1 Dinámica reproductiva de dos poblaciones de Musculium argentinum del sur de Chile. Reproductive dynamics of two Musculium argentinum populations from southern Chile. *Santiago Peredo, Esperanza Parada y Pedro Jara-Seguel Escuela de Ciencias Ambientales- Universidad Católica de Temuco, Chile. * 56-45-205697. [email protected] Palabras clave: Chile, Temuco, América del Sur, Bivalvos dulceacuícolas, Sphaeriidae Título abreviado: Dinámica reproductiva de Musculium argentinum 2 ABSTRACT Reproductive traits of two Musculium argentinum populations inhabiting different environments (stream and lake) were studied. During one year (October 2006- 2007) monthly samples were taken at two study sites: Lautaro stream (38º 32´ S; 72º 27´ W) and La Poza, Villarrica lake (39º16’27’’S; 71°58’54’’W). From the monthly collected specimens from each population, in 50 of them was determined valve length, 20 specimens dissected to determine presence and number of brooding sacs. In the first sampling carried out in both populations 100 specimens were collected at random to determine size structure of each population. Results indicate that M. argentinum in both populations is iteroparous and with embryos in brooding sacs and extramarsupial ones present all year round. RESUMEN Se estudiaron algunas características reproductivas de dos poblaciones de Musculium argentinum que habitan diferentes ambientes (lótico y léntico) en el sur de Chile. Durante un año (octubre 2006- octubre 2007), se tomaron muestras mensuales en dos lugares de estudio: estero Lautaro (38° 32’S; 72°27’W) y sector La Poza, lago Villarrica (39°16’S; 71°58’W). De cada muestra mensual en ambas poblaciones, se determinó la longitud valvar en 50 individuos, se disecaron 20 individuos para examinar la presencia y número de sacos marsupiales. En el primer muestreo llevado a cabo en ambas poblaciones, 100 especímenes fueron colectados al azar para establecer la estructura de tallas de las respectivas poblaciones. Los resultados obtenidos señalan que M. argentinum en ambas poblaciones es iteróparo, con embriones en sacos incubatrices y extramarsupiales a través del año. 3 INTRODUCCIÓN La diversidad de estrategias de vida adoptadas por los bivalvos esféridos les han permitido tener una distribución cosmopolita, encontrándoseles en una diversidad de ambientes fluviales y lacustrinos, tanto permanentes como temporales. Entre estas estrategias, aquellas relacionadas con la reproducción, tales como hermafroditismo, ovoviviparía e incubación (sincrónica o asincrónica), número de generaciones por año, patrón braditíctico o taquitíctico entre otras, han jugado un rol clave en la colonización y permanencia en diferentes ambientes dulceacuícolas (Hornbach, et al., 1980; Hornbach et al. 1982; Hornbach et al., 1991; Morton, 1985; Hornbach & Childers, 1986 y Way, 1988). En Chile, los esferidos están representados por tres géneros y 11 especies: Pisidium, con siete especies, Sphaerium con dos especies y Musculium con dos especies (Parada & Peredo, 2002). El primer registro de Musculium argentinum en Chile fue reportado por Sobarzo et al. (2002) en la cuenca del río Cautín y Parada et al. (2002) han reportado que M. argentinum se encuentra distribuido de manera discontinua entre los paralelos 38°S y 41° S y entre los meridianos 71° W y 72° W, habitando ambientes lóticos y lénticos. Teniendo en consideración la gran variabilidad en ciclos de vida y de estrategias reproductivas exhibidas por poblaciones de Musculium y los escasos estudios realizados en ciclos de vida de esferidos, en particular de Sud América, el presente estudio compara la dinámica reproductiva (patrón de actividad gonadal, generaciones por año, entre otros) de poblaciones fluviales y lacustrinas de M. argentinum, presentes en regiones mediterráneas húmedas del sur de Chile. 4 MATERIAL Y MÉTODOS Áreas de estudio. El presente estudio se realizó in dos áreas con diferentes condiciones ambientales: 1.- Canal Lautaro, efluente del río Cautín en el valle central del sur de Chile (38° 32’ S; 72° 27’W) a una altitud de 190 msnm; transcurre por interior de un parque recreacional, con abundante vegetación arbórea. El canal tiene una longitud aproximada de 2 Km., un ancho promedio de 2m y desemboca en el río Cautín, cuenca del río homónimo. 2.- Lago Villarrica, en la precordillera andina a una altitud de 250 msnm (39°16’S; 71°58’ W). Es de origen glaciar y ha sido caracterizado por Campos et al. (1983) como oligotrófico, monomíctico, con circulación invernal y estagnamiento estival. El área donde se realizó el presente estudio se denomina bahía la Poza, ubicada en extremo NE del lago. Material biológico. Desde octubre del 2006 hasta octubre del 2007, se hicieron muestreos mensuales en ambas áreas de estudio. El material biológico recolectado (60 individuos en cada área) fue llevado hasta el laboratorio, determinándose la longitud valvar de cada individuo, mediante un vernier digital. Posteriormente, 50 especímenes fueron examinados bajo lupa a fin de determinar número de sacos marsupiales en las hemibranquias internas, número de embriones por saco y número de juveniles extramarsupiales retenidos en la cavidad del manto. A nivel poblacional se determinó densidad, estructura de tallas y edad de primera reproducción poblacional. 5 Debido a condiciones climáticas no fue posible efectuar el muestreo de julio en el sector La Poza del Lago Villarrica. RESULTADOS Y DISCUSIÓN La estructura de tallas mensuales de las poblaciones estudiadas se presenta en las figuras 1a y b. (Ubicar figura 1 a y b aquí) La mayor amplitud de clases de la población del canal Lautaro correspondió a octubre 2006 y para la población La Poza a diciembre del mismo año. La presencia de juveniles (individuos de la clase 1.0- 1.9 mm) se registró en diferentes estaciones del año en ambas poblaciones. Tabla 1: parámetros poblaciones y reproductivos de las poblaciones canal Lautaro y La Poza de M. argentinum. Parámetros Máx. longitud valvar (mm) Densidad (ind./m2) Fertilidad máxima individual Productividad promedio anual N° máximo sacos incubatrices por branquia N° máximo embriones por saco N° promedio embriones/año Talla primera reproducción individual (mm) Temperatura promedio anual (°C) Población Canal Lautaro Población La Poza 8.0 7.8 325.0 187.5 26 18 96 ± 39 78 ± 25 26 18 3 2 77.2 ± 15.7 64.09 ± 19.4 2.3 2.8 10.6 15.1 6 Figura 1: estructura de tallas mensuales de población canal Lautaro (a) y la población La Poza (b) de M. argentinum. Incubación y Dinámica Reproductiva Especímenes de ambas poblaciones contenían embriones en diferentes estados de desarrollo en sacos incubatrices ubicados en las hemibranquias internas durante todo el período de estudio. Esta característica corrobora la condición ovovivípara de M. 7 argentinum, de acuerdo a la definición de ovoviviparía señalada por Mackie (1978). No se observaron estructuras que conectaran el saco incubatriz con los embriones que pudiese proveer de nutrientes a los embriones, de modo que, M. argentinum no es vivíparo en contraste a lo reportado por Korniushin & Glaubrecht (2003) y Hetzel (1993) para otros esféridos. De un total de 840 individuos de cada población, la variación mensual de individuos incubando muestra la misma tendencia durante el período de primavera verano, esto es, un incremento progresivo hasta alcanzar el mayor número de individuos incubando en enero 2006, para luego caer hasta alcanzar el menor número de individuos incubando en marzo 2007 en ambas poblaciones. Durante el período otoño invierno, el comportamiento de los individuos de ambas poblaciones es diferente, puesto que individuos de la población La Poza tienden a recuperar el porcentaje promedio, mostrando en mayo, junio, agosto y septiembre 2007 sobre el 50% de individuos incubando, en tanto que los de la población canal Lautaro muestran un porcentaje menor de 40%, registrando un incremento en julio 2007 para luego caer nuevamente en septiembre del mismo año. (Figura 2).(Ubicar figura 2 aquí.) Figura 2: variación mensual del porcentaje de individuos incubando en canal Lautaro (triángulos) y La Poza (cuadrados) 8 Las variaciones mensuales del total de embriones contenidos en sacos incubatrices y de juveniles extramarsupiales en la cavidad del manto de individuos de las poblaciones estudiadas se muestran en las figuras 3. (Ubicar figura 3 aquí). Figura 3: fertilidad total mensual (productividad) de individuos de canal Lautaro (triángulos) y de individuos de La Poza (cuadrados). En ambas poblaciones, individuos en incubación se registraron en todos los meses del período de estudio. Juveniles extramarsupiales no se encontraron en noviembre y agosto 2006 en la población canal Lautaro. No hay datos de enero, febrero y julio de la población La Poza. La mayor cantidad de sacos incubatrices por hemibranquia correspondió 3 sacos para individuos de canal Lautaro en diciembre y octubre 2006. Para individuos de La Poza, correspondió a 2 sacos por hemibranquia De acuerdo a los resultados observados en el estudio, M. argentinum no presentó un período definido de incubación en ambas poblaciones estudiadas. De acuerdo a los datos de la figura 3 hubo un porcentaje de individuos incubando embriones a lo largo del período de estudio, siendo este porcentaje variable en los meses que duró el estudio. El mayor porcentaje de individuos 9 incubando en la población del canal Lautaro se registró en enero y octubre, meses que coinciden con en mayor porcentaje de individuos incubando de la población de La Poza. Ambas poblaciones mostraron una tendencia similar en la fluctuación del porcentaje de individuos incubando en el período primavera- verano. En marzo 2007, el porcentaje de individuos incubando cae en ambas poblaciones para luego individuos de la población la Poza mostrar un incremento mayor y más estable que los de la población canal Lautaro. Esta diferencia podría ser explicada por las temperaturas más altas registradas en el sector La Poza que en el canal Lautaro (Figura 4).(ubicar figura 4 aquí) Figura 4: variación mensual de la temperatura del agua en canal Lautaro (triángulos) y en La Poza (cuadrados) durante el período de estudio. La presencia de individuos de M. argentinum incubando durante todo el año en los lugares de estudio y la presencia de juveniles y adultos durante el mismo período, difiere de los resultados publicados por Mackie et al. (1976) para una población de Musculium securis, Morton (1985) para M. lacustre, Hornbach et al. (1991) para M. partumeim y O’Toole & Wilson (2001) para M. lacustre, todas poblaciones del Hemisferio Norte. 10 Por lo tanto, M. argentinum originaría varias generaciones en un año, siendo noviembre 2006 y febrero y abril del 2007 los meses con el mayor número de juveniles extramarsupiales en la población canal Lautaro, y noviembre 2006 y marzo del 2007 para la población La Poza. En este aspecto de la dinámica reproductiva, M. argentinum se asemeja a Sphaerium striatinum caracterizado como un incubador secuencial, con producción de progenie durante todo el año (Beekey & Hormbach, 2004), en tanto que S. lacustre presenta un único período de reproducción en el año (Gong & Li, 2004). La presencia de adultos de M. argentinum en ambas poblaciones estudiadas durante todo el período de estudio, los que producen progenie durante todo el año, es indicativo de iteroparía en lugar de semilparía como han sido calificadas otras especies de Musculium presentes en diversos hábitats (Morton, 1985; O’Toole & Wilson, 2001; Mouthon, 2004). Iteroparía en poblaciones de M. argentinum según los resultados del presente estudio, podría constituir una estrategia reproductiva a fin de favorecer el éxito reproductivo. Mackie 1979 relaciona la tasa de crecimiento de embriones con iteroparía o semilparía. Así, especies con desarrollo embrionario o larval lento son usualmente semílparos y univoltinos en tanto que iteróparas y multivoltinas por un nacimiento precoz de juveniles o larvas. La presencia de juveniles extramarsupiales, retenidos en la cavidad del manto de los progenitores registrado en el presente estudio, concuerda con lo señalado. Beekey et al. (2000) señalan que la retención de progenie en el cuerpo de los progenitores representa una modalidad de cuidado parental. Fertilidad y talla poblacional de primera reproducción. La fertilidad (productividad) promedio fue de 96.2 ± 39 embriones por individuo en la población canal Lautaro y de 78± 25 embriones por individuo en la población La Poza. 11 Las variaciones mensuales de los valores de fertilidad de los individuos de ambas poblaciones se muestran en la figura 4. Ambas poblaciones muestran similar tendencia a través del período de estudio. La curva de la población canal Lautaro está siempre sobre la población La Poza, excepto en mayo y junio 2007 cuando el número de embriones en individuos del canal Lautaro disminuye. A nivel individual, las variaciones mensuales fertilidad total, considerada como el número de embriones en sacos marsupiales y juveniles en la cavidad del manto (extramarsupiales) presentes en cada individuo, se muestra en la figura 5. (ubicar figura 5 aquí). Figura 5: variación mensual de la fertilidad mayor individual (individuo con mayor número de embriones en sacos y juveniles extramarsupiales) en canal Lautaro (negro) y La Poza (blanco) El valor más alto de la población canal Lautaro corresponde a 26 embriones, registrado en abril y octubre, en individuos de 4.5 y 6.2 mm de longitud valvar respectivamente. Para individuos de población La Poza, el valor de fertilidad más alto fue registrado en enero 2006, correspondiendo a 26 embriones en sacos incubatrices en un individuo 12 No hay correlación entre el número de sacos incubatrices y la longitud valvar de los individuos de M. argentinum de ambas poblaciones. Beekly & Hornbach (2004) señalan que en S. striatinum el número de la progenie (tamaño de camada) está limitada por el tamaño del saco marsupial y la retención de progenie extramarsupial.Un aspecto importante de señalar es que individuos de canal Lautaro poseen un Índice de Convexidad o de redondez (sensu Ituarte, 1996) mayor que los de La Poza: 65.4 en canal Lautaro y 59.1 en La Poza (Parada et al. datos no publicados). Esto significaría que esta característica morfométrica estaría relacionada con la capacidad de producir más progenie (fertilidad) como se ha mostrado por la mayor cantidad de sacos incubatrices en individuos del canal Lautaro con respecto a los de La Poza. Otra diferencia encontrada entre ambas poblaciones estudiadas es la talla de primera reproducción, es decir, el individuo de menor longitud valvar que esté incubando. Ambas poblaciones registran individuos de menos tamaño incubando en mayo 2007; sin embargo, es en la población canal Lautaro donde se registra el individuo de menor longitud valvar incubando, correspondiendo a una longitud de 2.3 mm, en tanto que en La Poza el individuo de menor tamaño correspondió a 2.8 mm (tabla 1) Mackie et al. (1976) señalan que variaciones intra e interpoblacionales de la fertilidad en M. securis podría ser explicada por la mortalidad embrionaria durante el período de incubación. Al respecto, es preciso señalar que en el caso de las poblaciones de M. argentinum estudiadas, no se encontraron embriones muertos en sacos incubatrices así como tampoco juveniles extramarsupiales. Las diferencias encontradas en fertilidad en individuos de ambas poblaciones, podrían ser más bien atribuidas como una respuesta a los factores ambientales presentes donde las poblaciones habitan. La mayor fertilidad de los individuos del canal Lautaro, podría ser en compensación a la pérdida de juveniles 13 que son arrastrado por la corriente del canal. También es posible que obedezca a la oferta alimentaria, específicamente por la mayor cantidad de materia orgánica en el sedimento, la que es significativamente mayor en el canal Lautaro (11%) que en La Poza (1.5%). Características del Hábitat. Los parámetros físico-químicos del sustrato de ambas estaciones muestran diferencias en relación con el porcentaje de materia orgánica y la granulometría. El sustrato del canal Lautaro presenta un porcentaje considerablemente más alto (11%) que el sustrato de la Poza (1.5%). Las estaciones presentan también granulometría diferente, de acuerdo con el Triángulo Textural USDA (1975). En canal Lautaro, el sustrato está compuesto de de limo (54.1%), arena (0.91%) y greda (45.1%). El sustrato de La Poza está compuesto de limo (12.2 %), arena (7.3 %) y greda (81.8%). Los parámetros físico-químicos del agua donde habitan las poblaciones estudiadas se presentan en la Tabla 2. (insertar aquí tabla 2) Tabla 2: parámetros físico-químicos del canal Lautaro y de La Poza durante el período de estudio. Parámetros Lautaro La Poza 1.5 1.6 Conductividad (mS/cm) 62.1 57.9 Oxígeno disuelto (mg/l) 11.54 10.13 7.71 7.79 26.50 28.35 5.73 0 Amonio total (mg/l) 0.024 0.007 Nitritos (mg/l) 0.003 0.050 Nitratos (mg/l) 0.06 0.06 Cloruro (mg/l) 0.7 1.3 Fósforo (mg/l) 0.03 0.01 Sulfatos (mg/l) 0 6 Total sólidos suspendidos (mg/l) pH Alcalinidad (mg/l) Calcio (mg/l) 14 Temperatura (°C) 10 13 Profundidad (cm) 15.7 30.0 55 0 Caudal (m/s) Hay diferencias sólo en los parámetros físicos, debido especialmente a las fluctuaciones de profundidad del agua en La Poza, las que fluctúa entre 30 cm en verano y 2.5 m en invierno y debido a la ausencia de flujo. Por el contrario, el canal Lautaro registra un flujo de 55 m/s, sin variaciones significativas durante el año. Las variaciones de temperatura del agua muestran la misma tendencia en ambos lugares de estudio durante todo el año, con el canal Lautaro con temperaturas más bajas que las aguas de La Poza. Diversos autores han intentado, tanto teórica como empíricamente, establecer patrones de historia de vida de diferentes especies relacionando ciertos parámetros individuales, tales como edad (talla) de primera reproducción, fertilidad, número progenie (camadas) durante su vida con el hábitat en que se encuentran. Morton (1991) señala que aún cuando variaciones intraespecíficas en tácticas de ciclos de vida, habilitan a todas las especies para adaptarse a ambientes variables, las permutaciones del carácter dioico, mediante variaciones en la proporción sexual general o condicionada por la edad del individuo, son las que de manera fundamental posibilitan la adaptación de bivalvos dulceacuícolas a un amplio rango de hábitats acuáticos. Los resultados del presente estudio permiten concluir que M. argentinum de poblaciones del sur de Chile es ovovivíparo, iteróparo, incubador secuencial con producción de progenie durante todo el año. El patrón presentado por la población del canal Lautaro, a diferencia de la población la Poza, se caracteriza por presentar una 15 variación reproductiva estacional, con una mayor actividad en primavera- verano, así como una mayor fertilidad. Finalmente, aunque discontinua, la distribución de M. argentinum en el cono sur de América, desde el sur de Brasil (Mansur et al. 1991; Ituarte, 1996), Uruguay (Figueiras, 1965) y Argentina, regiones Este y Oeste Ituarte, 1996) y Chile, ocupando diferentes biotopos y climas, constituye una especie de interés para el análisis de la diversidad de circunstancias ecológicas e históricas que han influenciado y adaptado las historias de vida de las especies a las diferentes condiciones ambientales en las que habitan. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Beekey, MA & Karslon, RH 2003. Effect of food availability on reproduction and brood size in a freshwater brooding bivalve. Canadian Journal of Zoology, 81:11681173. 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