research/investigación distribución, incidencia y alteraciones

RESEARCH/INVESTIGACIÓN
DISTRIBUCIÓN, INCIDENCIA Y ALTERACIONES HISTOLÓGICAS
DE UNA NUEVA ENFERMEDAD EN BETABEL (BETA VULGARIS L.)
CAUSADA POR EL FALSO AGALLADOR NACOBBUS ABERRANS, EN EL
VALLE DE TEPEACA, PUEBLA, MEXICO
Alejandro Tovar-Soto*, María Gabriela Medina-Canales y Rolando Torres-Coronel
Departamento de Parasitología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas-Instituto Politécnico Nacional. Carpio y Plan de Ayala
S/N, Col. Santo Tomás, Del. Miguel Hidalgo, CP. 11340, México, D.F. *Correspondencia email: [email protected]
ABSTRACT
Tovar-Soto, A., Ma. G. Medina-Canales y R. Torres-Coronel. 2012 Distribution, incidence and histological changes of
a new disease in red beet (Beta vulgaris L.) caused by the false root-knot nematode Nacobbus aberrans, in the Valley of
Tepeaca, Puebla, Mexico. Nematropica 42:191-197.
We determined the distribution and incidence of the disease known as “Grain of red beet” and described the
histological changes caused by the false root-knot nematode Nacobbus aberrans when it forms galls on the taproot
and when it produces grain-like lesions on the head of the root of this vegetable. The results showed that the disease is
distributed in several locations in the municipalities of Los Reyes Juarez, Quecholac and Palmar de Bravo, 50% of the
sample plots, had an incidence ranging between 0-100%. Histological examination showed that in the galls of the main
root, the nematode induced the formation of feeding sites “syncytia” located in the vascular cylinder. The cytoplasm
of the affected cells was dense and granular, with one or two nuclei, nuclei and nucleoli were hypertrophied, there was
thickening and dissolution of cell walls and hyperplasia around the lesion. In lesions such as “grain” of the nematode
juvenile stages were found in cavities surrounded by lignified cells. When females invaded the reserve parenchyma, they
induced a circumscribed lesion, which appeared to be a syncytium, but did not reveal the fundamental characteristics of
this. Both in the galls of the main root and in the grain-like lesions found mature females with egg masses.
Key words: Beta vulgaris, grain red beet, histological changes, Nacobbus aberrans.
RESUMEN
Tovar-Soto, A., Ma. G. Medina-Canales y R. Torres-Coronel. 2012. Distribución, incidencia y alteraciones
histológicas de una nueva enfermedad en betabel (Beta vulgaris L.) causada por el falso agallador Nacobbus
aberrans, en el Valle de Tepeaca, Puebla, México. Nematropica 42:191-197.
Se determinó la distribución e incidencia de la enfermedad conocida como “Grano del betabel”, y se
describieron las alteraciones histológicas causadas por el nematodo falso agallador Nacobbus aberrans cuando
forma agallas en la raíz principal y cuando produce lesiones tipo grano en la cabeza de la raíz de esta hortaliza.
Los resultados mostraron que esta enfermedad está distribuida en varias localidades de los municipios Los
Reyes de Juárez, Quecholac y Palmar de Bravo, en el 50 % de las parcelas muestreadas, con una incidencia que
osciló entre 0-100 %. El estudio histológico mostró que en las agallas de la raíz principal, el nematodo indujo
la formación de sitios de alimentación “sincitios” ubicados en el cilindro vascular. El citoplasma de los mismos
se observó denso y granuloso, con uno o dos núcleos, los núcleos y nucléolos se mostraron hipertrofiados,
hubo engrosamiento y disolución de paredes celulares e hiperplasia alrededor de la lesión. En las lesiones tipo
“grano” las fases juveniles del nematodo se encontraron en cavidades rodeadas por células lignificadas. Cuando
las hembras invadieron el parénquima de almacenamiento, indujeron una lesión delimitada, que aparentó ser un
sincitio; sin embargo, no se apreciaron las características fundamentales de éste. Tanto en las agallas de la raíz
principal como en las lesiones tipo grano hubo hembras maduras con masas de huevos.
Palabras clave: Alteraciones histológicas, Beta vulgaris, grano del betabel, Nacobbus aberrans.
191
192
NEMATROPICA Vol. 42, No. 2, 2012
INTRODUCCIÓN
El nematodo falso agallador Nacobbus aberrans está
asociado a varias hortalizas de importancia agrícola en
México, donde destacan jitomate (Solanum lycopersicum
L. = Lycopersicum esculentum Mill.), chile (Capsicum
annuum L.) y frijol (Phaseolus vulgaris L.) (MontesBelmont, 2000; Manzanilla-López et al., 2002; TovarSoto, 2011), en donde produce considerables pérdidas
económicas (Silva-Jaramillo, 1989; Zamudio et al.,
1990; García-Camargo y Trejo, 1995; Cristobal-Alejo,
2001). Recientemente Tovar-Soto (2009), MagañaAngeles et al. (2009) y Soto et al. (2009) detectaron
a este nematodo atacando el cultivo de betabel (Beta
vulgaris L.) en el Valle de Tepeaca, Puebla; región
importante de producción, acopio y distribución de
hortalizas, en donde se siembran cada año alrededor
de 500 ha con esta hortaliza, dedicada principalmente
para el consumo nacional (SAGARPA, 2009). En esta
región N. aberrans induce agallas en la raíz principal,
como ocurre normalmente en la mayoría de las especies
a las que ataca, y también produce lesiones “tipo grano”
en la cabeza de la raíz; estas lesiones conocidas por los
agricultores como “Grano del betabel”, esta enfermedad
provoca pérdidas de consideración en el cultivo (Soto et
al., 2009). El objetivo del presente estudio fue conocer
la distribución e incidencia de la enfermedad conocida
como “Grano del betabel” y describir las alteraciones
histológicas cuando N. aberrans forma agallas en la
raíz principal y cuando produce lesiones tipo grano en
la cabeza de la raíz.
MATERIALES Y MÉTODOS
Durante 2008-2009 se muestrearon 28 parcelas
sembradas con betabel en la zona hortícola del Valle
de Tepeaca, Puebla, en la Mesa Central de México.
El muestreo se llevó a cabo en varias localidades de
los municipios de Acatzingo, Los Reyes de Juárez,
Quecholac y Palmar de Bravo, en donde el cultivo de
betabel tiene importancia económica. En cada parcela
seleccionada se tomaron aleatoriamente 10 submuestras,
y en cada punto de muestreo se recolectaron 100-150 g
de suelo y 15 plantas; todas las submuestras de cada
parcela se colocaron en una bolsa de polietileno de 80 x
80 cm, lo que conformó la muestra representativa (1.01.5 kg suelo y 150 plantas) (De la Jara et al., 1994). En
el Laboratorio, de cada muestra, se separaron las plantas
del suelo y las raíces se lavaron con agua corriente para
eliminar el exceso de suelo adherido. La incidencia de
la enfermedad se determinó como el porcentaje (%)
de plantas con síntomas en cada muestra (Kranz, 1988;
Campbell y Madden, 1990; Mora-Aguilera, 1997).
Para el estudio histológico, se seleccionaron raíces
con agallas en la raíz principal y con lesiones tipo grano
en la cabeza de la raíz, así como raíces de plantas sanas
como testigos; todas se fijaron en FAA (Formol 40%,
Etanol 96%, Ácido acético) y posteriormente se lavaron
con agua corriente hasta eliminar el exceso de fijador,
después se incluyeron en parafina. Se realizaron cortes
de 10-15 µm de espesor en el plano longitudinal y
transversal con ayuda de un micrótomo de rotación. La
tinción de los cortes se realizó con fucsina-verde rápido.
Finalmente los cortes se deshidrataron y montaron en
resina sintética para su análisis (Carvajal-Sandoval,
1996).
RESULTADOS
Distribución e incidencia de la enfermedad
La enfermedad “Grano del betabel” se presentó
en 14/28 (50 %) de las parcelas muestreadas en los
municipios de Palmar de Bravo, Quecholac y Los
Reyes de Juárez (Tabla 1). La incidencia de la misma
osciló entre 0-100 % en las parcelas evaluadas (Tabla
1).
Alteraciones histológicas de las agallas en la raíz
principal de betabel
El estudio histológico de las agallas en la raíz
principal (Fig. 1 A) mostró que N. aberrans indujo
sitios de alimentación “sincitios” en el cilindro vascular,
desplazando al xilema y floema. El citoplasma de los
sincitios se mostró denso y granuloso, con pocos núcleos,
los cuales al igual que los nucléolos se presentaron
hipertrofiados. También se observó hiperplasia e
hipertrofia, así como disolución y engrosamiento de
paredes celulares (Fig. 1E, F).
Alteraciones histológicas de lesiones tipo grano en la
cabeza de la raíz
En las lesiones tipo grano de la cabeza de la raíz no
hubo la formación de sincitios (Fig. 1B). Los estadios
juveniles J3/J4 se encontraron en cavidades rodeadas
por células lignificadas ubicadas principalmente
en la peridermis (Fig. 1I, J); no obstante, cuando el
nematodo invadió el parénquima de reserva, aledaño a
las hembras aparecieron lesiones atípicas que destacan
por la coloración que toman; éstas fueron similares en
forma a lo que pudiera ser un sincitio; sin embargo,
no presentaron las características fundamentales de
éste (Fig. 1K). Tanto en las agallas de la raíz principal,
como en las lesiones tipo grano de la cabeza de la raíz,
hubo hembras maduras con masas de huevos (Fig. 1C,
F, L). Los cortes de las raíces testigo no mostraron
alteraciones (Fig. 1D, G, H).
DISCUSIÓN
La enfermedad “Grano del betabel”, es causada por el
nematodo falso agallador N. aberrans y recientemente
ha sido descrita en este cultivo en la región hortícola del
Valle de Tepeaca, Puebla, México (Tovar-Soto, 2009;
Magaña-Angeles et al., 2009; Soto et al., 2009; SalazarHernández et al., 2011). En esta región la enfermedad
Distribución, incidencia y alteraciones histológicas de una nueva enfermedad
por Nacobbus aberrans: Tovar-Soto et al.
Tabla 1. Distribución e Incidencia de la enfermedad conocida como “Grano del betabel”
(Beta vulgaris L.) causada por el nematodo falso agallador Nacobbus aberrans en el Valle
de Tepeaca, Puebla, México
Incidencia
Nº campo
Localidad
Municipio
enfermedad (%)
13
Carretera Acatzingo
Acatzingo
0
19
Santa María Actipan
Acatzingo
0
21
Palmarito
Quechulac
100
25
Palmarito
Quecholac
66
27
Adolfo López Mateos
Palmar de Bravo
11
29
Santa Cruz Manjarréz
Palmar de Bravo
86
31
San José Tuzuapan
Quecholac
12
37
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
32
39
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
20
43
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
11
46
Progreso de Juárez
Acatzingo
0
52
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
0
53
Ejido San Mateo Parras
Los Reyes de Juárez
0
56
Ejido San Mateo Parras
Los Reyes de Juárez
0
60
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
0
62
Ejido San Mateo Parras
Los Reyes de Juárez
0
63
Ejido San Mateo Parras
Los Reyes de Juárez
0
74
Adolfo López Mateos
Palmar de Bravo
28
75
Adolfo López Mateos
Palmar de Bravo
57
84
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
0
90
Ejido Santiaguito
Los Reyes de Juárez
0
97
Toluquilla
Quecholac
0
111
Adolfo López Mateos
Palmar de Bravo
0
112
San José Tuzuapan
Quecholac
6
113
San José Tuzuapan
Quecholac
43
114
San José Tuzuapan
Quecholac
0
115
Adolfo López Mateos
Palmar de Bravo
93
116
Adolfo López Mateos
Palmar de Bravo
21
193
Distribución, incidencia y alteraciones histológicas de una nueva enfermedad
por Nacobbus aberrans: Tovar-Soto et al.
194
Fig. 1. Agallas y lesiones tipo grano causadas por N. aberrans en la raíz de betabel (Beta vulgaris L.) y microfotografías de cortes histológicos de las agallas en la raíz principal, lesiones tipo grano en la cabeza de la raíz y raíces sin
lesiones (testigo) teñidas con fucsina-verde rápido. A) Agallas en la raíz principal. B) Lesiones tipo grano en la cabeza
de la raíz. C) Hembra madura al hacer un corte con bisturí de una lesión tipo grano. D) Corte transversal de la raíz
principal (testigo). E) corte transversal de raíz principal mostrando un sincitio. F) Corte transversal de la raíz principal
mostrando un sincitio y una hembra madura con masa de huevos. G) Corte trasversal de la cabeza de la raíz (testigo).
H) Corte longitudinal de la cabeza de la raíz (testigo). I) Corte trasversal de la lesión tipo grano mostrando un juvenil
en una cavidad. J) Corte longitudinal de la lesión tipo grano mostrando cavidades con restos de nematodo. K) Corte
longitudinal de la lesión tipo grano mostrando una hembra madura, al lado una lesión atípica. L) Corte trasversal de la
lesión tipo grano mostrando una hembra madura con masa de huevos. Ac=Anillo de crecimiento, Ca= Cavidad, Cv=
Cilindro vascular, F= Floema, H= Hembra madura, L=Lignificación, La= Lesión atípica, Lg= Lesión tipo grano, Mh=
Masa de huevos, N= Nematodo, Nu= Núcleo, Pa= Parénquima de almacenamiento, Pe= Peridermis, Sc= Sincitio, X=
Xilema.
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NEMATROPICA Vol. 42, No. 2, 2012
tiene amplia distribución y alta incidencia en varios de
los municipios que conformaron la zona de estudio, lo
que ocasiona pérdidas económicas de consideración no
solo en el rendimiento del cultivo, sino también en la
pérdida de su valor comercial como hortaliza, ya que
al presentar lesiones en la cabeza de la raíz demerita su
valor en el mercado (Campbell y Madden, 1990; MoraAguilera, 1997). Este problema es de tal magnitud que
las parcelas en donde la incidencia de la enfermedad
es alta, no son cosechadas, lo que constituye un grave
riesgo fitosanitario para otras hortalizas cultivadas en
la zona, ya que las plantas infectadas son fuente de
inoculo permanente para éstas (Schuster y Thorne,
1956; Schuster et al., 1965; Inserra et al., 1985; Doucet
y De Ponce de León, 1985; De Ponce de León y Doucet,
1989; De la Jara et al., 1990; Doucet et al., 1994; Doucet
et al., 1997; Manzanilla-López et al., 2002; Tovar-Soto,
2009; Tordable et al., 2010).
Naccobus aberrans induce normalmente la
formación de agallas en las raíces de muchas especies
cultivadas (jitomate (Solanum lycopersicon L.), chile
(Capsicum annuum L.), frijol (Phaseolus vulgaris L.),
papa (Solanum tuberosum L.), remolacha (Beta vulgaris
L.), espinaca (Espinacea oleracea L.), berenjena
(Solanum melongena L.) (Schuster et al., 1965; Clark,
1967; Jones y Payne, 1977; Quimi, 1981; Inserra et al.,
1983; Castillo y Marbán-Mendoza, 1984; Inserra et
al., 1985; Carrillo et al., 1988; Jatala y Haddad, 1992;
Doucet et al., 1997; Manzanilla-López et al. 2002;
Vovlas et al., 2007; Martínez-Fuentes et al., 2010) y de
una gran cantidad de malezas donde destacan: verdolaga
(Portulaca oleraceae L.), malva (Malva parviflora
L.), quelite (Quenopodium album L.), quintonil
(Amaranthus hybridus L.), cardo ruso (Salsola kali L.),
(Symbrium irio L.), (Aspergula arvensis L.), Opuntia
(Opuntia tortispina Nutt.), (Coriphantha vivipara
Nutt.), (Kochia scoparia L.) (Schuster y Thorne, 1956;
Schuster et al., 1965; De Ponce de León y Doucet,
1989; Tovar et al., 1990; Doucet et al., 1994; Doucet
et al., 1997; Manzanilla-López et al., 2002; Tordable et
al., 2010). En la mayoría de estas plantas N. aberrans
induce la formación de sincitios con formas y tamaños
muy diversos, la ubicación principal de estos sitios de
alimentación es el cilindro vascular, aunque también se
ha documentado la invasión de otros tejidos (Schuster et
al., 1965; Dropkin, 1969; Jones y Payne, 1977; Jones,
1981; Inserra et al., 1983; Castillo y Marbán-Mendoza,
1984; Endo, 1987; Carrillo et al., 1988; De Ponce de
León y Doucet, 1989; Finetti, 1990; Tovar et al., 1990;
Doucet et al., 1994; Doucet et al., 1997; ManzanillaLópez et al., 2002; Doucet et al., 2007; Vovlas et al.,
2007; Martínez-Fuentes et al., 2010; Tordable et al.,
2010).
La presencia de J3/J4 en cavidades ubicadas
principalmente en la peridermis y corteza, aunque hay
quienes mencionan que algunas veces se extienden
también hacia el cilindro vascular, lo que ha sido
documentado en jitomate, remolacha, papa, chile,
frijol, previo a la formación del sincitio (Clark, 1967;
Quimi, 1981; Inserra et al., 1983; Castillo y MarbánMendoza, 1984; Inserra et al., 1985; Finetti, 1990;
Jatala y Haddad, 1992; Doucet et al., 1997; ManzanillaLópez et al., 2002; Vovlas et al., 2007; MartínezFuentes et al., 2009). Algunos estudios mencionan que
la formación de cavidades, delimitan a los estadios
juveniles y está relacionada con la respuesta de defensa
de la planta ante el ataque del nematodo en reacciones
de incompatibilidad (Martínez-Fuentes et al., 2009).
En este estudio también se observó que cuando las
hembras maduras se alojan en el parénquima de reserva
de esta raíz de almacenamiento, inducen lesiones
similares a lo que parece un sincitio; sin embargo, las
características de esas lesiones no corresponden con
las fundamentales de éste (multinucleado, citoplasma
denso y granuloso, disolución y engrosamiento de
paredes celulares, hipertrofia e hiperplasia) (Schuster
et al., 1965; Clark, 1967; Dropkin, 1969; Jones y
Payne, 1977; Jones, 1981; Inserra et al., 1983; Castilo
y Marbán-Mendoza, 1984; Mundo-Ocampo, 1985;
Endo, 1987; Manzanilla-López et al., 2002; Vovlas et
al., 2007; Martínez-Fuentes et al., 2010; Tordable et al.,
2010).
En base a los resultados obtenidos en el presente
estudio, aún no es posible explicar porque el nematodo
prefiere albergarse en la cabeza de la raíz de esta
hortaliza (Fig, 1B, C). Se desconoce si factores como
la alta densidad del nematodo en el suelo, o si alguna
fase infectiva específica del mismo tiene la capacidad
para penetrar directamente en esa zona de la raíz.
Se ha reportado que la fisiología de la planta y el
fotoperiodo tienen injerencia en el crecimiento de las
raíces de almacenamiento y podrían tener algún efecto
en la inducción de esta enfermedad (Esau, 1982;
Manzanilla-López, 2010). En México, el único reporte
de una enfermedad similar causada por nematodos es la
conocida como “Mezquino de la papa” ocasionada por
especies del género Meloidogyne en tubérculos (SosaMoss, 1988; Tovar-Soto, 1994; Tovar-Soto et al., 1997).
El presente estudio mostró algunos aspectos
importantes sobre la distribución e incidencia de la
enfermedad “Grano del betabel”en la zona hortícola del
Valle de Tepeaca, Puebla; asimismo, puso de manifiesto
que tanto en las agallas de la raíz principal como en
las lesiones tipo grano N. aberrans completa su ciclo,
ya que en ambos casos hubo hembras con masas de
huevos.
AGRADECIMIENTOS
Al la Secretaria de Investigación y Posgrado del IPN
por haber brindado el apoyo económico en el proyecto
SIP 20091165. A la Biól. Alicia Carvajal Sandoval por la
orientación para realizar el estudio histológico. El primer
autor es becario COFAA-IPN.
Distribución, incidencia y alteraciones histológicas de una nueva enfermedad
por Nacobbus aberrans: Tovar-Soto et al.
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Received:
Accepted for publication:
15/XI/2011
Recibido:
Aceptado para publicación:
1/V/2012