxicas.
Comparadas con otras toxinas, las cianotoxinas son sumamente potentes, considerando los valores de LD
50 (i.p.) de 10 a 50 µg/kg/d (cuadro 1). Sin embargo, su presencia en el agua dulce es generalmente en
forma diluida. Aún más, la ingesta oral es menos tóxica que la aplicación intraperitoneal por
aproximadamente dos ordenes de magnitud. Basado en la evidencia de que la LD oral50 de la microcistinaLR en ratones es 5.000 a 11.600 µg/kg de peso seco (ps) (Fawell y James 1994), puede esperarse que la
ingestión de 20 mg de microcistina o menos para un niño de 10 kg cause una lesión hepática aguda grave,
incluso con posibilidades de muerte. En la bibliografía, se han reportado concentraciones de hasta 24 mg/L
de microcistinas en el material de la nata (véase anteriormente), donde la ingesta oral de 1 litro podría ser
potencialmente fatal. Ocasionalmente, se observa el enriquecimiento sustancialmente mayor de natas hasta una consistencia gelatinosa – donde la ingestión accidental de volúmenes más pequeños podrían
causar un daño grave. El material de la nata puede fácilmente contener enriquecimientos de cianobacterias
por un factor de mil o más, comparado con la densidad en las aguas abiertas. Si bien generalmente se
asume que los seres humanos dejarían de ingerir natas superficiales, la ingestión accidental de cantidades
peligrosas puede ocurrir durante los deportes acuáticos (nadar con sumersión de la cabeza, saltar de
trampolines, navegar en tablas con vela, esquiar), y el peligro es sumamente grave para los niños ya que
ellos tienden a ingerir mayores volúmenes de agua, especialmente cuando juegan alrededor de aguas de
poca profundidad en medio de natas acumuladas.
Falconer (1994) hizo un primer intento para establecer una guía para microcistinas sobre la base de un
estudio de exposición de seis semanas con cerdos y otros datos toxicológicos. Falconer sugirió 1 µg/L para
microcistinas en el agua potable, una concentración que puede ser alcanzada por 5.000 células de
Microcystis por ml de agua.
El equipo de trabajo del “Australian New South Wales Blue-Gree Algae” recomendó un nivel de 15.000
células/ml como "exposición de contacto aceptable para cianobacterias". Ressom et al (1994) cuestionan la
factibilidad de determinar niveles "seguros" de cianobacterias en aguas recreacionales, pero sugieren
20.000 células por ml como un umbral. Esta es una densidad que se manifestará como una descoloración
leve del agua y por lo tanto, el público informado la puede reconocer. Los resultados epidemiológicos de
Pilotto et al. (1997) citados en el cuadro 2 indican que la frecuencia de efectos adversos para la salud
podría comenzar a incrementarse a densidades de células tan bajas como 5.000 a 20.000 células /ml.
La directiva para aguas recreacionales de la Unión Europea (EC 1976) no reglamenta la densidad de las
algas o cianobacterias, pero requiere un mínimo de 1m de transparencia (lectura de discos Secchi) y
recomienda al menos 2 m. De todos los parámetros de la directiva, este es el que menos se ha
implementado. Por ejemplo, en Alemania y Países Bajos, casi la mitad de los balnearios de agua dulce
reportaron menos de 1 m de transparencia, en la mayoría de casos debido a la turbiedad de las algas. La
intención original de este parámetro era física: es más fácil ver en el agua transparente cuando una persona
se está ahogando para luego poder rescatarla. Sin embargo, este parámetro es actualmente el único en la
directiva que refleja la densidad del fitoplancton y por lo tanto, puede usarse indirectamente para controlar
las algas y cianobacterias. Este criterio de transparencia se mide en el contexto del monitoreo rutinario de
balnearios de acuerdo a la directiva de la EC a intervalos de 14 días, y se usó en Alemania como base para
un enfoque jerárquico para monitorear los crecimientos de masa y natas en los balnearios
(Bundesgesundheitsblatt 1992). El acercamiento que se basa en la observación que si cumple el criterio de
15
transparencia de 2 m, los crecimientos prolongados de masa de cianobacterias y natas superficiales
intensivos ocurrirán rara vez en esta región. Ocasionalmente, se deben vigilar los balnearios con mayor
turbiedad para su contenido de nutrientes para comprobar si esto proporciona una capacidad para el
crecimiento de masa de cianobacterias, y en ese caso, se recomienda el monitoreo frecuente de los
crecimientos de masa en el balneario.
En el proceso de compilar la guía mencionada sobre “Cianobacterias tóxicas en el agua” (Chorus y Bartram
(eds.), 1998), para la Organización Mundial de la Salud, una reunión de expertos de la OMS ha
recomendado una guía de procedimientos para aguas recreacionales basada en una evaluación crítica de
la evidencia y acercamientos actuales. Esto considera una guía provisional para el agua potable de 1 µ/L
para microcistina-LR establecida por la OMS para sus “Guías para la calidad del agua potable” (WHO
1998), por lo tanto, se considera el peligro particular del daño hepático por microcistinas. Sin embargo, los
resultados para la salud observados después de la exposición a actividades recreativas - en particular
irritación de la piel y membranas mucosas – son más generales y probablemente están relacionados con
sustancias cianobacterianas (en la actualidad mayormente desconocidas) a diferencia de las toxinas muy
conocidas enumeradas en el cuadro. 1. Por lo tanto, las guías para la exposición a actividades
recreacionales deberían considerar las células cianobacterianas en su totalidad en lugar de centrarse en
cianotoxinas individuales. Además, los datos epidemiológicos serían una base más adecuada para su
derivación en lugar de los datos experimentales. Se ha publicado un estudio epidemiológico sobre los
efectos para la salud por la exposición durante actividades recreativas de contacto primario (Pilotto et al.
1997; véase el cuadro 2 y el siguiente recuadro a continuación), y esto se usó como base para derivar guías
para densidades celulares. Frente a la dificultad del muestreo cuantitativo representativo debido a la
distribución heterogénea de cianobacterias en el tiempo y el espacio, en particular en lo que se refiere a la
formación y ubicación de nata, deben incluirse más enfoques que aborden la capacidad de un cuerpo de
agua para mantener las principales poblaciones cianobacterianas.
Evidencia epidemiológica para peligros de bajo nivel de cianobacterias
Los datos epidemiológicos de Pilotto et al. (1997) pueden usarse como base para derivar guías para efectos
agudos y no acumulativos sobre la salud, que tienen mayor probabilidad de causar molestias en lugar de
efectos graves sobre la salud. Estos datos abarcan los efectos sobre la salud humana de las células y
colonias cianobacterianas intactas, y por lo tanto, incluyen efectos de sustancias y bacterias actualmente
desconocidas asociadas con colonias cianobacterianas. Los efectos medidos fueron irritación de ojos y
oídos, sarpullido en la piel y también, vómitos, diarrea, síntomas de resfrío/gripe, úlceras en la boca y fiebre.
La gente que estuvo en contacto con el agua con más de 5.000 células cianobacterianas/ml durante más de
una hora mostró una proporción elevada de posibilidades (‘Odds Ratio’) para los síntomas (3,44). Se
presentaron proporciones de probabilidades (‘Odds Ratio’) similares para síntomas de personas que se
bañaban en agua con 5.000 a 20.000 células/ml (2,71) y por encima de 80.000 células/ml (2,90)
La OMS recomienda el siguiente enfoque (Falconer et al. 1998, p. 163-171):
"Los problemas para la salud de las cianobacterias en aguas recreacionales deben diferenciarse entre los
síntomas principalmente irritativos causados por sustancias cianobacterianas desconocidas y el peligro más
potencialmente grave de la exposición a altas concentraciones de cianotoxinas conocidas, en particular,
microcistinas. Por ello, un único valor guía no es apropiado. Más bien, en tres niveles se define una serie de
valores guía asociados con la creciente gravedad y probabilidad de efectos graves (cuadro 4).
“Probabilidades relativamente leves y/o bajas de efectos adversos sobre la salud:
Para protegerse de los efectos sobre la salud no causados por la toxicidad de microcistinas, sino por los
efectos irritativos o alérgicos de otros compuestos cianobacterianos, un nivel guía de 20.000 células
cianobacterianas por ml (correspondiente a 10 µg/L de clorofila ‘a’ en condiciones de predominio de
cianobacterias) puede derivarse del estudio epidemiológico de Pilotto et al. (1997; véase el recuadro
anterior). Si bien las implicancias para la salud reportadas en este estudio estaban relacionadas con la
densidad cianobacteriana y la duración de la exposición, afectaron a menos de 30 por ciento de los
individuos expuestos. A esta densidad cianobacteriana, se puede esperar 2 µg/L de microcistina si
predominan las cianobacterias que producen microcistinas, y hasta 10 µg/L, con afloramientos sumamente
tóxicos (las diferencias regionales de contenido de microcistinas en las células pueden ser sustanciales).
Este nivel es cercano al valor guía provisional para el agua potable de 1 µg/L para microcistina-LR (WHO
16
1998) que es seguro para el consumo durante un ciclo de vida. Por lo tanto, los efectos sobre la salud
debidos a microcistinas son improbables, y es suficiente con brindar esta información a bañistas con este
bajo nivel de riesgo. Además, se recomienda que las autoridades se informen para iniciar una vigilancia
adicional del sitio.
Cuadro 4: Guías para la práctica segura en el manejo de aguas recreacionales
Nivel guía o
situación
Formación de nata
con cianobacterias en
balnearios
Cómo se derivó el
nivel guía
• Inferencia de intoxicaciones letales
de animales por vía
oral
• Historias de casos reales de enfermedades humanas
100.000 células de
cianobacteria/mL
o
50 µg clorofila-a/L con
predominio de
cianobacterias
De la guía para el
agua potable para
microcistina LR, y
datos relacionados
con otras
cianotoxinas
20.000 células de
cianobacterias/mL
o
10 µg clorofila-a/L con
predominio de
cianobacterias
De estudios epidemiológicos sobre
actividades recreativas de contacto
primario de los
seres humanos
Riesgos para salud
Acción recomendada
• Potencial para la
intoxicación aguda letal
• Potencial para enfermedades a largo plazo
con algunas especies
cianobacterianas
• Resultados adversos
para la salud a corto plazo; por ejemplo, irritaciones de la piel, enfermedades gastrointestinales
• Potencial para la enfermedad a largo plazo
con algunas especies
cianobacterianas
• Resultados adversos
para la salud a corto plazo; por ejemplo, irritaciones de la piel, enfermedades gastrointestinales
• Acción inmediata para
prevenir contacto con natas;
posible prohibición de nadar
y otras actividades de contacto con el agua
• Investigación de seguimiento de la salud pública
• Informe a las autoridades
pertinentes
• Resultados adversos
para la salud a corto
plazo; por ejemplo, irritaciones de la piel, enfermedades gastrointestinales, probablemente a
menor frecuencia
• Colocación de letreros de
advertencia de riesgos en el
lugar
• Informe a las autoridades
pertinentes
• Vigilancia de las natas
• Restricción de reaeración
de contacto primario e investigación adicional de
peligros
• Colocación de letreros de
advertencia de riesgo en el
lugar
• Informe a las autoridades
de salud pertinentes
“Probabilidad moderada de efectos adversos sobre la salud:
Con concentraciones superiores de células cianobacterianas, se eleva la probabilidad de síntomas
irritativos. Además, las cianotoxinas (generalmente atadas a las células) pueden alcanzar
concentraciones con efectos potenciales para la salud.
Para evaluar el riesgo en estas circunstancias, se pueden aplicar los datos usados para el valor guía
provisional del agua potable para microcistinas. Mientras se bañan, los nadadores ingieren
involuntariamente agua por la boca y el daño ocasionado por esta ingestión será equivalente al del
abastecimiento de agua potable con el mismo contenido de toxinas. Se puede esperar que un
nadador ingiera 100-200 ml de agua en una sesión, los tablistas de vela y esquiadores probablemente
más.
Un nivel de 100.000 células cianobacterianas por ml (que es equivalente a aproximadamente 50 µg/l
de clorofila-a si predominan las cianobacterias), representa un valor guía para una alerta moderada de
salud en aguas recreacionales. A este nivel, es probable 20 µg/L de microcistinas, si el afloramiento
consta de Microcystis o Planktothrix agardhii y tiene un contenido promedio de toxinas por célula de
0,2 pg, ó 0,4 µg de microcistinas por µg de clorofila-a, (es posible hasta 50 µg/L de microcistinas).
Este nivel es equivalente a veinte veces la concentración establecida por los valores guía
17
provisionales de la OMS para microcistinas-LR en el agua potable, pero daría lugar a la ingesta de
una cantidad en el rango de la dosis diaria tolerable (DDT) de 0,04 µg/kg/d (WHO 1998) para un
adulto de 60 kg que ingiere 100 ml de agua mientras nada (en lugar de 2 L de agua potable). Sin
embargo, un niño de 15 kg que ingiere 250 ml de agua mientras juega intensivamente, podría estar
expuesto a diez veces la DDT. Aún más, el riesgo para la salud aumentará si la persona expuesta es
particularmente susceptible, por ejemplo, debido a la hepatitis B crónica. Por ello, los niveles
cianobacterianos que puedan causar concentraciones de microcistinas de 20 ug/L deben motivar una
acción adicional.
Se han observado que las especies que no forman nata de cianobacterias tales como Planktothrix
agardhii alcanzan densidades celulares correspondientes a 250 µg/l de clorofila-a o aún más, en
cuerpos de agua de poca profundidad. La transparencia en tales situaciones será menor a 0,5 metros
medidos con un disco Secchi. Se ha mostrado que Planktothrix agardhii contiene cuotas muy altas de
células de microcistinas (1-2 µg por µg de clorofila-a, Sivonen y Jones 1998), de manera que pueden
presentarse concentraciones de toxinas de 250 a 500 µg/L sin formación de nata.
Una razón adicional para una mayor alerta a 100.000 células/ml es el potencial de que las especies
cianobacterianas (en particular Microcystis spp. y Anabaena spp.) formen natas (véase la figura 1),
que pueden aumentar la densidad local de las células y por lo tanto, la concentración de toxinas por
un factor de mil o más en unas pocas horas. Así, el riesgo rápidamente cambiaría de moderado a alto
(véase la siguiente subsección) para bañistas y otras personas que realizan deportes acuáticos de
contacto primario.
La formación de natas de cianobacterias presenta un problema único para el monitoreo rutinario en los
intervalos usuales de tiempo de una o dos semanas, ya que estos intervalos de monitoreo tienen poca
probabilidad de detectar niveles máximos de riesgo. Debido al potencial para la formación rápida de
nata a una densidad cianobacteriana de 100.000 células/ml ó 50 µg/L de clorofila-a (del género
cianobacteriano que forma nata), se deberían intensificar las medidas de vigilancia y protección a
estos niveles. Las opciones son inspección diaria para la formación de nata (si el género de formación
de nata están presente), y medidas para prevenir exposiciones en áreas propensas a la formación de
nata.
Se recomienda la intervención para promover campañas efectivas de información pública para educar
a las personas y advertirles con respecto al contacto con las natas. Además, en algunos casos (por
ejemplo, formación frecuente de nata), restringir las actividades recreativas puede ser apropiado. Se
debe implementar un programa intensificado de monitoreo, en particular cuando se trata de
acumulaciones de nata. Las autoridades sanitarias deben ser notificadas de inmediato.
“Alto riesgo de efectos adversos sobre la salud
Existe evidencia abundante sobre efectos potencialmente severos para la salud relacionados con
natas causado por cianobacterias tóxicas. Si bien ninguna muerte humana se ha asociado
inequívocamente con la ingestión de cianotoxinas por la boca, numerosos animales han muerto por
consumir agua con material de natas de cianobacterias (sección 2). Esta discrepancia puede deberse
al hecho de que los animales beben mayores volúmenes de agua que contiene nata con relación a su
peso corporal, mientras que la ingestión accidental de nata por los seres humanos durante las
actividades recreativas dará lugar a una dosis inferior.
Las natas de las cianobacterias pueden representar concentraciones de mil a un millón de veces de
poblaciones de células cianobacterianas. Los cálculos indican que un niño que juega en natas de
microcistis durante un período prolongado y que ingiere un volumen significativo podría recibir una
exposición letal, aunque ningún informe indica que esto haya ocurrido en la práctica. Basado en la
evidencia que una ingesta oral letal de microcistina-LR es 2.000 µg/kg de peso corporal para un ratón
(Kuiper-Goodman et al. 1998), se podría esperar que la ingestión de 20 mg de microcistina o menos
por un niño de 10 kg, cause una lesión hepática aguda grave, incluso con posibilidades de muerte. Se
han reportado concentraciones de hasta 24 mg/L de microcistinas en el material de la nata (sección
2), donde la ingesta oral de 1 litro podría ser potencialmente fatal. Ocasionalmente, se observa el
enriquecimiento sustancialmente mayor de natas – hasta una consistencia gelatinosa – y la ingestión
accidental de volúmenes más pequeños podría causar un daño grave. La evidencia anecdótica indica
que los niños, a diferencia de los adultos, pueden sentirse atraídos a jugar en natas.
18
La presencia de natas causada por cianobacterias es un indicador de efectos adversos
potencialmente severos para la salud para aquellos bañistas que establecen contacto con la nata.
Para estas situaciones, se recomienda acción inmediata para controlar el contacto con la nata. Se
recomienda realizar un seguimiento de la salud pública especialmente si el cumplimiento es deficiente.
"Este enfoque no abarca todas las situaciones concebibles. Por ejemplo, las cianobacterias bénticas
pueden estar en contacto con nadadores después de que una tormenta rompe pedazos de filamentos,
o cuando las natas de cianobacterias se separan naturalmente del sedimento y se acumulan en el
litoral (Edwards et al. 1992). Algunas playas marinas reportan problemas generalizados debidos a una
cianobacteria béntica marina, la Lyngbya majuscula, que crece en rocas de mares tropicales y causa
ampollas graves cuando se pegan a los trajes de buceo de los nadadores después de una tormenta
(Grauer 1961). Esta respuesta puede deberse a la toxicidad aguda, como en el caso de la Lyngbya,
que puede producir toxinas irritantes. Como se presenta en el cuadro 4, las mediciones de densidad
de células cianobacterianas no detectarán estos peligros. En cambio, este peligro de la cianotoxina
requiere una observación crítica y bien informada sobre los balnearios, en combinación con una
respuesta flexible.
Es difícil definir las concentraciones “seguras” de cianobacterias en el agua recreacional para efectos
alérgicos o reacciones de la piel, ya que las sensibilidades de los individuos varían en gran medida. El
empeoramiento de las reacciones dérmicas debidas a la acumulación de material cianobacteriano y a
una mayor destrucción de las células en los trajes de baño y trajes de buceo puede ser un problema
incluso a densidades por debajo de las guías descritas anteriormente”.
4.
Monitoreo y vigilancia
El cuadro 5 muestra un enfoque para el monitoreo destinado a limitar los esfuerzos regulares de vigilancia a
aquellos sitios que tienen probabilidad de presentar un riesgo. El cuadro 6 proporciona un esquema para la
evaluación y acción temporal e inmediata.
Los acercamientos efectivos para el manejo y vigilancia de riesgos deben tener en cuenta que tanto los
crecimientos de masa de cianobacterias así como su distribución potencialmente heterogénea en un cuerpo
de agua están regidos por mecanismos ecológicos complejos. Principalmente, las concentraciones de
nutrientes (generalmente, fosfato) determinan la máxima biomasa posible y a concentraciones moderadas a
bajas, influyen firmemente cuando predominan las cianobacterias u otras algas. Sin embargo, la formación
de nata depende de parámetros morfológicos tales como profundidad a partir de la cual las cianobacterias
pueden subir a la superficie, y longitud del alcance del viento sobre el cual las agregaciones superficiales se
pueden arrastrar unas a otras para formar natas en el litoral. Por estas razones, los valores presentados en
el cuadro 5 pueden servir de orientación y guía para luego desarrollarse aún más como información sobre la
acumulación en un cuerpo de agua dado.
Para la inspección visual del balneario, siga el esquema presentado en el cuadro 6. Transitoriamente, para
una evaluación y acción inmediata (es decir, si el equipo y los laboratorios no están disponibles), este
esquema puede aplicarse sin necesidad de evaluar los datos cuantitativos requeridos en el cuadro 5. Sin
embargo, la investigación no debe limitarse a estos parámetros visuales, a menos que puedan evaluarse
diariamente. Si se omite el acercamiento cuantitativo presentado en el cuadro 5, las autoridades no tienen
ninguna medición acerca de la formación potencial de nata y por ello, deben esperar constantemente este
riesgo.
19
Cuadro 5: Acercamiento de la investigación estructurada y cuantitativa para el monitoreo y
vigilancia de cianobacterias tóxicas
1.
Monitorear el fosfato total al menos dos veces al año, en climas subtropicales y templados a
comienzos de la primavera (‘overturn’) y en verano, durante la temporada principal. Si las
concentraciones fósforo total están por debajo de 0,01 - 0,02 mg/L de P, los crecimientos de masa de
cianobacterias son improbables y las turbiedades altas pueden deberse a otras causas. Asegúrese de
determinar el fósforo total, no sólo las fracciones disueltas, ya que sólo el fósforo total refleja la
capacidad del ecosistema para formar cianobacterias. Aún más, asegúrese de aplicar un método
efectivo de digestión de muestras como el ISO/FDIS 6878, borrador final (basado en Koroleff 1976).
A concentraciones más altas de fósforo total, se debe verificar la presencia de crecimientos de
masa de cianobacterias en el fitoplancton (véanse los pasos 2 y 3).
2.
Monitorear los crecimientos de masa de fitoplancton (algas + cianobacterias) a intervalos
quincenales. Realice la inspección visual siguiendo el esquema presentado en el cuadro 6. Para la
evaluación cuantitativa, use la concentración de clorofila-a como una medida sencilla para la densidad
de algas (incluida la cianobacteriana). Si las concentraciones de clorofila-a permanecen por debajo de
0,01 mg/L, las densidades de cianobacterias peligrosas son improbables.
A concentraciones más altas, se requieren investigaciones microscópicas para el predominio
de cianobacterias (véase el paso 3).
Inspeccione en lo máximo posible el área de captación para signos de desagües de aguas
residuales, fertilización excesiva cerca del litoral, erosión u otras posibles fuentes de fósforo.
3.
Monitorear el predominio de cianobacterias potencialmente tóxicas: Si las investigaciones
microscópicas muestran el predominio de concentraciones de clorofila-a de cianobacterias por encima
de 0,01 mg/L, se deben tomar medidas inmediatas, tales como colocación de letreros de advertencia
o verificación regular de playas para la formación de natas, y se deben planificar medidas a largo
plazo para restaurar la calidad de las aguas recreacionales.
El monitoreo de las concentraciones de toxinas es opcional, pero no necesario, a menos que se
reporten efectos sobre la salud.
Se recomienda incluir mediciones de la transparencia (lecturas del disco Secchi) en los pasos 2 y 3, ya que
los datos de transparencia mejoran en gran medida la comprensión del sistema. Con frecuencia, los valores
de < 2 m indican crecimientos de masa de cianobacterias o algas.
Los métodos para los pasos 1 - 3 se presentan a continuación.
Este acercamiento procura maximizar la seguridad mientras reduce los esfuerzos de investigación a
situaciones que puedan presentar un peligro. Se autofortalece aún más, ya que aborda la capacidad del
sistema para formar organismos peligrosos y con ello, se obtiene una mejor comprensión de los
ecosistemas respectivos. Carmichael (1995) recalca el aspecto de que los factores que rigen la distribución
espacial y temporal de las cianobacterias son bastante predecibles en muchos cuerpos de agua y pueden
conocerse a través de la observación regular. La necesidad de tratar con el peligro de cianobacterias
tóxicas puede conducir a un mejor entendimiento de las tendencias de crecimientos de masa y por lo tanto,
a una base para un acercamiento adecuadamente diferenciado para manejar los riesgos potenciales de
acuerdo a la situación específica de cada cuerpo de agua.
En resumen, debido a que la base científica para derivar valores guía para cianobacterias y especialmente
para algas en aguas recreacionales actualmente está debilitada por la falta de datos cuantitativos
epidemiológicos y toxicológicos sobre la exposición crónica, se recomienda un acercamiento general de
precaución: se debe evitar la exposición a altas densidades especialmente de cianobacterias, y se debe
informar al público acerca de este peligro.
20
Cuadro 6: Inspección visual de los balnearios y acción inmediata para prevenir peligros para la
salud
1.
Evaluar las áreas con mayor probabilidad de ser afectadas primero – es decir, litorales de
sotavento.
2.
Note cualquier cambio en la dirección o fuerza del viento 24 horas antes de llegar a una conclusión
ya que las condiciones pueden variar en horas.
3.
Determine si:
4.
•
Se puede ver el fondo del lago a 30 cm de profundidad a lo largo de la orilla
•
Las cianobacterias son visibles en la orilla del agua o si se ven rayas de color verde o verdeazuladas en la superficie del agua.
•
Se observa nata verde o verde-azulada en la superficie del agua en cualquier área.
Si las cianobacterias están presentes, decida si:
•
•
•
Separar el área afectada con boyas si fueran lo suficientemente pequeñas y, prohibir el acceso a
los bañistas
prohibir el acceso a la orilla del agua afectada por la nata o por la visibilidad reducida, excepto
por el lanzamiento de embarcaciones
prohibir el acceso a todos los usuarios a actividades recreativas donde los afloramientos de
cianobacterias cubran generalmente las aguas.
5.
Si las cianobacterias están presentes, inspeccione lo máximo posible el área de captación para
signos de desagües de aguas residuales, fertilización excesiva cerca del litoral, erosión, u otras
fuentes potenciales de fosfato.
6.
Si las cianobacterias están presentes, inicie el monitoreo regular de acuerdo al cuadro 5.
5.
Métodos para monitorear la presencia de cianobacterias y análisis de cianotoxinas
Yoo et al. (1995) señalan que la mayor variedad y número de cianotoxinas individuales descubiertas hacen
que "la meta de los métodos analíticos muy específicos y sensibles que detectarían todas las toxinas
pertinentes sea cada vez más compleja y en último término, inalcanzable" (p. 93). Por lo tanto, el monitoreo
y desarrollo de afloramientos en lugar de toxinas es un acercamiento más racional. Aún más, la buena
familiaridad con la limnología del cuerpo de agua destinado a la recreación facilitará una concientización y
acción bien proyectada.
Para el enfoque estructurado esbozado en el cuadro 5, se recomiendan los siguientes métodos
ampliamente conocidos, y se señalan los aspectos importantes.
Transparencia: Sumergir un disco blanco de 20 cm de diámetro (disco Secchi) atado a un cordón de
longitud suficiente (> 4 m). La lectura correcta es la profundidad a la cual este disco apenas se puede ver
desde la superficie, cuando se sombrea la superficie con el cuerpo mismo o barco (véase Bartram y
Balance 1996 para una descripción detallada).
Fosfato total: Algunos métodos de digestión ampliamente aceptados para disolver partículas a fin de liberar
todo el fosfato realizan este trabajo en forma incompleta. El método de ISO (ISO/FDIS 6878, borrador final;
véase también Koroleff 1976) ha resultado ser sencillo y eficiente. Un total de 10 ml de muestras están
firmemente selladas en los tubos con tapas resistentes al calor y cocinadas a presión. Si no hay equipo de
laboratorio disponible, pueden usarse ollas a presión sencillas empleadas en viviendas. El uso de una
cubeta de 5 cm de largo para medir la absorción incrementará cinco veces la sensibilidad comparado con
las cubetas de 1 cm de largo comúnmente empleadas.
21
Clorofila-a: Se recomiendan extracciones con etanol hirviente de acuerdo a ISO 10260 (1992).
Cianobacterias: El muestreo debe tener en cuenta que su distribución horizontal y vertical puede ser
sumamente heterogénea y variable en períodos cortos. Para evaluar los riesgos para salud, se deben
buscar y muestrear los afloramientos densos y natas superficiales. La densidad cianobacteriana misma
puede evaluarse al contar las células o filamentos en un microscopio invertido (Lawton et al. 1998; Padisak
y Adrian, en prensa; Cronberg 1982; Utermöhl 1958). Sin embargo, si la biomasa del fitoplancton se
cuantifica mediante el análisis de clorofila, el análisis microscópico puede limitarse a una investigación
breve de las especies dominantes, en lugar de realizar recuentos laboriosos de células. La experiencia
general muestra que a concentraciones de clorofila-a de más de 40 µg/L y con predominio de
cianobacterias, se pueden formar rápidamente natas superficiales. Las concentraciones severas de natas
se observan en concentraciones por encima de 100 - 150 µg/L de clorofila-a (medido en aguas abiertas,
fuera de las natas del litoral). Los enriquecimientos en natas por un factor de 1.000 o más comparados con
aguas abiertas son comunes – mientras más grande sea la superficie del cuerpo de agua, mayor será la
concentración potencial de natas de cianoabacterias a través de la acción del viento.
En los países que siguen la directiva de la Unión Europea para aguas destinadas a la recreación (EC 1976),
generalmente el muestreo se realiza quincenalmente. Por lo general, esto será suficiente cuando no se
detecten poblaciones cianobacterianas. Sin embargo, tan pronto empiece el crecimiento de la población
cianobacteriana (en climas templados, a menudo, a mediados de verano), se debe aumentar la frecuencia
de muestreo a un muestreo por semana.
Toxinas cianobacterianas: El muestreo de toxinas debe considerar que las cianotoxinas (especialmente
microcistinas) generalmente estén contenidas dentro de las células y liberadas en el agua circundante sólo
cuando ocurre la lisis. Esto no puede aplicarse a la anatoxina-a (Bumke-Vogt et al. 1996). La mayoría de
métodos analíticos abordan el contenido intracelular. Por ello, la filtración rápida de las muestras antes del
inicio de la lisis es necesaria para prevenir la subestimación del contenido de toxinas. El enriquecimiento en
el lugar con redes de plancton ha resultado ser muy efectivo para "cosechar" mayores cantidades para el
análisis de toxinas. En situaciones donde las concentraciones de partículas constan en gran parte de
cianobacterias, el peso seco de muestras concentradas de afloramientos puede estar fácilmente
relacionado con el volumen de agua muestreado al determinar la concentración de partículas en el agua del
lago.
Para las cianotoxinas cuya estructura ya ha sido descrita, se han establecido métodos analíticos apropiados
para el análisis rutinario, algunos de ellos muy recientemente (Codd et al. 1994). En Lawton et al. (1998) y
Harada (1994) se presentan buenas revisiones de los métodos, su sensibilidad y los campos de aplicación.
Las autoridades de salud se centrarán principalmente en microcistinas; los análisis de neurotoxinas puede
indicarse en situaciones específicas (por ejemplo, muertes de animales). Las microcistinas pueden
analizarse efectivamente y con bastante exactitud en 1 - 2 días según el método HPLC de Lawton et al.
(1994). Se puede realizar una rápida evaluación preliminar con ensayos immunológicos (comercialmente
disponibles); la confiabilidad aumenta aún más mediante el uso paralelo de un ensayo enzimático (An &
Carmichael 1994; Ueno et al. 1996). Más allá de estos métodos que tratan sustancias conocidas, el
bioensayo con ratones mostrará una respuesta integrada a las toxinas conocidas así como desconocidas en
las cianobacterias. Es rápido y fácil para laboratorios que habitualmente realizan ensayos con ratones, pero
éticamente controversial en muchos países y generalmente más costoso que los métodos analíticos. Se ha
desarrollado una bioprueba con suborganismos usando hepatocitos primarios de ratas en comparación con
una línea de células para realizar pruebas para la hepatotoxicidad y citotoxicidad generales (Heinze 1997).
6.
Medidas a corto plazo
La percepción de riesgos debidos a cianobacterias tóxicas ha generado diferentes reacciones: En Gran
Bretaña, se han cancelado las competencias deportivas debido a afloramientos de cianobacterias (National
Rivers Authority 1990), pero también se está recogiendo experiencia con opciones, tales como observación
cercana de la formación de nata y protección de bañistas al “cercar” las natas con barreras flotantes, o
lanzamiento de embarcaciones y natación sólo en muelles en vez del litoral (Codd, comunicación personal).
En Australia, la responsabilidad de reaccionar a las advertencias generalmente depende del público: los
balnearios rara vez están cerrados, pero se colocan señales de advertencia de una manera clara y
comprensible (con pictogramas para superar las barreras del idioma en esta sociedad multicultural). En
Australia, esta política se puede basar en un grado especialmente alto de conciencia pública hacia las
22
cianotoxinas, debido a la presencia relativamente frecuente de afloramientos de cianobacterias, y una larga
historia de intoxicaciones de animales domésticos. En Alemania, se está proponiendo una reacción en dos
etapas con un nivel de alerta debido a altas densidades de cianobacterias, lo cual promueve la publicación y
colocación de avisos de advertencia y, un nivel de intervención en la formación de natas que provoca el
cierre temporal del sitio.
La medida a corto plazo más importante es la
información adecuada brindada al público
sobre los riesgos de las cianobacterias. La
conciencia de un riesgo potencial no sólo es
un pre-requisito para evitarlo, sino también
para comprender los síntomas potencialmente
causados por la exposición e identificar su
causa. Al igual que las personas son
conscientes de la toxicidad de los hongos
venenosos o laburnos, las personas deben
saber que en ningún caso deben ingerir natas
cianobacterianas y, que debe evitarse el
contacto directo. Por ello, una responsabilidad
principal de las autoridades públicas es brindar
información adecuada al público.
Advertencia
a todos los visitantes de esta playa
Actualmente, se está desarrollando un afloramiento
masivo de algas verde-azuladas en el Lago _______.
Usted puede reconocerlo mediante la descoloración
verde-azulada del agua y a veces también por la
presencia de natas en la superficie.
Estas algas pueden ser tóxicas.
Los efectos tóxicos aumentarán si el agua se ingiere por
la boca en varios días consecutivos.
Por consiguiente:
• ¡Evite ingerir agua cuando nada!
• ¡Los niños están especialmente en peligro!
• ¡Si aparecen síntomas después del contacto con el
agua (por ejemplo, náuseas, vómitos, diarrea,
irritaciones de la piel u ojos, dificultades de
respiración) consulte a su médico y sírvase notificarlo
a su autoridad de salud!
La comunicación de las advertencias al público
puede ocurrir a través de medios de
información locales y al colocar avisos de
advertencia. En el siguiente recuadro, se
presenta un ejemplo de un aviso de
advertencia breve y sencillo. Los avisos
pueden ser en forma de dibujos, que muestren
a una persona nadando con una barra roja
¡Los animales domésticos, especialmente los perros,
cruzada. La comunicación de los avisos de
también están en peligro!
advertencia
de
cianobacterias
puede
complementarse con información adicional sobre otros parámetros de calidad del agua recreacional
regularmente monitoreados por las autoridades y/o alguna información adicional sobre cianobacterias.
La diferenciación entre el grado de contacto con el agua en diferentes tipos de deportes acuáticos debe
incluirse en los avisos de advertencia. La información sobre la naturaleza, con frecuencia transitoria, y
distribución local muy variable de natas es importante para transmitir el mensaje de que las actividades
recreativas están restringidas sólo temporalmente y muy localmente, y que se puede encontrar cerca agua
de calidad aceptable, es decir en otro sitio del mismo lago.
7.
Medidas a largo plazo y riesgos que deben evitarse: ¿cómo podemos mantener o lograr bajas
densidades de población de algas nocivas?
El objetivo de las medidas en cuanto a minimizar los riesgos de algas tóxicas no es clausurar los balnearios,
sino restaurar la calidad del agua destinada a la recreación con transparencias de > 2 m (lectura del disco
Secchi) y ausencia de afloramientos de cianobacterias. Esto puede lograrse al mantener concentraciones
de fósforo total por debajo de 0,01 mg/L-P; y las densidades de cianobacterias que causan niveles de riesgo
moderado a alto como se describen en el cuadro 4 son improbables a concentraciones totales de fósforo
por debajo de 0,02 - 0,03 mg/L-P. Este umbral puede ser difícil de alcanzar en cuerpos de agua con
múltiples fuentes de contaminación de nutrientes. Sin embargo, las fuentes de nutrientes son muy variables
localmente. Por consiguiente, se recomienda firmemente la identificación de las fuentes principales (véase
la figura 2) y el desarrollo de estrategias de restauración que en muchos casos, resultan más factibles que
lo que originalmente se pensó (véase Chorus y Mur 1998). Particularmente, los aportes de nutrientes de la
escorrentía agrícola puede en muchos casos reducirse fácilmente (sin costo e incluso con una ganancia
económica) al reducir la aplicación de fertilizantes a la demanda real del cultivo, o a través de medidas
sencillas tales como protección contra la erosión al plantar arbustos a lo largo de una tira de cerca de 20 m
en la orilla del lago, en lugar de labrar y fertilizar en la misma orilla del agua. Las autoridades de salud
pueden iniciar una mejora sustancial en estas situaciones.
23
Causas
Aguas
residuales con
tratamiento
insuficiente
Escorrentía de áreas
agrícolas fertilizadas
Estiércol, efluente de
industrias ganaderas
intensivas
Escorrentía de las
calles en áreas
urbanas
Efectos
Fertilización del agua, principalmente con fósforo
Impacto en la calidad de
las aguas recreacionales
Consecuencias
Crecimiento de masa de
cianobacterias potencialmente
tóxicas
•
•
•
•
toxicidad
efectos alérgicos
mayor turbiedad
olores nocivos
Factores que favorecen : aguas poco profundas, largos periodos
de retención (> 1-2 meses)
Fig. 2:
Crecimientos de masa de cianobacterias potencialmente tóxicas – factores causantes y
que favorecen, e impacto sobre la calidad del agua recreacional
24
Referencias
An, J. & Carmichael, W. 1994: Use of a colorimetric protein phosphatase inhibition assay and enzyme
linked immunosorbent assay for the study of microcystins and nodularins. Toxicon 32,, 1495-1507.
Bartram, J., Ballance, R. 1996:
Water Quality Monitoring.
A practical guide to the design and
implementation of freshwater quality studies and monitoring programmes. Published on the behalf of
UNEP and WHO by Spon/Chapmann & Hall, London. 383 pp.
Benndorf, J. & Henning, M. 1989: Daphnia and toxic blooms of Microcystis aeruginosa in Bauzen Reservoir
(GDR). Int. Revue ges. Hydrobiol. 74, 233-248.
Bumke-Vogt, C., Mailahn, W., Rotard, W., Chorus, I. 1996: A highly sensitive analytical method for the
neurotoxin Anatoxin-a and first application to laboratory cultures. Phycologia 35, 51-56.
Bundesgesundheitsamt 1992: Schutz von Badenden vor Algentoxinen und Allergenen in Badegewässern
durch Einhaltung der Anforderungen nach EG-Richtlinie. Bundesgesundheitsbl. 6/92, S. 320.
Carmichael, W., Hones, C., Mahmood, N. Theiss, W. 1985: Algal toxins and water-based disease. Critical
Rev. Environm. Contr. 15, 275-313.
Carmichael, W. 1994: The toxins of cyanobacteria. Scientific American, 64-72.
Carmichael, W. 1995: Toxic Microcystis and the environment. p. 1-12 in: Watanabe, M., Harada, K.,
Carmichael, W., Fujiki, H.: Toxic Microcystis. CRC Press, Boca Raton, New York, London, Tokyo. 262
pp.
Carmichael, W.W. 1996: Proceedings of the IV Symposium of the Brasilian Society of Toxinology. Oct 6-11,
1996.
Chorus, I. 1993: Algal metabolites and water quality: toxins, allergens, and taste-and odor-substances.
Proceedings of the ILEC-symposium "Strategies for Lakes beyond 2000", Mem. Ist. Ital. Idrobio. 52, 257280.
Chorus, I. 1998: Die Blaualgen - eine Berliner Besonderheit. In: Dokumentation zum Symposium zur
Nachhaltigkeit imWasserwesen in der Mitte Europas vom 17. - 19. Juni 1998, Senatsverwaltung Berlin.
Chorus, I. and Bartram, J. (eds), 1998: Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Public Health Significance,
Monitoring and Management. Published on the behalf of WHO by Spon/Champan & Hall, London, in
press.
Chorus, I., Mur, L. 1998: Preventive Measures. In: Chorus, I. and Bartram, J. (eds): Toxic Cyanobacteria in
Water: a Guide to Public Health Significance, Monitoring and Management. Published on the behalf of
WHO by Spon/Champan & Hall, London in press.
Codd, G.A., Bell, S.G., and Brooks, W.P. 1989: Cyanobacterial toxins in water. Wat. Sci. Technol. 21, 1-13.
Codd, G. 1995: Geographic, spatial and temporal occurrence of Cyanobacterial toxins. Lecture at the 1st.
International congress on toxic cyanobacteria, 20-24. Aug. 1995, Ronne, Denmark, to be published in
Phycologia.
Codd, G.A., Jefferies, T.M., Keevil, C.W. and Potter, E. (eds.) 1994: Detection Methods for Cyanobacterial
Toxins. The Royal Society of Chemistry. ISBN 0-85186-961-0, 191 pp.
Cohen, S.G. and Reif, C.B. 1953. Cutaneous sensitization to blue-green algae. J. Allergy 24, 452-457.
Cronberg, G. 1982: Phytoplankton changes in Lake Trummen induced by restoration. Folia Limnologica
Scandinavica 18, 119 pp.
25
Cronberg, G., Annadotter, H., Lawton, L.A., Hansson, H.-B., Göthe, U., Skulberg, O.M. 1997: A large
outbreak of gastroenteritis associated with the toxic cyanobacterium Planktothrix (Oscillatoria) agardhii.
Proceedings of the 1st international symposium on toxic Cyanobacteria. Phycologia.
Dillenberg, H.O. & M.K. Dehnel 1959. Toxic water bloom in Saskatchewan. Canad. Med. Assoc. J. 83,
1151-1154.
Dittmann, E., Meissner, K., Börner, T. 1997: DNA sequences encoding peptide synthesis in Microcystis
aeruginosa. Lecture at the 1st. International congress on toxic cyanobacteria, 20-24. Aug. 1995, Ronne,
Denmark. Phycologia.
EC Directive 76/160/EWG 1976: Directive on the quality of bathing water, Nr. L 31/1-7.
Edwards, C., Beattie, K., Scrimgeour, C., Codd, G. 1992: Identification of
anatoxin-a in benthic
cyanobacteria (blue-green algae) and in associated dog poisonings at Loch Insh, Scotland. Toxicon 30,
1165-1167.
Falch, B., König, G., Wright, A., Sticher, O., Angerhofer, C., Pezzuto, J., Bachmann, H. 1995: Biological
activities in Cyanobacteria: evaluation of extracts and pure compounds. Planta Med. 61, 321-328.
Falconer, I. 1993 (ed.): Algal Toxins in Seafood and Drinking Water. Academic Press, London, San Diego,
New York, Boston, Sydney, Tokyo, Toronto. ISBN 0-12-247990-4. 224 pp.
Falconer, I.R. 1994: Health problems from exposure to Cyanobacteria and proposed safety guidelines for
drinking and recreational water, 3-10. In: Codd, G.A., Jefferies, T.M., Keevil, C.W. and Potter, E. (eds.):
Detection Methods for Cyanobacterial Toxins. The Royal Society of Chemistry. ISBN 0-85186-961-0, 191
pp.
Falconer, I.R. 1996: Cylindrospermopsis - A health risk or just a nuisance? In: Cylindrospermopsis - A new
toxic algal bloom challenge for Australia, Brisbane City Hall, 24 Oct. 1996, Symposium Abstracts.
Falconer, I., Bartram, J., Chorus, I., Kuiper-Goodman, T., Utkilen, H., Codd, G., 1998: Safe levels and
practices. In: Chorus, I. and Bartram, J. (eds), 1998: Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Public
Health Significance, Monitoring and Management. Published on the behalf of WHO by Spon/Champan &
Hall, London, in press.
Falconer, I.R., Beresford, A.M., Runnegar, M.T.C. 1983: Evidence of liver damage by toxin from a bloom of
the blue-green alga Microcystis aeruginosa. Med. J. Aust. 1, 511-514.
Falconer, I., Buckley, T.H. 1989: Tumor promotion by Microcystis sp., a blue-green algae occurring in water
supplies. Med. J. Aus. 150 351-352.
Falconer, I.R. & Humpage, A.R. 1996. Tumour promotion by cyanobacterial toxins. Phycologia, 35(6
supplement), 74-79.
Falconer, I. R., Smith, J.V., Jackson, A.R.B., Jones A., Runnegar, M.T.C. 1988: Oral toxicity of a bloom of
the cyanobacterium Microcystis aeruginosa administered to mice over periods up to 1 year. J. Toxicol.
Environ. Health 24, 291-305.
Falconer, I.R., Yeung, D.S.K. 1992: Cytoskeletal changes in hepatocytes induced by Microcystis toxins and
their relation to hyperphosphorylation of cell proteins. Chem.-Biol. Interactions 81, 181-196.
Fastner, J., Heinze, R.,Chorus, I. 1995: Microcystin-content, hepatotoxicity and cytotoxicity of Cyanobacteria
in some German water bodies. Wat. Sci. Techn.
Fastner, J., Neumann, U., Wirsing, B., Weckesser, J., Wiedner, C., and Chorus, I. 1999: Microcystins
(hepatotoxic heptapeptides) in German fresh waters. Env. Toxic. Water Qual., in press.
26
Fawell, J.K. and James, H.A. 1994 (Report No. FR 0434/DoE 3728). United Kingdom: Allen House, The
Listons, Liston Road, Marlow, Bucks, SL7 1FD.
Fitzgeorge, R., Clark, S. & Keevil, C. 1994: Routes of intoxication, 69-74. In: Codd, G.A., Fastner, J.,
Neumann, U., Wirsing, B., Weckesser, J., Wiedner, C., und Chorus, I. 1999: Microcystins (hepatotoxic
heptapeptides) in German fresh waters. Env. Toxic. Water Qual., in press.
Francis, G. 1878: Poisonous Australian Lakes. Nature 18, 11-12.
Fujiki, H., Saeoka, e., Saganuma M. 1996: Carcinogenesis of microcystins. 203-232 in: Watanabe, M.F.,
Harada, K.-I., Carmichael, W.W., Fujiki, H. (eds.): Toxic Mycrocystis. CRC Press. ISBN 0-8493-7693-9,
262 pp.
Grauer, F. 1961 Seaweed dermatitis. Arch. Dermatol., 84, 720-732.
Gunn, G. J., Rafferty, A. G., Rafferty, G. C., Cockburn, N., Edwards, C., Beattie, K. A., Codd, G. A. 1992.
Fatal canin neurotocicosis attributed to blue-green algae (cyanobacteria). The Veterinary Record, 4.
Hansen, L., Kristiansen, J., Rasmussen, J. 1994: Potential toxicity of the freshwater Chrysochromulina
species C. parva (Prymnesiophyceae). Hydrobiologiea 287, 157-159.
Harada, K.-I. 1994: Strategy for trace analysis of microcystins in complicated matrix. Proc. Symp. Toxic
Cyanobacteria - A Global Perspective. Adelaide, South Australia, Australian Centre for Water Quality
Research. 49-51.
Hawkins, P.R., Chandrasena, N.R. Jones, G.J., Humpage, A.R., Falconer, I. 1997: Isolation and toxicity of
Cylindrospermopsis raciborskii from an ornamental lake. Toxicon 35, 341-346.
Heise, H.A. 1949: Symptoms of hay fever caused by algae. J. Allergy 120, 383.
Heise, H.A. 1951: Symptoms of hay fever caused by algae. J. Allergy 9, 100.
Heinze, R. 1997: A biotest using primary rat hepatocytes. International congress on toxic cyanobacteria, 2024. Aug. 1995, Ronne, Denmark. Phycologia.
Henning, M. and Kohl, G. 1981: Toxic blue-green algae water blooms found in some lakes in the German
Democratic Republic. Int. Revue ges. Hydrobiol. 66, 553 – 561.
Henriksen, P. 1997: Microcystins in Danish Cyanobacteria: Toxin profiles and toxin contents of Danish
natural populations of Cyanobacteria as determined by HPLC. Lecture at the 1st. International congress
on toxic cyanobacteria, 20-24. Aug. 1995, Ronne, Denmark, to be published in Phycologia.
Hindman, S.H., Favero, M.S., Carson, L.A., Petersen, N.J., Schonberger, L.B., Solano, J.T. 1975: Pyrogenic
reactions during haemodialysis caused by extramural endotoxin. Lancet 2, 732-734.
Islam MS (1991). Toxigenicity and Toxin genes of Vibrio cholerae 01 Isolated from an Artificial Aquatic
Environment. World Journal of Microbiology and Biotechnology 7 269-71.
Islam MS, Miah MA, Hasan MK, Sack RB and Albert MJ (1994). Detection of non-culturable Vibrio cholerae
01 in a Blue-green Alga from Aquatic Environment in Bangladesh. Transactions of the Royal Society of
Tropical Medicine and Hygiene 88 298-9.
Jochimsen et al. 1998: ISO 10260 1992(E): Water quality- Measurement of biochemical parameters Spectrometric determination of the chlorophyll-a concentration.
Jochimsen, E.M., Carmichael, W.W., An, J., Cardo, D.M., Cookson, S.T.,Áholmes, C.E.M., Antunes, M. B.de
C., Filho, D.A. de Melo, Lyra, T.M., Spinelli, V.T., Azevedo, S.M.F.O. and Jarvis, W.R. 1998 Liver failure
and death following exposure to microcystin toxins at a dialysis center in Brazil. New Eng. J. Med. (in
press).
27
Jungmann, D. 1995: What is the ecological benefit of a microcystin-producing Microcystis-population?
Lecture at the 1st. International congress on toxic cyanobacteria, 20-24. Aug. 1995, Ronne, Denmark.
Phycologia.
Kaya, K. 1996: Toxicology of Microcystins. 175 – 202 in: Watanabe, M., Harada, K., Carmichael, W., Fujiki,
H.: Toxic Microcystis. CRC Press, Boca Raton, New York, London, Tokyo. 262 pp.
Koroleff, F. 1976: Determination of phosphorus.
Verlag Chemie, 117-126.
In: Grashoff, K. (ed.), Methods for Seawater Analysis.
Kotak, B., Lam, A., Prepas, E., Kenefick, S.L., Hrudey, S.E. 1995: Variability of the hepatotoxin MicrocystinLR in hypereutrophic drinking water lakes. J. Phycol. 31, 248-263.
Kuiper-Goodman, T., Falconer, I., Fitzgerald, J. 1998: Human Health Aspects. In: Chorus, I. and Bartram, J.
(eds): Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Public Health Significance, Monitoring and Management.
Published on the behalf of WHO by Spon/Champan & Hall, London, in press.
Lawton, L., Edwards, C., Codd, G.A. 1994: Extraction and high-performance liquid chromatographic method
for the determination of microcystins in raw and treated waters. Analyst 119, 1525-1530.
Lawton, L., Harada,K.-I., Kondo, F. 1998: Laboratory analysis of cyanotoxins. In: Chorus, I. and Bartram, J.
(eds): Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Public Health Significance, Monitoring and Management.
Published on the behalf of WHO by Spon/Champan & Hall, London, in press.
Lawton, L., Marsalek, B., Padisák, J. 1998: Cyanobacterial Quantification and Identification. In: Chorus, I.
and Bartram, J. (eds): Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Public Health Significance, Monitoring
and Management. Published on behalf of WHO by Spon/Champan & Hall, London, in press.
Leeuwangh, P, Kappers, F.E., Dekker, M., Koerselmann, W. 1983: Toxicity of cyanobacteria in Dutch lakes
and reservoirs. Aquatic Toxicology 4, 63-72.
MacKintosh, C., Beattie, K.A., Klumpp, S., Cohen, P. & Codd, G.A. 1990: Cyanobacterial microcystin-LR is a
potent and specific inhibitor of protein phosphatases 1 and 2a from goth mammals and higher plants.
FEBS Letters 264, 187-192.
McElhenny , T.R., Bold, H.C., Malcolm Brown, P., McGovern J.P. 1962: Algae: a cause of inhalant allergy in
children. Annals of Allergy 20, 739-743.
Mez, K., Hanselmann, J., Niederberger, Jl, Preisig, H.-R. 1995: Are cyanobacteria responsible for animal
casualties on Swiss alpine pastures? Lecture at the 1st. International congress on toxic cyanobacteria,
20-24. Aug. 1995, Ronne, Denmark, to be published in Phycologia.
Mittal, A., Agarwal, H.K.., Shivpuri, D.N. 1979: Respiratory allergy to algae: clinical aspects. Annals of Allergy
42, 253-256.
st
Moestrup (ed) 1996; Proceedings of the 1 International Congress on Toxic Cyanobacteria, 20-24 Aug.
1995, Ronne, Denmark, Phycologia 35.
Mundt, S. & Teuscher, E. 1988: Blaualgen als Quelle pharmakologisch aktiver Verbindungen. Die Pharmazie
43, 809-815.
Naglitsch, F. 1988: Algen als Ursache von Reizhusten. (Algae caused irritation-cough). Zentralbl. Mikrobiol.
143, 331-334.
National Rivers Authority 1990: Toxic blue-green algae. Water Quality Series No. 2, 125 pp.
Nishiwaki-Matsushima, R., Ohta, T., Nishiwaki, S., Suganuma, M., Kohyama, K., Ishikawa, T., Carmichael,
W. W. and Fujiki, H. 1992 Liver tumor promotion by the cyanobacterial cyclic peptide toxin microcystin
LR. J. Cancer Res. Clin. Oncol., 118(6), 420-424.
28
Oberemm, A., Fastner, J., Steinberg, C.E.W. (1997): Effects of microcystin-LR and cyanobacterial crude
extracts on embryo-larval development of zebrafish (Danio rerio). Wat.Res. 31(11), 2918-2921.
Ohlani, I., Moore, R.E., Runnegar, M.T.C. 1992: Cylindrospermopsin: a potent hepatotoxin from the bluegreen alga Cylindrospermopsis raciborskii. J. Am. Chem. Soc. 114, 7942-7944.
Oshima, Y., Minami, H., Takano, Y, Yasumoto, T. 1989: Ichthyotoxins in a freshwater dinoflagellate
Peridinium polonicum. 375-377 in: Oksidhi, Anderson, Nemoto, (eds): Red tides: Ecology, Environmental
Science, and Toxicology. Elsevier Science Publ. Co.
Padisák, J. 1997: Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya et Subba Raju, an expanding,
highly adaptive blue-green algal species: worldwide distribution and review of its ecology. Archiv
Hydrobiol.
Padisák, J. & Adrian, R., in press: Phytoplankton. In: Tümpling, W. (ed.): Ausgewählte Methoden der
Gewässeruntersuchung. Fischer Vlg. Jena.
Pilotto, L.S., Douglas, R.M., Burch, M.D., Cameron, S., Beers, M., Rouch, G.R., Robinson, P., Kirk, M.,
Cowie, C.T., Hardiman, S., Moore, C. and Attwell, R.G. 1997: Health effects of exposure to cyanobacteria
(blue-green algae) due to recreational water-related activities. Aust. N. Zealand J. Public Health, 21, 562566.
Repavich, W.M., Sonzogni, W.C., Standridge, J.H., Wedepohl, R.E., Meisner, L.F., 1990: Cyanobacteria
(blue-green algae) in Wisconsin waters: acute and chronic toxicity. Wat.Res. 24, 225-231.
Ressom, R. et al. 1994: Health effects of Toxic Cyanobacteria. National Health and Medical Research
Council. Commonwealth of Australia, Canberra. ISBN 0 644 32908 4.
Rinehart, K.L., Namikoshi, M. & Choi, B.W. 1994: Structure and biosynthesis of toxins from blue-green algae
(cyanobacteria). J. Appl. Phycol. 6, 159-176.
Riza, 1994:
Rijksinstitutt vor Integrall zoetwaterbeheer en afvalwaterbahandeling:
Cyanobacterien-de situatie in Nederland. ISBN 903 690 1138, 41 pp.
Toxinen in
Roschitz, E. 1996: Sukzession und Produktion des Phytoplanktons in der Alten Donau vor und nach der
Sanierung. Diplomarbeit an der Universität Wien.
Rouhiainen, L. 1997: Cloning and characterization of peptide synthetase genes from a hepatotoxic
Anabaena strain. Lecture at the 1st. International congress on toxic cyanobacteria, 20-24. Aug. 1995,
Ronne, Denmark. Phycologia.
Schwimmer, M., Schwimmer, D. 1968: Medical aspects of phycology. In: Jackson, D.F. (ed.): Algae, Man
and the Environment. Syracuse University Press, Syracuse, New York, 279-358.
Sivonen, K., Jones, J. 1998: Cyanobacterial toxins.
In: Chorus, I. and Bartram, J. (eds): Toxic
Cyanobacteria in Water: a Guide to Public Health Significance, Monitoring and Management. Published
on the behalf of WHO by Spon/Champan & Hall, London, in press.
Sivonen, K., Kononen, K., Carmichael, W.W., Dahlem, A.M., Rinehard, K.L., Kiviranta, J., Niemelä, S.I.
1989: Occurrence of the hepatotoxic Cyanobacterium Nodularia spumigena in the Baltic Sea and
structure of the toxin. Appl. and Environm. Microbiol. 55, 1990-1995.
Sivonen, K., Niemelä, S.I., Niemi, R.M., Lepistö, L., Luoma, T.H., Räsänen, L.A. 1990: Toxic cyanobacteria
(blue-green algae) in Finnish fresh and coastal waters. Hydrobiologia 190, 267-275.
29
Tisdale, E.S. 1931: Epidemic of intestinal disorders in Charleston, W. Va., occurring simultaneously with
unprecedented water supply conditions. Am. J. Public Health 21, 198-200. zitiert nach: Sykora,J.L. & G.
Keleti: Cyanobacteria and endotoxins in drinking water supplies, in Carmichael, W. (ed.) 1981: The Water
Environment - Algal Toxins and Health. Plenum Press, New York and London. 491 pp.
Törökné Kozma, A., Gábor, M. 1988: Toxikus cianobaktériumok hazai felszini vizeinkben. Hidrologiai
Közlöny 68, 49-53.
Turner, P.C., Gammie, A.J., Hollinrake, K., Codd, G.A. 1990: Pneumonia associated with cyanobacteria.
British Medical Journal 300, 1440-1441.
Ueno, Y., Nagata, S., Tsutsumi, T., Hasegawa, A., Watanabe, M.F., Park, H.-D., Chen, G.-C., Chen, G. and
Yu, S.-Z. 1996: Detection of microcystins, a blue-green algal hepatotoxin, in drinking water sampled in
Haimen and Fusui, endemic areas of primary liver cancer in China, by highly sensitive immunoassay.
Carcinogenesis, 17, 1317-1321.
Utermöhl, H. 1958: Zur Vervollkommnung der quantitativen Phytoplankton-Methodik. Verh. Internat. Verein.
Limnol. 19, 800-807.
WHO 1998 Guidelines for Drinking water Quality, Second Edition, Addendum to Vol 2, Health Criteria and
other supporting information. WHO, Geneva,Switzerland.
Yoo, S; Carmichael, W.; Hoehn, R.; Hrudey, S. 1995: Cyanobacterial (blue-green Algal) Toxins: A Resource
Guide. AWWA Research Foundation, ISBN 0-89867-824-2,229 pp.
Yu, S.-Z. 1995: Primary prevention of hepatocellular carcinoma. J. Gastroenterol. Hepatol. 10, 674-682.
30
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