Universidad de Concepción VARIACIÓN ESPACIAL EN EL

Universidad de Concepción
VARIACIÓN ESPACIAL EN EL CRECIMIENTO DEL ERIZO
(Loxechinus albus) EN LA ZONA SUR DE CHILE
Luis Alfredo Flores Vera
Tesis
Presentada a la Dirección de Postgrado de la
Universidad de Concepción para optar al grado de
MAGÍSTER EN CIENCIAS MENCIÓN PESQUERÍAS
Julio 2009
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UNIVERSIDAD DE CONCEPCIÓN
DIRECCIÓN DE POSTGRADO
La siguiente tesis se realizó en el Departamento de Oceanografía de la Facultad de Ciencias
Naturales y Oceanográficas de la Universidad de Concepción y ha sido aprobada por la
siguiente Comisión Evaluadora:
Profesor Guía
_________________________
Dr. Billy Ernst Elizalde
Departamento de Oceanografía
Universidad de Concepción
Comisión Evaluadora
_________________________
Dra. Ana Parma
Biología y Manejo de Recursos Acuáticos
Centro Nacional Patagónico
_________________________
Dr. Carlos Molinet
Instituto de Acuicultura
Universidad Austral de Chile
_________________________
Dr. Enrique Bay-Schmith
Departamento de Zoología
Universidad de Concepción
Director de Programa
_________________________
Dr. Leonardo Castro C.
Departamento de Oceanografía
Universidad de Concepción
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RESUMEN
La pesquería del erizo ha sido desde los años 70´s una de las más importantes en el sector
artesanal de Chile, tanto por la cantidad de recursos económicos que ha generado, como por
el número de pescadores que en ella participan. Históricamente los principales volúmenes de
captura han provenido de la zona sur del país y esta pesquería se destaca por un gran
dinamismo, tanto en las zonas de explotación como en la manera en que ha sido manejada.
En la actualidad se están abordando nuevos enfoques de investigación y gestión pesquera para
este recurso basado en estrategias de manejo espacialmente explícitas y por lo tanto existe la
necesidad de identificar las escalas a las cuales se producen variaciones espaciales
importantes en los parámetros biológicos y pesqueros de este recurso. En esta tesis se evalúo
el patrón de crecimiento y su variación espacial a distintas escalas en el erizo Loxechinus
albus. Para cumplir esos objetivos se colectaron muestras de erizos en sitios determinados de
la X y XI región, para posteriormente obtener mediciones de talla a la edad por medio de la
lectura de las placas genitales de los erizos. Se observó un patrón de crecimiento no asintótico,
y en particular lineal. Este tipo de patrón resulto invariante en el espacio. La escala intermedia
(mesoescala) fue identificada como la más relevante en las variaciones que ocurren en el
crecimiento del erizo. Lo anterior implica una simplificación de la representación del
crecimiento en los modelos de dinámica poblacional y evaluación de stock usados, así como
la consideración de escalas intermedias tanto en el monitoreo y los esquemas de manejo que
puedan ser aplicados para la pesquería del erizo L. albus.
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ABSTRACT
The sea urchin fishery since the 1970s has been one of the most important small-scale
fisheries in Chile, in terms of the revenue and the number of fishers involve. Historically, the
highest landings have been associated to southern Chile and the fishery in this zone is
characterized by a spatially dynamic exploitation pattern and by the way it has been managed.
Currently, a spatially explicit approach is being considered in the research and fisheries
management of the sea urchin. Therefore, an important task is to identify the key scales in
which spatial variation in biological and fisheries parameters are relevant. This thesis assessed
the growth pattern and its spatial variation at different scales of the sea urchin Loxechinus
albus. To accomplish theses objectives, samples of sea urchin were collected in several sites
of the X and XI region. Then size at age data were generated by mean of the read of the
growth band in the genital plates of the sea urchins. A non-asymptotic growth pattern was
observed, especially a linear growth pattern. This pattern was invariant over space. The
intermediate scale (mesoscale) was identified as the most important to the variations in the sea
urchin growth. This implies a simplification of growth over the models commonly used in
population dynamic and stock assessment, such as the consideration of the mesoscale in the
fisheries monitoring and management approach that can be applied to the fisheries of the sea
urchin L. albus.
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A Luis y Fátima por su incondicional apoyo y ser mi punto de partida. Por darme la mejor
de las herencias, la educación. Los amo con todo el corazón.
A mis hermanos.
A mis amigos.
A Lily por siempre estar a mi lado y ser mi compañera de vida.
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vi
AGRADECIMIENTOS
Agradezco sinceramente al Dr. Billy Ernst (Billy) por su apoyo antes y durante mi
participación en el programa de pesquerías; por la confianza brindada a través de los últimos
años y por enriquecer y ampliar mis conocimientos a través de las discusiones mantenidas.
Gracias Billy por tu paciencia. A Alejandro Zuleta por darme la oportunidad de iniciarme en
el estudio del mundo de los erizos y a la Dra. Ana Parma (Ana) por su desinteresada ayuda
para colaborar en mi participación en el taller sobre el intercambio de experiencias de manejo
de pesquerías de erizo.
Un especial agradecimiento va para aquellas agencias e instituciones que permitieron
financiar mis estudios y estadía en Chile: Fundación Capacitar (Ecuador), Dirección de
Postgrado de la Universidad de Concepción (UDEC-Chile), Consejo Nacional de
Investigación Científica y Tecnológica (CONICYT-Chile) y Conservation, Research and
Education Opportunities (CREO-USA). El aporte de la CREO fue muy valioso para las
actividades de campo en esta investigación.
Agradezco mucho, en espacial a la Dra. Ana Parma, y a otros miembros de mi comité, los
Drs. Carlos Molinet y Enrique Bay-Schmit, por las correcciones y sugerencias vertidas al
manuscrito de mi tesis. Aquí hago un reconocimiento y agradecimiento de la ayuda brindada
y desinteresada por parte de la Dra. Paulina Gebauer en mi entrenamiento para estimar edades
en erizos y de Manira Matamala (Consultora Pupelde) al igual que su staff de Quellón y
Melinka por su apoyo en las actividades de campo.
A los profesores que colaboraron en mi formación durante mi estancia en el Programa de
Pesquerías: Dr. Leonardo Castro, Dr. (c) Luis Cubillos, Dr. Guido Plaza, Dr. Ciro Oyarzun,
Dr. Renato Quiñones, Dr. Pedro Real y Dr. Marcus Sobarzo.
A las familias chilenas que me acogieron de tan buena manera: Tía Nancy Callellia, Doña.
Patty Rivera, Familia. Riquelme-Cartes, Víctor Acuña y su familia (Melinka).
Y finalmente mi más sincero agradecimiento para aquellos que engrandecen cada día de mi
vida: mis amistades. A Paúl (“panita”) y Mónica (“mona”) por ser mis hermanos en estas
tierras del sur, los quiero mucho. A las infaltables Lulu’s: Alejandra, Cecy, Katto (no se
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resientan también les tengo mucho cariño); gracias por los momentos compartidos, las llevo
muy presente en mi corazón. A Pritha y Kelly, mis amiguitas ecuatorianas de Reñaca, gracias
por su amistad y hospitalidad durante los fines de semana que pase con ambas. A mi pana
Roberto (“el coleguita”) por las conversaciones y momento compartidos, eres grande panita.
A Niki por ser el amigo silencioso que estuvo apoyándome siempre y motivándome a seguir
en esto, gracias por tu fe en mí. Y finalmente a ti mi Dios, quien eres que me das el día a día,
gracias por estas lindas bendiciones.
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TABLA DE CONTENIDO
Capítulo
I
Antecedentes del erizo y su pesquería
Introducción
El erizo (Loxechinus albus) y su población
Biología y Ecología
Distribución
Reproducción, asentamiento y reclutamiento
Crecimiento
Metodologías para la estimación del crecimiento en erizos
Modelos de crecimiento
Escalas espaciales y posibles forzantes
Problemática de investigación
Objetivo general
Objetivos específicos
Hipótesis
Metodología
Área de estudio
Muestreo de campo
Lectura de anillos de crecimiento en placas genitales
Modelos de crecimiento y proceso de estimación
Selección de modelo
Comparación espacial
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Growth pattern of the sea urchin, Loxechinus albus (Molina, 1782) in
southern Chile: evaluation of growth models
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Abstract
Introduction
Material and Methods
Data sets
Models
Parameter estimation and model selection
Results
Size at age pattern
Growth model selection
Discission
Observed pattern in the size at age relationship
Growth model selection
Implications for further analyses
Acknowledgements
References
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Variabilidad espacial en el crecimiento somático del erizo, Loxechinus
albus, en la costa sur de Chile: una aproximación línea jerárquica.
55
Resumen
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IV
Introducción
Materiales y Métodos
Área de estudio y muestreo de campo
Datos talla a la edad basada en las placas genitales
Análisis espacial basado en un enfoque lineal
Resultados
Crecimiento
Análisis espacial
Discusión
Crecimiento
Escalas espaciales y variaciones en el crecimiento
Enfoques de análisis aplicados
Implicaciones en la pesquería
Agradecimientos
Referencias
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63
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68
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Discusión general
92
Literatura citada
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LISTA DE FIGURAS
Figura
1.
2.
3.
Página
Capítulo I
Desembarques anuales totales (tons) históricos de erizo clasificados de
acuerdo a la zona proveniente del país. Fuente: Anuarios de
SERNAPESCA
Desembarques anuales totales (tons) históricos de erizo en la zona sur y
Desagregados por región (X, XI y XII). Fuente: Anuarios de
SERNAPESCA
Áreas de operación de la pesquería de erizo en la zona sur
(región X y XII)
Figura
1.
2.
3.
4.
5.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
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Página
Capítulo II
Annual landings of sea urchin fisheries in Chile by geographical zone
from 1968 to 2008. Lines and dots correspond to overall landings.
Location of the three sampling sites in southern Chile (Chonos
Archipelago).
Overall size structure by site obtained from 1995-2004 fisheries
sampling program. Arrows represent minimum and maximum test sizes
sea urchin collected and aged in this study.
Size-at-age data (dots) and fitted models (solid line: Von Bertalanffy;
dashed line: Richards; dotted line: Schnute; dot dashed line: Tanaka;
long dashed line: Linear).
Residual values at age for the linear models fitted to the data from
Amita Is. (a), Stokes Is. (b), and Williams Is. (c).
Figura
1.
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54
Página
Capítulo III
Sitios que representan las zonas establecidas para los muestreos
en el sur de Chile.
Procedencias agrupadas por ambientes ecológicos [ influencia oceánica
(1, 3, 7 al 13) e influencia de canales y fiordos (2, 4 al 6)].
Distribución espacial de las procedencias muestreadas en la X y XI
región del sur de Chile.
Datos talla a la edad observada y modelo lineal ajustado para cada una
de las procedencias.
Estructura de edad observada de Loxechinus albus entre la X y XI
Región en la zona sur de chile durante el estudio.
Datos talla a la edad y modelo lineal ajustado de Loxechinus albus entre
la X y XI región en la zona sur de Chile.
Variabilidad en la talla a la edad (0 – 10) de Loxechinus albus entre la X
y XI región en la zona sur de Chile
Datos talla a la edad observada y modelo lineal ajustado para cada una
de las zonas de análisis.
Datos talla a la edad observada y modelo lineal ajustado para cada uno
de los ambientes ecológicos de análisis (1) de influencia oceánica y (2)
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xi
10.
de influencia de canales y fiordos.
Relación entre el parámetro betha y la latitud para el erizo Loxechinus
albus en la zona sur de Chile.
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LISTA DE TABLAS
Tabla
1.
2.
3.
Página
Capítulo I
Factores que dan cuenta de variabilidad en el crecimiento de algunas
especies de erizos reportado en la literatura.
Zona y ubicación geográfica alrededor de los cuales se tomaron las
en la Región X y XI para esta tesis.
Modelos de crecimiento que fueron evaluados inicialmente para la
representación de patrón de crecimiento en esta tesis.
Tabla
1.
2.
3.
4.
5.
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17
Página
Capítulo II
Alternative growth models fitted to size-at-age data of L. albus. Letters
a-d represent model parameters, t is age, and τ1 and τ 2 correspond to a
minimum and maximum age defined in the model
Uncertainty in age estimation (three readings) based on average percent
error (APE) and coefficient of variation (CV) estimated for
subsamples from the collections of Stokes and Amita Islands.
Parameter estimates and standard deviation (in parenthesis), and results
of model selection for the respective age range in each zone: Amita Is.
(1 to 10), Stokes Is. (0 to 13) and Williams Is. (1 to 12). Akaike’s
information criterion (AIC), Akaike differences (Δi), normalized
weights of AIC (Wi,1), Bayesian Information criterion (BIC) and
normalized weights of BIC (Wi,2).
Parameter estimates and standard deviation (in parenthesis), and results
of the model selection using data for the age range between 2 and 10
years. Akaike’s information criterion (AIC), Akaike differences (Δi),
normalized weights of AIC (Wi,1), Bayesian Information criterion (BIC)
and normalized weights of BIC (Wi,2).
Models used to fit sea urchin growth data in multi-model studies
in bold the model chosen). * Taken from Grosjean 2001 (pages 54-55);
a: EC (experimental culture), PR (plate readings) and MR (markrecapture); b: AIC (Akaike information criterion), BC (biological
criterion), CV (coefficient of variation), PP (personal preference),
R (correlation coefficient), RA (residual analysis), RRS (residual sum of
square), SSE (square standard error).
Tabla
1.
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Página
Capítulo III
Estimadores de máxima verosimilitud de los parámetros de crecimiento
para cada uno de los modelos implementados para evaluar las escalas
de variación espacial en la zona sur de Chile [M1: modelo que no
considera jerarquías; M2: modelo donde sólo considera los ambiente
ecológicos (1) de influencia oceánica y (2) de influencia de canales y
fiordos; M3: modelo que considera cada zona y M4: modelo que
considera cada una de las procedencias].
78
xii
xiii
2.
3.
4.
Resultados del test de razón de verosimilitud para evaluar la escala de
mayor aporte de variabilidad en el crecimiento de Loxechinus albus.
Significancia estadística a nivel de zonas del análisis comparativo de la
distancia promedio entre tallas media a la edad (edades 2 a 10) en el
erizo Loxechinus albus para la costa sur de Chile. Zonas: 1 (Canal de
Chacao), 2 (Cailin), 3 (Punta Inio), 4 (Concoto y Amita),
5 (Jechica), 6 (Llanus, May y Tellez), 7 (Ipun, Stokes y Williams) y
8 (Lemu). El singo negativo (-) implica un promedio mayor en la fila,
mientras que positivo (+) en la columna. NS equivale a no significativo.
Significancia estadística a nivel de procedencias del análisis comparativo
de la distancia promedio entre tallas media a la edad (edades 2 a 10)
en el erizo Loxechinus albus para la costa sur de Chile. Procedencias: 1
(Canal de Chacao), 2 (Cailin), 3 (Punta Inio), 4 (Amita),
5 (Concoto), 6 (Jechica), 7 (Llanus), 8 (Tellez), 9 (May), 10 (Ipun),
11(Stokes), 12 (Williams) y 13 (Lemu). El singo negativo (-) implica un
promedio mayor en la fila, mientras que positivo (+) en la columna.
NS equivale a no significativo.
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80
81
xiii
CAPÍTULO 1
Antecedentes del erizo y su pesquería
Introducción
Chile es particularmente conocido por la diversidad y calidad de sus recursos bentónicos, los
cuales son explotados principalmente por una numerosa flota artesanal distribuída a lo largo
del país. La pesquería del erizo rojo ha tenido por muchas décadas un importante rol en el
sector artesanal nacional debido a sus volúmenes de desembarque (Bustamante y Castilla
1987), reportándose en cinco años una captura acumulada de ca. 237000 tons.
(SERNAPESCA 2000 - 2005). Esto ha hecho que se consolide a la vez internacionalmente
como una de las pesquerías de erizo más grandes del mundo (Andrew et al. 2002), alcanzando
en algunos años aproximadamente 65% del desembarque mundial (Williams 2002, Moreno et
al 2008).
La pesquería ha mostrado a través del tiempo un proceso largo de expansión en sus costas.
Esta situación motivó a algunos (Barahona y Jerez 1997; Andrew et al. 2002; Williams 2002)
a postular una posible sobreexplotación y el colapso de varias áreas como respuesta a un
agotamiento secuencial, mientras que otros (Moreno et al. 2008) lo señalan como una
expansión geográfica. Sin embargo, la posibilidad del agotamiento secuencial de áreas no se
descarta ya que es una de las principales causas del colapso de muchas pesquerías de recursos
bentónicos sedentarios (Orensanz et al 1998).
De acuerdo a SERNAPESCA (1968 – 2004) los principales volúmenes de desembarque están
en la zona sur del país (Figura 1). Los más representativos son los reportados para la X región,
aunque debe tenerse en cuenta que una significativa parte de las capturas realizadas proviene
de procedencias (sitios o lugares de pesca identificados en la base de datos del Instituto de
Fomento Pesquero, IFOP) localizadas en la XI región. A partir de 1993 los desembarque de la
XII región comenzaron a ser relevantes dentro de la producción total del país (Figura 2).
1
La pesquería en la región X/XI opera sobre cuatro grados de latitud, desde el Canal de Chacao
(42º S) hasta la Península de Taitao (∼ 46º S) estando localizadas sus principales áreas de
pesca en la parte insular: Isla de Chiloé (Región X), Isla Guafo (Región XI) y en el
Archipiélago de las Guaitecas – Chonos (Región XI) (Figura 3). Ha sido clasificada en dos
tipos: aquella dirigida al consumo doméstico y la orientada a la exportación (Barahona et al
2003). El comportamiento de cada flota en función de la distribución espacial y temporal del
esfuerzo es distinto dando cuenta de un patrón puntual y discreto en la asignación espacial del
esfuerzo.
La pesquería orientada al consumo doméstico tiene un radio de operación cercano a los
puertos de la X región, por lo tanto los viajes de pesca son diarios. El esfuerzo de pesca está
dirigido a la captura de erizos de tallas grandes, los que se encontraría principalmente en
aguas profundas. La pesca orientada a la exportación explota tallas menores y en aguas más
someras. Sin embargo, al igual que la anterior, una fracción menor de esta pesquería opera en
áreas cercanas a los principales puertos (e.g. Quellón, Melinka) y otra mayor en zonas
remotas de la XI región. En este último caso, se constituyen “faenas de pesca”, las cuales
son un grupo organizado de botes que realizan campamentos temporales en lugares vecinos a
los sitios de pesca conocidos como “procedencias”.
La complejidad de la dinámica espacio - temporal de este recurso y su pesquería representa un
verdadero desafío para una adecuada administración y manejo de este sistema. Producto de
esto es que el Fondo de Investigación Pesquera (FIP) financió la primera fase (2001 – 2002)
del proyecto “Bases Biológicas para la Rotación de Áreas en la Pesquería del Erizo de las
Regiones X – XI”, el cual fue conducido en sus inicios por el IFOP (Barahona et al 2003) y en
su segunda fase por la Universidad Austral de Chile. La idea básica de estos proyectos es
enfrentar el problema por medio del desarrollo de modelos espacialmente explícitos (e.g.
METAPESCA), los cuales a su vez pueden ser empleados como herramienta para explorar
procedimientos de manejos alternativos.
El erizo (Loxechinus albus) y su población
Al igual que la mayor parte de las especies bentónicas sedentarias, es muy probable que los
erizos estén estructurados como metapoblaciones a una escala espacial grande (Orensanz
2
1986; Orensanz
et al 1991), es decir por un conjunto de subpoblaciones que están
interconectadas por la dispersión larval, y donde sus stocks tienen una distribución agregada
en parches de alta densidad (Caddy 1975; Orensanz 1986; Defeo 1993; Orensanz y Jamieson
1998). Producto de esta estructura, el patrón de recuperación de poblaciones locales
dependería de la distancia de dispersión larval y las características hidrodinámicas del océano
dentro del dominio de la metapoblación (Carr y Reed 1993; Allison et al 1998). De igual
manera, la distribución del esfuerzo de pesca podría ser heterogénea debido a que sigue de
forma cercana el patrón de distribución espacial del recurso (Hancock 1973, 1979; Conan
1984; Orensanz et al 1991; Orensanz et al 2003). Por lo tanto, es relevante considerar las
escalas espaciales en el momento de analizar tanto las poblaciones como su respectiva
pesquería.
Biología y Ecología
Recientemente se ha sintetizado información sobre la ecología del erizo chileno (Vásquez
2001) y su pesquería (Andrew et al. 2002; Williams 2002). Barahona et al (2003) presentaron
una revisión de los principales estudios biológicos, ecológicos y pesqueros del recurso erizo
(L. albus) con énfasis en la zona sur de Chile, e identificaron un importante estado del
conocimiento con relación a algunos parámetros de la historia de vida (ciclo biológico
reproductivo, talla de primera madurez sexual, fecundidad potencial, fase larval, asentamiento
y reclutamiento, crecimiento, repoblamiento y tecnología de procesos), pero consideraron
escaso el conocimiento de la dinámica del recurso e insuficiente para fines de manejo.
Distribución
La especie se distribuye a lo largo de la costa suroriental del Océano Pacífico, desde Perú (Isla
de Lobos de Afuera) hasta el extremo austral de Chile (Cabo de Hornos) y Tierra del Fuego
en Argentina (Guisado y Castilla 1987), siendo la única especie de erizo sometida a
explotación en este rango. Habita en fondos duros desde la zona intermareal hasta los 340
metros de profundidad (Larraín 1975), pero su extracción se concentra entre los 0 y 50 metros.
Reproducción, Asentamiento y Reclutamiento
3
Es una especie con sexos separados y sin dimorfismo sexual. La época de desove varía a lo
largo de la costa de Chile. Tiene un solo desove en el año que puede extenderse de uno a tres
meses, dependiendo de la latitud (Bay-Schmith et al 1981). En las regiones X y XI el desove
ocurre entre octubre y diciembre, encontrándose la máxima evacuación de gametos durante
los dos últimos meses del año (Bay-Schmith et al 1981; Arias et al 1995). Evidencia del
inicio de la actividad gametogénica se ha detectado en tallas entre los 25 y 47 mm en machos
y entre los 25 a 38 mm en hembras (Buckle et al 1978; Bay – Schmith et al 1981).
Basado en experimentos de laboratorio se sabe que las larvas permanecen en el plancton por
algunas semanas (Arrau 1958; Guisado y Castilla 1987; González et al 1987). Sobre el
asentamiento es poco lo reportado para esta zona (Gebauer 1992), sin embargo de manera
general se conoce que el asentamiento ocurre principalmente en sistemas intermareales
rocosos para después migrar al submareal y a aguas más profundas (Guisado y Castilla 1987;
Vásquez 2001).
De acuerdo a una categorización basada en su movilidad y desarrollo larval establecida por
Castilla y Defeo (2001), el erizo rojo sería una especie con período larval planctónico largo y
variable, con fecundación externa, alta fecundidad y que no presenta patrones migratorios
regulares.
Crecimiento
El crecimiento del erizo ha sido estudiado de manera no sistemática a lo largo de la costa de
Chile utilizando diversas metodologías. Lo reportado indica que el erizo presenta un
crecimiento relativamente lento y una longevidad de hasta los 20 años, alcanzando un
diámetro máximo de testa de 130 mm (Stotz et al 1992; Gebauer 1992; Gebauer y Moreno
1995). Recientemente Barahona et al (2003) encontraron diferencias entre dos localidades,
una de la Región X (Quellón) y otra de la Región XI (Melinka). Así de acuerdo a la
parametrización de la función de von Bertalanffy establecida se obtuvo que la talla a la edad 1
era de 14.0 y 20.5 mm mientras que la talla a la edad 12 era de 111.4 y 110.5 mm,
respectivamente.
Metodologías para la estimación del crecimiento en erizos
4
Las estimaciones del crecimiento en otras especies de erizos se han basado en datos de
frecuencia de talla (DFT), experiencias de marcaje y recaptura (EMR) y en la lectura de
placas (LP). La metodología menos exitosa y usada son los DFT (Botsford et al 1994; Vadas
et al 2002). En cambio la LP (Crapp y Willis 1975; Sime 1982; White et al 1984; Nichols et
al 1985; Sime y Cranmer 1985; Gage et al 1986; Comely y Ansell 1988; Soualili et al 1999;
Agatsuma y Nakata 2004) y la EMR (Russell 1987; Lamare y Mladenov 2000; Morgan et al
2000; Rogers – Bennett et al 2003; Ebert y Southon 2003) han sido las que mejores
resultados han brindado.
Estas dos últimas metodologías han sido validadas. En el caso de la formación anual del anillo
de crecimiento en los equinoideos dicha validación se ha dado por medio de experiencias de
marcaje con tetraciclina (e.g. Ebert 1988, Gage 1992) o por su consistencia con análisis de
frecuencia de tallas (e.g. Moore 1935, Birkeland y Chia 1971, Miller y Mann 1973,
Kawamura 1974). La validación de marcaje (e.g. tetraciclina) a su vez se ha dado por medio
de carbono 14 (Ebert y Southon 2003).
Para el erizo rojo la LP y la EMR han sido aplicadas. Gebauer (1992) y Gebauer y Moreno
(1995) resaltan que la lectura de placas genitales son útiles para la determinación de
parámetros demográficos importantes validando sus resultados a través del análisis del
incremento marginal para determinar el ciclo de formación de los anillos de crecimiento. Esto
es confirmado por Barahona et al (2003) quienes también ponen a prueba el marcaje con
tetraciclina.
De acuerdo a esto, es recomendable la utilización de la LP debido a que se obtendrían
resultados a un corto plazo en comparación con la EMR cuyos resultados se tendrían en un
lapso mayor de tiempo y con los problemas propios de esta aproximación. Sin embargo esta
última puede ser planteada con fines comparativos en relación a la metodología y para validar
la formación anual de los anillos de crecimiento en un sitio específico.
Modelos de Crecimiento
Dos familias de modelos han sido históricamente empleadas para describir el crecimiento de
erizos, las que suponen un crecimiento asintótico (e.g. von Bertalanffy 1938, 1957) y las de
crecimiento no asintótico o indeterminado (e.g. Tanaka 1982).
5
Un sin número de modelos han sido utilizados para describir el crecimiento de erizos (ver
Grosjean 2001, pags. 54 y 55). No obstante, son pocos los trabajos que han evaluado
cuantitativamente la elección del modelo (e.g. Lamare y Mladenov 2000; Rogers – Bennett et
al 2003), y aparentemente para los erizos en general no existe un único modelo adecuado
(Ebert y Ruseell 1993).
Para el erizo, el modelo más usado es la función de von Bertalanffy (1938). Sin embargo,
Barahona et al (2003) sugieren que dicho modelo podría no ser adecuado, ya que el
crecimiento sería lineal y por lo tanto estaría representado mejor por un modelo no asintótico.
La identificación de un modelo apropiado para el caso del erizo rojo es un tema aún no
resuelto.
Escalas espaciales y posibles forzantes
La variabilidad espacial en la dinámica poblacional de especies bentónicas ha recibido mucha
atención debido a la existencia de gradientes a distintas escalas (e.g. Defeo 1993; Orensanz y
Jamieson 1998; Roa y Tapia 1998; Fiori y Morsán 2003; Caddy y Defeo 2003; Ernst et al
2005). La jerarquía de escalas espaciales presentada por Orensanz y Jamieson (1998) es útil
para evaluar posibles diferencias en los parámetros poblacionales:
• Megaescala: En la cual hay una detectable diferencia geográfica genética
entre las poblaciones.
• Macroescala (escala larga): Metapoblaciones compuestas de subpoblaciones
espacialmente disjuntas y conectadas a través de la dispersión de larvas
pelágicas.
•
Mesoescala
(escala
intermedia):
Subpoblaciones
dentro
de
una
metapoblación. Esta es típicamente la escala de bancos de pesca.
•
Microescala (escala pequeña): Vecindad de individuos, dentro del cual hay
cierta interacción entre los individuos y su ambiente.
En algunas especies de erizos se ha reportado la presencia de gradientes en el crecimiento a
pequeña escala, en profundidad, y entre áreas y hábitats (White et al 1984; Nichols et al
6
1985; Sime y Cranmer 1985; Gage et al 1986; Russell 1987; Gage 1992; Vadas et al 1997,
2002). En otros casos no se han encontraron diferencias batimétricas (Rogers – Bennett et al
2003) ni geográficas (Russell 1987; Ebert et al 1999).
El efecto espacial sobre el crecimiento del erizo rojo (L. albus) ha sido poco estudiado. Hay
reportes de diferencias en el incremento en talla para la especie, encontrándose en el región
norte del país incrementos mensuales de 2 mm, mientras que en la región central y sur
incrementos de 1.1 mm/mes y 0.24 mm/mes respectivamente (Gutiérrez y Otsu 1975; Bückle
et. al. 1977). Barahona et al (2003) encontraron diferencias en el crecimiento entre dos
localidades de la zona sur, lo que hace suponer un marcado efecto de la escala espacial sobre
el crecimiento y posiblemente sobre otras características de la historia de vida. Es poco lo que
se sabe en relación a los factores que serían responsables de esta variabilidad. De estudios
pasados se destacan tipo de alimento (González et al 1993) y la temperatura (Bückle et. al.
1977). Este último podría ser uno de los factores que de cuenta de variabilidad espacial a una
escala grande o intermedia (e.g. latitudinal, longitudinal). Otras variables aún no consideradas
podrían ser también importantes, tal como ha sido reportado para otras especies de erizos
(Tabla 1).
Problemática de Investigación
La dimensión espacial de los procesos y patrones poblacionales ha recibido recientemente
considerable atención en la ecología de invertebrados. En particular para los erizos, el
crecimiento es uno de los aspectos de la historia de vida relevante en la dinámica poblacional,
tanto desde el punto de vista ecológico como pesquero, al constituir éste un importante
componente de la producción. Dado que la dinámica poblacional de los recursos bentónicos
es muy sensible a las condiciones ambientales, incluso a distancias chicas (e.g. metros), es
necesario investigar la posible existencia de gradientes espaciales en las tasas de crecimiento
y otros parámetros como la mortalidad y el reclutamiento (Caddy y Defeo 2003). Ignorar la
heterogeneidad espacial en estos parámetros puede conducir a una equivocada interpretación
de varios aspectos de la biología de las especies (Booth 2000). De igual manera, el manejo
pesquero debe tener en cuenta el componente espacial (Booth 2000). La identificación de
factores que limitan el crecimiento (e.g. espacio) es también importante para el diseño de
estrategias de recuperación de poblaciones a fin de evitar pérdidas económicas derivadas del
crecimiento lento y altas mortalidades causadas por mecanismos denso – dependientes
7
(Caddy y Defeo 2003). Por lo tanto se proponen los siguientes objetivos e hipótesis en este
proyecto con relación al crecimiento somático del erizo del sur (Loxechinus albus):
Objetivo General
• Describir el patrón de crecimiento somático del erizo rojo (Loxechinus albus) y su
variabilidad espacial en las costas del sur de Chile.
Objetivos Específicos
• Caracterizar el crecimiento somático del erizo basado en la aplicación de modelos
asintóticos y no asintóticos.
• Comparar el crecimiento a distintas escalas espaciales (e.g. procedencias, grandes
zonas geográficas y tipo de hábitat).
Hipótesis
Hipótesis 1
• El crecimiento del erizo (Loxechinus albus) presenta un patrón no asintótico.
Hipótesis 2
• El crecimiento del erizo varía a distintas escalas espaciales, presentando diferencias a
escalas mayores [(grados de latitud, longitud) moduladas posiblemente por variables
abióticas (e.g. temperatura, salinidad)] y a escalas menores [(islas, bancos de pesca)
por variables bióticas (e.g. tipo de alimento)], respectivamente.
8
Metodología
Área de estudio
La pesquería del erizo en la zona sur (X y XI región) opera sobre una extensión de cuatro
grados de latitud (42°S – 46°S). Se definió como área de estudio la zona comprendida entre la
latitud 41°S a 46°S, seleccionándose una serie de sitios de muestreo definidos como
macrozonas centrados en los puntos listados en la Tabla 2 y Figura 4.
Muestro de campo
Las muestras se obtuvieron de los desembarques de pesca y de manera complementaria de
visitas a los lugares de faena (muestreo in situ Enero 2007). Se colectó de cada zona 26
ejemplares por cada rango de talla de acuerdo a los siguientes intervalos: < 20 mm, de 20 a
130 mm con intervalos de clase de 10 mm y > 130 mm. Asociado a cada ejemplar se registró
el diámetro máximo de testa (mm) de cada ejemplar sin púas con un calibrador a 0.05 mm de
precisión. Finalmente se extrajo la corona de cada ejemplar y fue rotulada para su posterior
tratamiento.
Lectura de anillos de crecimiento en las placas genitales
Las placas genitales se extrajeron de la corona de cada ejemplar, y fueron rotuladas y
guardadas en tubos Eppendorf. El procesamiento de las placas estuvo basado en lo propuesto
por Gebauer (1992) y ciertas modificaciones (Barahona et al 2003).
El protocolo utilizado consistió en los siguientes pasos:
1. Pulido de las placas: el número de pasadas dependió del grosor de la placa.
Primeramente se pulió la cara interna a fin de poder asentarla, y luego la cara externa,
la cual fue leída.
2. Lectura de los anillos: para ello se empleó un microscopio estereoscópico y fondo
oscuro. Los aumentos usuales fueron 25x y 50x (este fue utilizado para las tallas más
9
pequeñas). Las placas, en un inicio, fueron tratadas con xilol, pero después se cambió
esa substancia por aceite para infante, el cual determinó el mismo desempeño en la
observación.
3. Conteo de anillos: se comenzó ubicando el centro de la placa, para luego contar los
anillos desde este hacia el borde de una de las alas. El anillo oscuro (o traslucido), el
cual esta asociado con un período de crecimiento lento en invierno, fue usado para la
asignación de la edad.
Modelos de crecimiento y estimación de parámetros
A partir de los datos talla a la edad derivados de la lectura de las placas genitales se estimaron
los parámetros de funciones de crecimiento asintótico y no asintótico que fueron inicialmente
seleccionados (Tabla 3). Problemas numéricos en el proceso de estimación (convergencia)
determinó el uso de parametrizaciones alternativas para las funciones asintóticas (Tabla 3).
La estimación de los parámetros se realizó de acuerdo al método de máxima verosimilitud
basado en un modelo gausiano, donde los parámetros a ser estimados están representados por
“ϕ” y :
n
L(L / ϕ, σ 2 ) = ∏
i =1
1
2πσ 2
e
⎡ −[L −f ( ϕ) ]2 ⎤
i
⎢
⎥
⎢⎣
⎥⎦
2 σ2
(1)
Aplicando logaritmo a (1) y excluyendo constantes obtenemos:
2
n
− log L(L i / ϕ) =
( )
n
log σ 2 +
2
∑ [L i − f (ϕ)]
1
2σ 2
(2)
donde el parámetro de varianza es estimado por:
10
2
n
σ2 =
∑ [L i − f (ϕ)]
i =1
n
(3)
La estimación de estos parámetros se llevó a cabo mediante optimización no lineal utilizando
el software ADMB (Automatic Differentiation Model Builder, Otter Research 2001).
Selección de Modelos
Para la selección del modelo que mejor explicó el crecimiento del erizo se implementó la
función del criterio de información de Akaike (AIC) (Akaike 1973, Buckland et al 1993)
definido como:
AIC = −2 log(L) + 2p (4)
donde log(L) es la log-verosimilitud evaluada para la estimación de máxima verosimilitud y
p es el número de parámetros. Un solo valor del AIC no tiene interpretación por si mismo,
pero la comparación entre diferentes valores del AIC permite evaluar el soporte relativo de los
datos para dos o más modelos. De igual forma se implementó el criterio de información
bayesiano (BIC) (Schwarz 1978):
BIC = −2 log(L) + 2p log(n ) (5)
El AIC y BIC penalizan la complejidad del modelo representado por el número de parámetros
y el tamaño de la muestra (n), respectivamente; para alcanzar un óptimo entre exactitud y
parsimonia del modelo, siendo el modelo más parsimonioso y más probable de ser correcto el
que tenga el menor valor de AIC o BIC.
Dada la subjetividad de lo que puede ser
conceptualizado como “más probable” y basado en lo que reportan Buckland et al (1997) y
Burnham y Anderson (2002), se calculó la diferencia (Δ) en ambos criterios (AIC y BIC) del
valor de cada modelo con el de menor valor para posteriormente calcular los pesos
11
normalizados de cada modelo (w) (Ward 2008), el cual corresponde a la probabilidad de
escoger el modelo correcto definido por:
w=
e
− 1 ( Δ AIC
2
∑e
o BIC )
− 1 ( Δ AIC
2
( 6)
o BIC )
Comparación espacial
Modelos lineales fueron implementados para caracterizar y cuantificar las variaciones
espaciales en el crecimiento del erizo. La construcción de cada modelo considero variables de
orden biológica (edad), factores ecológico (influencia oceánica y de influencia de canales y
fiordos) y espacial (procedencia, zona). En el modelo 1 (M1) no hubo consideración del
ambiente ecológico y escala espacial. En el modelo 2 (M2) hubo consideración del ambiente
ecológico. En el modelo 3 (M3) y modelo 4 (M4) se hizo consideración de la escala espacial a
nivel de zona y procedencia, respectivamente. Un test de razón de verosimilitud (TRV) fue
empleado para evaluar las diferencias entre cada modelo. La comparación de cada modelo se
la hizo con relación a M1, el modelo más sencillo. La comparación individual entre elementos
a cada escala (ambiente ecológico, zona y procedencia) se realizó basada en el enfoque
metodológico propuesto por Wang y Milton (2000), es decir las curvas de crecimiento (lineal)
se compararon mediante las distancias promedio (estadístico D) en las tallas media a la edad
predichas por cada modelo (integrando desde la edad 2 a la edad 10). Estos procedimientos
fueron implementados en AD Model Builder (ADMB v 6.0.2, Otter Research Ltd) y la
función MCMC, que permitió obtener una aproximación a la distribución posterior del
estadístico “D”. El grado de significancia de las variaciones individuales a cada escala fue
evaluado en función de la distribución posterior de la diferencia media y el nivel de referencia
cero.
12
60000
55000
NORTE
CENTRO
SUR
Desembarque (Tons)
50000
45000
40000
35000
30000
25000
20000
15000
10000
5000
0
1968 1971 1974 1977 1980 1983 1986 1989 1992 1995 1998 2001 2004
Años
Figura 1.- Desembarques anuales totales (tons) históricos de erizo clasificados de acuerdo a la
zona proveniente del país. Fuente: Anuarios de SERNAPESCA
35000
X
XI
XII
Desembarque (Tons)
30000
25000
20000
15000
10000
5000
0
1968 1971 1974 1977 1980 1983 1986 1989 1992 1995 1998 2001 2004
Años
Figura 2.- Desembarques anuales totales (tons) históricos de erizo en la zona sur y
desagregado por región (X, XI y XII). Fuente: Anuarios de SERNAPESCA.
13
Isla Chiloé
Archipiélago Chonos
Isla Guafo
Océano Pacifico
Isla Guaitecas
Figura 3.- Áreas de operación de la pesquería de erizo en la zona sur (región X y XI).
14
Tabla 1.- Factores que dan cuenta de variabilidad en el crecimiento de algunas especies
de erizos reportado en la literatura.
Factores forzantes del crecimiento
Referencia
Hábitat (zonas expuestas y protegidas; Fuji 1967, Ebert 1968, Crapp y Willis
calidad, disponibilidad
y tipo de 1975, Vadas 1977, Nichols et al 1985,
Gage et al 1986, Raymond y Scheibling
alimento)
1987,
Guillou
y
Michel
1994,
Beddingfield y McClintock 1998, Morgan
et al 2000
Agua de mar (temperatura, calidad)
Fuji 1967, Nichols et al 1985, Raymond y
Scheibling 1987, Guillou y Michel 1994
Regimenes de luz, variables ambientales y Ebert 1968, Meidel y Scheibling 1998,
climáticas
Russell 1987 y 1998
Densidad de individuos
Grabowski et al 2000
Carga proteica en la dieta
Lowe y Lawrence 1976; Hammer 2005
15
Tabla 2.- Ubicación geográfica de las procedencias de las cuales se tomaron las
muestras en la Región X y XI para esta tesis.
Zona
Canal Chacao
Cailin
Punta Inio
Isla Amita
Concoto
Isla Jechica
Isla Llanos
Isla Tellez
Isla May
Isla Ipun
Isla Stokes
Isla Williams
Isla Lemus
Región
X
X
X
XI
XI
XI
XI
XI
XI
XI
XI
XI
XI
Latitud (S)
41º47´
43º12´
43º22´
44º04´
44º09´
44º27´
44º04´
44º14´
44º12´
44º36´
44º37´
44º53´
45º12´
Longitud (W)
73º41´
73º35´
74º07´
73º50´
73º48´
73º47´
74º05´
74º11´
74º19´
74º43´
74º31´
74º18´
74º28´
16
Tabla 3.- Modelos de crecimiento que fueron evaluados para la representación de patrón
de crecimiento en esta tesis.
Expresión matemática
Modelo de crecimiento
1.- Modelo de von
Bertalanffy
Dt = a + (b − a )
2.- Modelo de Richards
Dt =
3.- Modelo de Schnute y
Richards
4.- Modelo de Tanaka
5- Modelo Lineal
1 − c t −τ 1
1 − cτ 2 −τ 1
a
(1 + be
−c ( t −d )
)
1
c
⎛
1 − e −d ( t − τ 1)
D t = ⎜⎜ a c + (b c − a c )
−d ( τ − τ )
1− e 2 1
⎝
1
⎞c
⎟
⎟
⎠
⎛ 1 ⎞ ⎛
D t = ⎜⎜
⎟⎟ log⎜ 2 a ( t − b) + 2 a 2 ( t − b) 2 + a c ⎞⎟ + d
⎠
⎝ a⎠ ⎝
Dt = a + b t
17
CAPITULO 2
Growth pattern of the sea urchin, Loxechinus albus (Molina, 1782) in southern Chile:
evaluation of growth models.*
Luis Flores, Billy Ernst and Ana M. Parma
Luis Flores: Magíster en Ciencias Mención Pesquerías, Cabina 10, Departamento de
Oceanografía, Universidad de Concepción, Concepción, P.O. Box 160 – C, Chile. Billy
Ernst: Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, P.O. Box 160 – C,
Concepción, Chile and Centro de Investigación en Ecosistemas de la Patagonia (CIEP).
Ana M. Parma: Centro Nacional Patagónico (CENPAT), 9120 Puerto Madryn,
Argentina.
Correspondence to L. Flores: e – mail: [email protected]; tel.: + 56-41-2207029; fax: +
56-41-2256571;
*Articulo enviado al journal Marine Biology
18
Abstract
The growth pattern of Loxechinus albus in southern Chile was studied using size-at-age
data obtained by reading growth bands on the genital plates. The scatter plots of sizes at
age for samples collected in three different locations indicated that growth is linear
between ages 2 and 10. Five different growth models, including linear, asymptotic and
non-asymptotic functions, were fitted to the data and model selection was conducted
based on the Akaike information criteria (AIC) and the Bayesian information criteria
(BIC). The AIC identified the Tanaka model as the most suitable for two of the three
sites. However, the BIC led to the selection of the linear model for all zones. Our results
show that the growth pattern of L. albus is different from the predominantly asymptotic
pattern that has been reported for other sea urchin species.
Keywords: growth models, model selection, AIC, BIC, sea urchin.
19
Introduction
Marine invertebrates are being fished at an increasing rate worldwide (Keesing and Hall
1998) and some fisheries are experiencing serious declines. Sea urchin fisheries are a
case in point. Although there is a long history of exploitation especially in the Atlantic
coast of Europe, the Mediterranean, northern Asia, New Zealand and Chile; sea urchin
fisheries have experienced significant declines in landings over the past decade almost
in all regions (Williams 2002). As a result, the Chilean sea urchin (Loxechinus albus)
fishery has become the most important in the world (Andrew et al. 2002), accounting
for almost 65 % of the world’s landings in some years (Williams 2002; Moreno et al.
2007) and with an overall average landing of 43000 metric tons for the 2000-2008
period (Chilean Fisheries Service, www.sernapesca.cl).
The Chilean sea urchin fishery operates along almost the entire coast of Chile, but the
bulk of the catch comes from the southern region (Figures 1 and 2), where sea urchin
beds are scattered in a maze of fjords and islands that span 15 degrees of latitude (42°57° S), posing a serious challenge to their assessment and fishery management (Moreno
et al. 2007). The spatial pattern of exploitation has been highly dynamic, experiencing
successive contractions and expansions (Orensanz et al. 2005). Its spatial complexity
and the postulated sequential depletion of the grounds (Barahona and Jerez 1997;
Andrew et al. 2002; Williams 2002) have led to suggestions that rotational harvesting
strategies combined with permanent reserves may offer a suitable alternative to the
regional-quota system currently in place (Barahona et al. 2003). To evaluate such
policies, a spatially explicit simulation model of the fishery in regions X and XI (Figure
2) has been developed, which requires specification of fishery and biological parameters
20
at different scales. Growth is one of the key processes that need to be quantified, as
optimal rotational strategies may be very sensitive to the assumed growth rates
(Botsford et al. 1993; Quinn et al. 1993).
The estimation of growth parameters in sea urchins has been based on analyses of
length frequency distributions (Botsford et al. 1994; Smith et al. 1998; Vadas et al.
2002), size-increments from mark–recapture experiments (Russell 1987; Rowley 1990;
Kenner 1992; Ebert and Russell 1992,1993; Ebert et al. 1999; Lamare and Mladenov
2000; Morgan et al. 2000; Rogers-Bennett et al. 2003; Ebert and Southon 2003) and
size-at-age data obtained by reading annual growth bands on shell plates (Crapp and
Willis 1975; Nichols et al. 1985; Sime and Cranmer 1985; Gage et al. 1986; Comely
and Ansell 1988; Soualili et al. 1999; Agatsuma and Nakata 2004; Shelton et al. 2006;
Blicher et al. 2007). In the case of L. albus, growth bands on genital plates (GP) have
been used for ageing (Gebauer 1992; Gebauer and Moreno 1995; Duran et al. 1999;
Barahona et al. 2003); their annual periodicity was validated through the analysis of
marginal increments on plates sampled monthly (50 sea urchin/month) from an
experimental cohort kept in tidepools over a twelve month period (Gebauer 1992;
Gebauer and Moreno 1995).
Different models have been used to represent growth in sea urchins (see Grosjean 2001;
pags. 54 and 55); asymptotic models being the most common. However, Ebert and
Russell (1993) questioned the assumption of asymptotic growth at least for large, longlived species such as Strongylocentrotus franciscanus, and to suggest the used of nonasymptotic models (e.g. Tanaka 1982). They noted that there is no universally best
model to characterize sea urchin growth in general. Furthermore, model choice may
21
vary depending on location, as was observed in S. franciscanus (Shelton et al. 2006).
Therefore, the selection of an appropriate model is an important first step in quantifying
growth for management strategy evaluation.
L. albus is a slow–growing species (Stotz et al. 1992; Gebauer 1992; Gebauer and
Moreno 1995; Duran et al. 1999; Barahona et al. 2003). Barahona et al. (2003)
suggested that its growth was linear based on size-at-age data, but the range of ages
analyzed was too narrow to be conclusive. The aim of this paper is to characterize the
growth pattern of L. albus and to examine if the choice of an appropriate model is
invariant over space. To address this goal, we measured and aged a large collection of
sea urchin shells sampled from three different locations in southern Chile, and
compared the performance of asymptotic and non-asymptotic growth models using the
Information Theoretic Approach [ITA (Burnham and Anderson 2002)] and Bayesian
inference.
Material and Methods
Data sets
Three sets of size-at-age data were obtained by reading growth bands on genital plates
and taking measures of test size (at 0.1 mm) of sea urchins collected from three
locations in southern Chile: Stokes Is., Amita Is. and Williams Is. (Figure 2). A
stratified-by-size sampling scheme was used following Bromaghin (1993). The samples
were collected from surveys (fishery-independent, January 2007) and from the
commercial landings (September-October 2006/2007). Ageing methodology was based
22
on Gebauer (1992), and Gebauer and Moreno (1995). Mean sizes-at-age from Gebauer
(1992) were also analyzed for comparative purposes. In addition sub-samples from
Stokes Is. (n=196) and Amita Is. (n=162) were used to evaluate the uncertainty in the
age estimation by comparing the ages obtained by three blind age readings done by the
same reader (LF). Ageing errors were evaluated according to the average percent error
(APE) and coefficient of variation (CV) (Campana 2001). The APE and CV were
estimated according to the following equations:
APE j = 100% ×
1 R X ij − X j
∑
R i =1 X j
(1)
Where Xij is the ith age determination of the jth sea urchin, Xj is the mean age estimate
of the jth sea urchin, and R is the number of times each sea urchin is aged. When APEj
is averaged across many sea urchins, it becomes an index of average percent error. The
CVj is the age precision estimate for the jth sea urchin, and also can be averaged across
sea urchin to produce a mean CV:
R
∑
CV j = 100% ×
i =1
(X ij − X j ) 2
R −1
Xj
(2)
Models
Asymptotic and non-asymptotic models were applied to each data set. The asymptotic
models were the Von Bertalanffy (1938) and Richards (1959); the re-parameterizations
proposed by Schnute and Fournier (1980), and by Ohnishi and Akamine (2006), were
23
used respectively to avoid numerical problems encountered during parameter estimation.
The non-asymptotic models proposed by Schnute (1981) and by Tanaka (1982) were
also evaluated in addition to a linear model. The parameterizations used are shown in
Table 1.
Parameter estimation and model selection
Parameters of the candidate models mi (i = 1-5) were estimated using nonlinear
regression, implemented in AD Model Builder (ADMB v 6.0.2, Otter Research Ltd).
Model selection was based on the ITA and bayesian inference. The Akaike information
criteria [AIC (Akaike 1973)] and Bayesian or Schwarz information criteria [BIC
(Schwarz 1978)] were used to assess model performance. The model with the smallest
AIC and BIC value (AICmin and BICmin) was chosen as the model that “best”
represented the growth pattern observed in the sea urchin data. In addition, we
computed normalized weights of each model (Ward 2008) following Burnham and
Anderson (2002) to quantify the plausibility of each model given the data and the set of
models as follows:
wi =
e
−1 2 ( ICm − ICmin)
5
∑e
−1 2 ( ICm − ICmin)
(3)
m =1
where IC corresponds to the AIC or BIC depending on which criterion was used. The
weights range between 0 and 1, and are interpreted as the weight of evidence in favor of
model i as the best model among the set of all candidate models examined (Burnham
and Anderson 2004). Ideally, the ranking of performances, or at least for the choice of
24
best model, would be independent of the criteria or dataset used although this is not
necessarily the case.
Results
Size at age pattern
The size and age ranges of the sea urchins differed among the datasets. The sample from
Stokes Is. had the widest size range (7.7 to 139.5 mm), followed by Amita Is. (13.2 to
126.2 mm), and then by Williams Is. (11.8 to 109.7 mm). As a reference, the minimum
and maximum sizes sampled during the 1995-2004 fisheries monitoring program in the
area were 31 mm and 145 mm, respectively and the sizes of sea urchins collected for
this analysis extended well beyond the typical size structure of fisheries data of each site
(Figure 3). However, not all the size classes were equally represented in our study. The
widest age range was also registered in the sample from Stokes Is. (0-13 years); its age
range was similar to that obtained in Williams Is. (1-12 years), while less old animals
were registered in Amita Is. (1-10 years) (Figure 3). Ageing errors were generally small
(CVs less than 6% and APEs < 5%) except in the smallest size classes (10-30 mm for
Stokes Is. and 10-40 mm for Amita Is.) (Table 2). Age differences between repeated
readings were size-dependent and variable. For example in Stokes Is. the size classes
with the highest differences were 80-90 mm (7-10 years) and 100-110 mm (8-11 years)
(Table 2). Aging errors were larger in Amita Is. than in Stokes Is.
The size-at-age relationship was linear in Stokes Is., and almost linear in Amita Is. and
Williams Is. When only the mean size-at-age was considered, the trend was clearly
25
linear in the three datasets (Figure 4). No departures from linearity were apparent in
scatter plots of the residuals of the linear model fitted to the size-at-age data, plotted as a
function of age in any of the three locations (Figure 5).
Growth model selection
The results of the model selection for the three locations are presented in Table 3, which
includes maximum likelihood parameter estimates, negative log-likelihood values, AIC,
AIC differences, BIC and normalized weights for AIC and BIC.
The Tanaka model (m4) was the best in Amita Is. and Williams Is. according to the
normalized weights based on both AIC and BIC. This model was supported by a weight
of evidence of 47.20 and 43.00 % for Amita and 42.84 and 42.67 % for Williams,
respectively. In Stokes Is. the ranking of models based on the AIC and BIC differed.
The Schnute model (m3) had the highest AIC weight (30.89%) while the linear model
(m5) was favored by the BIC weight (82.19%) (Table 3).
In order to evaluate if model choice was affected by the different age ranges present in
the three samples, the analysis was repeated using only the data in the age range
between 2 and 10 years for the three samples (Table 4). In this case, the rankings
differed between areas and also depending on the performance statistics used (AIC and
BIC). The AIC still favored the Tanaka model for Amita (44.22% of Wi) and Williams
(36.27% of Wi), and the Schnute model (m3) for Stokes (30.23% of Wi). On the other
hand, the BIC showed that the linear model (m5) was the best among all candidates for
Stokes (80.34 % of Wi), Amita (64.91 % of Wi) and Williams (61.87 % of Wi).
26
The comparison of the five models showed that von Bertalanffy model had the worst
performance and its estimated rho parameter (c) was always near 1, which implies a
linear growth pattern. This non asymptotic behavior was also observed in the Richard
model, which showed a very large asymptotic parameter, much larger than the
maximum historic observed size. These results support the use of non asymptotic
growth models for L. albus.
Discussion
Observed pattern in the size-at-age relationship
The size-at-age relationship found in this study for L. albus is similar to that reported
by Barahona et al. (2003), but different from the relationships reported by Gebauer
(1992), Gebauer and Moreno (1995) and Duran et al. (1999). The mean size-at-age of
Gebauer (1992) and Gebauer and Moreno (1995) were slightly non-linear, but with a
similar age range (0-11 years) of this study. On the other hand, a markedly nonlinear
pattern was evident in the size-at-age plot reported by Duran et al. (1999). In general we
found evidence of a linear pattern in the size-at-age relationship of the three analyzed
data sets (at least in the age range between 2 and 10 years), even though there was
evidence of a small curvature at young ages for the datasets from Amita Is. and
Williams Is. These results differ also from the growth patterns described for many sea
urchin species worldwide (Crapp and Willis 1975; Nichols et al. 1985; Gage and Tyler
1985; Gage et al. 1986; Gage 1987; Gage 1992; Brady and Scheibling 2006; Shelton et
al. 2006; Blicher et al. 2007). Most sea urchin species are characterized by a nonlinear
growth pattern with an asymptotic or sigmoidal shape.
27
The quality of parameter estimation depends on the quantity of the information (Chen et
al. 2003). In this sense the sample size and the age range could affect the patterns
observed in the size-at-age relationship reported for L. albus. This problem is apparent
in the analysis presented by Duran et al. (1999) where some age groups are absent or
under represented especially sea urchins of younger (< 3 years) and older ages (> 7
years). In our study we had few data points in the small and large sea urchin size classes
(e.g. age 1). The same problems related to the sample size (some age groups poorly
represented) also could had affected the studies conducted on other sea urchin species.
The influence of both the sampling design and sample size in the characterization of a
pattern in the size-at-age relationship has been emphasized for finfish (e.g. Chen 1996;
Chen et al. 2003; Brouwer and Griffiths 2005) and should also be considered for sea
urchin species.
Another important factor is the variability in the size-at-age data. In Duran et al. (1999)
and Barahona et al. (2003) this variability was considerably larger than in our study.
This variability could be a consequence of ageing errors. An element of subjectivity is
always retained in the interpretation of periodic features in the calcified structures used
for ageing (e.g. genital plates), which tend to vary markedly in appearance and relative
size (Campana et al. 1995). The level of variability is characteristic of each species.
Therefore, validation of the ageing technique, such as was done by Gebauer (1992) and
Gebauer and Moreno (1995) using L. albus, is an important first step. In other sea
urchin species the growth lines in echinoid ossicles have been found to be unreliable
indicators of age (e.g. Russell and Meredith 2000).
28
Uncertainty in the ageing, specifically in relation to the precision, reproducibility or
ageing consistency, could have affected the size-at-age relationship observed in Amita
Is. and Williams Is., and perhaps also the pattern reported by Duran et al. (1999). In this
sense the degree of uncertainty (APE and CV) quantified in this study is an important
auxiliary information. In all previous studies on sea urchins, no estimates of ageing
precision were provided. Lai and Gunderson (1987) assessing the effect of ageing errors
on some population parameters, observed that the magnitude of the changes in the under
or over-estimation of the mean length-at-age increased when the CV of ageing error
increased. In our study ageing error levels remained low; therefore we believe that a
conspicuous departure from linearity in the data at larger ages seems rather unlikely.
Growth model selection
Several models have been used to estimate the individual growth of sea urchin species
(Table 5), but the von Bertalanffy, Richards and Gompertz models have been the most
common (Grosjean 2001). Also for L. albus the von Bertalanffy model in its traditional
(Stotz et al. 1992; Gebauer 1992; Gebauer and Moreno 1995; Duran et al. 1999) and reparameterized (Barahona et al. 2003) formulation have been used.
The choice of a growth model often remains arbitrary or is a question of personal
preference (Fletcher 1974; Grosjean 2001). This tendency is well illustrated by the
variety of models used to represent sea urchin individual growth (Table 5). The
application of the information theory approach (Burnham and Anderson 2002) or
bayesian methods provides a means for using objective criteria in model selection.
These approaches encompass a set of basic steps, including an a priori specification of
29
a set of candidate models, the estimation of parameters and their precision and the
model selection based on parsimonious approaches such as Akaike information criterion
(Akaike 1973) or Bayesian information criterion (Schwarz 1978). The principle of
parsimony implies the selection of a model with the smallest possible number of
parameters for an adequate representation of the data, a bias versus variance tradeoff.
The application of this approach in sea urchin growth studies has been limited and most
often the model selection has been based on other statistical analysis (Table 5).
The model selection approach revealed differences in the behavior of the AIC and BIC.
The AIC always favored the Tanaka model in Amita Is. and Williams Is., and the
Schnute model in Stokes Is., irrespective of whether the complete or restricted age
ranges were used. The BIC yielded the same results only for Amita and Williams
islands when all data were analyzed. This contrasted with the linear pattern favored for
all locations when the age ranges were restricted (ages 2 to 10). According to Quinn and
Deriso (1999), the AIC tends to favor models with more parameters (what we see in this
study), while the BIC is more likely to result in a more parsimonious model, as it more
heavily penalizes the inclusion of additional parameters.
The differences among the size-at-age relationships observed and modeled could be an
effect of the individual variability (process error) and related to the uncertainty in the
age estimation (observation error). Katsanevakis and Maravelias (2008) emphasized that
model selection is not only dependent on the species-specific growth pattern but also on
the quality of the data and the amount of information, which may explain different
results among different datasets for the same species.
30
The difficulty in the selection of a growth model for L. albus, and perhaps for other sea
urchin species, is evident. In none of the samples was the best model a clear winner (wi
> 0.9 or 90%), even if the asymptotic models were omitted. But the BIC supported
values of wi > 72% in contrast to the AIC which resulted in values of wi < 61%. This
supports the conclusion by Ebert and Russell (1993) that a unique growth model for sea
urchins in general does not exist, but that some generalization of the Tanaka function
seems promising. Other examples of this problem have been seen to Strongylocentrotus
franciscanus where Ebert and Russell (1993) and Shelton et al. (2006) found that
Tanaka (1982) model was the best option while Rogers-Bennett et al. (2003) reported a
logistic dose-response model as the best one. Lamare and Mladenov (2000) suggested
that the growth of Evechinus chloroticus was non-asymptotic but still selected the
Richards model as the best candidate.
The use of asymptotic models to represent the growth of long-lived species has been
questioned (Ebert and Russell 1993). In this study a non-asymptotic model was clearly
the best option, and the von Bertalanffy model was the least supported. Besides,
although the Richards model was also supported by the data (Δi < 2), the asymptotic
size estimated with this model was unrealistically large and should be interpreted as just
a model parameter with no biological meaning. This justified the rejection of both the
von Bertalanffy (1938) and the Richards (1959) models. Furthermore, the model-based
size-at-age predictions made by the linear and von Bertalanffy models were almost
identical (Figure 4). Based on our analysis, we believe that the choice of a model for L.
albus should be conditioned on the goal of the model. While the Tanaka model was
favored by the Information Approach, from a practical viewpoint, a linear model would
31
be perfectly adequate in fisheries applications, for example to estimate the age
composition from length data.
Implications for further analyses
Further issues such as growth modeling based on repeated-age readings and assessment
of the effect of ageing error on model selection based on simulations should be
considered in future growth studies on this species. According to Cope and Punt (2007),
the first topic considered is important, because they demonstrate a consistent bias in
parameter estimates when only one age reading is used, regardless of sample size and
method used to incorporate the information obtained from multiple readings. They
recommend the use of a random-effect method using a gamma distribution in the
estimation.
The linear growth pattern reported in this study and its consistency over space is
important for further studies, such as the analysis of spatial variability in growth.
According to Turon et al. (1995) the use of a single model to fit all growth data is
preferable for comparison purposes. In our case, a linear model approach (e.g. linear
mixed-effect models) would provide a useful framework to assess simultaneously the
effect of several factors and scales on sea urchin growth. It implies a simplification over
the models commonly used in population dynamic and stock assessment.
32
Acknowledgements
Luis Flores is thankful to CONICYT, Direccion de Postgrado (UDEC) and CREO grant.
We thank Manira Matamala (Consultora Pupelde) and her staff in Quellon as well as
Victor Acuña and his family from Melinka for their hospitality and collaboration during
the fieldwork. LF is thankful to Paulina Gebauer who kindly provided initial training in
genital plate reading. Finally, we want to thank Lobo Orensanz, Carlos Molinet and
Victor Ruiz for activly participating in the 2007 scientific cruise to the Chonos
archipelago in the LM Ayayay research boat.
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Table 1. – Alternative growth models fitted to size-at-age data of L. albus. Letters a-d
represent model parameters, t is age, and τ1 and τ 2 correspond to a minimum and
maximum age defined in the model.
Model
Equation
m1
D t = a + (b − a)
m2
Dt =
m3
Model/Source
Von Bertalanffy
Schnute and
Fournier (1980)
1 − c t−τ 1
1 − c τ2 −τ 1
a
(1 +
Richards
Ohnishi and
Akamine (2006)
1
be −c( t −d ) c
)
−d ( t − τ 1)
⎛ c
c
c 1− e
⎜
D t = ⎜ a + (b − a )
−d ( τ − τ )
1− e 2 1
⎝
1
⎞c
⎟
⎟
⎠
Schnute
Schnute (1981)
m4
⎛ 1 ⎞ ⎛
⎟⎟ log⎜ 2 a ( t − b) + 2 a 2 ( t − b) 2 + a c ⎞⎟ + d
D t = ⎜⎜
⎠
⎝ a⎠ ⎝
Tanaka
Tanaka (1982)
m5
Dt = a + b t
Linear
44
Table 2. – Uncertainty in age estimation (three readings) based on average percent error
(APE) and coefficient of variation (CV) estimated for subsamples from the collections
of Stokes and Amita Islands.
Stokes
Size class (mm) Range of age
10 – 20
01 – 02
20 – 30
02 – 03
30 – 40
02 – 04
40 – 50
03 – 05
50 – 60
05 – 06
60 – 70
05 – 07
70 – 80
06 – 08
80 – 90
07 – 10
90 – 100
08 – 10
100 – 110
08 – 11
110 – 120
10 – 12
120 – 130
11 – 12
n
2
16
19
17
15
23
25
25
16
19
15
4
APE
0.133
0.034
0.019
0.027
0.032
0.025
0.024
0.016
0.021
0.012
0.017
0.010
CV
0.173
0.044
0.025
0.035
0.041
0.032
0.031
0.021
0.028
0.016
0.022
0.013
Amita
Range of age n APE
00 – 02
5 0.253
01 – 03
18 0.062
02 – 04
17 0.079
03 – 05
18 0.028
04 – 07
20 0.030
05 – 07
20 0.022
05 – 09
18 0.039
07 – 10
17 0.042
07 – 10
18 0.025
09 – 11
11 0.004
CV
0.329
0.081
0.102
0.037
0.039
0.028
0.050
0.056
0.033
0.005
45
Table 3. – Parameter estimates and standard deviation (in parenthesis), and results of model selection for the respective age range in each zone:
Amita Is. (1 to 10), Stokes Is. (0 to 13) and Williams Is. (1 to 12). Akaike’s information criterion (AIC), Akaike differences (Δi), normalized
weights of AIC (Wi,1), Bayesian Information criterion (BIC) and normalized weights of BIC (Wi,2).
Zones/Model
Stokes
m3
m2
m4
m5
m1
Amita
m4
m3
m2
m5
m1
Williams
m4
m3
m2
m5
m1
Parameters
A
b
c
d
Negative
log-likelihood
AIC
Δi
Wi,1 (%)
BIC
Wi,2 (%)
8.52 (2.70)
136.14 (2.41)
0.75 (0.30)
0.02 (0.05)
891.757
1791.51
0.00
30.89
1807.70
4.87
720.70 (1288.80)
0.02 (0.05)
-0,75 (0.30)
10.72 (10.18)
891.757
1791.51
0.00
30.89
1807.70
4.87
0.0000504 (1.44)
9.81 (4.79)
0.00904 (0.07)
1032.70 (819.87)
891.933
1791.87
0.36
25.80
1808.06
4.07
-------
-------
894.979
1793.96
2.45
9.07
1802.05
82.19
13.38 (0.62)
3.30 (0.72)
124.15 (0.62)
10.07 (0.10)
1.00 (0.00)
-------
894.979
1795.96
4.45
3.34
1808.10
3.99
0.0003246 (0.48)
6.93 (0.58)
0.00971 (0.05)
989.770
1987.54
0.00
47.20
2004.16
43.00
384.24 (91.64)
19.21 (1.21)
101.05 (1.01)
0.03 (0.57)
0.14 (0.10)
990.356
1988.71
1.17
26.30
2005.33
23.96
197.59 (81.22)
0.14 (0.10)
-0.03 (0.57)
6.97 (0.98)
990.356
1988.71
1.17
26.30
2005.33
23.96
5.53 (0.64)
9.45 (0.11)
-------
-------
997.528
1999.06
11.52
0.15
2007.36
8.68
14.99 (0.54)
118.99 (0.75)
1.00 (0.00)
-------
997.528
2001.06
13.52
0.05
2013.52
0.40
0.0005757 (0.27)
6.70 (0.22)
0.00774 (0.08)
298.63 (35.63)
738.576
1485.15
0.00
42.84
1500.11
42.67
20.06 (1.01)
118.83 (1.70)
-1.04 (0.54)
0.32 (0.09)
738.978
1485.96
0.81
28.58
1500.91
28.60
139.91 (11.86)
0.32 (0.09)
1.04 (0.54)
6.67 (0.26)
738.978
1485.96
0.81
28.58
1500.91
28.60
6.00 (0.86)
9.70 (0.13)
-------
-------
750.268
1504.54
19.39
0.003
1512.01
0.111
15.70 (0.75)
122.43 (0.83)
0.99 (0.00)
-------
750.268
1506.54
21.39
0.001
1517.75
0.006
46
Tale 4. – Parameter estimates and standard deviation (in parenthesis), and results of the model selection using data for the age range between 2
and 10 years. Akaike’s information criterion (AIC), Akaike differences (Δi), normalized weights of AIC (Wi,1), Bayesian Information criterion
(BIC) and normalized weights of BIC (Wi,2).
Zones/Model
Stokes
m3
m2
m4
m5
m1
Amita
m4
m3
m2
m5
m1
Williams
m4
m3
m2
m5
m1
Parameters
A
b
c
d
Negative
log-likelihood
AIC
Δi
Wi (%)
BIC
Wi (%)
16.25 (1.97)
105.16 (0.75)
0.83 (0.46)
0.005 (0.08)
864.789
1737.58
0.00
30.23
1753.64
5.35
3433.80 (20933.0)
0.0049 (0.03)
-0.83 (0.18)
35.36 (171.67)
864.789
1737.58
0.00
30.23
1753.64
5.35
0.00000511 (8.69)
49.92 (194.88)
0.000041 (63.61)
6197.10 (56512.00)
864.853
1737.71
0.13
28.33
1753.77
5.01
-------
-------
868.094
1740.19
2.61
8.20
1748.22
80.34
-------
868.094
1742.19
4.61
3.02
1754.24
3.96
3.21 (0.76)
13.29 (0.65)
10.08 (0.11)
124.21 (0.68)
1.00 (0.00)
0.000329 (0.56)
6.92 (0.58)
0.009693 (0.05)
381.21 (106.30)
973.520
1955.04
0.00
44.22
1971.58
14.85
19.55 (1.66)
100.97 (1.06)
-0.11 (0.77)
0.16 (0.13)
974.062
1956.12
1.08
25.77
1972.67
8.61
182.91 (77.86)
0.16 (0.13)
0.11 (0.77)
6.89 (0.82)
974.062
1956.12
1.08
25.77
1972.67
8.61
-------
978.181
1960.36
5.32
3.09
1968.63
64.91
-------
978.181
1962.36
7.32
1.14
1974.77
3.01
5.00 (0.68)
14.53 (0.57)
9.54 (0.11)
-------
119.45 (0.78)
1.00 (0.00)
0.000523 (0.51)
6.75 (0.39)
0.007841 (0.10)
312.24 (73.05)
644.422
1296.84
0.00
36.27
1311.18
13.26
20.87 (1.74)
104.21 (1.28)
-1.79 (1.65)
0.45 (0.29)
644.654
1297.31
0.47
28.67
1311.64
10.53
6.71 (0.31)
125.87 (22.10)
0.45 (0.29)
3.64(1.10)
10.07 (0.17)
13.71 (0.95)
124.48 (1.10)
1.79 (1.65)
------1.00 (0.00)
644.654
1297.31
0.47
28.67
1311.64
10.53
-------
648.468
1300.94
4.10
4.67
1308.10
61.87
-------
648.468
1302.94
6.10
1.72
1313.69
3.78
47
Table 5. –
Models used to fit sea urchin growth data in multi-model studies (in bold the
model chosen). * Taken from Grosjean 2001 (pages 54-55); a: EC (experimental culture), PR
(plate readings) and MR (mark-recapture); b: AIC (Akaike information criterion), BC
(biological criterion), CV (coefficient of variation), PP (personal preference), R (correlation
coefficient), RA (residual analysis), RRS (residual sum of square), SSE (square standard
error).
Growth estimate
methoda
Model selectionb
Species
Growth model
Diadema sectosum*
Von Bertalanffy in
Length, Richards,
Gompertz, Logistic
Ebert, 1999
Tripneustes
gratilla*
Von Bertalanffy in
Length, Gompertz,
Logistic, Johnson
Dafni, 1992
Echinus acutus
Von Bertalanffy in
Length,
Gompertz, Logistic
PR
PP
Gage et al, 1986
Echinus elegans
Von Bertalanffy in
Length,
Gompertz, Logistic
PR
PP
Gage et al, 1986
Echinus affiants
Von Bertalanffy in
Length, Gompertz,
Logistic, Richards,
Preece-Baines
PR
RSS
Gage and Taylor,
1985
Paracentrotus
lividus
Von Bertalanffy in
Length, Gompertz
EC
R
Gompertz,
Logistic, Richards
PR
RSS
Von Bertalanffy in
Length, Von
Bertalanffy in
weight, Gompertz,
Logistic, 4pLogistic, Weibull,
EC
Strongylocentrotus
intermedius*
Von Bertalanffy in
Length, Gompertz
Strongylocentrotus
franciscanus
Richards, Tanaka,
Jolicoeur
Reference
Cellario and
Fenaux, 1990
Turon et al, 1995
Grosjean et al,
2003
Fuji, 1967
MR
PP
Ebert and Russell,
1993
48
Logistic, Gaussian,
Tanaka, Ricker,
Richards, Von
Bertalanffy 1
MR
RSS
Roger-Bennett et
al, 2003
Brody- Bertalanffy,
Richards, Tanaka,
Jolicoeur
PR
AIC
Shelton et al, 2006
Evechinus
chloroticus
Von Bertalanffy in
Length, Richards,
Tanaka, Jolicoeur
EC, MR
CV, SSE, RA(D)
Echinosigra phiale
Von Bertalanffy in
Length,
Gompertz, Logistic
PR
BC
Gage, 1987
PR
BC, RSS
Gage, 1987
Hemiaster
expertigus
Von Bertalanffy in
Length,
Gompertz, Logistic
PR
RSS
Gage, 1987
PR
RSS
Gage, 1987
Spatangus
purpureus
Von Bertalanffy in
Length,
Gompertz, Logistic
Echinocardium
pennatifidum
Von Bertalanffy 1,
Gompertz, Logistic
Lamare and
Mladenov, 2000
49
Figure 1. - Annual landings of sea urchin fisheries in Chile by geographical zone from 1968
to 2008. Lines and dots correspond to overall landings.
50
Figure 2. - Location of the three sampling sites in southern Chile (Chonos Archipelago).
51
Figure 3. – Overall size structure by site obtained from 1995-2004 fisheries sampling program.
Arrows represent minimum and maximum test sizes from sea urchin collected and aged in
this study.
52
Figure 4. – Size-at-age data (dots) and fitted models (solid line: Von Bertalanffy; dashed line:
Richards; dotted line: Schnute; dot dashed line: Tanaka; long dashed line: Linear).
53
Figure 5. – Residual values at age for the linear models fitted to the data from Amita Is. (a),
Stokes Is. (b), and Williams Is. (c).
54
CAPÍTULO 3
Variabilidad espacial en el crecimiento somático del erizo, Loxechinus albus, en la costa sur
de Chile: una aproximación lineal jerárquica.
Resumen
La variabilidad espacial del erizo Loxechinus albus fue estudiada en varios sitios de la costa
sur de Chile, caracterizados por dos tipos de ambientes ecológicos, uno de influencia oceánica
y otro de influencia de fiordos y canales. Además, se examinó el efecto de diferentes escalas
espaciales mediante la construcción de modelos lineales de acuerdo a una estructura
jerárquica. El crecimiento fue determinado por medio de la relación talla a la edad. Un patrón
lineal de crecimiento fue observado en cada una de los sitios de estudio y dio cuenta de una
baja tasa de crecimiento para el erizo L. albus. El modelo que consideró individualmente cada
procedencia, se identificó como el modelo que mejor explica las variaciones en el crecimiento
del erizo y las comparaciones entre cada procedencia mostraron diversos resultados,
encontrándose procedencias que presentaban mayor talla promedio a la edad en comparación
a otras. Por otro lado, los ambientes ecológicos no tuvieron mayor efecto en las variaciones
encontradas, pero si se observo mayor talla promedio en los erizos de procedencias de mayor
influencia oceánica. Además no se encontró un efecto de la escala latitudinal. Los resultados
sugieren que las variaciones a escalas intermedias deben ser consideradas dentro de los
esquemas de monitoreo y estrategias de manejo para la pesquería.
Palabras claves: escalas espaciales, modelo lineal, erizo, crecimiento somático.
55
Introducción
La importancia ecológica que tiene la variabilidad espacial en las características demográficas
de las especies marinas, es ampliamente reconocida. Esto se debe a que tanto la dinámica de
poblaciones locales así como agregadas están fuertemente influenciada por las diferencias que
se dan a distintas escalas espaciales. A su vez, en conjunto con la variabilidad que se da
también a distintas escalas temporales, tienen considerables repercusiones desde un punto de
vista pesquero (Barnes y Crook, 2001). Sin embargo, la variabilidad espacial tiene una
particular importancia en especies de comportamiento bentónico, y por lo tanto, ha recibido
mayor atención (e.g. Defeo, 1993; Orensanz y Jamieson, 1998; Roa y Tapia, 1998; Fiori y
Morsán, 2003; Caddy y Defeo 2003; Ernst et al., 2005).
Los stocks costeros de especies sedentarias que son objetivo de pesquerías artesanales son
muy sensibles a estas variaciones porque están espacialmente estructurados como
metapoblaciones, es decir subpoblaciones que están interconectadas por la dispersión larval,
donde los efectos de la pesca son focalizados. Como resultado de esto, tanto la dinámica de la
población local explotada como el proceso de pesca son dependientes de la heterogeneidad
espacial (Orensanz et al., 2005), la cual muchas veces difiere a distintas escalas. El
entendimiento de la escala a la cual ocurren estas variaciones, es un paso previo para entender
la dinámica poblacional y pesquera de un stock bentónico sedentario.
Los erizos son actualmente una de las especies bentónicas de hábitos sedentarios más
importantes en las pesquerías del mundo, debido a la comercialización de sus gónadas
(conocidas como lenguas). Sus principales mercados son Japón y Estados Unidos de
Norteamérica (USA) (Williams, 2002). La captura mundial esta compuesta principalmente
56
por 22 especies que son las que mayor volumen de captura aportan a la pesquería. Una de
ellas es el erizo L. albus [uno de los más importantes pastoreantes bentónicos sobre los
ambientes rocosos intermareales y submareales a lo largo de la costa Chilena (Vásquez,
2001)]. En los últimos años la pesquería del erizo chileno ha sostenido la producción mundial
como consecuencia de la disminución en los desembarques que han ocurrido en la mayor
parte de otras regiones (Williams, 2002; Andrew et al., 2002). Sin embargo, los cambios en
las poblaciones de erizos podrían ser también explicados por fluctuaciones naturales (Elner y
Vadas, 1990; Barnes y Crook, 2001) y no sólo como consecuencia de la pesca. Sea cual sea la
razón de estos cambios, la dinámica poblacional depende de las variaciones que se produzcan
en las características poblacionales consideradas los factores principales (asentamiento,
mortalidad y crecimiento) que controlan la productividad de una población.
El crecimiento en talla es uno de los más importantes componentes de la producción biológica,
y el problema de la “sobrepesca por crecimiento” de acuerdo con Hilborn y Walters (1992) no
debe ser ignorado en las pesquerías. Esto ha motivado a muchos investigadores de erizos a
estudiar el crecimiento en distintos estados ontogenéticos, asentados-juveniles (e.g. Andrew y
Choat, 1985; Rowley, 1992) o adultos (e.g. Ebert y Russell, 1992; Turon et al., 1995; Ebert et
al., 1999; Wing et al., 2003; Pederson y Johnson, 2008), así como en diferentes especies.
Además, desde que ha sido propuesto por Botsford et al. (1993) y Quinn et al. (1993) que las
estrategias espacialmente explicitas (e.g estrategias de explotación espacial basada en la
rotación de áreas o refugios permanentes de explotación) son sensitivas a los cambios en el
crecimiento, la variabilidad espacial en el crecimiento de los erizos ha sido el centro de
atención de los investigadores a varias escalas espaciales y usando diferentes enfoques de
análisis.
57
A pesar de que el erizo L. albus es actualmente la especie de mayor importancia comercial, el
estudio de su crecimiento ha sido escaso. Lo que se conoce acerca de la especie L. albus, es
que tiene un lento crecimiento, una longevidad aproximada de 20 años y de acuerdo a reportes
una talla máxima de diámetro de 130 mm (Stotz et al., 1992; Gebauer, 1992; Gebauer y
Moreno, 1995) Recientemente, Flores et al (en revisión) confirmaron la proposición de
Barahona et al. (2003) respecto de un patrón lineal que regiría el crecimiento somático del
erizo. Flores et al (en revisión) observaron un patrón lineal de crecimiento para el rango de
edades comprendido entre los 2 y 10 años. La variabilidad espacial en el crecimiento de L.
albus es un tema prácticamente desconocido. Gutierrez y Otsu (1975) y Bückle et al. (1977)
reportaron diferencias en los incrementos en talla a lo largo de la costa de Chile, encontrando
crecimientos de 2 mm/mes en el norte, mientras que para la zona central y sur de 1.1 mm/mes
y 0.24 mm/mes, respectivamente. Los factores que podrían explicar esas diferencias son el
alimento (González et al., 1993) y la temperatura (Bückle et al., 1977).
Por lo tanto, debido a la importancia de la variabilidad espacial en el crecimiento desde una
perspectiva pesquera, especialmente para apoyar desarrollo de estrategias espacialmente
explícitas, el principal objetivo de este estudio es evaluar los patrones de crecimiento del erizo
a distintas escalas, cuantificando la variabilidad espacial del crecimiento en esta especie
usando una aproximación lineal y jerárquica.
58
Materiales y Métodos
Área de estudio y muestreo de campo
Un total de ocho zonas fueron muestreadas en dos regiones del sur de Chile [X y XI (Figura
1)], a través de un gradiente latitudinal y longitudinal de acuerdo a dos diferentes ambientes
ecológicos [uno de mayor influencia oceánica y otro de canales y fiordos (Figura 2)]. Algunas
de las zonas estuvieron conformadas por un conjunto de procedencias (en algunos de los
casos sitios relacionados con islas), particularmente en la XI Región. En total 13 procedencias
fueron muestreadas (Figura 3). Las muestras de erizos fueron colectadas de acuerdo a un
esquema de muestreo estratificado a la talla (≥ 26 erizos por rango de talla) basado en el
esquema propuesto por Bromaghin (1993) para la definición del tamaño de muestra total. El
muestreo fue independiente (Enero 2007) y dependiente de la pesquería (Septiembre-Octubre
2006/2007). La talla (diámetro de testa sin púas) y la corona de cada erizo fueron registradas y
colectadas en terreno, respectivamente. Posteriormente, en laboratorio la corona fue
congelada para facilitar el proceso de extracción de las placas genitales.
Datos talla a la edad basada en las placas genitales
La variabilidad espacial en el crecimiento fue evaluada mediante el uso de datos de talla a la
edad. Wang y Milton (2000) han resaltado que esta clase de información es más útil como
punto de referencia biológico en estudios comparativos más que el uso de alguno de los
parámetros de crecimiento de un modelo. La estimación de la edad se basó en la metodología
empleada por Gebauer (1992) y Gebauer y Moreno (1995) para leer e interpretar los anillos de
crecimiento en las placas genitales. Las placas fueron extraídas de la corona, y antes de leer
59
los anillos de crecimiento, las placas fueron pulidas con una lija de agua fina y luego fueron
inmersas en xilol, para ser luego observadas en un estereo-microscopio con luz reflejada. Una
de las cinco placas genitales que tiene cada corona fue seleccionada al azar para examinar los
anillos claros y oscuros. El anillo oscuro (o traslucido), el cual esta asociado con un período
de crecimiento lento en invierno, fue usado para la asignación de la edad. Por lo tanto, la edad
fue estimada hasta el tiempo de colección.
Análisis espacial basado en un enfoque lineal
Varios modelos lineales fueron implementados para caracterizar y cuantificar las variaciones
espaciales en el crecimiento del erizo. La variable respuesta fue la talla media a la edad,
modelada con una distribución de probabilidad gausiana. La construcción de cada modelo
consideró variables de orden biológico (edad), ecológico (influencia oceánica y de influencia
de canales y fiordos) y espacial (procedencia, zona). En el modelo 1 (M1) no hubo
consideración del ambiente ecológico ni escala espacial, por lo tanto se realizó un ajuste
combinando toda la información talla a la edad. En el modelo 2 (M2) hubo consideración del
ambiente ecológico. En el modelo 3 (M3) y modelo 4 (M4) se hizo consideración de la escala
espacial a nivel de zona y procedencia, respectivamente. La complejidad de cada uno de los
modelos estuvo ligada al número de parámetros en estimación. Cada modelo fue
implementado en AD Model Builder (ADMB v 6.0.2, Otter Research Ltd), el cual permite la
estimación simultanea de los parámetros de varios modelos.
Un test de razón de
verosimilitud (TRV) fue empleado para evaluar las diferencias entre cada modelo. La
comparación de cada modelo se hizo con respecto a M1, el modelo más sencillo. El
desempeño del ajuste de cada modelo fue evaluado en términos del test de razón de
verosimilitudes, dado que los modelos estaban anidados.
60
Para la comparación individual entre cada componente se siguió el enfoque metodológico
propuesto por Wang y Milton (2000), es decir las curvas de crecimiento se compararon por
medio de las distancias promedios (estadístico D) entre la talla media a la edad de cada
modelo, integrando el rango de edades entre 2 y 10 años. Este procedimiento fue
implementado también en ADMB y se utilizó el módulo MCMC para obtener una
aproximación de la distribución posterior del estadístico de comparación (D). El grado de
significancia fue evaluado en función de la distribución posterior y el valor de referencia cero.
Resultados
Crecimiento
En este estudio el crecimiento fue representado por la relación talla a la edad para cada uno de
los sitios de muestreos (procedencias) (Figura 4). Se determinó la edad a un total de 3008
erizos, donde un alto porcentaje de erizos analizados estuvo entre los 5 y 7 años (Figura 5). La
relación talla a la edad en todas las islas mostró un patrón lineal de crecimiento, el cual es
invariante a lo largo de su historia de vida (Figura 4). Este patrón también es observado si los
datos de cada uno de las islas son agregados (Figure 6). Desafortunadamente no todos los
grupos de edad quedaron igualmente representados en todas las localidades (e.g. Isla Llanos,
Figura 4). De acuerdo a la Figura 7 hay un claro nivel de variabilidad en la talla a la edad que
es dependiente de la isla muestreada.
61
Análisis espacial
Los parámetros estimados de cada uno de los modelos (de acuerdo a la jerarquía establecida)
son presentados en la Tabla 1. Las observaciones de talla-edad para cada caso son presentadas
en las Figuras 4, 6, 8 y 9. La Tabla 1 muestra que las variaciones en el parámetro de posición
(alfa) de cada uno de los modelos, sugieren que el efecto de las variaciones en las tasas de
crecimiento se reflejaría más en los estados juveniles de los erizos. Estas variaciones son más
notables en M3 y M4. El test de razón de verosimilitudes (TRV) confirmó lo anterior,
teniendo M3 y M4 los valores más altos de TRV respecto de M1 (modelo base, Tabla 2). Sin
embargo, en la comparación pareada entre cada uno de los modelos, M4 mostró una clara
superioridad de acuerdo a sus valores de TRV obtenidos, siendo altamente significativos al
compararlos con M1 (p < 0.05). Esto implica que las variaciones existentes en el crecimiento
tiene un mayor efecto a la escala de procedencias (escala intermedia). Por el contrario, la
escala a nivel de ambiente ecológico a pesar de ser significativa, fue la que menos explicó las
diferencias en el crecimiento (Tabla 2). La distribución del parámetro beta [β (tomado como
un proxy de la tasa de crecimiento)] versus la latitud (Figura 10) no mostró correlación alguna,
indicando la ausencia de un patrón latitudinal en el crecimiento de Loxechinus albus. El
análisis comparativo basado en el estadístico D, tanto a nivel de zona como procedencia
(Tabla 3 y 4), reveló diferentes resultados. A nivel de zonas en general se observó que las más
expuestas y de influencia oceánica (7 y 8), que se encuentran más al sur, tienen tallas
promedio a la edad mayores en comparación a las otras zonas. Este patrón se mantiene a nivel
de la comparación individual entre cada una de las procedencias, con la excepción de Cailín y
Llanos, que presentaron mayor talla promedio a la edad respecto de la mayoría de las
procedencias. De igual forma se presentaron distintos resultados en función de las
62
procedencias comparadas (Tabla 4). Sin embargo se observó que en general las tallas
promedio fueron mayores en las procedencias de influencia oceánica (D <0.01).
Discusión
Crecimiento
El crecimiento como tema de estudio en diversas especies de erizo ha sido abordado a través
de diferentes metodologías (e.g. marcaje-recaptura, lectura de placas). En la última década el
enfoque preferido ha sido el uso de la técnica de marcaje y recaptura (e.g. Lamare y
Mladenov 2000; Morgan et al. 2000; Rogers-Bennett et al. 2003; Ebert and Southon 2003;
Wing et al 2003; Grupe 2006; Pederson y Johnson 2008). Sin embargo, el método más
antiguo para evaluar el crecimiento en equinoideos ha sido a través del conteo de las zonas de
crecimiento que se forman en su esqueleto [e.g. placas de la testa (Pearse and Pearse, 1975)].
En el erizo L. albus, Gebauer (1992) y Gebauer y Moreno (1995) comprobaron
experimentalmente la utilidad de las placas genitales como estructura confiable para generar
información de edad y con ella realizar estimación de parámetros poblacionales.
La relación talla a la edad (datos de entrada para estimar los parámetros de crecimiento en los
modelos) que se observó en cada una de las zonas de estudio, reveló un consistente patrón
lineal, ratificando lo reportado recientemente por Flores et al (en revisión) y Barahona et al
2003. Este patrón es totalmente diferente a lo reportado para esta especie por Gebauer (1992),
Gebauer y Moreno (1995) y Duran et al. (1999), así como también para otras especies de
erizo. Flores et al (en revisión) discuten algunos de los factores que pueden estar
condicionando el patrón de crecimiento en el erizo L. albus y que deberían ser considerados
63
también para otras especies de erizo dada las diferencias que se han encontrado en la
selección de un modelo para una misma especie [e.g. Strongylocentrotus franciscanus (Ebert
y Russell, 1993; Shelton et al., 2006)]. Sin embargo, la existencia de un lento crecimiento
para el erizo, concuerda con lo reportado en previos trabajos sobre el crecimiento de la
especie L. albus (Stotz et al. 1992; Gebauer 1992; Gebauer y Moreno 1995; Duran et al. 1999;
Barahona et al. 2003). En general los erizos son de crecimiento lento y muy longevos (e.g. ver
Tabla 1 en Ebert y Southon 2003).
Escalas espaciales y variaciones en el crecimiento
Diferentes escalas espaciales han sido consideradas para el análisis de la variabilidad en el
crecimiento de varias especies de erizos y en el presente estudio se tomaron en cuenta
algunas de ellas. Estas pueden ser visualizadas ya sea en un plano horizontal (e.g. latitud longitud) como en un plano vertical (e.g. profundidad). Sin embargo, las variaciones
espaciales en el crecimiento podrían estar o no presentes. Para el caso del erizo L. albus son
prácticamente inexistentes los estudios donde se haya profundizado sobre este tema,
exceptuando a Barahona et al (2003) y Molinet et al (2009), donde reportan resultados
preliminares sobre la presencia de variaciones en el crecimiento para esta especie.
Una de las escalas que ha sido analizada en algunas especies, pero en menor frecuencia es la
macroescala y específicamente a lo largo de gradientes latitudinales. El rango en que actúa
esta escala es entre los cientos y miles de kilómetros. Duineveld y Jenness (1984) y Russell
(1987) reportan variaciones a través de un gradiente latitudinal para Echinocardium cordatum
y Strongylocentrotus purpuratus, respectivamente. Mientras que, Ebert et al. (1999) y Linse et
al (2006) no lo reportan para Strongylocentrotus franciscanus y Sterechinus neumayeri. Por
64
otro lado, Lamare y Mladenov (2000) sugieren una considerable variación geográfica en
Evechinus chloroticus, pero dichas diferencias no respondían a un efecto de escala latitudinal
propiamente como tal. Para L. albus, la falta de una asociación significativa en la relación
entre la tasa de crecimiento (parámetro beta) y la latitud esta en concordancia con lo planteado
por Ebert et al. (1999). Por lo tanto, las diferencias en el crecimiento para L. albus pueden ser
significativas tanto en cortas como a largas distancias. Dentro del área comprendida en el
presente estudio, es decir entre la X y XI región en el sur de Chile, no se identificaron efectos
de patrones latitudinales.
Las escalas que principalmente se han tomado en cuenta en los estudios de variabilidad en el
crecimiento de erizos han sido la meso (escala intermedia) y microescala (pequeña escala). El
rango en que actúan estas escalas es entre 1 a 100 Km. y 1 m a 1 Km., respectivamente. Estas
escalas a su vez responden a una jerarquía de orden ecológico [ver Orensanz y Jamieson
(1998)]. En las especies S. franciscanus (Morgan et al, 2000; Shelton et al, 2006),
Paracentrotus lividus (Turon et al, 1995), E. chloroticus (Andrew y Choat, 1985) se han
encontrado diferencias a escalas intermedias; pero en otras como Heliocidaris erythrograma
(Pederson y Johnson, 2008) dichas diferencias no han sido significativas.
En estas mismas especies se han reportado también variaciones a pequeña escala. Ebert y
Russell (1992) las reportan para S. franciscanus y Brady y Scheibling (2006) para
Strongylocentrotus droebachiensis. Sin embargo, Rogers-Bennett et al (2003) no reporta
variaciones para S. franciscanus, mientras que Russell (2000) para S. droebachiensis. Quizás
lo contradictorio de los resultados obtenidos por ambos grupos de investigadores pueda ser
explicado por el gradiente batimétrico al cual se ejecutaron los análisis. Esto enfatiza la
importancia de identificar la escala a la cual se pueden generar gradientes batimétricos dentro
65
de una misma área. Otra especie en la que se observaron variaciones en el crecimiento a
escalas menores es E. chloroticus (Wing et al, 2003).
Sin embargo, las diferencias entre micro-hábitats reportadas recientemente por Grupe (2006)
en el crecimiento de Strongylocentrotus purpuratus, representa la escala más fina a la cual se
ha evaluado el crecimiento de una especie de erizo (décimas de centímetros). Este último
trabajo pone en evidencia el significativo rol ecológico que cumple la escala a nivel de
organismo en la dinámica poblacional de los erizos (Grupe 2006), particularmente en aquellas
especies que
tiene un comportamiento parcial o completamente sésil como el erizo S.
purpuratus.
Los recientes resultados de Barahona et al (2003) y Molinet et al (2009) con relación al
crecimiento de L. albus, indicarían que las variaciones ocurren a escalas intermedias. En este
estudio dos de los modelos contruidos (M3 y M4) explicaron estas variaciones, pero en
distinta magnitud geográfica. Las variaciones a nivel de procedencia (M4) fueron apoyadas en
mayor magnitud por los resultados del test de razón de verosimilitud. Esto estaría acorde con
la jerarquía propuesta por Orensanz y Jamieson (1998); ocurriendo variaciones más a nivel de
bancos de pesca o sitios a la cual las especies de erizo responden [e.g Strongylocentrotus
franciscanus (Ebert y Russell 1992, Ebert et al. 1999, Morgan et al. 2000; Shelton et al. 2006),
Paracentrotus lividus (Turon et al 1995), Strongylocentrotus purpuratus (Grupe 2006)].
Las variaciones encontradas en el crecimiento de L. albus podrían deberse a cambios en el
hábitat del erizo, ya sean estos de orden biótico o abiótico. El análisis comparativo entre cada
procedencia apoya esta conclusión, al observarse valores promedios de talla a la edad
superiores en ciertas procedencias en comparación con otras, especialmente aquellas con
66
mayor influencia oceánica. Esto sugiere que en futuros estudios, un modelo que considere la
interacción entre el ambiente ecológico, la escala a la cual se evalúe el crecimiento (zona o
procedencia) y otras covariables, puede ser útil para explicar las variaciones que se presenten
en el crecimiento del erizo en el sur de Chile.
De manera particular la disponibilidad y cantidad del alimento ha sido reportado como el
factor que tiene el mayor impacto sobre el crecimiento de la gran parte de las especies de
erizo (Ebert 1968, Andrew y Choat 1985, Rowley 1990, Edwards y Ebert 1991, Morris y
Campbell 1996, McShane y Anderson 1997, Minor y Scheibling 1997, Beddingfield y
McClintock 1998, Meidel y Scheibling 1997, Lyons y Scheibling 2007, Maciá y Robinson
2008) y de igual forma para L. albus (González et al. 1993).
Enfoques de análisis aplicados
Las variaciones reportadas en algunas especies han sido evaluadas mediante diversas
aproximaciones. Enfoques como el uso del parámetro ω propuesto por Gallucci and Quinn
(1979) aplicado por Duineveld y Jenness (1984), modelos log-lineales (Ebert et al. 1999) y
razón de verosimilitud (Russell 1987), son algunos de las metodologías de análisis abordados
a escalas mayores. Mientras que ANOVA (Turon et al. 1995; Brady y Scheibling 2006) o
ANCOVA (Rogers-Bennett et al. 2003; Grupe 2006), así como análisis de suma de cuadrados
residuales (Pederson y Johnson 2008) y comparación de modelos vía AIC (Morgan et al.
2000) fueron aplicados a micro y meso escala. Desafortunadamente, una de las problemáticas
que se presenta es el hecho de que los anteriores trabajos no sean tan comparables como
consecuencia de los distintos métodos empleados para estudiar el crecimiento (e.g. datos de
incrementos en talla o talla a la edad).
67
Una de las ventajas que justamente presenta el erizo L. albus, es su patrón lineal de
crecimiento. Esto permite el uso de distintas aproximaciones lineales para abordar su estudio.
En este trabajo se construyeron modelos de distinta complejidad, tomando en cuenta dos
niveles de escalas espaciales intermedias (zona y procedencia) y dos ambientes ecológicos.
Sin embargo, la construcción de un enfoque más elegante como uno basado en modelos
mixtos lineales quizás nos permita cuantificar propiamente el nivel de variabilidad que aporta
covariables especificas en las variaciones del crecimiento en L. albus.
Implicaciones en la pesquería
La identificación de la escala intermedia como principal agente de variabilidad en el
crecimiento del erizo L. albus y quizás de otros procesos biológicos, es una evidencia que
sirve como punto de partida para los esquemas de manejo espacialmente explícitos que
actualmente se están considerando en esta pesquería. Sin embargo, aún queda por esclarecer
la escala a la cual el proceso de pesca actúa en conjunto con los procesos biológicos. Esto
representa un complejo desafío, donde lo ideal es que se alcance lo sugerido por Prince (2005),
es decir poder adecuar las escalas de monitoreo, evaluación y manejo con la escala a la cual
actúan los stocks. La definición de estos aspectos relacionados con la pesquería son relevantes
para la estrategia de explotación basada en cuotas de capturas por zonas que se estaría
considerando aplicar.
Agradecimientos
Luis Flores agradece a CONICYT, Dirección de Postgrado (UDEC) y CREO por las becas
otorgadas. Agradecemos a Manira Matamala (Consultora Pupelde) y a su staff en Quellón, así
68
como a Victor Acuña y su familia en Melinka por su hospitalidad y su colaboración en el
trabajo de campo. LF agradece a Paulina Gebauer por el entrenamiento ofrecido para la
lectura de las placas genitales. Finalmente, un especial agradecimiento al Dr. Lobo Orensanz
y Victor Ruiz por su activa participación en el crucero científico realizado durante el año 2007
en el Archipiélago de los Chonos, en el bote LM Ayayay.
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Tabla 1.- Estimadores de máxima verosimilitud de los parámetros de crecimiento para cada
uno de los modelos implementados para evaluar las escalas de variación espacial en la zona
sur de Chile [M1: modelo que no considera jerarquías; M2: modelo donde sólo considera los
ambientes ecológicos (1) de influencia oceánica y (2) de influencia de canales y fiordos; M3:
modelo que considera cada zona y M4: modelo que considera cada una de las procedencias].
Modelo
Jerarquía
α
Parámetros
SD
β
SD
M1
24.82
5.5511 0.2766
M2
M3
M4
Varianza
Ambiente
1
2
Zona
1
2
3
4
5
6
7
8
Procedencia
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
9.6830 0.0424
24.69
5.4829 0.3359
6.2171 0.5018
9.7286 0.0498
9.5064 0.0818
24.21
7.4871
10.0170
4.6503
5.5944
8.3751
5.6711
4.9651
15.8040
0.9711
2.0167
1.0846
0.5680
1.2992
1.0334
0.4374
0.4374
9.3040
9.0189
9.7960
9.5943
9.1584
9.5913
9.8577
8.3794
0.2043
0.2860
0.1537
0.0961
0.2123
0.1596
0.0630
0.2542
23.66
7.4871
10.0170
4.6503
5.6054
6.4431
8.3751
14.6580
7.6936
8.6738
2.5791
3.7645
6.3673
15.8040
0.9601 9.3040 0.2020
1.9938 9.0189 0.2828
1.0724 9.7960 0.1519
0.6518 9.5541 0.1179
1.2289 9.5278 0.1847
1.2845 9.1584 0.2099
3.5298 8.6987 0.4776
1.3561 9.0563 0.2380
2.9731 9.1087 0.4123
1.3712 10.0320 0.1836
0.6868 9.9958 0.0996
0.6115 9.7702 0.0900
1.8801 8.3794 0.2513
78
Tabla 2.- Resultados del test de razón de verosimilitud para evaluar la escala de mayor aporte
de variabilidad en el crecimiento de Loxechinus albus.
Modelo
Negativo
Logverosimilitud
Número de
parámetros
M1
6334.4
3
χ2
d.f.
p
M2
6326.7
5
χ2
d.f.
p
M3
6297.1
17
χ2
d.f.
p
M4
6262.9
27
M2
M3
M4
15.4
2
< 0.05
74.6
14
< 0.05
143
24
< 0.05
59.2
12
< 0.05
128
22
< 0.05
68.5
10
< 0.05
79
Tabla 3.- Significancia estadística a nivel de zonas del análisis comparativo de la distancia
promedio entre tallas media a la edad (edades 2 a 10) en el erizo Loxechinus albus para la
costa sur de Chile. Zonas: 1 (Canal de Chacao), 2 (Cailin), 3 (Punta Inio), 4 (Concoto y
Amita), 5 (Jechica), 6 (Llanus, May y Tellez), 7 (Ipun, Stokes y Williams) y 8 (Lemu). El
singo negativo (-) implica un promedio mayor en la fila, mientras que positivo (+) en la
columna. NS equivale a no significativo.
Zonas
2
3
4
5
6
7
8
1
-/0.10-0.05
NS
NS
NS
NS
-/0.10-0.05
-/<0.01
2
3
4
5
6
7
NS
+/0.05-0.01
+/0.10-0.05
+/0.10-0.05
NS
-/<0.01
NS
NS
NS
-/0.05-0.01
-/<0.01
NS
NS
-/<0.01
-/<0.01
NS
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
80
Tabla 4.- Significancia estadística a nivel de procedencias del análisis comparativo de la distancia promedio entre tallas media a la edad (edades 2
a 10) en el erizo Loxechinus albus para la costa sur de Chile. Procedencias: 1 (Canal de Chacao), 2 (Cailin), 3 (Punta Inio), 4 (Amita), 5
(Concoto), 6 (Jechica), 7 (Llanus), 8 (Tellez), 9 (May), 10 (Ipun), 11(Stokes), 12 (Williams) y 13 (Lemu). El singo negativo (-) implica un
promedio mayor en la fila, mientras que positivo (+) en la columna. NS equivale a no significativo.
Procedencias
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
-/0.10-0.05
NS
NS
NS
+/0.05-0.01
NS
NS
NS
NS
+/0.05-0.01
NS
+/0.05-0.01
NS
NS
NS
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
+/0.05-0.01
+/<0.01
+/<0.01
+/0.05-0.01
+/<0.01
+/<0.01
+/<0.01
NS
NS
NS
NS
NS
NS
+/<0.01
-/0.05-0.01
NS
+/0.05-0.01
NS
NS
+/0.05-0.01
NS
+/<0.01
-/0.10-0.05
NS
NS
NS
-/<0.01
NS
NS
+/<0.01
-/<0.01
NS
NS
-/0.05-0.01
-/<0.01
-/0.05-0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
+/0.05-0.01
-/<0.01
-/0.05-0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
NS
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/<0.01
-/0.05-0.01
81
Figura 1.- Sitios que representan las zonas establecidas para los muestreos en el sur de Chile.
82
Figura 2.- Procedencias agrupadas por ambientes ecológicos [influencia oceánica (1, 3, 7 al
13) e influencia de canales y fiordos (2, 4 al 6)].
83
Figura 3.- Distribución espacial de las procedencias muestreadas en la X y XI región del sur
de Chile.
84
Figura 4.- Datos talla a la edad observada y modelo lineal ajustado para cada una de las
procedencias.
85
Figura 5.- Estructura de edad observada de Loxechinus albus entra la X y XI región en la
zona sur de Chile durante este estudio.
86
Figura 6.- Datos talla a la edad y modelo lineal ajustado de Loxechinus albus entre la X y XI
región en la zona sur de Chile.
87
Figura 7.- Variabilidad en la talla a la edad (2 – 10) de Loxechinus albus entre la X y XI
región en la zona sur de Chile.
88
Figura 8.- Datos talla a la edad observada y modelo lineal ajustado para cada una de las zonas
de análisis.
89
Figura 9.- Datos talla a la edad observada y modelo lineal ajustado para cada una de los
ambientes ecológicos de análisis (1) de influencia oceánica y (2) de influencia de canales y
fiordos.
90
Figura 10.- Relación entre el parámetro beta y la latitud para el erizo Loxechinus albus en la
zona sur de Chile.
91
CAPÍTULO 4
Discusión general
Los resultados de esta tesis contribuyen a incrementar el conocimiento sobre la biología del
erizo en la zona sur de Chile (X y XI región) y aporta información relevante para desarrollar
metodologías espacialmente explicitas consideradas actualmente en el manejo.
En el Capitulo 1 se hace una revisión sobre el estado del arte del crecimiento somático en
erizos a nivel mundial y lo abordado hasta el momento para el erizo L. albus en Chile. A nivel
mundial se observa el uso de varias metodologías para estimar el crecimiento somático de los
erizos, destacando la lectura de anillos y marcaje y recaptura. Resalta además la ausencia de
un único modelo de crecimiento para este grupo. Respecto del erizo L. albus se aprecia una
incertidumbre del patrón de crecimiento y ausencia de información sobre la variabilidad
espacial en las tasas de crecimiento en la zona sur de Chile. De esta forma en el presente
trabajo se abordaron ambas problemáticas para L. albus.
El patrón de crecimiento del erizo es estudiado en el Capitulo 2, donde se evaluó la hipótesis
de un crecimiento no asintótico para el erizo L. albus. Para esto se usaron datos talla a la edad
proveniente de tres procedencias distintas del Archipiélago de los Chonos y aplicando
metodologías estadísticas basadas en la selección de modelos, se eligió el mejor candidato.
Los resultados de dicha evaluación mostraron que esta especie se caracteriza por tener un
patrón de crecimiento no asintótico, contrario a lo reportado para esta misma especie por
Gebauer (1992), Gebauer y Moreno (1995) y Duran et al. (1999). En particular se reporta un
patrón de crecimiento lineal, el cual fue identificado preliminarmente por Barahona et al.
92
(2003) y Molinet et al (2009). Este patrón es diferente al reportado para la mayoría de las
especies de erizo alrededor del mundo (Crapp y Willis 1975; Nichols et al. 1985; Gage y
Tyler 1985; Gage et al. 1986; Gage 1987; Gage 1992; Brady y Scheibling 2006; Shelton et al.
2006; Blicher et al. 2007), que comúnmente es asintótico o sigmoideo.
En el Capitulo 3 se evaluó el efecto de las escalas espaciales (macro y meso) siguiendo un
enfoque lineal de análisis en el crecimiento. La información talla a la edad provino de 13
procedencias localidades en dos regiones del sur de Chile. La elección de los sitios de
muestreo consideró áreas influenciadas por dos ambientes ecológicos (influencia oceánica y
canales y fiordos). Se encontró que la escala intermedia (mesoescala) es la que mejor explica
las variaciones en el crecimiento de esta especie, siendo relevante lo que ocurre a nivel de
procedencias. Esta respuesta es común en otras especies de erizos [e.g. Strongylocentrotus
franciscanus (Ebert y Russell 1992, Ebert et al. 1999, Morgan et al. 2000; Shelton et al. 2006),
Paracentrotus lividus (Turon et al 1995), Strongylocentrotus purpuratus (Grupe 2006)].
Efectos a macroescala (patrones latitudinales) no fueron observados en este estudio y
concuerda con lo reportado por Ebert et al. (1999) para el caso S. franciscanus. Por lo tanto,
esto sugiere que esta escala no es tan relevante en las variaciones que se dan para las especies
de erizos. Más bien, estas variaciones responden a cambios que se dan a nivel local y que la
mayoría de las veces están relacionadas con la disponibilidad y cantidad de alimento para los
erizos.
Estos resultados, un patrón de crecimiento lineal y un efecto de mesoescala como principal
factor de variabilidad, representan un aporte importante para diseñar futuros modelos de
manejo espacialmente explícitos. Por lo tanto, esto implicaría una disminución en la
complejidad de la dinámica de crecimiento y por ende de los modelos poblacionales que sean
93
implementados para la evaluación de las estrategias de explotación y un aumento del realismo,
dada la necesidad de implementar escalas espaciales en la modelación.
94
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