NEMATODOS FITOPATÓGENOS Una realidad bastante importante en la producción de alimentos son aquellos factores que a menudo se combinan dando lugar a la disminución de la producción agrícola y es preciso cuantificar los principales factores limitantes de la producción, entre los cuales se incluyen los nematodos fitopatógenos. Teniendo en cuenta la amenaza de los nematodos en relación a otras plagas y enfermedades, es un reto de enorme beneficio la cuantificación de los problemas nematológicos a través del reconocimiento, la mejora de los procedimientos de campo y laboratorio (Talavera, 2003). Los nematodos fitopatógenos de plantas se encuentran siempre presentes y están asociados con el crecimiento de la planta y la producción del cultivo. Constituyen una limitación significativa para la agricultura de subsistencia y pueden ser difíciles de controlar. La determinación de la importancia de ciertas especies de nematodos, comunidades de nematodos y la de los nematodos en combinación con otros problemas no es una tarea simple en el mejor de los casos, siendo más difícil de conseguir en climas tropicales que en climas templados (Talavera, 2003). Los nemátodos presentan altos niveles reproductivos, con cinco y seis generaciones anuales. Pueden depositar miles de huevos, formando paquetes. Los nemátodos no participan directamente en la descomposición de la materia orgánica. Por el contrario, son saprófitos o depredadores. Los nemátodos de vida libre consumen microorganismos, mientras que los otros se alimentan de rotíferos y protozoos. Estos patógenos pueden consumir hasta 5,000 células por minuto, ayudan a regular las poblaciones microbianas del suelo y son parasitados, a su vez, por otros organismos del suelo, es decir son consumidos como parte de la cadena alimenticia en el suelo (Talavera, 2003). El nivel de daño que causan los nematodos depende de una amplia gama de factores tales como su densidad poblacional, la virulencia de las especies o aislados, y la resistencia (habilidad de la planta de reducir la población del nematodo) o tolerancia (habilidad de la planta de rendir una cosecha a pesar del ataque del nematodo) de la planta huésped. Otros factores que también contribuyen, de una u otra manera, son el clima, disponibilidad de agua, condiciones edáficas, fertilidad del suelo, y la presencia de otras enfermedades y plagas. Sin embargo, aunque se tenga conocimiento de la relación nematodo-planta y los factores que la influencian, este espacio es más complejo de lo que se puede percibir. Por ejemplo, en la mayoría de los casos se desconoce los umbrales del nematodo que causan daño en diversos cultivos en varias partes del mundo y la amenaza que estos representan para los mismos (Talavera, 2003). 1. Morfología Según Guzmán et al, (2009), la palabra nematodo, proviene de los vocablos griegos nema que significa “hilo” y eidés u oidos, que significan con aspecto de, siendo definidos como animales filiformes con cuerpo sin segmentos y más o menos transparentes, cubiertos de una cutícula hialina, la cual está marcada por estrías o otras marcas; son redondeados en sección transversal, con boca, sin extremidades u otros apéndices, muchos son parecidos a lombrices o con forma de anguila. Aunque los nematodos sobreviven en casi todos los hábitats, son esencialmente acuáticos. La mayoría de ellos son microscópicos y miden entre 300 y 1000 μm de largo y entre 15 y 35 μm de ancho; su tamaño los hace invisibles a simple vista, pero pueden ser fácilmente observados con la ayuda de un microscopio o estereoscopio. Los nematodos fitoparásitos, según el género, tienen en la región anterior (cabeza) un estilete hueco (estomatoestilete u odontoestilete) también llamado “lanza”, pero hay algunos con estilete sólido modificado (onquioestilete). El estilete es usado para perforar o penetrar las células de las plantas y a través de él extraer los nutrientes, causando enfermedades en diferentes cultivos (Guzmán et al, 2009). 2. Anatomía El cuerpo de un nematodo es más o menos transparente. Está cubierto por una cutícula incolora que a menudo presenta estrías u otros detalles. Esta cutícula presenta la muda cuando los nematodos pasan a través de sus etapas larvarias sucesivas. Dicha cutícula se produce por la hipodermis, la cual consta de células vivas y se extiende en la cavidad del cuerpo a manera de cuatro cordones que separan cuatro bandas de músculos longitudinales. Estos músculos permiten que el nematodo pueda moverse. En la boca y a lo largo del tracto digestivo y de las estructuras reproductoras hay otros músculos especializados (Guzmán et al, 2009). La cavidad del cuerpo contiene un líquido a través del cual se efectúa la circulación y respiración del nematodo. El sistema digestivo es un tubo hueco que se extiende desde la boca, pasa por el esófago, el felesino, el recto y el ano. A menudo seis labios rodean a la teca. Todos los nematodos fitopatógenos poseen un estilete hueco o lanza el cual es usado para perforar las células vegetales (Talavera, 2003). Los sistemas reproductores están bien desarrollados, los nematodos hembras presentan uno o dos ovarios seguidos de un oviducto y un útero que termina en la vulva. La estructura reproductora del macho es semejante al de la hembra, pero hay un testículo, una vesícula seminal y termina en un orificio común con el intestino. El macho presenta también un par de espículas copulatorias sobresalientes. La reproducción se efectúa por medio de huevecillos y puede ser sexual, hermafrodita o partenogenica, lo anterior puesto que en muchas especies faltan los machos (Agrios, 2005). 3. Ciclo de vida El ciclo de vida de la mayoría de los nematodos fitopatógenos es, por lo general, bastante semejante. Los huevecillos se incuban y se desarrollan en larvas, cuya apariencia y estructura es comúnmente similar a la de los nematodos adultos. Las larvas aumentan de tamaño y cada etapa larvaria concluye mediante una muda. Todos los nematodos tienen cuatro etapas larvarias y la primera muda a menudo se produce en el huevecillo. Después de la última muda, los nematodos se diferencian en hembras y machos adultos. La hembra puede entonces producir huevecillos fértiles una vez que se ha apareado con un macho o, en ausencia de machos, partenogenéticamente, o bien produce esperma por sí misma (hermafroditismo). La reproducción puede ser, según la especie: Con la participación de los dos sexos (Hermafrodita, Partenogenica) (Talavera, 2003). El ciclo de vida comprendido desde la etapa de huevecillo a otra igual puede concluir al cabo de tres ó cuatro semanas bajo condiciones ambientales óptimas, en especial la temperatura, pero tardará más tiempo en concluir en temperaturas frías. En algunas especies de nematodos la primera o segunda etapa larvaria no puede infectar a las plantas y sus funciones metabólicas se realizan a expensas de la energía almacenada en el huevecillo. Sin embargo, cundo se forman las etapas infectivas, deben alimentarse de un hospedante susceptible o de lo contrario sufren inanición y mueren. La ausencia de hospedantes apropiados ocasiona la muerte de todos los individuos de ciertas especies de nematodos al cabo de unos cuantos meses, pero en otras especies las etapas larvarias pueden desecarse y permanecer en estado de reposo o los huevecillos pueden permanecer en el suelo en un estado de reposo durante varios años (Agrios, 2005). 4. Daños causados El daño mecánico directo causado por los nematodos mientras se alimentan es muy leve. La mayoría de daños parece ser causados por la secreción de saliva introducida en los tejidos de las plantas durante el proceso de alimentación. Ellos perforan la pared celular, introducen saliva dentro del citoplasma, extraen parte del contenido celular, y se movilizan en unos pocos segundos. (Agrios, 2005). El proceso de alimentación causa una reacción en la células de las plantas afectadas, resultando en la muerte o debilitamiento de los extremos de las raíces y yemas, formación de lesiones y rompimiento de tejidos, abultamientos, agallas, arrugamiento y deformación en tallos y hojas. Algunas de estas manifestaciones son causadas por la descomposición del tejido afectado por las enzimas del nematodo, la cual, con o sin la ayuda de metabolitos tóxicos, causa desintegración del tejido y muerte de las células (Arauz, 1998). Otros síntomas son causados por alargamiento anormal de la célula (hipertrofia), por supresión de la división celular, o por la estimulación de proceso de división celular de una manera controlada y que resulta en la formación de agallas (hiperplasia) o de un gran número de raíces laterales en o cerca de los sitios de infección. Los síndromes de las enfermedades de las plantas producidas por los nematodos son complejos. Las especies que se alimentan de la raíz posiblemente disminuyen la capacidad de las plantas de absorber agua y nutrientes del suelo y dé ésta manera producen síntomas de deficiencia de agua y nutrientes en los Órganos aéreos de ellas. En algunos casos, son las interacciones bioquímicas entre la planta y el nematodo las que afectan negativamente la fisiología total de las plantas y la función de los nematodos de proporcionar los puntos de entrada para otros patógenos, a lo que se deben principalmente los daños que sufren las plantas; los daños mecánicos o la obtención del alimento de las plantas por los nematodos es, en general, menos importante, pero puede adquirir importancia cuando las poblaciones de estos fitopatógenos son muy grandes (Talavera, 2003). 5. Tipos de alimentación en nematodos fitopatògenos Según la APS, (2013), en su artículo; nematodos parásitos de plantas, indica que la mayoría de los nematodos parásitos de estas son patógenos de las raíces transmitidas por el suelo, pero algunas especies se alimentan principalmente de tejidos de brotes. E indica que hay siete tipos principales de estrategias de alimentación utilizadas por nematodos fitopatògenos. 5.1 Los ectoparásitos El nematodo permanece fuera de la planta y utiliza su estilete para alimentarse a partir de las células de las raíces de la planta. Los nematodos que utilizan esta estrategia pueden alimentarse de numerosas plantas, por lo que es más fácil para ellos cambiar de alojamiento, pero su movilidad los hace muy susceptibles a las fluctuaciones ambientales y depredadores. Los nematodos ectoparásitos pueden tener estiletes extremadamente largos, que les ayudan en la alimentación de las profundidades de la raíz de la planta de células vegetales ricos en nutrientes. Algunos de estos nematodos inducen la planta para formar una célula o células ampliadas que el nematodo se alimenta durante un período prolongado de tiempo (APS, 2013). 5.2 Semi-endoparásitos Nematodos que se alimentan como semi-endoparásitos son capaces de penetrar parcialmente la planta en algún momento de su ciclo de vida. Por lo general, la cabeza del nematodo penetra en la raíz y le permite formar una célula de alimentación permanente. Estos nematodos se hinchan y no se mueven una vez que han entrado en la fase de endoparásitos de su ciclo de vida. Al renunciar a su movilidad, los nematodos se arriesgan a la muerte si su planta huésped muere, por otro lado se benefician de la formación de un sitio de alimentación permanente, lo que aumenta su absorción de nutrientes y la capacidad de reproducción (APS, 2013). 5.3 Endoparásitos migratorios Nematodos endoparásitos migratorios pasan gran parte de su tiempo a través de la migración de los tejidos radicales o células vegetales de las cuales se alimentan. Estos nematodos causan necrosis masiva en los tejidos de la planta debido a su alimentación y migración. Cuando se alimentan de la planta, simplemente chupan el citoplasma de células vegetales utilizando su estilete, matando a la célula de la planta, y avanzando la lesión. Los nematodos se alimentan, mudan y se reproducen principalmente en el tejido de la planta. Todas las etapas móviles son capaces de alimentarse de la planta y pueden moverse en el suelo en busca de nuevas raíces para invadir. Debido a que estos nematodos crean heridas extensas en la raíz de la planta, se pueden presentar infecciones secundarias por bacterias y hongos, generando un mayor daño en el sistema radical de la planta (APS, 2013). 5.4 Endoparásitos sedentarios Los nematodos más dañinos en el mundo tienen un estilo de vida sedentario endoparásitos. Los dos nematodos principales de este grupo son los nematodos del quiste (Heterodera y Globodera) y los nematodos de la raíz (Meloidogyne). En estos nematodos, el estadio J2 invade la planta cerca de la punta de la raíz y migra a través del tejido a las células vasculares en desarrollo. Estos nematodos están completamente integrados en la raíz durante sus etapas iniciales de desarrollo, pero más tarde los nematodos del quiste sobresalen de la raíz. Los nematodos J2 inyectan secreciones en y alrededor de las células de las plantas para estimular la formación de células grandes de alimentación. Una vez que se forman las células de alimentación, el nematodo se vuelve rápidamente sedentario porque sus músculos somáticos se atrofian. Los juveniles se alimentan, agrandar y mudan tres veces hasta la etapa adulta. Las células grandes o de alimentación formadas por estos nematodos en el tejido vascular de la planta la hacen susceptible al estrés hídrico (APS, 2013). 5.5 Tallo y bulbo Nematodos del tallo y bulbo ( Ditylenchus spp.) son, aquellos que atacan las partes superior e inferior de las plantas. Estos usan películas de agua para migrar hasta el tallo de la planta y por lo tanto son más perjudiciales en condiciones húmedas. La fase infecciosa de estos nematodos es la cuarta etapa juvenil (J4). Esta etapa a menudo entra en los tejidos vegetales emergentes bajo tierra, pero puede subir por los tallos en una película de agua y entrar en brotes a través de las yemas, pecíolos, o estomas. Una vez en la planta huésped, se alimentan de forma destructiva como endoparásitos migratorios. Una vez que la planta se destruye o que llegue el invierno, los estadios juveniles de estos nematodos detienen su desarrollo en la etapa J4 resistente al medio ambiente y pasan sobreviven el invierno (APS, 2013). 5.6 Agallas de las semillas Fueron los primeros nematodos parásitos de las plantas que se describieron. Estos nematodos migran como (J2) en películas de agua a las hojas de las plantas, donde se alimentan como ectoparásitos en las puntas, provocando la distorsión de las hojas. Una vez que la planta comienza a florecer el (J2) penetra en los primordios florales y comienza a alimentarse de las semillas en desarrollo. El nematodo se somete a sus mudas, continúa alimentándose, y, finalmente, mata la semilla. Los adultos se reproducen sexualmente, los huevos eclosionan como J1 y luego mudan rápidamente en una etapa de supervivencia J2. Los nematodos en las semillas pueden sobrevivir durante 30 años si se conservan en un lugar seco (APS, 2013). 5.7 Nematodos foliares Nemátodos foliares son del género (Aphelenchoides) . Los nematodos adultos emigran en películas de agua en los tallos de las hojas de la planta huésped y penetran en las hojas a través de orificios naturales (estomas). Una vez en las hojas los nematodos migran, alimentándose destructivamente, realizando la muda y poniendo huevos. La actividad de alimentación de los nematodos provoca característica clorosis y la necrosis de la hoja, hasta causar la muerte del tejido. Los nematodos son capaces de moverse de hoja en hoja si existen una película de agua o condiciones ambientales adecuadas, llegando a dañar seriamente una planta. En el invierno los nematodos adultos persisten en las hojas muertas hasta que surjan las condiciones ambientales favorables. Si las hojas muertas infestadas por este tipo de nematodos se mueven o son movidas por el aire ayudará a dispersar el nematodo cerca de nuevas plantas hospederas (APS, 2013). Cuadro 1. Síntomas primarios ocasionados por nematodos que atacan el sistema radical en algunos cultivos. Síntoma Menor cantidad y longitud de raíces, especialmente las raíces secundarias de alimentación Excesiva ramificación de raíces secundarias Nudos o agallas Lesiones necróticas longitudinales externas Lesiones internas de color rosado a rojizas Raíces abultadas (inflamadas) y redondeadas Raíces con acumulación anormal de partículas de suelo y residuos de raíces Supresión del crecimiento de raíces Cultivo Pitaya (Selenicereus megalanthus) Plátano (Musa AAB) Nematodo Helicotylenchus dihystera Melón (Cucumis melo) Plátano (Musa AAB) Meloidogyne spp. Plátano (Musa AAB) Radopholus similis Café (Coffea arabica) Guayabo (Psidium guajava) Meloidogyne spp. Tomate (Solanum Meloidogyne spp, Radopholus similis Radopholus similis Meloidogyne spp. lycopersicum) Formación de quistes de color blanco, amarillo o castaño oscuro Pudrición de raíces Formación de costras o verrugas en raíces Agrietamiento y encrespamiento de las raíces Raíces de color violeta Hiperplasia de raíces Soya (Glycine max) Heterodera glycines. Plátano (Musa AAB) Guayabo (Psidium guajava) Pitaya (Selenicereus megalanthus) Plátano (Musa AAB) Radopholus similis Meloidogyne spp. Helicotylenchus dihystera Helicotylenchus spp. Meloidogyne spp. Tomate (Solanum lycopersicum) Adaptado de Volcy, 1997; Agrios, 2005 y Guzmán et al. 2009. Cuando las plantas crecen en condiciones óptimas y son fuertemente atacadas por nematodos fitopatógenos, pueden mostrar síntomas leves en la parte aérea. Bajo tales circunstancias, los nematodos se reproducen mejor y pueden representar una amenaza oculta y severa para los cultivos subsiguientes (Agrios, 2005). Según Guzmán et al, (2010), manifiesta que los síntomas secundarios en la parte aérea de las plantas ocasionados por nematodos que atacan el sistema radical. Los daños ocasionados por las especies de nematodos fitopatógenos que infectan semillas, tallos, troncos y hojas son más específicos, ya que cada una de las enfermedades en la parte aérea es causada solamente por una especie de nematodo fitopatògeno, por lo tanto, solamente una especie de nematodo se concentra en las partes afectadas. Cuadro 2. Síntomas secundarios o de la parte aérea, ocasionados por nematodos que atacan el sistema radical Síntoma Reducción del crecimiento (enanismo) Amarillamiento del similar a síntomas nutricionales follaje (clorosis), de deficiencias Marchitamiento o flacidez de hojas Muerte prematura de plantas Disminución en el número de hojas y muerte progresiva de la planta Reducción de la vida útil del cultivo y como consecuencia, disminución del rendimiento y calidad del producto cosechado Adaptado de Guzmán et al. 2009. Cultivo Plátano Guayabo Melón Pitaya Piña Tomate Fríjol Nematodo Radopholus similis Meloidogyne spp Meloidogyne spp. Helicotylenchus dihystera Pratylenchus spp. Meloidogyne spp Meloidogyne spp Plátano Radopholus similis Cuadro 3. Síntomas primarios ocasionados por nematodos que atacan tejidos aéreos. Síntoma Hojas con lesiones necróticas, con coloración intervenal y necrosis Malformación de hojas y primordios foliares Hojas con ápices de color blanco Deformación de hojas, acompañada de amarillamiento y doblamiento Muerte de plantas Cultivo Nematodo Fresa Aphelenchoides fragariae. Arroz Aphelenchoides besseyi Cebolla de rama Ditylenchus dipsaci. Cebolla Malformación de tallos y hojas cabezona Ajo Necrosis de los haces vasculares Palma de Bursaphelenchus formando anillos de color rojo aceite cocophilus. Síntomas secundarios ocasionados por nematodos que atacan tejidos aéreos Disminución del rendimiento Cebolla cabezona Ditylenchus dipsaci. Pudrición de bulbos Ajo Amarillamiento y muerte de hojas Palma de Bursaphelenchus adultas (bajeras) aceite cocophilus Adaptado de Guzmán et al. 2009. Cuadro 4. Síntomas y cultivos susceptibles a los principales nemátodos fitopatógenos. Nematodo Síntoma Cultivo Meloidogyne Agallas en raíces Debilitamiento general de la planta Lesiones y destrucción de raíces Debilitamiento general de la planta Cuentas de collar en raíces Debilitamiento general de la planta Hortícolas, cereales, frutales, ornamentales Hortícolas, cereales, frutales, ornamentales Patata, tabaco, remolacha, leguminosas, cereales. Cebolla, ajo, otros bulbos Pratylenchus Globodera Heterodera Ditylenchus Tylenchulus semipenetrans Xiphinema, Longidorus Trichodorus, Paratrichodorus Aphelenchoides Anguina Distorsiones en hojas y bulbos Decoloración de los bulbos Deterioro radicular Debilitamiento general de la planta Engrosamientos y necrosis radicular Debilitamiento general de la planta Transmisores de virus Engrosamientos y necrosis radicular Debilitamiento general de la planta Transmisores de virus Distorsiones y necrosis en las hojas Distorsiones en las espigas y granos de los cereales Tomado de Talavera, (2003). Cítricos y uva Cultivos perennes Numerosos cultivos Fresa, crisantemos, lirios y otras ornamentales Cereales y pastos 7. Ecología y distribución de nematodos fitopatógenos. La mayoría de los nematodos fitopatógenos viven parte de su vida en el suelo. La mayor parte de ellos vive libremente en el suelo, alimentándose superficialmente de las raíces y tallos subterráneos de las plantas,-pero aún en el caso de los nematodos sedentarios especializados, los huevecillos, las etapas larvarias y los machos se encuentran en el suelo durante toda su vida o gran parte de ella (Talavera, 2003). La temperatura, humedad y aireación del suelo afectan a la supervivencia y al movimiento de los nematodos en el suelo. Los nematodos se encuentran con mayor abundancia en la capa de suelo comprendida entre los O y 15 cm de profundidad, aunque cabe mencionar que su distribución en los suelos cultivados es irregular y es mayor en torno a las raíces de las plantas susceptibles, a las que en ocasiones siguen hasta profundidades considerables (de 30 a 150 cm o más). La mayor concentración de nematodos en la región radical de la planta hospedante se debe principalmente a su rápida reproducción cuando el alimento es abundante y también a la atracción que tienen por las sustancias liberadas en la rizósfera. A esto debe añadirse el denominado efecto del factor de incubación de las sustancias que se originan en la raíz y se difunden en los alrededores del suelo estimulando notablemente la incubación de los huevecillos de ciertas especies. Sin embargó, la mayoría de los huevecillos de los nematodos se incuban libremente en el agua en ausencia de cualquier estímulo especial (Agrios, 2005). Según Agrios, 2005; Arauz. 1998 y Rivera. 2007. Los nematodos se distribuyen en el suelo muy lentamente bajo su propia capacidad. La distancia total que recorre un nematodo probablemente no excede de un metro por estación. Se mueven con mayor rapidez en el suelo cuando los poros de este están llenos de una película delgada (de unos cuantos micrómetros) de agua cuando él suelo se encuentra inundado. Sin embargo, además de su movimiento propio, los nematodos se distribuyen con gran facilidad a través de todo lo que se mueve y pueda llevar partículas del suelo. El equipo agrícola, la irrigación, el agua inundada o de drenaje, las patas de los animales entre otros, distribuyen a los nematodos en áreas locales, mientras que a grandes distancias los nematodos se distribuyen principalmente por los productos agrícolas y las plantas de los viveros. En términos de hábitat manifiesta que los nematodos patógenos son ectoparásitos, es decir, las especies normalmente no penetran en los tejidos de la raíz sino que se alimentan únicamente de las células que se localizan cerca de la superficie de la raíz o endoparásitos, es decir, las especies que penetran en el hospedante y se alimentan de él. Ambos grupos pueden ser migratorios, es decir, viven libremente en el suelo y se alimentan de las plantas sin que se fijen a ellas o se mueven dentro de la planta o bien sedentarios, es decir, las especies una vez que han penetrado en la raíz permanecen fijas a ellas. Los nematodos ectoparásitos comprenden a los nematodos anillados (sedentarios) y a los nematodos daga, picador (todos migratorios). Los nematodos endoparásitos incluyen a los nematodos formadores de quistes, de los cítricos y del nudo de la raíz (todos sedentarios) y a los nematodos espiral, lanza inductor de lesiones, del bulbo y del tallo, perforador, foliar y del achaparramiento de las plantas (generalmente migratorios). De estos últimos, los nematodos espiral, lanza y enquistados son ectoparásitos en su gran mayoría, o durante parte de su vida (Volcy, 1997). 8. Límites de tolerancia y umbrales económicos en algunos cultivos, causados por nematodos fitopatógenos. Según Talavera, (2003), aspectos muy importantes en el tema de los nematodos fitopatógenos son tanto el límite de tolerancia como el umbral económico, los cuales dependen de las condiciones agronómicas y ambientales locales, por lo que el éxito de un sistema predictivo estará supeditado a la existencia de datos locales sobre las pérdidas causadas por estos patógenos. No obstante, y simplemente a modo informativo la siguiente tabla muestra límites de tolerancia y umbrales económicos de daño, expresados en nemátodos o huevos por 100 gramos de suelo, para diferentes cultivos y nemátodos. Los valores están basados en diversas publicaciones con datos sobre umbrales de daño en zonas de clima mediterráneo. Cuadro 5. Límites de tolerancia y umbrales económicos en algunos cultivos, causados por nematodos fitopatógenos. Cultivo Nematodo Avena Cítricos Coles Coles Cucurbitáceas. Fresa Fresa Frutales hueso Frutales hueso Maíz. Maíz. Patata Patata Patata Pimiento Tabaco Tabaco Tabaco Tomate Tomate Trigo Trigo Trigo Viña Viña Viña Ditylenchus dipsaci Tylenchulus semipenetrans Meloidogyne spp. Pratylenchus spp. Meloidogyne spp Meloidogyne spp. Pratylenchus spp. Meloidogyne spp Pratylenchus spp. Meloidogyne spp Pratylenchus spp. Meloidogyne spp. Globodera rostochiensis Globodera pallida Meloidogyne spp. Meloidogyne spp. Pratylenchus spp. Globodera tabacum Meloidogyne spp. Pratylenchus spp. Heterodera avenae Pratylenchus thornei Pratylenchus neglectus Meloidogyne spp. Pratylenchus spp. Tylenchulus semipenetrans spp Xiphinema spp. Meloidogyne spp. Viña Zanahoria Límite de tolerancia 1 10 1 20 2 1 2 10 10 10 40 10 50 10 3 1 2 1 2 10 250 1000 500 20 20 50 Umbral económico 25 100 5 100 50 2 5 200 300 100 100 100 1500 300 30 40 50 5 20 100 1000 3000 2000 200 300 400 1 1 4 10 Tomado de (Talavera, 2003). Manual de nematología agrícola). Valores orientativos de los límites de tolerancia y umbrales económicos para algunos cultivos y nemátodos fitopatógenos. Niveles de nemátodos por 100 g de suelo en el momento de la siembra. REFERENCIAS Agrios, G .N, 2005, fitopatología, 2da edición. México, Limusa, 952 p. Agrios G. N. 1999. Fitopatología. Segunda edición, quinta reimpresión. Ed. Limusa – Grupo, Noriega Editores. México. 838 p. American Phytopathological Society -APS-. Introductory Plant Pathology Resources. APSnet. Introduction to the Major Pathogen Groups [Consultado enero 2014]. Disponible en: http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/PathogenGroups/Pages/IntroNematodes.as px Arauz. C. L, F. 1998. Fitopatología, un enfoque agroecológico. Universidad de Costa Rica.. 467 p. Gonzalez. L. gC. 1985. Introduccion a la fitopatólogia. 1a, ed. 4a, reimpresiòn. San jose de Costa Rica. IICA. [Consultado enero 2014]. 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