ANÁLISIS DE LA VARIABILIDAD Y FLUJO GENÉTICO EN

ANALISIS DE LA VARIABILIDAD Y FLUJO GENETICO
EN POBLACIONES DE ESTORNINO PINTO
(STURNUS VULGA RIS)
R~sil~~cu.-.4núli.sisde h iwriuhiliá~idy /lujo gc~~ri.liru?n yr>blurionr.~
de DIIJ~II~II(J
/'i1!1<~ (Stiirnus
vulgaris). Se ha estudiado la variabilidad pnética en estorninos pintos mediante marcadores cnzimhticos.
empleando técnicas de elecrroforesis en gelcs de almidón y acrilamida. Con la ayuda de 30 loci pertcnecientes a 14 sistemas enzimiticos hemos descrito la cstnictura genktica de las poblaciones, observindosc
que el Estomino Pinto posee valores de heterozigosidad ( H ,= 0.090), de polimorfismo ( P = 26.6%) y número de alelos por locus (A = 1.27) siniilarcs a los obtenidos por oiros autores en aves. La diversidad enirc
las poblxioncs fuc menor dcl 4% de la diversidad total. El valor del flujo gcnctico cstimado cn sielc de los
loci ( h r = 6.16) mucstra un alto grado de migración entre las poblaciones. La distancia genetica cntrc las
poblaciones varia entre D = 0.00 y D = 0.04. Nuestros resultados revelan que las poblaciones de Estoi-niiio
Pinto estudiadas comparten el mismo acervo genctico.
Poluh~uscluve: Aloenzimas. Estorninv Pinto, flujo gciiético. P u r ~ u t swilg<rrir, variabilidad genetica.
Suribi~RY.-Geuelic i w i u i i o n and g ~ i ~ , f l o ii~i
i . popir1uliori.s o/,jCoamioti Slur/i~rgv(Sturniis viilgaris).
Genctic variation o í Common Starlings (Sri~rnit.~
iadgo~is)was invesligated i n natural populations using
30 loci from 14 eiizyme systems. Thc Conimon Starling was found to have similar valucs ofhetcroaygosity
= 0.090). percentagc of polymorphic loci ( P 2h.6%) and averagc number o f alleles pcr locus
(A = 1.27) than other avian spccies. Iiitcrpopulation genctic diversity was about 3.9% of rhe total genclic
diversity. The averagc cstimate of Nnl (gene flow) bascd oii sevcn loci is 6.16. aiid shows a bigh gene flow
among populations. Genctic distantes among populaiions rangcd froiii 17= 0.00 lo B :
0.04. Our resulls
revealed that tlie Commoii Starling populations studicd sharc a coinmon gcne pool.
K q iiwdr: Allazymes. Conimon Starliiig. S1ui7irr.v iwlb.ai.b, gcne flow, gcnetic variability.
(o,
Con el increrncnto nunicrico de las poblaciones de Estornino Pinto (Srirrniis vu1gari.s)
en Europa se ha producido una expansión dc
su área de distribución europca observándose.
desde principios dc los anos 60. la presencia
de colonias dc cría en la Peninsula Ibérica
(Motis a d. 1983; Motis, 1986: Peris et al..
1987; Ferrcr er al.. 199 1). Las causas que han
propiciado e l auinento del i r e a de distribución
son muy diversas, dcstacando entre ellas los
cambios en los tipos de cultivos, el desarrollo
de una conducta antropófila. tanto alimenticia
como rcproductora, el auinento de la fertilidad
*
-
en las poblacioncs, así como c l mayor scdentarismo de los individuos (Fcare. 198 1. 1984;
Peris m 01.. 1987).
En la actualidad c l Estornino Pinto ha form a d o en Espaíia colonias reproductoras en
una franja que ocupa e l este de Asturias. Cantabria. norte de Burgos. Alava, iiorte de N a varra, L a Rioja, Hucsca y Cataluña. A l o larg o de toda el área e l Estornino Pinto ha
entrado en simpatria c o n su congénere e l Estornino N c g r o (S. ~ ~ i i i c o l o v llegando
).
a forn ~ ena numerosas
~
ocasiones, colonias reproductoras mixtas ( k r r e r ri al.. 1991). Esta
zona d c simpatria c o n c l Estornino N e g r o parece Iiabcr l i m a d o e l avance Iiacia el sur dcl
Departamento de Biologia Vcgctal. Facultad de Biologia. Universidad de Salamdnca. 37007 Sala-
manca.
**
Deparlamcnto de Biologia Animal. Facultad de Binlogia. Uniwrsidad dc Saliimaiica. 37007 Sala-
manca.
***
;
L.P.O. La Corderic Royale. BP263. 17305 Kochcfurl Ccdcx. Francia.
Dirigir todd la correspondencia.
174
AROEOLA 4412). 1997
Estomino Pinto; de hecho, la primera especie
ha conseguido desplazar al Estornino Pinto
en algunas zonas de Huesca y el Delta del
Ebro (Peris, obs. pers.)
La velocidad de expansión en la Península
Ibérica ha sido, en promedio, de 4.2 K d a ñ o
(Ferrer et al., 1991). La colonización se ha realizado mediante individuos que se asentaron
en una zona determinada, reproduciéndose en
ella y expulsando a los ejemplares jóvenes de
la colonia de cria. Estos ejemplares han servido de frente de expansión, asentándose y formando as¡ nuevas comunidades de cria (Motis
et al.. 1983; Motis, 1986).
Además de las observaciones de Motis
(1986) sobre la reproducción de los estorninos
pintos se han realizado numerosos estudios relacionados principalmente con cuestiones de
comportamiento reproductor, fenologia y periodos de puesta, y dispersión de individuos
(Ricklefs & Smeraski, 1983; Feare, 1984;
Eens et al., 1990; Pinxten et al., 1990; Cramp
& Perrins, 1994), detectándose en algunos casos parasitismo intraespecífico de puesta y poligamia (Romagnano et al.. 1990; Pinxten et
al.. 1993; Cramp & Pemns, 1994). Sin embargo, en lo referente a la estructura genética y el
comportamiento reproductor de las poblaciones apenas se ha investigado, salvo en un trabajo de Ross (1983). Este autor expone el análisis genético llevado a cabo en poblaciones de
Estomino Pinto introducidas en Nueva Zelanda, y discute las posibles causas de la escasa
variabilidad observada en ellas.
La nueva situación que presenta esta especie al adaptarse a nuevos hábitats en el sur de
Europa, así como las implicaciones o consecuencias genéticas y adaptativas que puedan
derivarse de su situación de simpatna con el
Estornino Negro, nos han llevado a realizar un
estudio sobre la estructura genética y comportamiento reproductor de la especie mediante
marcadores aloenzimáticos.
Mediante el análisis genético pretendemos:
(1) encontrar si existen diferencias entre las
poblaciones en función de su origen geográfico o si, por el contrario, esta especie, independientemente de su amplia distribución, compane un acervo genético común; y (2) analizar
el tipo de comportamiento reproductor, es decir. detectar las posibles desviaciones respecto
de la panmixia en las poblaciones, así como la
existencia (o ausencia) de flujos gcnéticos en-
tre ellas como resultado del intercambio de
ejemplares.
Los ejemplares utilizados en el presente estudio fueron capturados durante el año 1994, y
proceden de tres poblaciones naturales: de la
primera población (SUDANELL) (U.T.M.
30TBG9604), situada en la localidad leridana
de Sudanell dentro del área de simpatría con el
Estomino Negro, se capturaron 18 ejemplares
reproductores; de la segunda población
(ARANDA) (U.T.M.30TVM4015). de la localidad burgalesa de Aranda de Duero, se estudiaron 15 ejemplares invernantes; y, por ÚItimo, de la tercera población (BIARRITZ)
(U.T.M. 30TXP0807), situada en las proximidades de la localidad francesa de Biamtz. se
analizaron 15 ejemplares reproductores.
Una vez caphuados, los ejemplares fueron
sacrificados y conservados en hielo seco hasta
su traslado al laboratorio, donde se procedió a la
extracción del hígado que fue posteriormente
homogeneizado. En un mortero a 4"C, para evitar la desnaturalización de los enzimas, se mezcló el hígado con suero fisiológico (8,s g/] de
NaCl) y con el tampón de extracción (Tris-HCI.
pH = 6,8), en la proporción de peso/volumen
(1: 1: 1) añadiéndole a continuación unas gotas
de CCI, para solubilizar las grasas (Pasteur er
al., 1987). El homogeneizado se centrifugó durante 20 minutos a 15.000 t:p.ni.(23.000 x g) en
una centrifuga refrigerada (Sorvall). El sobrenadante se conservó a -70°C hasta su utilización.
Para la electroforesis se han empleado geles
verticales de acrilamida al 12.5% (Laemmli,
1970) y horizontales de almidón al 12% (Poulik, 1957; Evans, 1987; Pasteur rt al.. 1987),
empleando diversos sistemas de tampones
adaptados a los diferentes enzimas (Tabla 1).
Se estudiaron 14 sistemas enzimaticos distintos: Alcohol deshidroeenasas (ADHI. Fosfatasas alcalinas (ALP): ~osfaiasas&idas
(ACP), Catalasas (CAP, Glicerol 3-fosfato
deshidrogenasas (GPD), Glucosa 6-fosfato
deshidrogenasas (GóPDH), Glutamato deshidrogenasas (GTDH), Lactato deshidrogenasas
(LDH), Leucín-amino-peptidasas (LAP), Esterasas (ESO, Peroxidasas (PER), Superóxido
dismutasas (SOD), Sorbitol deshidrogenasas
(SDH) y Xantina deshidrogenasas (XDH).
ANALlSlS DE
1.A \'ARlARII.IDAO
Y FLUJO GENETITO [iN I'OBLM'IONkS Oli liS'rOKNlli0 PIKTO
175
Sisicmas cn/imaiicoz, tipos dc gc.cs y tamponcs cnipleados. y rcfercncias de los protocolos tic isvclado cnzimiiico usados. F . C . Niimero segun el Comd2 de Enzinias I U B (19791
IEníi~molic,sv.~/er>i,s.aels ond h~r/%r.senw1oi;ed. und soiores /¿vrhe .stuin rrcipm &.C.:r>cvmecorle ucEnzima
E.C.
Gel
ADH
ACP
ALP
CAT
GPD
G6PDlI
GTDH
LDH
LAP
EST
PER
SOD
SDH
XDH
Tampón Gcl
e
/&~LwP/
Poulik (1957)
h
Tris-Citrato
pH = 8.7
.
Tris-Citrato
Pasteur e/ ~ 1 (1987)
pH = 6.4
Tris-Ciiralo
Poulik (1957)
ptl = 8.7
Tris-HCI
Laenimli ( 1970)
pll = 8 3
Tris-Citrato
Poulik (1957)
pH = 8.7
Tris-Citrato
Poulik (1957)
pH = 8.7
Tris-Citrato
Poulik ( 1957)
pH = 8.7
Tris-Citrato
Poulik (1957)
pH = 8.7
Tris-Citrato
Poiilik (1957)
pf1 - 8.7
Tris-Ciiraio
Evans ( 1987)
p11 = 8.4
Tris-Citraio
Evans ( 1987)
pH = 8.4
Tris-Cifralo
Evans (1987)
ptl = 8.4
Paslcur er al. (1987) Tris-Citrato
pH = 6.4
Pasicur cr d.(1987) Tris-Citrato
-
LOS gcles se conservaron en soluciones de
fijación (Metanol:Acido Acético:Agua, 5:1:5)
guardados en bolsas ternioselladas para los geles de almidón. Los geles dc acrilamida se
conservaron en celofin tras scr iinbibidos en
la siguiente solución durante una hora (Etaiiol:Agua:Glicerina, 4 5 1 ) (De la Cruz-Cardiel, 1996). Para la interprctación genética de
los patrones isoenzimáticos hemos seguido la
metodología de Pasteur e/ al. (1987).
De acuerdo con la nonienclatura empleada
por De la Croz-Cardiel (1996) y De la Cruz
Cardiel et al. (1997). los loci isoenzimáticos
quedan identificados por números correlativos
(1, 2:...) dcsde los mas electropositivos a los
más electronegativos (Tabla 2). Los alelos dc
r
Tampón electrodos
I~lec~rwde
bir/l&l
Sodio-Borato
pfl - 8.2
Tris-Citrato
pI~I= 6.0
Sodio-Roraio
pH = 8.2
Tris-Glicina
-
-
Sodio-Burato
pll 8.2
Sodio-Boralo
pH = 8.2
Sodio-Uorato
pH = 8.2
Sodio-Borato
pH = 8.2
Sodio-Rorato
pll = 8.2
Liiio-liorato
pH 8,l
Lirio-Borato
pl-l = 8.1
Litio-Dorato
pH = 8.1
'Tris-Citraia
p l I = 6.0
Tris-Ciiraio
DH = 6.0
-
Revelado
lSrnin rechel
May ( 1 992)
Pai o u/. (1975)
Pasteur cr (11. (1987)
Kacchi & Terragna
(1993)
Hillis & Moriiz
( 1990)
Pastesr er d . ( 1987)
Hillis & Moritz
(1990)
Pasteur eral. ( 1 987)
Shaw bí Prassnsd
( 1970)
Elcna-Rosscllóe! al.
(1992)
May ( 1992)
Selanderr~<rl.
(1971)
Pasieur cr al. (1987)
Pasieur er u/. (1987)
cada locus (caracterizados por su velocidad relativa de migración respecto al frente, Rn se
han identificado por orden alfabéiico, asignando al alelo m i s lento la letra van, salvo cn cl
locus Est-3 dondc aparece un alelo nulo denominado «o».
Con los d a o s clectroforCticos obtenidos en
cada~poblacióny para cada uno de los Ioci. se
calcularon las frecuencias alelicas y genotipicas observadas y las frccuencias esperadas según la Ley de Hardy-Weinberg. En cl caso del
Iocus Est-3. en el que aparece un alclo nulo.
las frccuencias esperadas se obtuvieron según
Pasteur rr al. (1987) considerando a cstc alelo
como recesivo. Los cálculos de frecuencias
altlicas y genotipicas, as¡ como los de diversi-
V.4KI.4RII.IDAO Y FLUJO OEXETICO EN POBLACIOIÍES I1R RSrOKNISO PINTO
ANALISIS DE !.A
177
Valores dc polimorfisnio y hctcrozigosidod en las trcs poblaciones estudiadas de Estornino Pinto. A: Número medio de alelos por locus; P: % dc loci polimórficos; U,: Hcterozigosidad observada: H.,: Heterozigosidad espcrada scgún la Ley dc Hardy-Weinberg;f : lndicc dc consanguinidad.
[Poli~~iorphisnrand herem;igo.~i!v i~alriesu
i z rhc r b r e srsdied Conimon S/arling pupfrluri~~r.~.
A: Avcrage
numhei ~/ollelesper 1ucu.s; P: I'crcenra~eq/pol,~inorptticIoci: H":O l m r i v d /td~ro:ygosi!v;H,: E.xpecred
hererozygosi!v; Fj,: Fixariun brde.x.1
Poblacion
A
P
1.27 i 0.08
1,27 * 0.08
1.27 10.08
26.67
26.67
26.67
[Poprrlurionj
Sudanell
Aranda
Biarriiz
1965). Los indices de fijación representan la
correlación entre alelos idénticos en el interior
de las poblaciones (FJ o en el conjunto de las
poblaciones consideradas como una sola (F,,);
representan la desviación con respecto a la
panmixia y sc calculan directamente como la
razón entre la hcterozigosidad observada y la
esperada (Fi, = 1 - H,/Hq).El nivel de divergencia entrc las poblaciones o diferenciación
interpoblacional se estimó por el Fs,;este indice representa la correlación entre alelos idénticos en una población con respecto al conjunto de las poblaciones, y se interpreta como la
diversidad esperada dentro de las poblaciones
con respecto a la diversidad total.. La relación
teórica entre los trcs índices puede escribirse
como (1-F,) = (1-F>,) (1-FJ. Los indices se
calcularon primero para cada uno de los loci
por separado, y posteriormente se obtuvo un
promedio para todos los loci.
La estimación del flu.10 genético se llevó a
cabo mediante cl método numérico (Wright,
1951). donde F = 1 4 1 + 4Nni), siendo NIII el
número medio de emigrantes entre poblaciones y por generación (Slatkin, 198 1, 1987).
P a n cuantificar las relaciones genCticas
entre poblaciones se obtuvieron los valores de
Distancia Genética (B) n d s utilizados en cstudios de aves [índices de Nei (1978) y Rogers (1972)], con el fin de poder efectuar
comparaciones con los datos proporcionados
por otros autores. Estos valores se rcpresentaron gráficamente mediante dendrogramas del
tipo UPGMA (Sneath & Sokal, 1973) iitilizando el indice de distancia genética de Nei
(1978).
Se han identificado un total de 30 loci isocnzimáticos y 38 alelos sobre los individuos
analizados. De los 30 loci descritos siete son
polimórficos, Alp-l. Cat-1, Est-3. Est-4. Gpd2. Gtdh-2 y Sod-2, cada uno con dos alelos por
locus, siendo el resto monomórficos (De la
Cruz-Cardiel, 1996; De la Cruz-Cardiel el al.,
1997; Tabla 2).
El número medio de alelos por locus y cl
porcentaje dc loci polimórficos fueron los
mismos en las tres poblaciones (Tabla 31. La
Iieterozigosidad observada (H,) en las poblaciones de Sudanell y Aranda fue menor que en
la población dc Biarritz. siendo la hcterozigosidad media dc las tres poblaciones 0,090 (Tabla 3).
El indice de consanguinidad ( F J de las poblaciones de Sudanell y Aranda fue positivo,
lo que indica un déficit de individuos heterozigóticos en ambas poblaciones. En la población de Biarritz, sin embargo, el valor fue negativo aunque muy próximo a cero, lo que
indica que la población es pricticamente paninictica (Tabla 4).
Los valorcs calculados para el indice de diferenciación interpoblacional (FJ, indice dc
variabilidad total (FJ y flujo genético G NI^)
para cl conjunto de los loci y las tres poblacioiies se recogen en la tabla 4. Respecto al flujo
gcnético, calculado a partir de los valores de
Fs,, nuestros resultados indican que cl intercambio de ejemplares entrc las poblaciones es
muy clevado, supcrior a un emigrante por generación.
178
ARDEOLA 44(2). 1997
Valores de los F-estadisticos de Wright y del flujo genético calculados para el conjunto de las poblaciones
de
Pinto v oara cada uno de los loci. F :lndice de consanminidad:, F :Variabilidad intemobla-~ Estomino
-cional; Fj,: ~ariabiididtotal; Nm: Flujo genético:
[Esrimares of F-.s~arisric.rand genejioiv /o>. fhe smdied Common Sr~rlingpopulafions.F. : Wrighr Sjirarion
bidex wirhin populariorn; F,,:Amongpopulations: F;,: Toro1 dilfrenlialion; Nm: Gene&w.j
~~~~~
~~
Locus
S,
.?.
F..
F..
Nm
Alp-l
Cat-l
Est-3
Est-4
Gtdh-2
Gpd-2
Lap-2
Sod-2
Media
[Average]
Matriz de valores de distancia cenética entre voblacioncs de Estornino Pinto. Sobre la diaconal
- se indican
los valores del lndice de Ne, (i978) y bajo elfa los valores del Indice de Rogers (1972).
LWirri.t ofgm.rnrr,r.drriunces berwrr.n ihree Common Srading popnlarions calcubredfmm allcle/riqiiencies
by rhr »inlioJs uf Nei (1978. obwe rkr Jingo~ml,onJ R o g m (1972 un&>' ihc <i.<igonal,j
Poblaciones
Sudanell
Aranda
Biarritz
#il#K#
0.004
0,034
0,043
###M
0,003
0.000
0,018
#W
/Poprrlaiiorrsl
Sudanell
Aranda
Biarritl
En la tabla 5 se presenta la matriz de valores de las distancias genéticas de Nei (1978) y
Rogers (1972) entre las poblaciones estudiadas. Con la matriz de valores de Distancia genetica de Nei se confeccionó el dendrograma
de la figura l. Como puede observarse en el
dendrograma, las dos poblaciones alopátricas
(Aratida y Biarritz) se agruparon en una rama
mientras que la población simpátrica con el
Estornino Negro (Sudanell) queda aislada en
una rama independiente.
FIG.l.-Dendrognma tipo UPGMA para el indice de Distancia Genética de Nei (1978) entre poblaciones de Enornino Pinto. Correlación cofenética r< = 0,961.
~~
El porcentaje de loci polimórficos observado en las poblaciones estudiadas resultó prac-
~~~
~
[Phenoginm based on Neik D-values behveen
Common Slarling populafions ad derived by
rhe U P G M A melod. Copheneric correlarion
\ = O.Y61.]
ANALISIS DE LA \'ARIAWLlOAU Y FLUJU GEh'ETlCO EN POBLACIOLIES DE ESTORNINO PINTO
ticamente idéntico al obtenido en poblaciones
neozelandesas de estorninos pintos por Ross
(1983) (P= 25.00) y muy similar al obtenido
para aves en general (P = 24,00, Evans, 1987;
P = 22,00, Corbin, 1983).
En poblaciones de Estornino Pinto neozelandesas (Ross, 1983) se obtuvieron valores de
heterozigosidad observada que variaban entre
0,024 y 0,045. Nuestros valores. obtenidos utilizando los mismos parámetros y tratamiento
de las muestras, fueron netamente superiores a
los encontrados por este autor. Esta diferencia
tan marcada y, más concretamente, los valores
de heterozigosidad tan bajos encontrados por
Ross, se dcbcn a que las poblaciones neozelandesas tuvieron su origen en un grupo rcducid0 de ejemplares que permanecieron acantonados en valles sin comunicación entre las
poblaciones.
La heterozigosidad observada en avcs puede variar entre 0,001 en Ficediila sp. (Geltcr er
al.. 1989) y 0,15 en Ap1oni.s sp. (Corbin el al..
1974), siendo los valores promedios de 0,04
( n = 86 especies; Evans, 1987) y 0,06 (n = 46
especies; Aven, 1989). Nuestros resultados
fueron superiores a los proporcionados como
promedios para aves, pero se encuentran entre
los valores máximo y minimo dados por Corbin er d . (1974) y Gelter er al. (1989).
Del total de la diversidad gcnética observada en la especie, tan sólo un 3.9% corresponde a variabilidad interpoblacional. quedando
el 96.1% restante en el interior de las poblaciones. La uniformidad observada entre poblaciones estuvo en concordancia con los valores
observados de flujo genético. El elcvado intercambio de individuos entre las poblaciones,
suficiente como para impedir diferenciaciones
locales debidas a deriva genética (Slatkin.
1987; Patton & Smith, 1989). permite explicar
la escasa variabilidad observada a nivel interpoblacional.
Para el indice de distancia genética de Nei
nuestros valores promedios (D = 0,002) fueron
muy similares a los obtenidos por Ross (1983)
en las poblaciones neozelandesas de estorninos pintos ( D = 0,0012). mientras que para cl
indice de distancia pnética dc Rogers obtuvimos un valor (0.03) superior al de Ross
(D = 0.014). Los resultados obtenidos por nosotros coinciden con los encontrados por Barrowclough el a l (1981) (D = 0,003) y Akney
eral. (1 986) ( D = 0,002) para el indice de Nei.
179
cuando comparan poblaciones de otras especies de aves.
Nuestros resultados acerca de la estructura
genética de las poblaciones, distribución de la
diversidad entrc y dentro de las poblaciones,
distancia genética y niveles de flujo genético,
están en concordancia con lo que sc conoce
acerca del comportamiento reproductor y dispersivo de la especie. Los estorninos pintos
presentan una gran movilidad, debido al comportamiento migrador de la especie, que provoca la dispersión y mezcla de individuos. Las
tasas de captura-recaptura indican además que
los ejemplares jóvenes se desplazan de las colonias donde nacieron hacia otras (Feare.
1984; Cramp & Perrins. 1994), presentando.
principalmente en su primer y segundo año de
vida, una filopatria natal muy baja.
Según Motis (1986), en el proceso de colonización de la Peninsula Ibérica por esta espccie los individuos que se asicntan en un territorio se reproducen durante varios años
seguidos en El, y expulsan a los ejemplares jóvencs hacia otras áreas. La llegada de ejemplares foráneos jóvenes a la colonia de cria y
la salida de los autóctonos provoeana regimenes reproductorcs abicrios y no endogámicos,
situación que confirman los análisis geneticos
efectuados sobre las tres poblacioiies estudiadas. En efecto. podemos decir que las frecuencias genotipicas observadas en las poblaciones
dc Estomino Pinto no se desviaron si@ificativainente de las frccucncias esperadas en una
población paninictica. Esto nos lleva a concluir que los emparejamientos o apareamientos dentro de las poblaciones pareccn ocurrir
de forma aleatoria.
Respecto al comportamiento reproductor,
nuestros resultados son sorprendentes si consideramos que los emparejamicntos no ocurrcn
de mancra aleatoria, sino que los machos son
seleccionados por las hembras ante las que se
exhiben (Feare, 1984; Cramp & Perrins.
1994). Este tipo de emparcjamientos, donde la
hembra escoge al inaclio en función dc caracteristicas fenotipicas y10 etológicas. provocaria la selección de determinados genotipos
frente a otros. por lo que cabria esperar tina
desviación con respecto a las frecuencias esperadas según la Ley de Hardy-Weinberg. Sin
embargo, en nuestros resultados se revela la
existencia de cmzamientos al azar por lo que:
o (1) existe una elevada varibilidad «selectiva»
180
AROEOLA 44(2), 1991
dentro de las hembras, resultando emparejamientos prácticamente aleatonos o (2) los caracteres sexuales externos (secundarios) así
como los etológicos no están ligados a los enzimáticos y se transmiten independientemente.
En el supuesto de que s e cumpliera esta segunda hipótesis, estaríamos de acuerdo con la
consideración de los enzimas como caracteres
neutros, no adaptativos respecto a la selección
en el apareamiento (Gillespie, 1991).
Por último señalaremos que la población de
Sudanell, que ocupa una zona de simpatría con
el Estornino Negro, no ha mostrado diferencias en su estructura genética respecto a las
otras dos poblaciones. No hemos encontrado
ningún individuo cuyo genotipo multilocus
fuera diferente a los genotipos observados en
las dos restantes poblaciones.
Por todo lo expuesto podemos decir que los
estorninos pintos presentan uniformidad genetica en sus poblaciones. El elevado flujo genetico interpoblacional ha impedido la diferenciación
local,
observandose
mayor
variabilidad dentro de las poblaciones que entre ellas. La situación geográfica y10 la propia
organización ir origen de las poblaciones no
condicionan su estructura genética. Las poblaciones de esta especie constituyen una unidad
prácticamente panmictica, hecho observado
con frecuencia en especies de aves con distribución amplia, cuyos individuos son capaces
de volar grandes distancias (Slatkin, 1987).
AGn~l~ric1~li.:~ias.-Mi
agradecimiento a Carlos de la Cruz. Gelo Quero, Jcsús Casado. Jesús
Elena, Alejandro del Amo, Pepe (pescadero de Sudanell) y Cristina Gómez, por la ayuda en la recolección de las muestras. A la Dirección del Medio
Natural de Cataluña por los permisos de Ca7a Cientifica. Al programa de Acciones Concertadas de la
Universidad de Salamanca (0092.A~)por la financiación del proyecto.
L. N. &
AKNEY.
C. D.. DBNNIS,
D. C., WISHARD,
S E E ~J., E. 1986. Low genic variation beween
Black Ducks and Mallards. Auk. 103: 701-709.
AVERS,C. J. 1989. Pmcess und Parrern in Evoliiriori. Oxford University Press. New York.
K. W. & ZINK.R.
BARROWCLOUGH,
G. F., CORBIN,
M. 1981. Genetic differentiation in the Procella
rifomes. Coniparariw Biochenlislty ondPhysiology R. 69: 629-632.
COKBIN,
K. W. 1983. Geoetic structure and avian
sysiematics. En, R. F. Johnston (Ed.): Currenr
Ornirhologv. Vol. 1. Plenum Press. New York.
K. W, SIBLEY,
C. G., FERGUSON.
A,, WILCORBIN,
J. E. 1974.
SON,A. C.. BRUS~I,
A. H. & AHLQUIST,
Genetic oolvmornhism in New Guinean starlines
Condo>:76: 307-318.
of the ge& ~~l;>nir.
CRAMF.S. & PERRINS,
C. M. (Eds.). 1994. 7 % Birds
~
of the Wesrern Paleartic Yol. VI//. Oxford Uni;ersity Press. Oxford.
P.J. 1996. Variahilid~dgenéDELACRUZ-CAROIEL,
rica en poblaciones natr~mlesde Esrotninos
(Sturnus unicolor y S. vulgark). Tesis Doctoral,
Departamento de Biologia Animal y Biologia
General, Universidad de Salamanca. Salamanca.
P. J., ELENA-ROSSELLO,
J. A.,
DE LACRUZ-CARDIEL,
B. & PERIS,S. J. 1997. Allozyme
DECEUNINCK,
polymorphism and interspecific relationships in
the Common Starling (Sturnus vulgaris) and
Spotless Starling (S. unicolor) (Aves: Sturnidae).
Journal o/ Zoological Sysremarics and Eitdirrionaqi Resmrch. 35: 75-79.
R. & VERHEYEN,
R. F. 1990. On
EENS.M., PINXTEN,
the funciion of singing and winpwaving in Ihe
Eurooean Starline. BirdStudv. 37: 48-52.
J.-A , L U M A RR.,
~ TCABRERA.
,
E
ELE~A-ROSSELLO,
& MIC~I,\LO.
H. 1992. Euidence ior hybridizat~on
between svm~amcholm-oak and cork-oak in
Spain bas& i n diagnostic cnzyme markers. egefurio. 99-100: 115-118.
P. G. H. 1987. Electrophoretic variability of
EVANS,
gcne pmducts. En, F. Cooke & P. A. Buckley
(Eds.): Avian Genetics. A popularion and ecoladcal arioroach. on.
.. 105-162. Academic Press.
~ondon.'
FEARE,C. J. 1981. The relevante of «natural» habitats [o Starling damage. En. l. M. Thresh (Ed.):
Pe.~r.s. Parhoeens and Veeerarion.. DD. 393-400.
~itmans.~oñdon.
FEARE,
C. J. 1984. The Star(iii~.
. Oxford Universily
Press. Oxford.
FERRER.
X.. MOTIS,
A. & PERIS,
S. J. 1991. Changes
in the breeding range of starlings in the lberian
Peninsula dunng the last 30 years: competition as
a limiting factor. Journal or Biogeogmphv, 18:
63 1-636.
H.~&
~ ISTAHT,
,
C. 1989.
GELTER,
H. P., T E G E L S T R
Allozyme similarity between the pied and collared flycatchers (Aves: Ficedula hypoleuco and .?
all>icollis).Heredi1a.s. 11 1: 65-72.
J. H. 1991. The coirses oJmolecular evoGILLESPIE,
lurioii. Oxford Univerisity Press. Oxford.
D. M. & MORITZ,
C. 1990. Moleclllar SysleHILLIS.
nrrrrics. Sinauer. Massachusetts.
LAEMMLI,
U. K. 1970. Cleavage of struclural proteins during the assembly of the head of Bacteriophap T-4. Narure. 227: 680-685.
Mau. B. 1992. Molecular generic ano!i- si.^ ofpopr~laiion. A pmcrical approach. IRL Press. Oxford.
-
-
..
Mo'ris, A. 1986. Els esiúrnids. El cas dcls estornclls. En. Fundacio Enciclopedia Catalana (Ed.):
Wi.vii>ria N a r i ~ mde1.
l s Pai:rr>s Cotolurr.i-. Vol. 12.
pp. 410-415. Barcelona.
Morls, A,, MESTRE.I?& M ~ ~ r l x i iA.
z , 1983. L
ü colonizacion y expansion del Estoriiino Pinto (S;,I
niiv erdg«ri.s L.) y del Estornino Negro (.SIB~,US
rrniciilor Teinm.) co Cataluña (VE de la Pcninsula
IbkicaJ. il~lisc~.l<ini<r
%~)ologicrr.7: 13 1- 137.
NEI.M. 1978. Estimation o f average hetcrozygosity
and genetic dishncc k o m a small number o f iiidividuals. Generir.s. 89: 583-590.
Phl, C., ENDO. T. & OKA' 11. 1. 1975. Genctics
anltlysis h r acid pliusphatase isozyines in O r i a
pewn~iisand O. s a t i i u LRnndinn J o i , r n o l ~ l ' G ~ nrrics uní1 C)'rrhgi,, 17: 637-650.
Pnsraun. N,. P,\srr.cjn. u., HONIIO~IL~I~.F. CATALAN. J. & ~Klr'lcih~-DA\'IDlhN.J. 1987. h/alll~el
rerhniqire (le g?nIriqir@,)a,. dle~.~roplii~~";.sc
des
proreinw Lavaisicr. Fnnce.
P ~ l - r o ~J. . L. & Slitir~í. M. F 1989. Populaiion
striictiire and the gcnctic and morpliologic divergencc among Pocket Gopher spccies (Gcnus
Tliontoni):~). 1%. D. Otte & J. A. Endler (Eds.):
Spcciuriun and irs c o ~ i s e q ~ t ~ ~ >pp.
i c c284-3111.
~.
Sinüuer klassachusetts.
PERIS. S. J. Mo1.i~.A. & M.~RT~NEZ.
A. 1987. La
distribución del Estornino Nccro SIU~II.~ roiico-
cicdad Españoia de Ilistoria Natural. pp. 15 1156. Paniploiia.
PINXTEX. R.. EEWS.M. & VERIIEYCN. R. F 1990. Inicrrnediate clutches in thc Eiiropean starling: rcplacemcni clutches. additional cluiclies o f
polygynous malcs or Ikite f'irst clutchcs'?Jorffliul
Jür O n i i l l i o l o ~13~ 1 : 14 1 - 150.
PiNxTii~.R.. HAVTTE, O..EEKS.M.. VSRIIEYEX. R.
F.. DHONDT.A. A. & BURKE,T. 1993. Entra-pair
paternity and intraspccific brood parasitisin i n
ihe Buropeaii Starling Srurnuv i.111guri.s: %
ecn
\ci
from DNA fingerprinting. .4nimrrl Behi>i.ioo~:45:
795-809.
PouLtK. M. D. 1957. Starch clecirophoresis in a discontinuos sysicni o f buficrs. iVurirre. 180: 14771485.
R,\c-<-tit. M. L. & TERnArjn.%. C. 1993. Catalase
isozyines are iiseful mürkers ofdiíierenciaiioii in
niaize tissue culturcs. Plurrr Scienw. 93: 195202.
RICKLEI:~. R. E. & SMIX~\SKI,C. 1983. Varintion in
incubatioii period within ;i population o f thc Europcan Starling. Arrk. 100: 926-93 1.
Roorus. J. S. 1972. Mcasurcs o f cenetic siiiiilaritv
Ro~~~i;u.\r\ci.
L.. Ho~rlruur-KG.
A. S. & Po\v~n.VI.
W. 1990. Intnspccific hrood parasiiism in thc
European Starling. IMlsmr Rallrrin. 102: 279291.
Ross. II.A. 1983. Genctic dilkrcntiation ofstarling
lSru,?~rr,siii1guri.1: avcs) popiilations in thc Ncw
Zealand and Grciit Britain. .lozi~-~~rrl
olZooli~g,,:
201: 351-362.
SEi.:iunr.m. R. K.. S~ITII. M. M.. Y A M ; . S. M..
JHI>NS<IX, W. E. & Gt'wr~~.,J. R. 1971. Rinchel.
inical polimorphism in the gcniis I'~~I~II
Variation o f !he old-field moiise. P~,~r>,»i:sc~,.sprilionarir.~..Ytirí/i<,.s i n Gencrki. ol'rhr liniiw\-i@
01'
E w t s 7103: 49-00,
SltAw. C. R. & Pa,\ssnll. R. 1970. Siarch pcl elcctrophoresis of enzyiiics a compilation ol'rccipcs.
B i o d c ~ ~ ~ ~ i ~ : u l . h4:i i 207-320.
i~~~ial.
SLnrriu. M. 1981. Estimaiins levels of'scne floiv in
.
,
792.
Sxii,\rti. P. 1-1. A. & SOKAI.. R. R. 1973. ,Viirrrrric<il
E~~voiioinv.
Frceiiian. San Fraiicisco.
.
.
.s,wrnrnrics. Releme 1.7. lllinois Natural Ilistory
Survcy. Clianipaingn.
WRIGHT. S. 195 l.I'Bc genetical struciure ufpopukations. h i n r i r r l Euge~tii.s. 15: 223-253.
WIM~IIT. S. 1965. The interprctation of population
structure by F-sraiistics witli special rcgard lo
systeni o f maiirig. Evrr11,rion. 1 Y: 395-420.