IMPORTANCIA DE LAS FUENTES MARINAS EN LA DIETA
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IMPORTANCIA DE LAS FUENTES MARINAS EN LA DIETA DE LA RATA INTRODUCIDA (Rattus rattus) EN DOS ISLAS DEL GOLFO DE CALIFORNIA A TRAVÉS DEL ANÁLISIS DE ISÓTOPOS ESTABLES TESIS QUE PRESENTA MARLENNE ADRIANA RODRIGUEZ MALAGON PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS Xalapa, Veracruz, México 2009 Aprobación final del documento final de tesis de grado: “Importancia de las fuentes marinas en la dieta de la rata negra introducida (Rattus rattus) en dos islas del Golfo de California a través del análisis de isótopos estables.”___________________________________________________________ Nombre Firma Director Dr. Luis Gerardo Herrera Montalvo ________________________ Comité Tutorial Dra. Carolina Valdespino Quevedo ________________________ Jurado Dr. David Aurioles Gamboa ________________________ Dr. Luis Zambrano González ________________________ Dr. Alberto González Romero ________________________ 2 DECLARACIÓN Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación contenido en esta tesis fue efectuado por Marlenne Adriana Rodríguez Malagón como estudiante de la carrera de Maestría en Ciencias entre agosto de 2006 y agosto del 2009, bajo la supervisión del Dr. Luís Gerardo Herrera Montalvo. Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro. Candidato: _____________________________ Director de tesis: _____________________________ 3 DEDICATORIA A mi madre y a mi negro… 4 AGRADECIMIENTOS Quiero agradecer a tantas personas que no sé por donde empezar. Comenzaré por mi familia: mi madre Martha Malagón, mi hermana Martha Rodríguez y mis hermosas sobrinas Renne y Luna a quienes extrañé durante los años que viví en Xalapa y las que siempre han tenido fe en mi. A mi “padre” de tesis, el Dr. Luis Gerardo Herrera Montalvo, quien confió en mí aún sin conocerme y me aguantó y me enseñó mucho. A la Dra. Carolina Valdespino, quien además de mi maestra se volvió mi amiga y siempre estuvo conmigo. Al Dr. Vinicio Sosa por ayudarme de la manera más noble y desinteresada. A los demás miembros de mi comité y a mis revisores externos por los consejos otorgados. A CONACYT por haberme dado la oportunidad de hacer un posgrado y al INECOL por darme la oportunidad de hacerlo ahí. Al Grupo de Ecología y Conservación de Islas, A.C., no sólo por patrocinarme las salidas de campo, sino por ser mis amigos y mis compañeros de carrera. Al Ric y a Jorge por ayudarme en todas las salidas de campo. A Araceli por la paciencia y el apoyo. A Alfonso por su confianza incondicional. A la Dra. María Luisa Martínez encargada del Departamento de Ecología Funcional del INECOL por permitirme usar las instalaciones del laboratorio de ecología vegetal para la preparación de muestras. Al proyecto de investigación CONACYT no. 43343 a nombre del Dr. Herrera por el apoyo en el pago de los análisis isotópicos. Al Instituto Leibniz de Investigación Zoológica y Vida Silvestre de Berlín, y al Dr. Chris Voigt por permitirme usar sus instalaciones durante la elaboración de la tesis. A Pierre y Ale Valencia por ayudarme con los trámites de titulación. Por último quiero agradecer a toda la banda xalapeña por haber sido súper chida conmigo y adoptarme, y a Alejandro, por compartir la maestría conmigo y ayudarme a ver la vida de otro modo… 5 ÍNDICE RESUMEN……………………................................................................................................... 11 1. INTRODUCCIÓN.................................................................................................................. 12 1.1. Problemática de las especies invasoras .................................................................................. 12 1.2. Efecto de las ratas introducidas en ecosistemas insulares...................................................... 14 1.3. Respuesta de algunos grupos a las erradicaciones de ratas.................................................... 16 1.4. Isótopos y sus elementos ........................................................................................................ 17 1.5. Ventajas y desventajas del análisis de isótopos estables en las reconstrucciones de dietas animales......................................................................................................................................... 18 1.6. Segregación isotópica entre ambientes marinos y terrestres .................................................. 20 2. ANTECEDENTES ................................................................................................................. 23 2.1. Descripción de la especie Rattus rattus.................................................................................. 24 3. JUSTIFICACIÓN .................................................................................................................. 25 4. OBJETIVO GENERAL ........................................................................................................ 27 4.1. Objetivos Específicos............................................................................................................. 27 5. HIPÓTESIS ........................................................................................................................... 28 6. MÉTODO................................................................................................................................ 29 6.1. Descripción del área de estudio.............................................................................................. 29 6.2. Trabajo de campo ................................................................................................................... 34 6.3. Análisis de muestras............................................................................................................... 40 6.4. Análisis de datos..................................................................................................................... 41 7. RESULTADOS....................................................................................................................... 45 7.1. Farallón de San Ignacio.......................................................................................................... 48 7.2. San Pedro Mártir .................................................................................................................... 51 7.3. Contenidos estomacales ......................................................................................................... 55 7.4. Análisis isotópico ................................................................................................................... 58 8. DISCUSIÓN............................................................................................................................ 75 8.1. Proporción sexualy morfometría de las ratas ......................................................................... 75 8.2. Contenidos estomacales ......................................................................................................... 77 8.3. Análisis isotópico ................................................................................................................... 77 8.5. Comparación entre la dieta de las ratas de FSI y SPM .......................................................... 79 9. CONCLUSIONES.................................................................................................................. 81 10. LITERATURA CITADA .................................................................................................... 83 Apéndice I. Listado de especies terrestres y marinas reportadas en la isla Farallón de San Ignacio........................................................................................................................................... 89 Apéndice II. Listado de especies terrestres reportadas en la isla San Pedro Mártir..................... 90 Apéndice III. Listado de especies marinas reportadas en la isla San Pedro Mártir ..................... 96 6 LISTA DE CUADROS Cuadro 1. Listado de las aves marinas anidantes en el área de estudio y su estatus de protección legal en México………………………………………………………………………………… 33 Cuadro 2. Número de colectas de fuentes marinas y terrestres presentes en las islas SPM y FSI separadas por mes de captura…………………………………………………………………... 45 Cuadro 3. Comparaciones entre esfuerzo y éxito de captura, demografía y medidas morfométricas estándares entre los individuos de R. rattus capturados en la costa y en la meseta de las islas FSI y SPM en los meses de abril, julio y octubre de 2007………………………… 47 Cuadro 4. Resultados de la prueba de Tukey HSD con el peso de los roedores de FSI como variable de respuesta…………………………………………………………………………… 48 Cuadro 5. Medidas morfométricas estándares de las ratas adultas capturadas en FSI separados en función del mes de captura………………………………………………………………….. 49 Cuadro 6. Resultados de la prueba de Tukey HSD con el peso de los roedores de SPM como variable de respuesta…………………………………………………………………………… 52 Cuadro 7. Elementos identificados dentro de los estómagos revisados y su clasificación en grupos………………………………………………………………………………………….. 55 Cuadro 8. Frecuencias de los grupos identificados en los contenidos estomacales de R. rattus provenientes de FSI y de SPM en las temporadas de julio y octubre de 2008………………… 56 Cuadro 9. Número de muestras analizadas isotópicamente…………………………………. 58 Cuadro 10. Composición isotópica promedio para los individuos de R. rattus colectados en FSI y SPM…………………………………………………………………………………………. 59 Cuadro 11. Valores isotópicos promedio (± desv. estándar) de las fuentes marinas y terrestres encontradas en las islas FSI y SPM……………………………………………………………. 61 Cuadro 12. Valores de P obtenidos de la prueba de Tukey HSD hecha con los valores isotópicos de C y N para las fuentes compartidas entre FSI y SPM…………………………………….… 62 Cuadro 13. Valores isotópicos (media ± desviación estándar) de los roedores capturados en FSI……………………………………………………………………………………………… 63 Cuadro 14. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus colectadas en FSI, estimadas a partir de ISOSOURCE………………………………………………………. 66 Cuadro 15. Concentraciones promedio (%) de C y N de las fuentes usadas en las reconstrucciones individuales hechas en IsoCons……………………………………………... 67 7 Cuadro 16. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en FSI, estimadas a partir de IsoCons……………………………………………. 67 Cuadro 17. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en FSI, estimadas a partir de IsoError……………………………………………. 69 Cuadro 18. Valores isotópicos (media ± desviación estándar) de los roedores capturados en SPM……………………………………………………………………………………………. 70 Cuadro 19. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en SPM estimadas a partir de ISOSOURCE………………………………………73 Cuadro 20. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en SPM, estimadas a partir de la matriz M-P……………………………………... 74 8 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Reporte de especies de vertebrados que han sido afectados por Rattus exulans, R. norvergicus y R. rattus………………………………………………………………………… 16 Figura 2. Ejemplo de la segregación isotópica que existe entre algunos grupos susceptibles a la depredación de ratas………………………………….………………………………………… 22 Figura 3. Perfil de la isla Farallón de San Ignacio……………………………………………. 30 Figura 4. Perfil de la isla San Pedro Mártir…………………………………………………… 32 Figura 5. Localización geográfica de las islas San Pedro Mártir y Farallón de San Ignacio … 32 Figura 6. Zonas de colecta de R. rattus y de sus posibles presas………………………………35 Figura 7. Zonas de colecta de R. rattus en SPM durante tres temporadas de muestreo…….… 37 Figura 8. Zonas de colecta de R. rattus y de sus fuentes alimenticias potenciales durante abril y octubre del 2007……………………………………………………………………………….. 38 Figura 9. Zonas de colecta de R. rattus y de sus fuentes alimenticias potenciales durante julio del 2007……………………………………………………………………………………………. 39 Figura 10. Número de colectas en FSI durante los meses de abril y julio de 2007…………… 46 Figura 11. Número de colectas en SPM durante los meses de abril, julio y octubre de 2007… 46 Figura 12. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud total y la longitud de cola de los individuos adultos de R. rattus capturados en FSI en abril y en julio de 2006..………………. 49 Figura 13. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud de pata y la longitud de oreja de los individuos adultos de R. rattus capturados en FSI en abril y en julio de 2006……………..…. 50 Figura 14. Gráfica de cajas y bigotes para el peso de los individuos adultos de R. rattus capturados en FSI en abril y en julio de 2006…………………………………………………. 50 Figura 15. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud total y la longitud de pata de los individuos adultos de R. rattus capturados en SPM separados en función de su sexo………… 53 Figura 16. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud de cola y la longitud de oreja de los individuos adultos de R. rattus capturados en SPM…………………………………………… 53 Figura 17. Gráfica de cajas y bigotes para el peso de los individuos adultos de R. rattus capturados en SPM separados en función del sexo de los individuos, del mes y del hábitat de captura………………………………………………………………………………………….. 54 Figura 18. Frecuencia de aparición de las fuentes alimenticias identificadas en los contenidos estomacales de R. rattus en FSI durante julio de 2007………………………………………… 56 9 Figura 19. Frecuencia de aparición de las fuentes alimenticias identificadas en los contenidos estomacales de R. rattus en SPM durante julio de 2007………………………………………. 57 Figura 20. Frecuencia de aparición de las fuentes alimenticias identificadas en los contenidos estomacales de R. rattus en SPM durante octubre de 2007……………………………………. 57 Figura 21. Comparación isotópica de R. rattus en las islas FSI y SPM………………………. 59 Figura 22. Gráfica de cajas y bigotes de los valores isotópicos de R. rattus de las islas FSI y SPM……………………………………………………………………………………………. 60 Figura 23. Comparación de los valores promedio de varios grupos taxonómicos colectados en dos islas del Golfo de California………………………………………………………………. 61 Figura 24. Distribución de los valores individuales de δ13C y δ15N de los roedores colectados en FSI durante 2007, respecto a sus fuentes alimenticias potenciales marinas y terrestres………. 63 Figura 25. Análisis cluster de las ratas de los grupos 1, 2 y 4 de FSI generado con los datos individuales obtenidos a partir de IsoCons…………………………………………………….. 68 Figura 26. Análisis cluster de las ratas del grupo 3 de FSI generado con los datos individuales obtenidos a partir de IsoCons…………………………………………………………………... 68 Figura 27. Distribución de los valores individuales de δ13C y δ15N de los roedores colectados en SPM durante 2007, respecto a sus fuentes alimenticias potenciales marinas y terrestres…….. 70 Figura 28. Análisis cluster de las ratas del grupo 1 (costa) de SPM generado con los datos individuales obtenidos a partir de la matriz M-P………………………………………………. 73 Figura 29. Análisis cluster de las ratas del grupo 2 (meseta) de SPM generado con los datos individuales obtenidos a partir de la matriz M-P………………………………………………. 74 10 RESUMEN Evaluar la dieta de la fauna exótica es importante para entender su papel ecológico dentro de las comunidades que están invadiendo. De manera particular, los roedores exóticos son de los mamíferos invasores más dañinos del mundo. En las islas Farallón de San Ignacio y San Pedro Mártir del Golfo de California, se introdujo rata negra (Rattus rattus) durante las extracciones de guano del siglo XIX. Ambas islas son parte de la red de áreas naturales protegidas de la región y son consideradas importantes refugios de diversas especies marinas y terrestres —principalmente aves marinas y reptiles—. En abril, julio y octubre de 2007 se colectó tejido muscular de rata negra y de sus fuentes alimenticias potenciales y se analizó su composición isotópica de C y N. También se colectaron y analizaron contenidos estomacales de rata. Se aprovechó la segregación isotópica natural existente entre los ambientes marinos y terrestres para hacer inferencias acerca de la alimentación del roedor en dos hábitats distintos: costa y meseta. El análisis conjunto de los contenidos estomacales y los isótopos estables permitió identificar a las fuentes alimenticias con mayores contribuciones a la dieta del roedor. Se usaron modelos mixtos de múltiples fuentes para conocer las contribuciones individuales de dichas fuentes a los tejidos de la rata. A diferencia de los métodos convencionales, el análisis de isótopos estables brinda una medida integrada de las contribuciones y asimilaciones provenientes de las distintas fuentes de alimento en el consumidor. En FSI los grupos más susceptibles a la depredación de la rata negra fueron aves marinas, invertebrados terrestres, invertebrados marinos y algas. En SPM fueron plantas terrestres, aves marinas, invertebrados terrestres, invertebrados marinos y algas. Con este estudio se confirma la depredación de aves marinas por parte de la rata negra en las islas SPM y FSI y se justifica por completo la erradicación de ratas que sucedió en otoño de 2007. Ambos métodos utilizados revelaron la importancia de esta fuente para el mantenimiento de las poblaciones insulares del roedor. Un análisis cluster de los datos demostró que el 90.4% de las ratas analizadas en FSI usaba a las aves marinas como su principal fuente alimenticia. En SPM a diferencia de FSI, la tendencia general de los roedores fue una dieta mas diversificada con porcentajes de contribución muy similares entre las fuentes. Los reptiles de SPM y FSI no fueron depredados por la rata negra durante el periodo que abarca este estudio. Sin embargo esto no quiere decir que todas las especies de reptiles presentes en estas islas estén o hayan estado exentas de sus efectos espacial o temporalmente. Las comparaciones isotópicas hechas permitieron saber la importancia que tienen las fuentes de origen marino en la dieta del roedor. El análisis comparativo entre los dos ecosistemas insulares, con componentes biológicos y topográficos distintos, sugiere que la mayor superficie terrestre de SPM y la presencia de las plantas dentro de ésta, hizo que la red de presas disponibles para las ratas fuera más compleja y diversa. Aunque las ratas fueron erradicadas de ambas islas en el 2007, el presente estudio se vuelve una oportunidad de conocer a los grupos nativos que fueron más susceptibles a su depredación y de evaluar la adaptación de estos roedores a los ecosistemas áridos de la región. 11 1. INTRODUCCIÓN Evaluar las variaciones estacionales en la dieta de la fauna exótica es importante para entender su papel ecológico en las comunidades que invaden. El caso particular de los roedores introducidos en ecosistemas insulares es bien conocido. Éstos son llevados a las islas de manera accidental donde se convierten en una de las principales amenazas para la biodiversidad local (Towns et al. 2006). Las islas del Golfo de California son importantes sitios de anidamiento de varias especies de aves marinas, algunas de ellas en peligro de extinción (SEMARNAP 2000). En algunas de estas islas hay presencia de roedores introducidos como la rata negra (Rattus rattus). El presente estudio tuvo como meta cuantificar el impacto de la rata negra sobre las poblaciones de aves marinas en las islas San Pedro Mártir (SPM) y Farallón de San Ignacio (FSI). Para ello, se cuantificó la importancia de las aves marinas en la alimentación de las ratas mediante el análisis de isótopos estables de C y N. 1.1. Problemática de las especies invasoras “Donde quiera que la gente colonice, se esparcirán organismos exóticos, muchos de los cuales se convertirán en pestes.” Towns et al. 2006. A lo largo de la historia del hombre muchas plantas y animales que le han acompañado en su recorrido han colonizado los nuevos ambientes a los que han sido llevados. El caso de los mamíferos ha sido bien documentado. Ratones, ratas, conejos, gatos, cerdos, borregos y cabras se han establecido a lo largo del mundo y han causado serias destrucciones de hábitat (Myers et al. 2000, Stapp 2002). Según la base de datos Global de las Especies Invasoras, a cargo del Grupo de Especialistas sobre Especies Invasoras de la IUCN, 33 de las 100 especies invasoras más dañinas del mundo son mamíferos (GISDb 2006). De manera general, a las especies invasoras se les considera la segunda causa más importante para la pérdida de la diversidad biológica después de la pérdida de hábitat (Courchamp et al. 2003). De acuerdo con Ebenhard (1988), las especies invasoras pueden afectar a las especies nativas en uno o más aspectos distintos. Éstas pueden: ( 1 ) afectar a poblaciones de plantas y a los animales que dependen de ellas; ( 2 ) ser depredadores de especies nativas; ( 3 ) competir con las especies 12 nativas por los recursos locales; ( 4 ) dispersar micro y macroparásitos dentro de las poblaciones nativas; ( 5 ) inducir cambios genéticos a las poblaciones nativas a través de la hibridación; ( 6 ) convertirse en presas de los depredadores nativos (Courchamp et al. 2003). Además de estos efectos directos, las especies invasoras acarrean numerosos efectos indirectos que pueden ocasionar cambios dramáticos en las comunidades y en los ecosistemas que invaden (Samaniego et al. 2008). Cuando las especies invasoras colonizan ecosistemas insulares sus efectos son aún más graves. Las poblaciones insulares son particularmente vulnerables debido a que sus oportunidades de dispersión son limitadas y a que en sus procesos evolutivos no contaron con la presencia de estas especies. Esto ocasiona que no cuenten con medios de defensa contra ellas o con respuestas adaptativas rápidas que les permitan hacerle frente a las especies invasoras, por lo que se convierten en presas fáciles para éstas (e.g. plantas insulares altamente palatables, sin espinas o toxinas que las protejan de la herbivoría; aves y/o mamíferos que no responden a sonidos u olores extraños y que no protegen a sus crías o a ellos mismos de los depredadores invasores, Courchamp et al. 2003). Aproximadamente el 75% de las extinciones animales a nivel mundial han ocurrido en islas, y la mayoría de éstas, incluyendo la extinción de más de la mitad de las especies de aves acuáticas, fueron causadas por especies introducidas (Samaniego et al. 2008). En respuesta a dichas pérdidas ha habido muchos intentos por erradicar a las especies invasoras donde quiera que sea posible. Cada vez se han desarrollado más métodos y se han hecho más efectivos, ya sea para la remoción de grandes herbívoros como vacas o cabras, o para roedores (Towns et al. 2006). La cacería y el envenenamiento han sido unos de los métodos más usados (Myers et al. 2000), y gracias a ellos se han podido recuperar varias poblaciones nativas en declive y se han reestablecido varias especies amenazadas (Stapp 2002, Towns et al. 2006). Sin embargo, antes de realizar cualquier esfuerzo de erradicación o de control, es necesario contar con los estudios necesarios que evalúen el verdadero daño que las especies invasoras causan en los ecosistemas en los que se encuentran. En la medida que se desarrollen estudios más precisos seremos capaces de entender mejor los procesos ecológicos que han sido interrumpidos o alterados y de contrarrestar el daño que estas especies causaron. 13 1.2. Efecto de las ratas introducidas en ecosistemas insulares Se conocen cerca de 2,000 especies de roedores en todo el mundo, pero muy pocas de ellas son conocidas como plagas que directa o indirectamente afectan el bienestar de los humanos. A nivel global se reconocen a cuatro especies que son consideradas como las más dañinas: Mus musculus y tres especies del género Rattus: R. rattus, R. norvergicus y R. exulans. Incluso hay quienes estiman que estas cuatro especies han alcanzado el 90% de las islas del mundo y se encuentran dentro de los mamíferos invasores más exitosos. A las tres especies de rata se les considera responsables del 40–60% de todas las extinciones de aves y reptiles en los últimos siglos (King 1984, Atkinson 1985). De estas especies R. rattus es la que se asocia a un mayor número de extinciones, y es la única asociada con declives poblacionales de marsupiales endémicos y con extinciones de roedores y de murciélagos (Towns et al. 2006). Sin embargo, demostrar los efectos de la invasión de las ratas puede ser problemático. Éstas no pueden ser introducidas deliberadamente en un sitio sólo para ver sus efectos en el ecosistema local, por lo que se han tenido que buscar alternativas. El enfoque más usado ha sido evaluar la respuesta de las especies nativas a la remoción de las ratas, por lo que las erradicaciones muchas veces han sido vistas como experimentos grandes y costosos, aunque carezcan de los controles necesarios (Towns et al. 2006). Algunos ejemplos de erradicaciones exitosas en islas son los casos de Nueva Zelanda y de Canadá en las que Rattus rattus y R. norvergicus fueron exterminadas de las islas junto con otras especies invasoras (Myers et al. 2000). Sin embargo, cualquier propuesta de erradicar una especie exótica puede llegar a ser controversial (Stapp 2002, Towns et al. 2006). En el caso de las ratas, en algunos países se ha argumentado que éstas poseen un valor cultural y/o histórico y que deberían ser dejadas en paz, mientras que la contraparte de la sociedad señala que sería irresponsable dejarlas por más tiempo. Una de los mayores argumentos de los grupos que las protegen es la falta de evidencia que indique el daño que éstas causan a las plantas o a los animales nativos. Dicha evidencia es difícil de conseguir cuando las especies nativas ya han desaparecido del sitio o se han reducido considerablemente sus números, por lo que se han tenido que desarrollar alternativas para medir sus efectos a pesar de las dificultades que se presentan al trabajar en la escala de isla. Además de los reportes anecdóticos del declive de especies nativas después de las invasiones, los efectos de las ratas han sido evaluados con análisis de dieta, comparaciones de la distribución de la rata y de sus presas a través del tiempo y del espacio, comparaciones de la biota entre islas cercanas con y sin ratas, 14 encierros a prueba de ratas, reducciones localizadas de la población de roedores, videos de vigilancia y las respuestas de las especies residentes después de la remoción de éstas (Towns et al. 2006). Towns et al. (2006) después de una revisión extensa agruparon los efectos de las ratas sobre las especies nativas en cuatro categorías: reclutamiento suprimido, cuando las semillas, las plántulas, los huevos o los juveniles son impactados lo suficiente como para producir que la población se forme principalmente por adultos; poblaciones suprimidas, cuando las densidades poblacionales son más bajas de lo esperado pero el periodo de vida que se ve afectado no se encuentra bien identificado; declives catastróficos, cuando la reducción en la población es tan severa que existen altas probabilidades de extinción; y extinción, local o de toda la especie. Según dicha revisión, las siguientes son las especies y los gremios más afectados por la depredación de Rattus spp.: 1. Vulnerables a las tres especies de ratas: plantas con frutos carnosos y/o frutos con semillas comestibles, o con inflorescencias de olores agradables o con sistemas reproductivos dióicos o plantas dependientes de los efectos de las aves marinas como suelos enriquecidos o suelos abiertos y perturbados; invertebrados terrestres no voladores, especialmente los de cuerpo alargado y nocturnos que habitan en el suelo; anfibios y reptiles nocturnos que habitan en el suelo, de densidades poblacionales bajas, ovíparos que ponen sus huevecillos entre las rocas; pequeñas aves terrestres de vuelo bajo y las que anidan en el suelo o en grietas cerca del nivel del suelo; aves marinas pequeñas (<250 g) que anidan en madrigueras o sobre el suelo. 2. Vulnerables a R. norvergicus y R. rattus adicionalmente a los mencionados arriba: aves pequeñas que anidan en el suelo incluyendo a las buenas voladoras, las aves marinas como petreles y otros procelariformes; roedores pequeños que viven en el suelo. 3. Vulnerables sólo a R. norvergicus además de los mencionados arriba: aves marinas con peso corporal entre 250-750 g. 4. Vulnerables a R. rattus además de los mencionados arriba: reptiles diurnos que habitan en el suelo, algunas serpientes; aves pequeñas arbóreas, especialmente paserinas y pericos que anidan en huecos de árboles; marsupiales pequeños y murciélagos que habitan y/o se alimentan en el suelo. 15 Figura 1. Reporte de especies de vertebrados que han sido afectados por Rattus exulans (n=28), R. norvergicus (n=45) y R rattus (n=60). Supresión indica la falta de reclutamiento en la población; extinción se refiere a total o local; - inferida se basa en datos acerca de su distribución, y - observada se basa en datos de invasiones comprobadas (traducida de Towns et al. 2006). 1.3. Respuesta de algunos grupos a las erradicaciones de ratas La respuesta de los invertebrados a las erradicaciones de ratas no ha sido bien documentada. En Nueva Zelanda (NZ) se reportó un incremento en las capturas de ortópteros no voladores y de arañas después de que éstas fueron removidas de una de sus islas (Green 2002). En el caso de las plantas, sus respuestas parecen reflejar los efectos combinados de la vulnerabilidad de las semillas y de las plántulas, así como su potencial reproductivo (Towns et al. 2006). Algunas especies de lagartijas responden rápidamente a la erradicación. En NZ, las capturas de escincos y geckos aumentaron un 30% después de la erradicación de ratas en la isla Korapuki, y después de 15 años sin ratas sus avistamientos eran comparables con sitios donde éstas nunca habían existido. Por su parte, las aves marinas tienen respuestas muy diferentes. En varias islas de NZ éstas incrementaron su reclutamiento después de que las ratas fueron eliminadas; sin embargo en otras islas no hubo cambios apreciables en su abundancia después de varios años de la salida de las ratas. La respuesta de las aves terrestres a la erradicación de las ratas es en ocasiones muy complicada. La presencia de otras especies de depredadores, las actividades de manejo que existan en el área, o incluso la sucesión del bosque pueden influenciar su 16 recuperación, por lo que el efecto aislado de las ratas sobre éstas es muy difícil de separar (Towns et al. 2006). En el caso de las serpientes no hay mucha información al respecto. Existe el caso de la serpiente de Antigua (Alsophis antiguae) que se encontró con poblaciones bajas y marcas de mordeduras de rata en el cuerpo. Después de que éstas fueron erradicadas, aumentó su tamaño poblacional y no se registraron serpientes con nuevas marcas dentales (Towns et al. 2006). 1.4. Isótopos y sus elementos Los isótopos son formas de un elemento que difieren en el número de neutrones del núcleo. Esta diferencia de neutrones genera que cambie ligeramente el comportamiento químico de los átomos, pero estas diferencias son tan pequeñas que se mantienen prácticamente idénticas entre sí. Dentro de las reacciones químicas la verdadera diferencia entre los elementos se da en el número de protones y electrones que éstos poseen. Los electrones con sus cargas negativas son los encargados de crear uniones entre átomos y de balancear el número de cargas positivas de los protones en el núcleo. La función de los neutrones es en cambio, crear estabilidad dentro del núcleo al mantener a los protones, formas eléctricamente cargadas que se repelen unas a otras, a una distancia prudente entre sí. El tener un número igual o mayor de neutrones que de protones genera que los isótopos y los elementos sean estables en el tiempo (Fry 2006). La palabra isótopos en sí hace relación a la tabla periódica de elementos y se refiere a que los isótopos de un elemento usan el mismo (iso) espacio (topos) dentro de ésta. Es decir, todos los isótopos de un elemento se encuentran representados dentro del mismo espacio físico de la tabla. Este término fue usado por primera vez de manera formal por Frederick Soddy en un discurso que dio ante la Brittish Royal Society en 1913. Él fue uno de los primeros en sospechar la presencia de los isótopos y ganó el Premio Nobel de Química en 1921 por sus investigaciones acerca de su origen y naturaleza (Fry 2006). Hoy en día se sabe que todos los elementos tienen varias formas isotópicas, y que su síntesis sucedió hace billones de años atrás, cuando la gran explosión que formó el universo formó también los átomos y a sus isótopos. Se crearon las formas “pesadas” y “livianas” de los átomos y hoy en día son usadas para rastrear algunos de los procesos ecológicos más complejos. Dentro de la fisiología vegetal las proporciones isotópicas de carbono (13C/12C), nitrógeno (15N/14N) e 17 hidrógeno (1H/2H) se usan rutinariamente para evaluar la capacidad fotosintética, para medir el balance de agua y para localizar las fuentes de nitrógeno de las plantas. En la fisiología animal las proporciones isotópicas se usan para reconstruir dietas, para el seguir movimientos de los animales, para evaluar su condición fisiológica y para determinar el destino de los nutrientes asimilados por un animal, entre otras cosas (Gannes et al. 1997). 1.5. Ventajas y desventajas del análisis de isótopos estables en las reconstrucciones de dietas animales El análisis de isótopos estables ha sido usado en estudios ecológicos para reconstruir la dieta y el nivel trófico de los organismos, incluyendo poblaciones insulares de roedores (Hobson et al. 1999, Drever et al. 2000, Stapp 2002, Major et al. 2007, Caut et al. 2008 y Quillfeldt et al. 2008). Esto es posible porque las proporciones isotópicas de los consumidores están relacionadas con sus artículos alimenticios de una manera predecible (Major et al. 2007). Las proporciones de los isótopos estables de Carbono (13C/12C) son usadas para inferir si la dieta de un animal se deriva de una fuente marina o una terrestre, y las de Nitrógeno (15N/14N) son usadas para conocer su nivel trófico (Stapp 2002, Major et al. 2007). Los métodos tradicionales para el análisis de dietas, como la identificación de contenidos estomacales y fecales, tienen una utilidad limitada cuando se trata de determinar ciertos artículos altamente digeribles (Drever et al. 2000, Stapp 2002, Quillfeldt et al. 2008). Un ejemplo de esto es el consumo de huevos por parte de depredadores, ya que los cascarones no se preservan bien con los ácidos del estómago y sus contenidos son prácticamente imposibles de identificar después de algunas unas horas de haber sido ingeridos (Duffy y Jackson 1986). Además, simples muestras estomacales no permiten diferenciar cambios estacionales en la composición de la dieta, no revelan el verdadero impacto sobre la población depredada y están generalmente asociados a diseños de muestreo deficientes (Drever et al. 2000, Dalerum y Angerbjörn 2005). A diferencia de los métodos convencionales, el análisis de isótopos estables brinda una medida integrada, en varias ventanas de tiempo, de los nutrientes asimilados a partir de la ingesta de distintas fuentes de alimento (Stapp 2002). La ventana de tiempo que es posible observar varía dependiendo del tejido del consumidor seleccionado para el análisis y se relaciona con la actividad metabólica de éste (Stapp 2002). Por ejemplo, el análisis isotópico del hígado provee 18 una ventana de tiempo de una semana, mientras que el análisis del músculo provee información de la dieta de alrededor de un mes (Drever et al. 2000). Por esta razón es posible obtener información de la dieta de organismos en distintas escalas de tiempo (Stapp 2002) e identificar fácilmente a aquellos que sean consumidores especialistas (Drever et al. 2000). Este método tiene como requisito básico la existencia de diferencias isotópicas en los grupos de alimento de interés, las cuales se reflejarán en los tejidos del consumidor (Squeo y Ehleringer 2004). La composición isotópica se expresa como la proporción de isótopos pesados y ligeros en la muestra en relación con un estándar, según la siguiente ecuación: Rmuestra δX = − 1 × 1000 Re stándar donde δX es igual a δ13C ó δ 15N, R es la proporción correspondiente a 13C/12C ó 15N/14N, y las unidades se expresan en partes por mil (‰). Así, los tejidos con valores grandes de δX se les considera enriquecidos en la forma isotópica pesada en relación con tejidos con valores bajos de δX (Drever et al. 2000). Cuando se comparan las proporciones isotópicas de las presas con su depredador es posible reconstruir la dieta de los organismos. De manera general el análisis de δ15N provee información sobre el nivel trófico de los organismos, mientras que el análisis del δ13C provee información a cerca de las principales fuentes de Carbono de la dieta —proteínas, carbohidratos y lípidos, dependiendo del tejido de referencia—. De este modo, al usar dos isópotos, o más, se obtiene una mejor resolución al reconstruir las dietas de los consumidores (Bearhop et al. 2000, Drever et al. 2000). Los tejidos más usados para la reconstrucción de dietas son el hueso y el músculo. También se pueden usar tejidos como sangre, plumas o pelo que permiten el uso del método con especies raras o amenazadas, con individuos que forman parte de otros estudios o cuando se investigan variaciones en un mismo individuo a lo largo del tiempo (Bearhop et al. 2000). Aunque el análisis de isótopos estables puede revelar los patrones temporales de las dietas, tiene ciertas limitaciones metodológicas. Gannes et al. (1997) reconocieron tres procesos que pueden complicar la reconstrucción de dietas a través del análisis de isótopos estables: 1) los componentes alimenticios pueden ser asimilados por el animal de manera diferencial; 2) el fraccionamiento isotópico que existe en los tejidos del consumidor y que puede alterar las proporciones isotópicas de éste respecto a las del alimento; y 3) las rutas metabólicas que pueden 19 distribuir desproporcionadamente los nutrientes entre los distintos tejidos del consumidor (Dalerum y Angerbjörn 2005, Caut et al. 2008). El estado fisiológico de un animal también puede alterar las proporciones isotópicas de sus tejidos. Se ha visto que animales que sufren de estrés por la falta de agua o de alimento están isotópicamente más enriquecidos en nitrógeno en comparación con animales no estresados, debido principalmente al reciclaje de nitrógeno que ocurre dentro de su cuerpo. Este mismo efecto se pude presentar en madres lactantes o especies hibernantes. En el caso de animales con crecimiento continuo es necesario tomar en cuenta que las rutas metabólicas que actúan durante su crecimiento pueden ocasionar tasas de recambio y de incorporación de nutrientes distintas a las de individuos con crecimiento normal (Dalerum y Angerbjörn 2005). Finalmente, la variación isotópica estacional en la dieta de un animal puede ser el resultado de: 1) un cambio real en la selección de presas con firmas isotópicas distintas de una temporada a otra, 2) una variación isotópica de la misma presa causada por la variación estacional de su dieta o su fisiología, sin cambios en la dieta del depredador, y 3) una variación isotópica estacional en la dieta de la presa sin cambio en la dieta de ésta o del depredador. De cualquier modo, cualquier cambio entre fuentes alimenticias que posean firmas isotópicas similares no se verá reflejado en el análisis isotópico. Para evitar conclusiones erróneas debido a ésto es siempre útil entender la variación isotópica no sólo en el organismo en estudio, sino también en los organismos relacionados a éste uno o dos eslabones tróficos más abajo. Para concluir, el análisis de isótopos estables puede ser una herramienta muy útil para reconstruir la dieta de los animales, pero es muy importante considerar la variación isotópica en el espacio ecológico, fisiológico y físico cuando se pretendan interpretar los datos (Dalerum y Angerbjörn 2005, Caut et al. 2008). 1.6. Segregación isotópica entre ambientes marinos y terrestres Las regiones costeras y las islas reciben una gran influencia marina gracias al alimento y a los nutrientes provenientes del mar (Anderson y Polis 1998, Stapp et al. 1999). Del mismo modo, los sitios que sirven como zonas de anidación o descanso para los pelícanos, gaviotas, cormoranes y otras aves marinas también reciben una entrada sustancial de nutrientes en forma de cadáveres, peces regurgitados, plumas y guano. Esta disponibilidad de recursos marinos a lo largo de la costa se asocia a su vez con poblaciones abundantes de consumidores incluyendo 20 insectos voladores, escarabajos, arañas, escorpiones, lagartijas y serpientes (Anderson y Polis 1998). En los ecosistemas terrestres a lo largo del Golfo de California y en el resto de las costas, el C y el N entran al sistema de tres formas principales. La primera, a través de los desperdicios de algas y cadáveres de animales marinos que llegan a la costa y que proveen de alimento a los organismos detritívoros, carroñeros, y depredadores que consumen detritus y presas vivas a lo largo de ésta. La segunda, a través del abastecimiento de nutrientes provenientes de las aves marinas en forma de cadáveres y desperdicios alimenticios que son aprovechados por organismos carroñeros y ectoparásitos. La tercera, consiste en la deposición de guano de las aves marinas que sirve de insumo para las plantas terrestres (Anderson y Polis 1998, Stapp et al. 1999). El océano está enriquecido en 13 C en comparación con los ecosistemas terrestres, por lo que es posible distinguir entre el consumo de presas marinas y terrestres (Drever et al. 2000, Stapp 2002). Los niveles δ13C atmosféricos son 7‰ más bajos que los niveles del mar, por lo tanto, los organismos con una dieta marina estricta estarán más enriquecidos con 13 C que los organismos con una dieta terrestre. Los consumidores marinos estrictos generalmente tienen valores de δ13C entre -12 a -13‰, mientras que un consumidor terrestre estará entre -20 a -22‰. Aquellos organismos que tienen una dieta que incluye ambos ambientes tenderán a tener valores intermedios (Anderson y Polis 1998). En contraste, los valores atmosféricos de δ15N sólo son 1‰ más bajos que los valores oceánicos (Anderson y Polis 1998). Las diferencias en los valores del 15 N en los organismos marinos y terrestres son debidos al enriquecimiento causado por la pérdida preferencial del isótopo ligero, 14 N, en la excreción y por lo tanto, sólo pueden ser usados como un indicador del nivel trófico del organismo muestra (Drever et al. 2000, Stapp 2002). Esto se debe a que los valores del 15N tienden a incrementarse de manera predecible de un 3 a un 5 ‰ entre los niveles sucesivos de consumidores a lo largo de la cadena trófica (Stapp 2002). Un segundo proceso de enriquecimiento de nitrógeno se da en el suelo de las islas o de las zonas costeras con presencia de aves marinas. El guano que éstas depositan, convertido en amonia, se volatiliza dejando suelos enriquecidos en 15N que a su vez es aprovechado por las plantas y es transferido a través de ellas al resto de la cadena trófica (Mizutani et al. 1991). 21 Figura 2. Ejemplo de la segregación isotópica que existe entre algunos grupos susceptibles a la depredación de ratas. Los datos representan valores de δ13C y δ15N (media ± SD). En orden de las manecillas del reloj: plantas, plantas terrestes; Inv. terrest, invertebrados terrestres; RHAU, alcuela rinoceronte (Cerorhinca monocerata); Intermar, organismos del intermareal; CAAU, alcuela de Cassin (Ptychoramphus aleuticus, traducido de Drever et al. 2000). 22 2. ANTECEDENTES El análisis de isótopos estables se ha usado recientemente en colonias insulares de aves marinas para examinar su uso como alimento por varias especies de roedores (Mus musculus, Peromyscus keeni, Rattus norvegicus y R. rattus; Hobson et al. 1999, Drever et al. 2000, Stapp 2002, Major et al. 2007, Caut et al. 2008 y Quillfeldt et al. 2008). Estos estudios se han llevado a cabo en varias partes del mundo (e.g. Alaska, Canadá, Reino Unido, Nueva Caledonia y las islas Malvinas), por lo que el presente trabajo representa el primero de su tipo hecho en Latinoamérica. El propósito principal de estos estudios fue reconstruir la dieta de los roedores y cuantificar su grado de dependencia alimenticia con las colonias de aves marinas a las que se asociaba. Hobson et al. (1999) analizaron una población de R. norvergicus en tres ambientes estratégicos de la isla Langara en British Columbia: la parte alta de la isla, la zona intermareal y la colonia de aves. En consecuencia, encontraron tres grupos de ratas con una segregación isotópica, y por lo ende alimenticia, relacionada con el sitio donde fueron colectadas. El primer grupo basaba su alimentación en elementos de origen terrestre, el segundo la basaba en invertebrados marinos y el tercero la basaba en el consumo de adultos, crías y huevos de mérgulos. Además encontraron fuertes correlaciones entre los valores isotópicos del hígado y del músculo de la rata, demostrando que el consumo de ciertas fuentes alimenticias entre los roedores permanece relativamente constante en el corto plazo. Drever et al. (2000) analizaron la dieta del ratón nativo Peromyscus keeni en la isla Triangle, en British Columbia, una importante colonia de alcuelas. Usaron tejido de músculo e hígado de los ratones para las reconstrucciones alimenticias. Encontraron que los ratones depredan principalmente en aves marinas y en invertebrados terrestres. Sus resultados mostraron que la depredación de aves es un fenómeno natural dentro de la población de roedores y que éstas son consumidas en forma de huevo o de cadáver a lo largo de toda su temporada de reproducción. Stapp (2002) analizó dos poblaciones de R. rattus en las Shiant Islands de Escocia. Hizo capturas en los tres hábitats representativos de las islas: la costa, tierra adentro, y las colonias de aves. La reconstrucción isotópica de la dieta reveló que las ratas de las colonias obtenían la mayor parte de su proteína de las aves, y que las ratas de la costa la obtenían principalmente de las presas del 23 litoral y de algunas plantas, mientras que las ratas del interior dependían de los invertebrados terrestres. Major et al. (2007) analizaron una población de R. norvergicus en una isla de Alaska. Colectaron ratas dentro de la colonia de alcuelas y junto a un lago con aporte marino alejado de la colonia. Mediante modelos mixtos de fuentes múltiples encontraron que las ratas de la colonia dependían principalmente de los invertebrados terrestres y las aves como fuente de alimento. En contraste, en las ratas colectadas junto al lago encontraron proporciones similares de invertebrados marinos y terrestres, y de vegetación marina y terrestre. Caut et al. (2008) colectaron muestras hepáticas de R. rattus en la isla Surprise al norte de Nueva Caledonia para determinar su adaptación alimenticia durante el periodo de no-anidación de aves marinas. Sus estimaciones de las contribuciones de las fuentes alimenticias señalaron un consumo constante de plantas C3 e insectos, y un incremento en el consumo de plantas C4 y de lagartijas entre las estaciones del año. El dato mas importante que reportan es el cambio en el consumo de aves marinas que ocurre en noviembre por tortugas marinas en febrero, las cuales se volvieron la segunda fuente alimenticia más importante de las ratas en ese mes. Con estos resultados demostraron la gran plasticidad que tienen las ratas para cambiar de un artículo alimenticio a otro durante periodos de escasez. Finalmente, Quillfeldt et al. (2008) compararon cuatro sitios de muestreo en una isla pequeña de las islas Malvinas. Usaron músculo de rata (R. rattus) como tejido de referencia. En uno de los grupos encontraron valores isotópicos muy altos de N y muy bajos de C que indicaron un fuerte consumo de plantas por parte de las ratas. En los otros tres grupos la dieta fue muy variada, las fuentes marinas —principalmente las aves— fueron las que presentaron las contribuciones más altas. 2.1. Descripción de la especie Rattus rattus La rata negra (Rattus rattus) es delgada con orejas grandes carentes de pelo; de color gris-café en el torso con colores similares en el vientre o más claros, o puede ser negra en su totalidad. Su peso va de 120 a 160 g pero llega a alcanzar los 200 g. Alcanza la madurez sexual entre los 3 ó 4 meses. Sus camadas varían entre 3 y 10 individuos, y se presentan estacionalmente o en repetidas ocasiones dependiendo de la cantidad de recursos disponibles para su sostenimiento. Su ciclo de 24 vida no excede los dos años (GISDa 2006). Es nativa de la India, pero actualmente se encuentra dispersa por todo el mundo prefiriendo los ambientes secos (GISDa 2006). Consume un amplio rango de alimentos incluyendo semillas, frutas, hojas, tallos, hongos, una gran variedad de invertebrados e incluso vertebrados. Estos animales son, sin embargo, comensales selectivos, capaces de escoger entre varios artículos alimenticios o entre las partes de un solo individuo (Clark 1982). Análisis de contenidos estomacales de ratas colectadas en islas, demostraron que las aves marinas fueron el artículo alimenticio más importante en la dieta de aquellas colectadas cerca de una colonia de aves (Drever y Harestad 1998, Jones et al. 2008). Estos análisis fueron corroborados con un estudio de isótopos estables (Hobson et al. 1999). Asimismo varios autores han reportado cambios estacionales y locales en la dieta de la rata dependiendo de la disponibilidad y la calidad alimenticia de las presas que encuentran a su alcance (Miller y Miller 1995, Major et al. 2006). Por ejemplo, algunos estudios reportan que el porcentaje de plantas ingeridas era menor que el porcentaje de animales en primavera y verano, mientras que en otoño e invierno los porcentajes de estos dos grupos se invertían (Best 1969, Hansson 1971, Daniel 1973). Para las ratas que habitan en zonas costeras se ha reportado ingesta de presas provenientes del litoral a lo largo del año (Stapp 2002). 3. JUSTIFICACIÓN Las islas son una parte importante del territorio de cualquier país. Éstas son usadas para definir la zona económica exclusiva y de manera general, se destacan por ser sitios de grandes recursos naturales y la base de diversas actividades turísticas y pesqueras (SEMARNAT 2000). A nivel mundial, las islas representan el 3% de la superficie terrestre total, pero albergan a un alto porcentaje de la biodiversidad global incluyendo a muchas especies amenazadas. Según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés), 83% de las extinciones históricas han ocurrido en islas, y 44% de las especies amenazadas a nivel mundial son insulares (Aguirre et al. 2008). En México las islas representan el 0.2% del territorio nacional y más del 80% del territorio insular se encuentra en el noroeste del país (INEGI 2008). Gracias a los recursos biológicos, geológicos y estéticos presentes, en las islas se sostienen economías grandes y pequeñas de la 25 región. Asimismo, en las islas mexicanas se han reportado al menos el 50% de las extinciones históricas y albergan al 18% de las especies de aves y de mamíferos amenazados del país. Virtualmente todas las extinciones y extirpaciones ocurridas en las islas del noroeste de México pueden ser atribuidas al impacto de los mamíferos invasores sobre los ecosistemas insulares (Aguirre et al. 2008). De manera particular, las islas que se localizan dentro del Golfo de California son además reconocidas por su alta biodiversidad, sus endemismos, sus colonias de aves y mamíferos marinos y sus relativamente bajos niveles de perturbación humana. Históricamente han sido protegidas de las perturbaciones debido a su aridez, aislamiento y a las bajas densidades humanas de sus zonas continentales adyacentes, y hoy en día todas se encuentran legalmente protegidas. Sin embargo, a partir de la segunda mitad del siglo XIX y hasta hace algunas décadas, la explotación de los recursos naturales de las islas del Golfo de California fue una actividad económica importante y tuvo un carácter industrial. Dicha actividad estuvo dirigida principalmente a la extracción de guano, a la colecta de huevos de aves y a la cacería de lobos marinos. Durante dichas labores se produjeron modificaciones antropogénicas graves en algunas de las islas más pequeñas, y biológicamente más frágiles, como la introducción de especies exóticas y la modificación del paisaje para construcción de sitios de resguardo y de muelles (SEMARNAT 2000). En dos de ellas, Farallón de San Ignacio y San Pedro Mártir, consideradas importantes refugios de diversas especies marinas, se erradicó la rata negra (R. rattus) en otoño de 2007. San Pedro Mártir cuenta con la colonia más grande del mundo de bobo café (Sula leucogaster) y una de las colonias más grandes de bobo patazul (S. nebouxii), estimadas en 110,000 y 74,000 parejas respectivamente (Tershy y Breese 1997). Diversas instituciones gubernamentales y civiles estuvieron involucradas en el proceso. Samaniego et al. (2008), describen el proyecto a detalle. El presente estudio tuvo como objetivo evaluar el impacto de la rata negra en dichos ecosistemas antes de su erradicación a partir de la reconstrucción isotópica de su dieta. 26 4. OBJETIVO GENERAL Cuantificar la proporción de aves marinas en la dieta de las poblaciones de rata negra (Rattus rattus) presentes en la islas San Pedro Mártir y Farallón de San Ignacio. 4.1. Objetivos Específicos • Determinar la composición isotópica (C y N) de las ratas y de sus fuentes alimenticias potenciales. • Determinar si existen cambios en la talla corporal, el peso y la composición isotópica de los individuos de rata negra relacionados con la estacionalidad o la ubicación espacial de los mismos. • Determinar la contribución relativa de los grupos marinos y terrestres presentes en las islas San Pedro Mártir y Farallón de San Ignacio como fuente de alimento para la rata negra. • Comparar la dieta de dos poblaciones de rata negra residentes en dos islas del Golfo de California, SPM y FSI, las cuales difieren en sus componentes biológicos y topográficos. 27 5. HIPÓTESIS Con base en la literatura previamente citada, se presentan las siguientes hipótesis: a) Las aves marinas serán un componente importante dentro de la dieta de la rata negra en las islas FSI y SPM. b) La importancia de las aves marinas como fuente de alimento de la rata negra en ambas islas disminuirá al término de la temporada reproductiva de éstas, por lo que las ratas consumirán otras fuentes alimenticias durante este periodo marcando una estacionalidad alimenticia. c) En SPM existirán diferencias en la dieta de las ratas de dependiendo de su ubicación geográfica dentro de la isla: 1) el aporte de las plantas será mayor en las ratas que viven en la parte alta de la isla, y 2) el aporte de algas e invertebrados marinos será mayor en las ratas que viven en zonas cercanas a la costa. Estas diferencias se verán reflejadas en las firmas isotópicas y en el peso corporal de los roedores. d) Las ratas del FSI no presentarán diferencias espaciales en su alimentación debido a la pequeña superficie de la isla y a que todas las ratas tienen acceso a las mismas fuentes alimenticias. Las firmas isotópicas y el peso corporal de los roedores será similar en todos los casos. e) La dieta de las ratas de SPM será más diversa que las de FSI debido a la mayor diversidad de fuentes alimenticias presentes en esta isla. 28 6. MÉTODO 6.1. Descripción del área de estudio El Golfo de California es un mar subtropical de más de 1,000 km de largo y con una alta productividad a lo largo del año. Cuenta con más de 900 islas e islotes que son reconocidas mundialmente por su belleza y su riqueza biológica. Todas las islas del conjunto son zonas calientes y secas con temperaturas medias en verano que superan los 32º C (media anual de 21° C a 23° C). La mayoría de ellas recibe entre 100 y 150 mm de lluvia anual y ocasionalmente se presentan años de precipitación nula (SEMARNAT 2000). Catorce especies de aves marinas anidan en estas islas incluyendo ~70-100% de la población mundial de seis de ellas: Oceanodroma melania, O. microsoma, Larus livens, L. heermanni, Sterna elegans y Synthliboramphus craveri (Tershy 1998, SEMARNAT 2000). Algunas de las colonias de aves más importantes del Golfo se encuentran en la parte media de éste, junto con la pesquería de sardina más grande del país (Tershy 1998). Las principales amenazas que enfrentan estas islas son el incremento de las actividades humanas y la presencia de especies exóticas (SEMARNAT 2000). 6.1.1. Farallón de San Ignacio (FSI). Farallón de San Ignacio es un islote pequeño, de apenas 17 ha, localizado 27 km frente a las costas de Sinaloa (25°26’13’’ N, 109°22’46’’ W). Su topografía es simple pero abrupta: es plana en la parte superior, con paredes fuertemente inclinadas que alcanzan los 137 msnm (González-Bernal et al. 2002). La vegetación y el suelo son prácticamente inexistentes. Su fauna está compuesta principalmente por ocho especies de aves marinas anidantes (Cuadro 1), de las cuales el mérgulo de Craveri (Synthliboramphus craveri) y dos especies de paíño (Oceanodroma melania y O. microsoma) se consideran extirpadas de la isla debido a la presencia de las ratas introducidas. Cuenta con tres especies de reptiles: dos lagartijas (Aspidocelis tigris y Urosaurus ornatos), y un gecko nocturno (Phyllodactylus homolepidurus) presente en densidades muy bajas. No se registran mamíferos terrestres nativos. También posee una pequeña colona de lobos marinos (Zalophus californianus) con cerca de 300 individuos (González-Bernal et al. 2001, González-Bernal et al. 2002, Szteren et al. 2006, Peralta et al. 2007, Samaniego et al. 2008). No hay registros de aves terrestres anidantes, pero durante las temporadas de migración es fácil observar a paserinas de varias 29 especies usando la isla como sitio de descanso (Apéndice I). En sus playas, principalmente rocosas, son abundantes los invertebrados marinos como balanos y caracoles. En la parte del rompiente se pueden ver anémonas, quitones, mejillones y cangrejos, y las algas laminares son de las más comunes (SEMARNAT 2000). Actualmente las únicas actividades humanas que se presentan en la isla son las visitas esporádicas de pescadores, quienes la usan como sitio de descanso, y de investigadores científicos. Sin embargo, al igual que otras islas de la región, durante el siglo XIX fue objeto de la extracción de guano a gran escala. Durante dicha actividad se realizaron algunas modificaciones a la isla como la construcción de un muelle y de unas escalinatas, todavía en uso, y se cree que fue durante esa época que las ratas entraron a la isla. El Farallón de San Ignacio se encuentra incluido dentro del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California desde su decreto en 1978 (SEMARNAT 2000). Figura 3. Perfil de la isla Farallón de San Ignacio. Su color blanquecino se debe al guano depositado por las aves marinas (foto cortesía de GECI 2006). 30 6.1.2. Isla San Pedro Mártir (SPM). Se ubica en las aguas entre Sonora y Baja California, a más de 60 km de ambas costas (28°22’55’’ N, 112°18’20’’ W). Tiene una superficie de 265 ha y una elevación máxima de 305 msnm. Su topografía es abrupta, tiene costas escarpadas y acantilados de alturas mayores a 100 m. En la isla se han registrado 26 especies de plantas, 53 de aves terrestres (ocho de ellas anidantes o posibles anidantes), 36 de aves marinas (ocho de ellas anidantes, Cuadro 1), 4 de reptiles, 3 de murciélagos y 1 mamífero marino. En sus aguas circundantes se han reportado 67 especies de peces y 11 de mamíferos marinos (Tershy y Breese 1997, Case et al. 2002, Grismer 2002, Frick 2006, Szteren et al. 2006, CONANP-SEMARNAT 2007). Sus playas están compuestas por rocas expuestas y algunas pozas de marea en las que invertebrados marinos como caracoles, balanos, estrellas de mar, anémonas, bivalvos, erizos, vaquitas marinas y cangrejos, entre otros, son fáciles de ver. Asimismo posee una buena cantidad de algas de los tres grupos principales: verdes, rojas y cafés. Los invertebrados terrestres en la isla son un grupo importante representado principalmente por escarabajos necrófagos, arañas, hormigas y ciempiés. Los Apéndices II y III listan las especies terrestres y marinas reportadas para la isla. Al igual que FSI, sólo pescadores e investigadores visitan la isla hoy en día. Esta isla también fue objeto de una fuerte perturbación por parte de los extractores de guano quienes modificaron algunas partes de la isla para favorecer la acumulación de éste, construyeron habitaciones con las rocas de la isla, e introdujeron a las ratas. La isla fue decretada como Reserva de la Biosfera el 13 de junio de 2002. También se encuentra enlistada dentro de las Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves (AICAS), promovidas por CONABIO y BirdLife Internacional (CONABIO 2002), así como dentro de los sitos Ramsar (WI 2002). 31 Figura 4. Perfil de la isla San Pedro Mártir. Con sus partes altas colonizadas por un bosque de cardones y sus bordes blancos por el guano de las aves marinas (foto cortesía de GECI 2006). Figura 5. Localización geográfica de las islas San Pedro Mártir (arriba) y Farallón de San Ignacio (abajo), ubicadas frente a los estados de Sonora y Sinaloa, respectivamente. 32 Cuadro 1. Listado de las aves marinas anidantes en el área de estudio y su estatus de protección legal en México. Nombres comunes según Escalante et al. 1996. Nombre científico mérgulo de Craveri Synthliboramphus craveri SPM Amenazada bobo café S. leucogaster brewsteri FSI, SPM No enlistada bobo patazul Sula nebouxii FSI, SPM No enlistada SPM No enlistada cormorán de Brandt Presente en Estatus NOM-059-ECOL- Nombre común Phalacrocorax penicillatus 2001 cormorán orejudo Phalacrocorax auritus FSI No enlistada gaviota patamarilla Larus livens, FSI, SPM Sujeta a protección especial gaviota ploma Larus heermanni FSI, SPM Sujeta a protección especial pelícano pardo Pelecanus occidentalis SPM No enlistada paíño negro Oceanodroma melania FSI, SPM Amenazada paíño mínimo O. microsoma FSI, SPM Amenazada rabijunco pico-rojo Phaethon aethereus FSI, SPM Amenazada 33 6.2. Trabajo de campo Se realizaron tres salidas de campo en abril, julio y octubre de 2007. En las primeras dos se visitaron FSI y SPM, mientras que en la última sólo se visitó la isla SPM. El objetivo principal de todas ellas fue colectar tejidos de R. rattus y de sus potenciales fuentes alimenticias. A continuación se describe el trabajo realizado en cada una de las islas y en cada una de las temporadas. 6.2.1. Farallón de San Ignacio. Se visitó la isla del 11 al 15 de abril y del 3 al 6 de julio de 2007. En ambas salidas, se colocaron tres transectos fijos de trampas tipo Tomahawk en los dos hábitats principales de la isla: la línea de costa y la meseta (Mapa 2). Cada uno de los transectos consistió en una serie de 15 trampas separadas 20 m entre sí. Las trampas fueron cebadas con crema de cacahuate y fueron activadas consecutivamente durante tres noches. Los individuos capturados fueron sacrificados mediante una sobredosis de barbitúrico (Pentobarbital sódico) aplicada directo al corazón de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana NOM-033-ZOO-1995, Sacrificio humanitario de los animales domésticos y silvestres. Inmediatamente después fueron sexados, pesados y medidos (se tomaron las medidas estándares de longitud total, longitud de cola, de pata y de oreja), y se tomó registro de su condición reproductiva. En el caso de las hembras se registró si se encontraban preñadas ó lactando —presencia de embriones ó glándulas mamarias prominentes— ó si sus genitales mostraban indicios de una cópula reciente —vulva notoriamente abierta—. En el caso de los machos se consideró el tamaño de sus testículos — prominentes o no— como un indicio de su estado reproductor (Wilson et al. 1996). Por último se les tomaron muestras de músculo (muslo derecho), de hígado, de contenido estomacal (únicamente a los roedores colectados en julio) y de órganos reproductores (únicamente a los roedores capturados en abril). Todos los tejidos colectados fueron almacenados en etanol al 70%. Los músculos fueron secados en campo y/o en laboratorio para su posterior preparación y análisis isotópico. A la par, se colectaron y almacenaron en etanol al 70% muestras de invertebrados marinos y terrestres, restos de aves marinas ―cascarones rotos, huevos abandonados o tejidos muertos― y peces regurgitados por éstas, algas marinas y reptiles ―trozos de cola―. No se siguió un método sistemático para la colecta de estos elementos, sino que se hizo de manera aleatoria en los alrededores de los sitios de trampeo de roedores (Mapa 2). 34 Figura 6. Zonas de colecta de R. rattus y de sus posibles presas. Se usaron las mismas zonas de captura en ambos muestreos. Las líneas negras representan a los transectos de trampas Tomahawk usados para la captura de roedores. Las zonas coloreadas representan las zonas de anidación más densas de bobos (Sula spp.) y de gaviotas plomas (Larus heermanni), así como las zonas de captura de invertebrados marinos. 35 Cabe aclarar que estas colectas no pretenden representar de manera exhaustiva a todos los artículos alimenticios disponibles para las ratas, sino representar las categorías generales de las fuentes presentes en la isla. 6.2.2. San Pedro Mártir. Se visitó la isla del 28 de abril al 3 de mayo, del 13 al 15 de julio y del 17 al 29 de octubre de 2007. En la primera visita se colocaron dos transectos de trampas Tomahawk, uno en la línea de costa y otro en la meseta en el lado sureste de la isla (Mapa 3). Cada transecto consistió de igual forma en una serie de 15 trampas separadas 20 m entre sí que fueron cebadas con crema de cacahuate; y activadas durante tres noches consecutivas. Durante la segunda visita los transectos fueron colocados en los mismos ambientes (costa y meseta) pero se ubicaron en la región noreste de la isla y sólo se realizaron capturas de R. rattus durante una noche. Este cambio en la ubicación de los transectos se debió la presencia de fuertes corrientes marinas que dificultaban el descenso en la playa rocosa del sur. Se consideró que este cambio no afectaría los resultados del presente estudio por no tratarse de un cambio directo de localidad. Las condiciones y las distancias de muestreo siguieron siendo las mismas. Las trampas se colocaron sólo una noche porque durante ésta se obtuvieron los tamaños de muestra necesarios para el presente estudio (10-15 individuos por temporada por hábitat). Durante la tercera visita a la isla se retomaron los sitios de trampeo usados durante la primera, pero fue necesario hacer un esfuerzo de captura mucho mayor debido a la presencia de fuertes vientos que disminuyeron el éxito de captura (Cuadro 3). En SPM se aplicaron los mismos procedimientos de la isla FSI en cuanto al manejo de individuos capturados y a la toma de muestras. Entre los grupos taxonómicos que fueron colectados en SPM durante las tres temporadas se encuentran invertebrados marinos y terrestres, aves marinas y terrestres, peces regurgitados de aves marinas, plantas terrestres, algas, mamíferos marinos y reptiles. 36 Figura 7. Zonas de colecta de R. rattus en SPM durante las tres temporadas de muestreo. Los puntos verdes representan los transectos colocados en el ambiente de meseta. Los puntos azules los colocados en el ambiente costero. 37 Figura 8. Zonas de colecta de R. rattus y de sus fuentes alimenticias potenciales durante abril y octubre del 2007. Las áreas sombreadas representan las zonas de anidación más densas de bobos (Sula spp.) y gaviotas de patas amarillas (Larus livens), así como las zonas de captura de invertebrados marinos. 38 Figura 9. Zonas de colecta de R. rattus y de sus fuentes alimenticias potenciales durante julio del 2007. Las áreas sombreadas representan las zonas de anidación más densas de bobos (Sula spp.) y de rabijunco de pico rojo (Phaethon aethereus), así como las zonas de captura de invertebrados marinos. 39 6.3. Análisis de muestras El análisis isotópico involucra una comparación de las proporciones de 13 C/12C y 15 N/14N encontradas en los tejidos colectados. Para las ratas se utilizó el músculo del muslo como tejido de referencia, mientras que para el resto de los grupos colectados se usaron las siguientes partes: • algas marinas ― frondas • aves terrestres ― músculo del ala y/o del pecho • aves marinas ― cascarón de huevo, músculo del pecho, yema de huevo y músculo de embrión • invertebrados marinos ― tejido blando del cuerpo • invertebrados terrestres ― organismos completos • mamíferos marinos ― músculo de la pata y/o del pecho • peces regurgitados de las aves ― músculo dorsal del pez • plantas vasculares ― hojas, flores y frutos • reptiles ― trozos de cola Para el análisis isotópico las muestras de los distintos tejidos fueron secadas y pulverizadas. Para secarlas se usó una estufa Imperial V, Lab-Line a 50º C durante 24 h ó más, dependiendo de la humedad contenida en cada una, y un mortero para pulverizarlas. Con el fin de comparar las proporciones de C de las proteínas ingeridas y no de las grasas se les extrajeron los lípidos a todas ellas (Major et al. 2007). Para esto se usó una mezcla 2:1 de cloroformo–etanol durante 5 hr en todas las muestras ya pulverizadas. Finalmente, fueron pesadas (1 mg de tejidos animales y 5 mg de tejidos vegetales) en una balanza analítica Sartorius modelo BP211D (d=0.01 mg), y colocadas en viales especiales. El procesamiento de las muestras se llevó a cabo en el laboratorio de Biología de la Reproducción del Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal, y en el de Ecología Vegetal del Departamento de Ecología Funcional, ambos pertenecientes al Instituto de Ecología, A. C. Algunas de las muestras de invertebrados terrestres y marinos fueron construidas con los tejidos provenientes de varios individuos de la misma especie, de modo que los valores obtenidos para éstas representan en realidad un valor promedio de la especie en dicha temporada de colecta. El análisis de isótopos estables de C y N se llevó a cabo en la Universidad de Miami, con un analizador de carbono, nitrógeno e hidrógeno EurovectorTM conectado a un espectrómetro de masas GV IsoprimeTM (GV, Manchester, Reino Unido). Cada 10 muestras se hicieron 40 mediciones en un estándar (proteína de soya) para estimar el error, el cual fue de ± 0.1 ‰ para ambos elementos. Las proporciones de isótopos estables se expresaron en valores delta (δ), es decir, desviaciones de partes por mil (‰) a partir de estándares internacionales de referencia (roca caliza marina para el C y aire para el N). Los estómagos de rata colectados fueron analizados para determinar los artículos alimenticios que contenían. Sus contenidos fueron lavados para quitar el exceso de cebo en ellos y analizados bajo un estereoscopio Stemi modelo SV6. No se usaron guías de identificación de especies pues sólo se buscaba clasificar a los artículos encontrados dentro de las mismas categorías de fuentes potenciales usadas en el análisis isotópico. Por su parte, los hígados y los órganos reproductores de rata colectados en ambas islas permanecen aún en alcohol. No fueron requeridos en el presente estudio por lo que se encuentran disponibles para futuras investigaciones. 6.4. Análisis de datos 6.4.1. Éxito de captura. Se calculó siguiendo el método de Cruz-Lara et al. (2004), que considera el número de capturas (usando todos los grupos de edades colectados), entre el esfuerzo de muestreo (medido como número de trampas/noche), multiplicado por 100 y que se expresa como porcentaje. 6.4.2. Datos morfométricos. Para determinar si existían diferencias en la talla corporal de las ratas se hizo un MANOVA para cada isla. Se usaron como variables explicativas el sexo de los individuos, el mes y el hábitat de captura, y las variables métricas de los roedores (longitud total, largo de cola, largo de pata, largo de oreja y el peso) como variables de respuesta, usando únicamente los datos provenientes de individuos adultos. Posterior a éste se hizo un análisis de varianza con las variables que resultaron significativas y un análisis de Tukey de comparaciones múltiples. Todos los análisis estadísticos se realizaron con el paquete computacional R en su versión 2.5.0 (R Development Core Team, 2007). 41 6.4.3. Datos isotópicos. Los datos isotópicos (δ13C y δ15N) de las ratas de SPM y FSI fueron analizados de forma independiente por medio de un ANOVA de una vía para determinar su similitud entre islas —se realizó una prueba para cada elemento con los valores δ como variable de respuesta y la isla como variable explicativa—. De igual modo, se comparó la composición isotópica (δ13C y δ15N) de las fuentes alimenticias potenciales para las ratas (algas; aves e invertebrados terrestres; aves, mamíferos e invertebrados marinos; plantas; peces y reptiles) entre las dos islas con un ANOVA y una prueba de Tukey. Los datos isotópicos (δ13C y δ15N) de las ratas de cada isla fueron analizados por separado con un ANOVA de dos vías para probar si existían diferencias entre los meses de colecta (abril, julio y octubre) ó entre los hábitats analizados (costa y meseta). Los datos isotópicos (δ13C y δ15N) de las fuentes alimenticias potenciales de la rata de cada isla fueron comparados entre grupos con un ANOVA de una vía seguido de una prueba de Tukey. 6.4.4. Reconstrucción de dietas. Existen varios modelos para la reconstrucción isotópica de dietas animales. Cada uno de ellos posee características y desventajas propias. Los más sencillos son los modelos mixtos lineales que involucran n elementos y n+1 fuentes, y se basan en ecuaciones de balance de masas (Phillips 2001). A partir de éstos se han generado otras variantes que incluyen, además de los valores isotópicos, la concentración del elemento (Phillips y Koch 2002) ó la variación isotópica de las fuentes (Phillips y Gregg 2001). Un segundo grupo de modelos permite la reconstrucción de dietas cuando el número de fuentes de alimento involucradas es mayor a n+1 donde n es el número de elementos en que se basa el análisis isotópico (Phillips y Gregg, 2003, Hall-Aspland et al. 2005). La selección del modelo ideal se debe basar en la complejidad del sistema y en la pregunta que se busca responder. Finalmente todos los modelos están diseñados para hacer estimaciones acerca de las contribuciones de cada una de las fuentes analizadas y sus resultados deberán ser tomados con discreción de acuerdo con los supuestos del modelo elegido. Una vez que se determinó si había diferencias isotópicas de las ratas entre sitios y meses dentro de cada isla, se agruparon los valores que no mostraron diferencias significativas (FSI: costaabril, costa-julio, meseta-abril y meseta-julio; SPM: costa y meseta) para hacer un análisis exploratorio con todas las fuentes alimenticias potenciales. El promedio de cada fuente se corrigió con los valores de fraccionamiento isotópico determinados por Arneson y MacAvoy 42 (2005) para tejidos de ratón. Las fuentes vegetales fueron corregidas usando los valores obtenidos con una dieta de origen vegetal: 1.2‰ para el C y 3.1‰ para el N. Por su parte las fuentes animales fueron corregidas usando los valores obtenidos con una la dieta de caseína: 1.5‰ para el C y 3.1‰ para el N. En el análisis exploratorio se usó el modelo ISOSOURCE versión 1.3.1 (Phillips y Gregg, 2003) para reconstruir la dieta de cada grupo y eliminar aquellas fuentes que contribuyeran de forma marginal. ISOSOURCE es un modelo que puede ser utilizado en sistemas donde el número de fuentes potenciales excede n+1. ISOSOURCE crea, iterativamente, todas las posibles combinaciones de las proporciones de las fuentes (que sumen 100%) usando pequeños incrementos (e.g. 1%) en los valores de las proporciones. Luego considera como posibles soluciones aquellas combinaciones que sumen los valores observados en la mezcla isotópica dentro de un valor de tolerancia (e.g. 0.1‰). Finalmente el modelo describe la distribución de todas las posibles soluciones encontradas para cada fuente (media, desviación estándar y rango percentil). Para las reconstrucciones de FSI y SPM se usaron los valores de incremento y tolerancia de 1% y 0.01‰. Estos valores fueron escogidos siguiendo las recomendaciones para las reconstrucciones de dietas animales (Phillips y Gregg, 2003). Durante las reconstrucciones, la eliminación de fuentes se basó en los resultados del análisis del contenido estomacal y en la respuesta de ISOSOURCE hacia cada fuente. No se eliminó ninguna fuente que estuviera bien representada en los contenidos estomacales (presente en +25% de los estómagos) o que tuviera un valor proporcional medio mayor a 20% de acuerdo a ISOSOURCE. En el caso de FSI el modelo se redujo a tres fuentes de alimento debido a la contribución marginal del resto de las fuentes. Esto permitió utilizar modelos mixtos de dos elementos para la reconstrucción de la dieta de cada individuo. ISOSOURCE, en contraste, fue usado para identificar patrones generales de alimentación de la población. Se usó el modelo IsoCons 1.01 de Phillips y Koch (2002) con cada individuo de FSI para reconstruir la importancia relativa de cada una de las tres fuentes de alimento seleccionadas después del análisis con ISOSOURCE. Este modelo considera también la concentración de cada elemento (C y N) en cada una de las fuentes y ofrece una estimación de las proporciones de biomasa, C y N asimilados para cada fuente. Este modelo, a diferencia de los modelos estándares, no asume que las concentraciones de C y N de las fuentes son las mismas. Cuando las fuentes tienen diferentes concentraciones de cada elemento, los modelos que no consideran esta variable pueden subestimar la contribución de las fuentes de alimento que tienen una mayor concentración en relación con las fuentes con una 43 menor concentración del elemento (o los elementos) usado para reconstruir la dieta. Con los datos de las reconstrucciones individuales hechas con IsoCons se hizo un análisis de agrupamiento o “cluster” para identificar patrones alimentarios entre los individuos. Se usó la distancia euclidiana y el método de enlace ward como parámetros de agrupamiento. Para los individuos de SPM, ya que no se logró disminuir a n+1 fuentes (considerando n como el número de elementos utilizados en la reconstrucción isotópica), se usó una matriz MoorePenrose pseudoinversa (M-P, Hall-Aspland et al. 2005) únicamente con los valores de δ15N. Como su nombre lo indica, este modelo es una matriz de hasta 2x7 que incluye el inverso de una matriz cuadrada de orden 2, que permite la inclusión de hasta siete fuentes con el uso de un solo elemento. A diferencia de ISOSOURCE, el cual produce un rango de soluciones, este modelo produce una solución única para la contribución de cada fuente incluida. Debido a que las fuentes de alimento seleccionadas después del análisis de ISOSOURCE fueron más fácilmente discriminadas por sus valores de δ15N que de δ13C, el análisis con la matriz M-P se hizo en base a la composición isotópica de N. Cuando las fuentes no se pudieron separar por su valor de δ15N se integraron en una sola categoría alimenticia. Con los datos de las reconstrucciones individuales hechas a partir de la matriz M-P se hizo un análisis de agrupamiento entre los individuos. Se usaron la distancia euclidiana y el método de enlace ward como parámetros de agrupamiento. Los modelos anteriores únicamente consideran la variación isotópica de los consumidores en la reconstrucción de la dieta. La omisión de la variabilidad isotópica de las fuentes puede llevar a una subestimación en la variabilidad de la contribución estimada para cada fuente (Phillips y Gregg 2001). Cuando fue posible (e.g., cuando el número de fuentes de alimento fue igual a n+1 después del análisis de ISOSOURCE) se usó el modelo IsoError para estimar la media, el error estándar y el intervalo de confianza (95%) de la contribución de cada fuente de alimento considerando la variabilidad en sus valores isotópicos y la variabilidad en los valores del consumidor (Phillips y Gregg 2001). Estos valores fueron comparados con los obtenidos para cada fuente a partir de IsoCons. Si bien ambos modelos ofrecen diferentes parámetros (e.g., fracción de biomasa, N y C asimilados en IsoCons, y fracción de N-C asimilada en IsoError), ambos ofrecen una interpretación cualitativa comparable. 44 7. RESULTADOS Se colectaron 577 muestras de plantas y animales en ambas islas. Doscientas veintinueve representan fuentes marinas (aves, peces, invertebrados, mamíferos ó algas), mientras que 348 representan fuentes terrestres (aves, invertebrados, plantas ó reptiles) potencialmente disponibles para las ratas (Cuadro 2, Figuras 10 y 11). En FSI no se encontraron cadáveres de aves terrestres ni de mamíferos marinos por lo que no se hicieron colectas de esos grupos. La ausencia de plantas en la isla y en general su menor diversidad de especies hizo que las colectas fueran menores en relación a las hechas en SPM. Cabe mencionar que con las colectas no se pretende hacer una representación exhaustiva del alimento disponible para R. rattus en cada uno de los ecosistemas insulares. Simplemente se intenta evaluar si ocurre una segregación isotópica entre los ambientes marino-costero y terrestre dentro de las islas y si ésta puede ser utilizada para evaluar el grado de dependencia alimenticia de las ratas hacia ambos ambientes. Se capturaron 244 ratas en ambos sitios con un esfuerzo total de 845 trampas/noche, y un éxito de captura promedio de 28.9 % (Cuadro 3). Cuadro 2. Número de colectas de fuentes marinas y terrestres presentes en las islas SPM y FSI separadas por mes. FSI Abril Julio Fuentes Marinas: Algas Aves Invertebrados Mamíferos Peces Fuentes Terrestres: Aves Invertebrados Plantas Reptiles Total por temporada por isla Total por grupo en FSI SPM Abril Julio Octubre Total por grupo en SPM Total por grupo en ambas 6 25 50 1 12 4 5 6 37 54 0 6 11 24 17 2 6 6 7 13 4 11 7 12 6 28 38 42 2 16 34 75 96 2 22 65 13 36 8 0 101 0 21 1 44 23 17 32 14 13 1 54 19 8 2 130 56 38 2 231 56 59 160 65 225 145 89 118 352 577 45 No. de muestras por fuente Farallón de San Igancio abril 70 julio 60 50 40 30 20 10 0 AlM AvM IM MM PEC AT Marinas IT PT REP Terrestres Figura 10. Número de colectas en FSI durante los meses de abril y julio de 2007. Fuentes marinas: AIM, algas; AvM, aves marinas; IM, invertebrados marinos; MM, mamíferos marinos; PEC, peces. Fuentes terrestres: AT, aves terrestres; IT, invertebrados terrestres; PT, plantas; REP, reptiles. San Pedro Mártir Abril Julio No. de muestras por fuente 70 Octubre 60 50 40 30 20 10 0 AlM AvM IM MM PEC AT Marinas IT PT REP Terrestres Figura 11. Número de colectas en SPM durante los meses de abril, julio y octubre de 2007. Abreviaciones ver Figura 10. 46 Cuadro 3. Comparaciones entre esfuerzo y éxito de captura, demografía y medidas morfológicas estándares entre los individuos de R. rattus capturados en la costa y en la meseta de las islas FSI y SPM en los meses de abril, julio y octubre de 2007. Los valores representan las medias ± desviación estándar. Las medidas morfológicas son únicamente de individuos adultos, con el tamaño de muestra indicado entre paréntesis. Farallón San Ignacio Costa Variable San Pedro Mártir Meseta Costa Meseta Abril Julio Abril Julio Abril Julio Octubre Abril Julio Octubre (11) (9) (33) (37) (13) (11) (18) (29) (13) (18) 45 30 90 90 45 20 200 60 25 240 Éxito (% de captura) 24.4 36.7 52.2 58.9 33.3 55.0 15.5 50.0 52.0 9.2 % Hembras adultas 12.50 22.22 36.36 29.73 38.46 36.36 33.33 44.83 46.15 50.00 % Machos adultos 87.50 77.78 63.64 70.27 61.54 63.64 66.67 55.17 53.85 50.00 27.27 18.18 29.79 30.19 13.33 0 28.00 3.33 0 5.26 100 100 97 97 92 100 83 97 100 89 Longitud total (mm) 436.62 ± 24.0 409.77 ± 56.5 427.39 ± 18.8 413.64 ± 37.1 407.61 ± 24.2 437.54 ± 17.4 415.33 ± 18.2 431.17 ± 25.9 435.07 ± 27.4 407.16 ± 29.6 Longitud de cola (mm) 233.50 ± 17.1 199.22 ± 47.8 230.63 ± 12.5 208.41 ± 26.8 231.84 ± 16.5 230.36 ± 10.9 233.16 ± 10.9 234.44 ± 20.4 233.15 ± 14.7 228.44 ± 16.7 Longitud de pata trasera izq. (mm) 38.75 ± 1.2 37.55 ± 1.7 37.48 ± 1.7 36.86 ± 1.9 36.57 ± 1.3 37.72 ± 1.1 37.25 ± 0.9 36.93 ± 1.8 36.84 ± 2.5 36.42 ± 1.4 Longitud de oreja izq. (mm) 24.37 ± 0.7 24.05 ± 1.1 24.34 ± 0.9 23.85 ± 0.9 22.61 ± 0.9 23.40 ± 0.6 20.94 ± 1.5 22.81 ± 1.1 23.30 ± 0.9 20.83 ± 2.0 Peso (g) 200.25 ± 23.5 173.22 ± 22.4 194.39 ± 28.2 161.18 ± 35.0 158.07 ± 28.7 156.00 ± 28.3 158.61 ± 36.4 197.72 ± 36.9 178.92 ± 36.2 163.22 ± 35.0 Esfuerzo (trampas/noche) % Juveniles y subadultos % Adultos reproductivos 47 7.1. Farallón de San Ignacio Se colectaron 122 ratas durante las dos temporadas: 58 en abril y 64 en julio. En el Cuadro 3 se muestras los valores promedio obtenidos de las mediciones morfométricas, el esfuerzo y el éxito de captura, así como las proporciones entre sexos, edades y adultos en estado reproductivo. Las variables que tuvieron una significancia para los valores morfométricos de las ratas fueron el mes (MANOVA, F5,75 = 11.995, P < 0.05) y el sexo (MANOVA, F5,75 = 3.413, P < 0.05). El mes fue significativo en todas las medidas (ANOVA, P < 0.05, en todos los casos), y el sexo sólo en la longitud de la pata de los roedores (ANOVA, F1,85 = 6.5494, P < 0.05). La prueba de Tukey realizada para el peso reveló que no hubo diferencias significativas (P > 0.05) entre sexos, pero sí entre meses (P < 0.05, Cuadro 4). Cuadro 4. Resultados de la prueba de Tukey HSD con el peso de los roedores de FSI como variable de respuesta. Como variables explicativas se usaron únicamente el sexo y el mes de acuerdo con los resultados obtenidos en el MANOVA. Se enlistan únicamente las comparaciones de interés. Variable Nivel de comparación n/n Diff P Sexo hembras – machos 26 / 61 0.391 0.956 Mes abril – julio 41 / 46 -32.006 0.001 28 / 13 -1.354 0.999 Sexo: Mes machos:abril – hembras:abril machos:julio – hembras:julio hembras:abril – hembras:julio machos:abril – machos:julio 33 / 13 4.617 0.967 13 / 13 -36.230 0.018 28 / 33 -30.258 0.001 Dados estos resultados se decidió agrupar los promedios obtenidos para las mediciones morfométricas de las ratas de la costa y las de la meseta pues es obvio que no existe una segregación entre ellas. De igual modo, los sexos fueron tratados como provenientes de una misma población y solo las variaciones entre mes de colecta fueron consideradas (Cuadro 5). 48 Cuadro 5. Medidas morfométricas estándares de las ratas adultas capturadas en FSI separados únicamente en función del mes de colecta. Los valores representan las medias ± desviación estándar, el tamaño de muestra se indica entre paréntesis. Variable Longitud total (mm) Abril (41) 429.19 ± 20.0 Julio (46) 412.89 ± 40.9 Longitud de cola (mm) 231.19 ± 13.3 206.58 ± 31.3 37.73 ± 1.7 24.35 ± 0.9 37.00 ± 1.9 23.89 ± 0.9 195.53 ± 27.2 163.54 ± 33.0 Longitud de pata trasera izq. (mm) Longitud de oreja izq. (mm) Peso (g) a) b) Figura 12. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud total (12a) y la longitud de cola (12b) de los individuos adultos de R. rattus capturados en FSI en abril (n = 41) y en julio (n = 46) de 2006. Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. 49 a) b) Figura 13. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud de pata (13a) y la longitud de oreja (13b) de los individuos adultos de R. rattus capturados en FSI en abril (n = 41) y en julio (n = 46) de 2006. Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. Figura 14. Gráfica de cajas y bigotes para el peso de los individuos adultos de R. rattus capturados en FSI en abril (n = 41) y en julio (n = 46) de 2006. Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. 50 Las proporciones de individuos adultos reproductivos en FSI no fueron diferentes entre abril y julio. Como sólo se obtuvieron datos de dos meses no fue posible identificar si existe un periodo del año en el que la población de roedores de la isla no presente actividad reproductiva. Tampoco hubo diferencia entre las proporciones de individuos colectados en la costa (1) y en la meseta (0.97). 7.2. San Pedro Mártir Se colectaron 122 ratas durante las tres temporadas: 45 en abril, 24 en julio y 53 en octubre. En el Cuadro 3 se presenta un resumen de los valores obtenidos de las mediciones hechas en campo. Las variables que tuvieron una significancia para los valores morfométricos de las ratas fueron el sexo (MANOVA, F5,86 = 6.110, P < 0.05), el mes (MANOVA, F10,74 = 10.879, P < 0.05) y el hábitat (MANOVA, F5.86 = 4.362, P < 0.05). Las tres variables fueron significativas en el peso de los roedores (ANOVA, P < 0.05, en todos los casos), mientras que el sexo sólo lo fue en la longitud total (ANOVA, F1,90 =7.6935, P < 0.05) y en la longitud de pata (ANOVA, F1,90 = 25.8344, P < 0.05). Los resultados de la prueba de Tukey para el peso se muestran en el Cuadro 6. En él se aprecian diferencias generales entre sexos, entre hábitats y en algunas de sus combinaciones (Figura 17). Las proporciones de individuos adultos reproductivos en SPM tampoco permitieron identificar si existe en la isla un periodo sin actividad reproductiva. Aunque las proporciones de octubre son las más bajas del año se esperaría que la temporada faltante (diciembre) fuera la que tuviera valores aun más bajos de acuerdo con estudios realizados en otras islas del Golfo de California (Velarde-González com. pers.). Para abril las proporciones de individuos reproductivamente activos fueron en la costa de 0.92 y en la meseta de 0.97. En julio ambos hábitats presentaron una proporción de 1. En octubre la proporción de la costa fue de 0.83, y en la meseta fue de 0.89. 51 Cuadro 6. Resultados de la prueba de Tukey HSD con el peso de los roedores de SPM como variable de respuesta. Como variables explicativas se usaron sexo, mes y hábitat, de acuerdo con los resultados obtenidos en el MANOVA. Se enlistan únicamente las comparaciones de interés. Variable Nivel de comparación Sexo Hábitat hembras – machos Meseta – costa abril – julio Mes julio – octubre abril – octubre M:costa-H:costa M:meseta-H:meseta Sexo:Hábitat H:meseta-H:costa M:meseta-M:costa M:abril – H:abril M:julio – H:julio M:octubre – H:octubre H:abril – H:julio H:julio – H:octubre Sexo:Mes H:abril – H:octubre M:abril – M: abril M:julio – M: octubre M:abril – M: octubre meseta:abril-costa:abril meseta:julio -costa:julio meseta:octubre-costa:octubre costa:julio -costa:abril costa:octubre-costa:abril Hábitat:Mes costa:octubre-costa:julio meseta:julio -meseta:abril meseta:octubre-meseta:abril meseta:octubre-meseta:julio * con diferencias significativas. 52 n/n 43 / 59 60 / 42 42 / 24 24 / 36 42 / 36 27/15 32/28 28/15 32/27 24/18 14/10 21/15 18/10 10/15 18/15 24/14 14/21 24/21 29/13 13/11 18/18 11/13 18/13 18/11 13/29 18/29 18/13 Diff P 21.659 0.001* 27.910 6.5 e-05* -13.126 0.273 -6.323 0.749 -19.449 0.030* 19.125 0.283 28.352 0.007* 22.711 0.147 31.938 0.002* 21.378 0.312 19.936 0.694 23.706 0.288 0.934 -12.282 -8.522 0.988 -20.804 0.473 0.820 -13.724 -4.752 0.998 0.429 -18.476 41.011 0.004* 24.793 0.453 8.401 0.973 -2.406 0.999 -0.677 0.999 1.729 0.999 -18.623 0.545 -33.286 0.014* -14.662 0.827 a) b) Figura 15. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud total (15a) y la longitud de pata (15b) de los individuos adultos de R. rattus capturados en SPM separados en función de su sexo (hembras = 43, machos = 59). Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. a) b) Figura 16. Gráfica de cajas y bigotes para la longitud de cola (16a) y la longitud de oreja (16b) de los individuos adultos de R. rattus capturados en SPM (n = 102). Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. 53 Figura 17. Gráfica de cajas y bigotes para el peso de los individuos adultos de R. rattus capturados en SPM separados en función del sexo de los individuos, del mes y del hábitat de captura (H.costa.abril = 5; M.costa.abril = 8; H.meseta.abril = 13; M.meseta.abril = 16; H.costa.julio = 4; M.costa.julio = 7; H.meseta.julio = 6; M.meseta.julio = 7; H.costa.octubre = 6; M.costa.octubre = 12; H.meseta.octubre = 9; M.meseta.octubre = 9). Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. 54 7.3. Contenidos estomacales Se colectaron 65 estómagos de rata, 26 de FSI (julio), y 39 de SPM (22 en julio y 17 en octubre, Cuadro 9). Las partes identificables de sus contenidos se clasificaron en ocho grupos: 1) cebo, 2) algas marinas, 3) aves marinas, 4) invertebrados marinos, 5) invertebrados terrestres, 6) plantas, 7) peces, y 8) otros (Cuadro 7). Las plumas fueron muy comunes en los estómagos colectados en julio pues aparecieron en 88 y 86% de los colectados en FSI y SPM, respectivamente, lo que coincide con la presencia de huevos y de polluelos de pájaro bobo en ambas islas. En octubre sólo el 41% de los estómagos de SPM contenían plumas coincidiendo con el fin de la temporada de anidación de las aves. Los residuos de plantas sólo se encontraron en SPM y fueron más abundantes en los estómagos colectados en la meseta. Los invertebrados terrestres sólo se presentaron en la meseta de FSI, mientras que en SPM se encontraron en ambos ambientes. Los invertebrados marinos y las algas sólo se encontraron en los estómagos colectados en la costa, con excepción de un caracol encontrado en uno de los estómagos de la meseta. Los restos de peces provenientes de las regurgitaciones de las aves marinas se encontraron en todos los ambientes de ambas islas (Cuadro 8). Cuadro 7. Elementos identificados dentro de los estómagos revisados y su clasificación en grupos. Grupo Cebo Algas Marinas Aves Marinas Invertebrados Marinos Invertebrados Terrestres Plantas Peces Otros Elementos identificados crema de cacahuate fronda plumas, embriones caracol, pata de cangrejo patas, antenas o pedazos de exoesqueleto semillas, tallos, hojas piel, escamas o espinas de pez piedras, pelos, plásticos 55 Cuadro 8. Frecuencias de los grupos identificados en los contenidos estomacales de R. rattus provenientes de FSI y de SPM en las temporadas de julio y octubre de 2008. Los datos representan el número de estómagos que contenía cada ítem. N es el número total de estómagos analizados. Cebo Algas Marinas Aves Marinas Invertebrados Marinos Invertebrados Terrestres Plantas Terrestres Regurgitados de aves marinas Otros N Algas (5) Peces (3) FSI Julio costa meseta 3 14 5 10 13 1 7 1 1 11 2 7 15 Inv. Marinos (1) SPM Julio costa meseta Octubre costa meseta 8 2 9 1 6 11 10 1 7 10 5 5 5 1 1 3 5 2 3 4 2 2 10 2 1 12 6 2 10 1 2 7 Aves Marinas (23) Inv. Terr. (7) Figura 18. Frecuencia de aparición de las fuentes alimenticias identificadas en los contenidos estomacales de R. rattus en FSI durante julio de 2007 (n = 26). Los valores entre paréntesis representan el número de estómagos que contenía cada ítem. Inv. = Invertebrados; Terr. = Terrestres. 56 Peces (4) Algas Inv.Marinos (1) (2) Aves Marinas (19) Inv. Terr. (8) Plantas (16) Figura 19. Frecuencia de aparición de las fuentes alimenticias identificadas en los contenidos estomacales de R. rattus en SPM durante julio de 2007 (n = 22). Los valores entre paréntesis representan el número de estómagos que contenía cada ítem. Inv. = Invertebrados; Terr. = Terrestres. Algas (5) Otros (1) Aves Marinas (7) Peces (7) Plantas (7) Inv. Terr. (4) Figura 20. Frecuencia de aparición de las fuentes alimenticias identificadas en los contenidos estomacales de R. rattus en SPM durante octubre de 2007 (n = 17). Los valores entre paréntesis representan el número de estómagos que contenía cada ítem. Inv. = Invertebrados; Terr. = Terrestres. 57 7.4. Análisis isotópico Se analizaron 300 muestras pertenecientes a dos islas y a diferentes grupos taxonómicos, incluyendo roedores (Cuadro 9). En FSI se colectaron seis fuentes de alimento, cuatro marinas y dos terrestres; en SPM se colectaron nueve fuentes, cinco marinas y cuatro terrestres. Se analizaron 124 muestras de músculo de rata, 52 de FSI y 72 de SPM. No hubo diferencia significativa en el δ13C de las ratas (ANOVA, F1,118 = 0.5882, P > 0.05) entre las dos islas pero sí entre los valores de δ15N (ANOVA, F1,118 = 86.85, P < 0.05). Hubo un traslapo en los valores de δ13C entre ambas islas, pero una separación en los valores de δ15N para cada una de las islas (Fig. 21). La composición isotópica promedio calculada para todos los individuos de rata colectados en FSI y SPM se muestran en el Cuadro 10. Cuadro 9. Número de muestras analizadas isotópicamente. FSI Total por grupo en SPM Total por grupo en ambas islas SPM Abril Julio Total por grupo en FSI Abril Julio Octubre Algas Marinas Aves Terrestres Aves Marinas Invertebrados Marinos Invertebrados Terrestres Mamíferos Marinos Plantas Terrestres Peces Reptiles Ratas 2 3 8 9 4 26 9 4 10 2 4 26 2 0 12 12 19 0 0 2 8 52 1 4 4 11 2 7 1 4 22 3 1 8 11 12 1 4 24 3 1 10 19 13 1 26 6 2 5 22 41 2 32 3 8 72 8 2 17 34 60 2 32 5 16 124 Total por temporada por isla 52 55 107 56 64 73 193 300 58 Cuadro 10. Composición isotópica promedio (± desv. estándar) para los individuos de R. rattus colectados en FSI y SPM. Todos los meses y hábitats de colecta incluidos. δ13C (‰) δ15N (‰) FSI -16.42 ± 0.60 21.15 ± 1.03 SPM -16.58 ± 1.35 26.11 ± 3.72 Figura 21. Comparación isotópica de R. rattus en las islas FSI y SPM. Los datos representan los valores individuales de los roedores capturados en ambas islas en todas las temporadas de captura. Los puntos grises corresponden a los roedores de FSI, los negros a los roedores de SPM. 59 a) b) Figura 22. Gráfica de cajas y bigotes para los valores isotópicos de C (22a) y N (22b) de R. rattus de las islas FSI y SPM. Las líneas gruesas representan las medianas, los límites de las cajas corresponden al primer y tercer cuantil respectivamente, y los extremos de los bigotes representan los valores máximos y mínimos de los datos. De las nueve fuentes alimenticias colectadas en SPM, seis fueron compartidas con FSI. Plantas, aves terrestres y mamíferos marinos sólo fueron colectados en SPM. En el Cuadro 11 se presentan los valores isotópicos promedio de las fuentes provenientes de ambas islas. No hubo diferencia significativa en el δ13C de las fuentes (ANOVA, F1,138 = 0.6972, P > 0.05) entre las dos islas pero sí entre los valores de δ15N (ANOVA, F1,138 = 4.134, P < 0.05). La única diferencia significativa fue en el valor de δ15N entre los invertebrados terrestres de ambas islas; en el resto de los grupos no se encontraron diferencias significativas (Cuadro 12). Con respecto a los invertebrados terrestres, es importante hacer notar que en la mayoría de los casos su composición isotópica indica que derivan sus fuentes alimenticias de nutrientes de origen marino (e.g. escarabajos que se alimentan de restos de aves marinas). Sin embargo, una de las muestras indica la presencia de invertebrados que deriva sus fuentes alimenticias a partir de nutrientes de origen terrestre (e.g. grillo). Para ello se hace la distinción entre invertebrados terrestres con señal isotópica marina (IVT-marina) e invertebrados terrestres con señal isotópica terrestre (IVTterrestre). 60 Cuadro 11. Valores isotópicos promedio (± desv. estándar) de las fuentes marinas y terrestres encontradas en las islas FSI y SPM. n FSI δ C‰ Algas Marinas 2 Aves Marinas 13 15 SPM δ C‰ 13 δ 15N ‰ δ N‰ n - 15.05 ± 0.3 16.10 ± 0.4 6 - 14.58 ± 0.8 15.55 ± 1.3 12 - 17.65 ± 1.2 18.78 ± 2.2 5 - 15.96 ± 1.9 18.16 ± 0.3 - - - 2 - 19.45 ± 1.4 11.15 ± 3.0 Invertebrados Marinos 12 - 13.24 ± 2.3 22.35 ± 3.8 22 - 12.62 ± 2.2 17.92 ± 1.9 IVT-marina 18 - 17.42 ± 1.2 20.66 ± 1.0 40 - 17.18 ± 2.4 25.68 ± 4.9 IVT-terrestre 1 - 24.30 6.41 1 - 26.30 4.7 Mamíferos Marinos - - - 2 - 15.10 ± 0.5 22.70 ± 0.1 Plantas C3 - - - 26 - 23.77 ± 2.0 31.25 ± 4.5 Plantas CAM - - - 6 - 13.25 ± 0.2 31.40 ± 2.5 Peces 2 - 17.15 ± 0.2 17.90 ± 1.2 3 - 17.96 ± 0.5 17.30 ± 0.2 Reptiles 8 - 14.98 ± 0.7 22.01 ± 1.2 8 - 16.37 ± 1.3 26.87 ± 4.8 Aves Terrestres Figura 23. Comparación de los valores promedio de varios grupos taxonómicos colectados en dos islas del Golfo de California. Los símbolos rojos corresponden a los colectados en FSI, los símbolos negros a los colectados en SPM. 61 Cuadro 12. Valores de P obtenidos de la prueba de Tukey hecha con los valores isotópicos de C y N para las fuentes compartidas entre FSI y SPM. FSI SPM δ13C δ15N n n P P Algas Marinas 2 6 1.0 Aves Marinas Invertebrados Marinos 12 12 5 22 1.0 0.954 IVT-marina 19 41 Peces 2 3 Reptiles 8 8 Fuentes compartidas 0.999 0.999 0.999 0.981 1.0 0.106 0.0004 1.0 0.408 7.4.1. Reconstrucción isotópica de la dieta de las ratas introducidas en Farallón de San Ignacio En FSI hubo diferencias significativas en los valores de δ13C (ANOVA, F1,48 = 16.259, P < 0.05) y de δ15N (ANOVA, F1,48 = 7.489, P < 0.05) de las ratas entre meses y hábitats, por lo que el cálculo de los valores promedio de cada grupo de roedores se presenta por separado (Cuadro 13). El análisis exploratorio de la dieta de las ratas de FSI se hizo usando los valores isotópicos promedio de cuatro grupos diferenciados: 1) ratas colectadas en la costa durante el mes de abril; 2) ratas colectadas en la costa durante el mes de julio; 3) ratas colectadas en la meseta durante el mes de abril; y 4) ratas colectadas en la meseta durante el mes de julio. Entre las fuentes alimenticias hubo diferencias significativas en los valores de δ13C (ANOVA, F6,48 = 17.717, P < 0.05) y de δ15N (ANOVA, F6,48 = 10.981, P < 0.05). La prueba de Tukey demostró que los valores isotópicos de los invertebrados marinos fueron distintos a los valores de las algas (P < 0.05) en el δ15N, pero fueron similares en el δ13C (P > 0.05). Por su parte los peces fueron estadísticamente similares a las aves marinas en ambos elementos (P > 0.05). Los IVT-marina fueron distintos a los IVT-terrestre en ambos elementos (P < 0.05); y los reptiles fueron iguales a los IVT-marina en δ15N (P > 0.05), pero no en δ13C (P < 0.05). 62 Figura 24. Distribución de los valores individuales de δ13C y δ15N de los roedores colectados en FSI durante 2007 (círculos negros), respecto a sus fuentes alimenticias potenciales marinas (círculos rojos) y terrestres (círculos negros, media ± desviación estándar). Los valores de las fuentes se encuentran corregidos respecto a su valor de fraccionamiento isotópico. M = marinos. Cuadro 13. Valores isotópicos (media ± desviación estándar) de los roedores capturados en FSI. Los datos se presentan separados por hábitat y mes de captura. abril julio hábitat n δ 13C ‰ δ 15N ‰ n δ 13C ‰ δ 15N ‰ costa 12 - 16.42 ± 0.4 21.52 ± 0.7 11 - 17.00 ± 0.3 20.04 ± 0.8 meseta 14 - 15.82 ± 0.3 21.91 ± 0.2 15 - 16.56 ± 0.5 20.96 ± 1.0 63 El análisis exploratorio hecho con ISOSOURCE incluyó, para cada uno de los grupos de ratas diferenciados, las siguientes fuentes: IVT-marina, IVT-terrestre, algas, aves e invertebrados marinos. Los reptiles no se consideraron dentro de las reconstrucciones porque no hubo estómagos que los contuvieran. Como los valores isotópicos de los peces fueron muy parecidos a los valores isotópicos de las aves marinas, y no se encontraron en más del 25% de los estómagos analizados, se sacaron de las reconstrucciones para simplificar el número de fuentes. Los promedios obtenidos en ISOSOURCE para las reconstrucciones hechas para cada grupo de ratas se enlistan en el Cuadro 14, así como sus intervalos de confianza (1-99%) y su desviación estándar. A partir de las reconstrucciones hechas con ISOSOURCE, del análisis de los valores medios de las fuentes alimenticias y de los contenidos estomacales, se seleccionaron para cada grupo de ratas aquellas fuentes que contribuyeran de manera importante en su dieta. Para las ratas del grupo 1 (costa-abril) las fuentes con una mayor contribución dentro de las reconstrucciones fueron los IVT-marina, los IVT-terrestre y las aves marinas (con 90% de las contribuciones entre las tres). Desafortunadamente no se cuenta con contenidos estomacales de rata para el mes de abril, por lo que los datos obtenidos para los estómagos colectados en el mes de julio fueron tomados con cautela. En ellos, ni algas ni invertebrados marinos se presentaron en más del 25% de los estómagos, por lo que ambas fuentes fueron consideras como no significativas para este grupo. El grupo 2 (costa-julio) presentó un caso muy similar; de nuevo las aves marinas, los IVT-marina y los IVT-terrestre fueron las fuentes con un mayor aporte a las reconstrucciones (87% entre las tres). Las algas y los invertebrados marinos de nuevo fueron considerados no significativas en los contenidos estomacales y por ende, también fueron eliminados para este grupo. En el grupo 3 (meseta-abril) la reconstrucción señaló a los invertebrados marinos como una fuente importante junto con las aves marinas y los IVT-marina (85% de las aportaciones entre los tres). Las algas fueron inexistentes en los estómagos colectados en la meseta del mes de julio, así que fueron descartadas. Aunque a partir de los datos de los contenidos estomacales no se puede hacer una diferenciación entre los IVT-marina y los IVT-terrestre, éstos últimos también fueron descartados para este grupo de ratas por presentar valores muy bajos dentro de la reconstrucción. Finalmente, para el grupo 4 (meseta-julio) las fuentes más importantes fueron las aves marinas, los IVT-marina y los IVT-terrestre (87.5% de las aportaciones entre los tres). 64 Como las algas y los invertebrados marinos fueron inexistentes en los estómagos colectados en la meseta durante ese mes, ambas fuentes fueron descartadas. En resumen, para los grupos de ratas 1, 2 y 4, las fuentes con una mayor contribución fueron las aves marinas, los IVT-marina y los IVT-terrestre, mientras que para el grupo 3 fueron las aves marinas, los IVT-marina y los invertebrados marinos. Estas fuentes fueron usadas para el desarrollo de los modelos mixtos de cada individuo. Las concentraciones promedio de las fuentes usadas en IsoCons se muestran en el Cuadro 15. Las contribuciones relativas promedio de las fuentes calculadas para cada grupo a partir de IsoCons se muestran en el Cuadro 16. Debido a que tres de los grupos de ratas (grupos 1, 2 y 4) comparten las mismas fuentes (aves marinas, IVT-marina e IVT-terrestre), el análisis de agrupamiento de éstos se hizo en conjunto (Figura 25). El grupo 3 fue analizado por separado (Figura 26). El análisis de agrupamiento para el primer juego de datos (grupos 1, 2 y 4) arrojó cuatro grupos de roedores con patrones alimentarios distintos: A) roedores que se alimentan principalmente de aves marinas (proporción aves marinas: IVT-terrestre: IVT-marina = 100:0:0); B) roedores que se alimentan principalmente de aves, pero consumen ocasionalmente invertebrados terrestres con señal isotópica marina o terrestre (80:10:10); C) roedores que se alimentan en proporciones iguales de aves marinas y de invertebrados terrestres con señal isotópica marina o terrestre (50:10:40); y D) roedores que se alimentan principalmente de invertebrados terrestres con señal isotópica marina y ocasionalmente de invertebrados terrestres con señal isotópica terrestre (0:10:90). El análisis de agrupamiento para el segundo juego de datos (grupo 3) también arrojó cuatro grupos: A) roedores que se alimentan principalmente de aves marinas (proporción aves marinas: invertebrados marinos: IVT-marina = 100:0:0); B) roedores que se alimentan principalmente de aves, pero consumen ocasionalmente invertebrados marinos (90:10:0); C) roedores que se alimentan en proporciones iguales de aves marinas e IVT-marina y consumen ocasionalmente invertebrados marinos (50:10:40); y D) roedores que se alimentan principalmente de IVTmarina, en menor proporción de aves marinas y ocasionalmente de invertebrados marinos (30:10:60). En FSI fue posible utilizar IsoError para estimar el error estándar y los intervalos de confianza (95%) de las contribuciones de las fuentes en cada uno de los cuatro grupos de ratas diferenciados: costa-abril, costa-julio, meseta-abril y meseta-julio. Las fuentes consideradas en los modelos de cada grupo de ratas son las mismas que las usadas en IsoCons. Las 65 contribuciones relativas de las fuentes alimenticias estimadas a partir de IsoError se presentan en el Cuadro 17. De manera general los resultados obtenidos a partir de IsoCons e IsoError son muy parecidos. En los dos modelos se consideran a las aves marinas como las principales proveedoras de alimento en los cuatro grupos de ratas analizados. Los IVT-marina sin embargo, presentan contribuciones diferentes en cada uno de los modelos. IsoCons indica que en tres de los cuatro casos (grupos 1, 2 y 4) los IVT-marina fueron la segunda fuente alimenticia más importante en la dieta de las ratas; IsoError en cambio, revela que esta fuente en los grupos 2, 3 y 4 no tuvo contribución alguna. Por su parte los IVT-terrestres tienen aportaciones similares en ambos modelos, pero debido a las diferencias que se presentan en el cálculo de las contribuciones de los IVT-marina, los IVT-terrestres pasan de ser la segunda fuente en nivel de importancia según IsoError a ser la tercera según IsoCons. Cuadro 14. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus colectadas en FSI, estimadas a partir de ISOSOURCE. Los datos representan las medias, desviación estándar (entre paréntesis) y los intervalos de confianza (1:99%). Terrestres IVT-marina IVT-terrestre Algas Costa-abril Costa-julio Marinas Aves Invertebrados 47.9 (0.14) 10.9 (0.02) 4.2 (0.03) 31.6 (0.20) 5.5 (0.04) 15-70 5-16 0-11 33.7 (0.15) 20.9 (0.03) 5.6 (0.03) 32.3 (0.21) 7.5 (0.05) 3-58 15-27 Meseta-abril 36.9 (0.18) 1-69 Meseta-julio 38.8 (0.17) 0-66 0-14 0-75 0-74 0-15 0-18 6.9(0.04) 8.3 (0.05) 36.3 (0.25) 11.6 (0.07) 0-16 0-22 14.1 (0.03) 5.6 (0.04) 34.6 (0.24) 6.9 (0.05) 7-21 0-15 66 0-87 0-88 0-28 0-19 Cuadro 15. Concentraciones promedio (%) de C y N de las fuentes usadas en las reconstrucciones individuales hechas en IsoCons. IVT-marina IVT-terrestre Aves marinas [C] 43.62 46.9 39.02 Invertebrados marinos 40.2 [N] 9.98 14.1 10.3 11.02 Cuadro 16. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en FSI, estimadas a partir de IsoCons. Los datos representan media, desviación estándar (entre paréntesis) e intervalos de confianza (95%). Grupo Aves marinas IVT-marina IVT-terrestre Inv. Marinos Costa-abril 62.70 (0.42) 32.29 (0.38) 5.01 (0.05) --- 0-100 0-14 0-95 75.95 (0.19) 14.65 (0.15) 9.40 (0.06) 41-97 2-21 0-36 91.79 (0.06) 1.10 (0.03) ---- 81-100 0-18 81.05 (0.26) 12.86 (0.23) 6.09 (0.05) 30-100 0-14 0-62 Costa-julio Meseta-abril Meseta-julio 67 --- 7.13 (0.07) 0-10 --- Figura 25. Análisis cluster de las ratas de los grupos 1, 2 y 4 de FSI generado con los datos individuales obtenidos a partir de IsoCons. Las letras representan a los grupos de roedores con patrones alimentarios distintos. Los números entre paréntesis indican la proporción aves marinas: IVT-terrestre: IVT-marina estimada para cada grupo. Figura 26. Análisis cluster de las ratas del grupo 3 (meseta-abril) de FSI generado con los datos individuales obtenidos a partir de IsoCons. Las letras representan a los grupos de roedores con patrones alimentarios distintos. Los números entre paréntesis indican la proporción aves marinas: invertebrados marinos: IVT-marina estimada para cada grupo. 68 Cuadro 17. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en FSI, estimadas a partir de IsoError. Los datos representan las medias, desviación estándar (entre paréntesis) y los intervalos de confianza (95%). Costa-abril Costa-julio Meseta-abril Meseta-julio Aves marinas IVT-marina IVT-terrestre Inv. Marinos 85.6 (0.66) 9.9 (0.60) 4.4 (0.06) --- 0-100 0-100 0-19 89.7 (0.80) 0 (0.73) 10.3 (0.08) 0-100 0-100 0-29 92.8 (0.40) 0 (0.45) --- 18-100 0-83 94.8 (0.81) 0 (0.73) 5.2 (0.08) 0-100 0-100 0-23 --7.2 (0.10) 0-31 --- 7.4.2. Reconstrucción isotópica de la dieta de las ratas introducidas en San Pedro Mártir En SPM hubo diferencias significativas en los valores de δ13C (ANOVA, F1,62 = 9.669, P < 0.05) y de δ15N (ANOVA, F1,62 = 6.168, P < 0.05) de las ratas únicamente entre hábitats. Por lo tanto el cálculo de sus promedios isotópicos se presenta separado sólo en función de éste (Cuadro 18). El análisis exploratorio de la dieta de las ratas de SPM se hizo usando los valores isotópicos promedio de los grupos diferenciados: 1) ratas colectadas en la costa; y 2), ratas colectadas en la meseta. Entre las fuentes alimenticias hubo diferencias significativas en los valores de δ13C (ANOVA, F10,110 = 41.150, P < 0.05) y de δ15N (ANOVA, F10,110 = 25641, P < 0.05). La prueba de Tukey demostró que los valores isotópicos de los invertebrados marinos fueron similares a los valores de las algas (P > 0.05) en ambos elementos. El mismo caso se dio entre peces y aves marinas, y entre reptiles e IVT-marina. Los IVT-marina fueron distintos a los IVT-terrestres en ambos elementos (P < 0.05); mientras que las plantas C3 fueron iguales a las plantas CAM en δ15N (P > 0.05), pero no en δ13C (P < 0.05). 69 Cuadro 18. Valores isotópicos (media ± desviación estándar) de los roedores capturados en SPM. Los datos se presentan diferenciados únicamente por hábitat de captura. hábitat n δ 13C ‰ δ 15N ‰ costa 36 -16.13 ± 1.2 25.09 ± 3.1 meseta 32 -17.08 ± 1.3 27.25 ± 4.0 Figura 27. Distribución de los valores individuales de δ13C y δ15N de los roedores colectados en SPM durante 2007 (círculos negros), respecto a sus fuentes alimenticias potenciales marinas (círculos azules) y terrestres (círculos rojos, media ± desviación estándar). Los valores de las fuentes se encuentran corregidos respecto a su valor de fraccionamiento isotópico. Pl. = plantas; Rep. = reptiles; M.M. = mamíferos marinos; Av. = aves; Inv. = invertebrados; M. = marinos; Pec. = peces; Alg. = algas; T. = terrestres. 70 El análisis exploratorio hecho con ISOSOURCE en los datos de SPM incluyó, para cada grupo de ratas a los IVT-marina, los IVT-terrestre, las plantas C3, las plantas CAM, las algas, los peces, las aves e invertebrados marinos. Los reptiles no se consideraron dentro de las reconstrucciones porque no hubo estómagos que los contuvieran. Como la colecta de cadáveres de aves terrestres y de mamíferos marinos fue muy escasa, no se consideraron lo suficientemente abundantes como para incluirlas dentro de las reconstrucciones, pues se trata de fuentes cuya disponibilidad hacia las ratas en la isla es muy limitada. Como la composición isotópica de los peces fue muy parecida a la de las aves marinas, y éstos estuvieron presentes en más del 25% de los estómagos, ambas medias fueron promediadas y usadas como una sola fuente alimenticia (conjunto aves marinas-peces). El Cuadro 19 muestra las reconstrucciones finales después de la eliminación de las fuentes mencionadas. Para el grupo 1 (costa) las fuentes con una mayor contribución dentro de las reconstrucciones fueron las algas, el conjunto aves marinas-peces, las plantas C3 y las plantas CAM. Los invertebrados marinos y los invertebrados terrestres (IVT-marino e IVT-terrestre) fueron eliminados porque mostraron valores bajos dentro de las reconstrucciones de ISOSOURCE y aparecieron únicamente en el 5 y 10 % de los estómagos analizados de la costa. En el grupo 2 (meseta) la unión aves marinas-peces fue eliminada. Los peces estuvieron presentes únicamente en el 15% de los estómagos de la meseta analizados por lo que la unión fue disuelta y éstos fueron eliminados de las reconstrucciones. Para el grupo 2 las fuentes más importantes fueron los IVT-marina, los IVT-terrestre, las plantas C3, las plantas CAM y las aves marinas. Las algas y los invertebrados marinos fueron descartados por mostrar valores muy bajos (<20%) en las reconstrucciones de ISOSOURCE y por presentarse únicamente en 0 y 5%, respectivamente, de los estómagos analizados de la meseta. Las fuentes utilizadas para las reconstrucciones individuales en la matriz M-P fueron: grupo 1 (costa): algas, conjunto aves marinas-peces, plantas C3 y plantas CAM; grupo 2 (meseta): IVTmarina, IVT-terrestre, plantas C3, plantas CAM y aves marinas. Las plantas C3 y CAM no pudieron ser diferenciadas en sus valores de δ15N (valores medios 34.35‰ y 34.5‰, respectivamente), así que fueron agrupadas en una sola categoría alimenticia denominada únicamente “plantas terrestres” (promedio agrupado 34.42‰). El resto de las fuentes fueron usadas en sus valores promedio anteriormente reportados (Cuadro 12). Las contribuciones 71 relativas promedio de las fuentes calculadas para cada grupo de ratas a partir de la matriz M-P se muestran en el Cuadro 20. El análisis de agrupamiento para el grupo 1 (costa) arrojó cinco grupos de roedores con patrones alimentarios distintos (Figura 28). A diferencia de los grupos identificados en FSI, los grupos de SPM no poseen diferencias tan marcadas en su alimentación. Aquí las contribuciones de las fuentes fueron muy parecidas entre sí, de modo que para facilitar su entendimiento se presentan las preferencias de los grupos a manera de la proporción aves marinas-peces: plantas terrestres: algas. Grupo A) roedores que se alimentan principalmente de aves-peces y algas, y en menor proporción de plantas terrestres (40:20:40); grupo B) roedores que se alimentan en proporciones similares de las tres fuentes (30:40:30); grupo C) roedores que se alimentan principalmente de aves-peces y algas, y ocasionalmente de plantas terrestres (40:10:50); grupo D) roedores que se alimentan principalmente de plantas terrestres, y ocasionalmente de aves-peces (20:80:0); y grupo E) roedores que se alimentan principalmente de plantas terrestres seguido de aves-peces y ocasionalmente de algas (30:60:10). En el análisis de agrupamiento del grupo 2 (meseta) se identificaron tres grupos con patrones alimentarios (Figura 29). En los tres grupos, las aves marinas contribuyeron a la dieta en proporciones bajas (0-20%). Las plantas terrestres, los IVT-marina, y los IVT-terrestre conformaron el 80-100% de las proporciones de todos los grupos entre los tres. Los tres grupos de roedores identificados fueron (siguiendo la proporción aves marinas: plantas terrestres: IVTmarina: IVT-terrestre): A) roedores que se alimentan principalmente de plantas terrestres seguidas de IVT-marina y de aves (20:50:30:0); B) roedores que se alimentan principalmente de plantas terrestres y de IVT-marina, de aves y ocasionalmente de IVT-terrestre (20:40:30:10); y C) roedores que se alimentan en proporciones similares de las cuatro fuentes de alimento (20:30:30:20). 72 Cuadro 19. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en SPM estimadas a partir de ISOSOURCE. Los datos representan las medias, desviación estándar (entre paréntesis) y los intervalos de confianza (1:99%). Terrestres IVT-marina IVT-terrestre Plantas C3 costa --- meseta 37.2 (0.19) 3-80 Marinas Plantas CAM Aves-peces Algas --- 16.5 (0.04) 5 (0.01) 13-20 4-6 62.5 (0.20) 48-77 16 (0.14) 6-26 10.8 (0.05) 0-24 18.1 (0.05) 17.3 (0.13) 8-33 0-51 16.6* (0.13)* 0-50* --- * datos sólo de aves. Figura 28. Análisis cluster de las ratas del grupo 1 (costa) de SPM generado con los datos individuales obtenidos a partir de la matriz M-P. Las letras representan a los grupos de roedores con patrones alimentarios distintos. Los números entre paréntesis indican la proporción aves marinas-peces: plantas terrestres: algas estimada para cada grupo. 73 Figura 29. Análisis cluster de las ratas del grupo 2 (meseta) de SPM generado con los datos individuales obtenidos a partir de la matriz M-P. Las letras representan a los grupos de roedores con patrones alimentarios distintos. Los números entre paréntesis indican la proporción aves marinas: plantas terrestres: IVT-marina: IVT-terrestre estimada para cada grupo. Cuadro 20. Contribuciones relativas (%) de las fuentes alimenticias de R. rattus más importantes en SPM, estimadas a partir de la matriz M-P. Los datos representan las medias, desviación estándar (entre paréntesis) y los intervalos de confianza (95%). Terrestres Costa Meseta Marinas n IVT-marina IVT-terrestre Plantas Aves-peces Algas 36 --- --- 30 (0.20) 33.94 (0.05) 36.07 (0.15) 6-82 17-39 0-54 --- 32 29.93 (0.04) 12.06 (0.11) 35.48 (0.09) 22.53* (0.02)* 23-34 0-30 21-49 15-25* * datos sólo de aves. 74 8. DISCUSIÓN 8.1. Proporción sexual y morfometría de las ratas La proporción de sexos encontrada en FSI siempre estuvo sesgada hacia los machos, el promedio estimado para las dos temporadas de captura fue 1 hembra: 2.5 machos. Esta proporción es más sesgada hacia los machos que la reportada por Stapp (2002) para una sola temporada en las islas Shiant, de Escocia, (1: 1.6) aunque hay otros autores que reportan proporciones cambiantes entre sus estudios. Quillfeldt et al. (2008) por ejemplo, encontraron en una isla de Nueva Caledonia una proporción 1: 1 en su primer temporada de muestreo, y 1: 10 en la segunda. Una posible explicación a estas proporciones desiguales entre sexos es que los machos tienden a colonizar los sitos deshabitados más rápido que las hembras (Quillfeldt et al. 2008), y que como éstos poseen ámbitos hogareños de mayor tamaño (Whisson et al. 2007) presentan una mayor probabilidad de ser capturados. En FSI el mes de captura fue la única variable con un efecto significativo sobre todas las mediciones morfométricas de las ratas. Estos resultados confirman la hipótesis de que no habría diferencias en peso corporal entre las ratas colectadas en la costa y en la meseta debido a la proximidad entre ambos sitios. Sin embargo, el haber encontrado diferencias entre los meses de captura sugiere que las estaciones sí marcan una diferencia alimenticia que se refleja en el peso de los roedores. Esta diferencia puede estar relacionada con la actividad reproductiva de las aves marinas. En abril hay presencia de huevos y crías pequeñas mientras que en julio las crías son de mayor tamaño y no hay huevos. Al ser las aves uno de los recursos más abundantes de la isla es probable que las ratas sufran de estrés alimenticio cuando éstas no se encuentran disponibles y que ésto se vea reflejado en una disminución en el peso de los roedores. Las medidas morfométricas y los pesos encontrados en las ratas colectadas en FSI son similares a los reportados por Stapp (2002) para las islas Shiant de Escocia, sin embargo, éste reporta un peso promedio mayor (226.1 ± 9.2 g) al encontrado en este estudio (200.25 ± 23.5 g) para los individuos colectados en la costa, pero en los datos colectados en FSI se reporta una desviación estándar mayor. Por su parte, Quillfeldt et al. (2008) reportan medidas morfométricas promedio combinadas para todas sus temporadas de muestreos y clases de edades. Ellos, al igual que en este estudio, encontraron diferencias significativas en el tamaño de la pata relacionadas al sexo de los individuos, y en general reportan promedios menores (longitud de oreja, de pata y peso) a los encontrados en FSI. 75 Al parecer en SPM no hubo estacionalidad reproductiva entre los roedores de los ambientes analizados. El porcentaje de adultos en estado reproductivo fue muy cercano al 100% en los meses analizados. Sin embargo, no fue posible obtener datos correspondientes a la estación invernal pues la erradicación de ratas se realizó a fines de otoño. Tampoco se encontró información sobre colectas pasadas que pudieran servir para completar el ciclo. Además, hubo una presencia constante de crías en las tres temporadas muestreadas. Cabe aclarar, que aunque la presencia de subadultos o juveniles no se ve reflejada en las capturas de julio en la isla SPM, sí se observaron crías en este mes. Stapp (2002), en las islas Shiant de Escocia, sí encontró que las poblaciones diferían demográficamente entre hábitats: solo encontró juveniles en las poblaciones cercanas a la costa y a las colonias de aves, y una proporción mayor de adultos en estado reproductor evidente en la población cercana a la costa en comparación con su zona de muestreo tierra adentro. En SPM el peso de los roedores presentó diferencias significativas relacionadas con el hábitat, el mes de captura y el sexo de individuos. Este resultado confirma la hipótesis de diferencias en peso entre las ratas colectadas en la costa y en la meseta debido a la lejanía entre ambos sitios. Los pesos de las ratas en SPM fueron mayores a los reportados por Quillfeldt et al. (2008) en Nueva Caledonia y menores que los reportados por Stapp (2002) en las islas Saint de Escocia, pero se encuentran dentro de los intervalos de peso registrados para especie (GISDa 2006). El peso de las hembras fue significativamente menor al peso de los machos al comparar todas las temporadas y sitios de muestreo. Lo mismo ocurrió al comparar el peso de los individuos colectados en la costa contra los colectados en la meseta al unir los meses de muestreo y el sexo. Por su parte, al analizar el peso por mes de muestreo, sólo entre abril y octubre se encontraron diferencias significativas, pero al analizar los promedios generales por mes se volvió claro la tendencia decreciente que existe entre éstos. Esto, al igual que en FSI, puede estar relacionado con la abundancia de recursos que se presenta durante la temporada reproductiva de las aves marinas, la cual presenta en abril la mayor abundancia de huevos y crías pequeñas para las dos especies de pájaro bobo que habitan la isla. 76 8.2. Contenidos estomacales Las ratas distan de ser consumidores especialistas. Su habilidad de alimentarse de una gran variedad de recursos, incluyendo los provenientes del mar, indudablemente ha contribuido a su éxito en la colonización de islas (Atkinson 1985). Muchos autores han encontrado más de un artículo alimenticio dentro de sus contenidos estomacales (Clark 1982, Stapp 2002, Caut et al. 2008, Quillfeldt et al. 2008). Clark (1982) analizó siete poblaciones insulares distintas de Rattus rattus y encontró que las ratas en promedio tienen en sus estómagos entre 5 y 9 ítems distintos. Sin embargo este trabajo se realizó en un ecosistema tropical donde la variedad de artículos alimenticios es más grande que en los ecosistemas desérticos. Los grupos encontrados en los estómagos de las ratas de SPM y FSI coinciden con los grupos registrados por otros autores en las islas Shiant de Escocia y en las islas Malvinas (Stapp 2002, Quillfeldt et al. 2008). Stapp (2002) analizó 36 estómagos de rata y encontró —al igual que este estudio— plantas, invertebrados marinos y terrestres, plumas de aves marinas y escamas de pez. También encontró que las ratas que viven cerca de la costa consumen una mayor variedad de ítems que aquellas de viven alejadas de ella. Esto último también se presentó en SPM pues los contenidos estomacales de las ratas de la costa fueron más diversos que los de las ratas de la meseta, y pudiera estar relacionado simplemente con la segregación espacial que existe entre ambos ambientes y la disponibilidad de ítems en cada uno. En FSI las aves marinas fue el grupo más común dentro de los contenidos estomacales seguido de los invertebrados terrestres. Por su parte en SPM las aves marinas y las plantas fueron los grupos más frecuentes seguidos de los invertebrados terrestres. Los grupos con menor frecuencia de aparición en ambas islas fueron los peces, las algas y los invertebrados marinos. Hobson et al. (1999) encontraron en la isla Langara de British Columbia que las aves marinas y las plantas fueron los grupos mas frecuentes dentro de los estómagos que analizaron lo que coincide con lo encontrado en el presente estudio. 8.3. Análisis isotópico Las islas son ambientes altamente variables isotópicamente en los que sus elementos terrestres, marinos e intermareales proveen a los roedores de una amplia gama de recursos alimenticios. De manera particular las poblaciones de aves marinas insulares son muy vulnerables a la 77 depredación por ratas (Hobson et al. 1999). Diversos estudios han demostrado que las aves marinas contribuyen de manera importante al mantenimiento de poblaciones insulares de roedores invasores (Hobson et al. 1999, Stapp 2002, Major et al. 2007, Caut et al. 2008 y Quillfeldt et al. 2008). A su vez algunos de estos estudios han servido para justificar los altos costos de posteriores campañas de erradicación y/o de control (Hobson et al. 1999, Major et al. 2007). Los promedios generales de δ13C de las ratas colectadas en FSI y SPM fueron muy parecidos entre sí. En SPM los datos se encuentran dentro de un intervalo más amplio. Esto concuerda con los datos estomacales —más fuentes alimenticias presentes y frecuencias de aparición similares— y respalda la hipótesis de una dieta más diversa en los roedores de SPM que los de FSI. En promedio las ratas de SPM estuvieron más enriquecidas en 15N que las colectadas en FSI y los datos se encuentran en un intervalo más amplio. Estas diferencias distribucionales entre islas estuvieron relacionadas con la mayor diversidad de fuentes alimenticias potenciales presentes en SPM, y con el enriquecimiento de 15 N en algunas de las fuentes terrestres que presentaron valores muy altos debido a la acumulación de guano en el suelo de la isla. De manera general, la distribución de las firmas isotópicas encontradas en las distintas fuentes alimenticias estudiadas en las islas FSI y SPM son parecidas a lo señalado en la literatura para islas con presencia de aves marinas anidantes (Stapp et al. 1999). En los valores de δ13C se presentan los contrastes esperados entre las fuentes con origen marino y/o costero (aquellas enriquecidas en 13C como aves marinas, peces, invertebrados marinos y algas), y las fuentes con origen terrestre (aquellas con valores bajos de 13 C como invertebrados terrestres con señal isotópica terrestre, y plantas con ruta fotosintética C3. En los valores de δ15N las diferencias se presentan en relación a la posición trofica particular de los grupos analizados (los valores más positivos denotan una mayor posición en la escala trófica), pero sobre todo, al enriquecimiento de 15N que se da en el suelo de las islas con presencia de aves marinas —por el guano que éstas depositan— y a la transmisión que se da de éste a lo largo de la cadena trófica. De esta forma para las islas FSI y SPM se presentaron grupos como plantas, reptiles e invertebrados terrestres de aparente “origen terrestre”, enriquecidos en 15 N debido al guano proveniente de las aves marinas con las que conviven. El análisis de fuentes compartidas entre FSI y SPM señaló diferencias significativas en δ15N únicamente entre los IVT-marina colectados en ambas islas. Al analizar a los organismos que 78 componían cada grupo se hizo evidente un mayor número de depredadores —arañas, miriápodos, escorpiones, con valores de δ15N altos —en el grupo de SPM en contraste con el grupo de FSI donde la mayoría son insectos necrófagos —principalmente escarabajos—. 8.4. Comparación entre la dieta de las ratas de FSI y SPM Las islas FSI y SPM son importantes refugios de aves marinas. En ambas islas las aves más abundantes son el bobo patazul (Sula nebouxii) y el bobo café (S. leucogaster). FSI es la isla de menor tamaño (17 ha), carece de plantas y su principal entrada de nutrientes es a través de las aves marinas en forma de cadáveres, desperdicios alimenticios y guano. Por su parte SPM es una isla de mayor superficie (267 ha) con una importante presencia de plantas terrestres representado por un bosque de cardones (Pachycereus pringlei) en su parte más alta que junto con otras 26 especies de plantas cubren gran parte de la isla. Estas características —mayor superficie terrestre y presencia de plantas— hacen a SPM mucho más diversa y compleja isotópicamente hablando que FSI, y consecuentemente hicieron que las ratas contaran con una mayor diversidad de presas. Esto se vió reflejado en la varianza encontrada en los valores isotópicos promedio de C y N de las ratas de ambas islas que sugiere una dieta menos diversa en las ratas de FSI comparada con las de SPM. Los IVT-marina son un eslabón importante en el flujo de nutrientes entre los ambientes marino y terrestre. Éstos se alimentan de los restos dejados por el mar y son fuente de alimento para los animales que viven en tierra (e.g. lagartijas, roedores). Este fenómeno ocurre con mayor frecuencia en SPM que en FSI, donde las playas de cantos rodados permiten el varamiento de mayor cantidad de materia orgánica. En SPM los valores isotópicos promedio de los roedores de la costa estuvieron más enriquecidos respecto a los roedores capturados en la costa de FSI, lo que sugiere un mayor consumo de IVT-marina por parte de los primeros. Las ratas de FSI presentaron diferencias en su composición isotópica determinadas por el hábitat y el mes de colecta. Estos resultados sugieren que los cuatro grupos identificados subsistieron de dietas isotópicamente distintas. Sin embargo, tres de los cuatro grupos coincidieron en sus principales fuentes alimenticias. Esta significancia en las variables de hábitat y mes pudiera explicarse por las diferencias encontradas en el grupo 3 (meseta-abril). Este grupo a diferencia de los otros, presentó contribuciones provenientes de los invertebrados marinos, característica que 79 los hizo más enriquecidos en C y N que el resto de los grupos identificados. El análisis isotópico reveló que las ratas de esta isla obtuvieron gran parte de su proteína de las aves marinas y de los IVT-terrestre. Esto respalda la hipótesis planteada respecto a la importancia de las aves marinas en la dieta de las ratas y coincide con lo reportado por otros autores para ratas colectadas dentro de colonias de aves marinas anidantes (Hobson et al. 1999, Stapp 2002, Major et al. 2007). En FSI no se encontró evidencia que respalde la hipótesis acerca de la disminución temporal en el consumo de aves marinas por parte de las ratas. En las dos temporadas analizadas, abril y julio de 2007, las aves se encontraban dentro del periodo reproductivo: en abril había presencia de huevos y crías pequeñas mientras que en julio ya no había huevos y las crías eran de mayor tamaño. Su importancia como fuente alimenticia de las ratas no disminuyó entre estas temporadas. Es probable que en una isla como FSI, con recursos tan limitados, las ratas hayan presentado una estacionalidad alimenticia. Sin embargo este estudio no logró obtener muestras de todas las temporadas del año y quizá dentro de las faltantes se hubiera encontrado la estacionalidad alimenticia que se buscada. En SPM solo el hábitat tuvo un efecto significativo en los valores isotópicos de las ratas. Esta diferencia isotópica se dió principalmente por los roedores de la costa que incluyeron a las algas dentro de su alimentación —y presentaron valores más enriquecidos en 13C—; y por los roedores de la meseta quienes usaron los recursos disponibles a su alcance de forma más homogénea e incluyeron a los invertebrados terrestres (IVT-marina e ITV-terrestre) como parte importante de su alimentación —y estuvieron más enriquecidos en 15N—. El análisis isotópico reveló que las ratas de SPM obtuvieron su proteína a partir de varias fuentes: plantas, aves marinas e invertebrados terrestres (IVT-marina e ITV-terrestre). Estos resultados coinciden con lo reportado por Caut et al. (2008) y por Quillfeldt et al. (2008), para Nueva Caledonia y las islas Malvinas respectivamente, quienes reportan una dieta muy diversificada con aporte de varias fuentes alimenticias principales de origen marino, terrestre, animal y vegetal. En SPM el aporte de las aves marinas a la dieta de las ratas es equiparable con el resto de las fuentes analizadas. Esto hace que su importancia no sea radical y contrasta con la hipótesis planteada. Del mismo modo al no haber encontrado diferencias en la dieta de las ratas entre los meses analizados, se rechaza la hipótesis acerca de la estacionalidad alimenticia. 80 9. CONCLUSIONES Se confirmó la depredación de aves marinas por parte de la rata negra en las islas SPM y FSI. Ambos métodos utilizados en este estudio —análisis de contenidos estomacales y análisis isotópico— revelaron la importancia de esta fuente para el mantenimiento de las poblaciones insulares del roedor. Esto tiene dos implicaciones importantes. La primera está relacionada directamente con la erradicación de ratas que sucedió en otoño de 2007 en ambas islas y que la justifica por completo. La segunda, con el patrón repetido de depredador-presa que se da en las islas entre ratas exóticas y aves marinas. En FSI hubo una segregación isotópica entre las ratas relacionadas con el mes y el hábitat de colecta. Se identificaron cuatro grupos de roedores con diferencias isotópicas cuantificables. Sin embargo las reconstrucciones señalaron que tres de esos grupos comparten a las fuentes alimenticias principales. En FSI los grupos más susceptibles a la depredación de la rata negra fueron las aves marinas, los IVT-terrestre, los IVT-marina y los invertebrados marinos. El análisis cluster de los datos arrojó finalmente ocho grupos de roedores con patrones alimentarios distintos, y demostró que en el 90.4% de las ratas analizadas la principal fuente alimenticia son las aves marinas con contribuciones iguales o mayores al 50% en todos los casos. En SPM la segregación isotópica entre las ratas estuvo dada por el hábitat de captura. Se identificaron sólo dos grupos con diferencias isotópicas importantes. En SPM los grupos más susceptibles a la depredación de la rata negra fueron las aves marinas, los IVT-terrestre, los IVTmarina y las plantas terrestres. El análisis cluster de los datos arrojó igualmente ocho grupos con patrones alimentarios distintos, y a diferencia de FSI, ninguno de ellos considera a las aves marinas como su principal fuente alimenticia. La tendencia general de los roedores en SPM es la dieta diversificada con porcentajes de contribución muy similares entre las fuentes. Contrario a lo esperado y lo reportado por otros autores (Towns et al. 2006), los reptiles de SPM y FSI no fueron depredados por la rata negra durante el periodo que abarca este estudio. No estuvieron presentes en los estómagos colectados y el análisis isotópico tampoco los señala como una fuente importante dentro de las reconstrucciones. Sin embargo esto no quiere decir que todas las especies de reptiles presentes en estas islas se encontraban a salvo. No se obtuvieron muestras del gecko nativo en FSI ni de la serpiente rey de SPM, probablemente porque ambas especies se encuentran en densidades muy bajas en sus respectivos ecosistemas y por años se le ha atribuido esto a la rata. Sin embargo no existen estudios que señalen su depredación directa sobre estas 81 especies y este estudio tampoco puede concluir al respecto. Su recuperación a posteriori de la erradicación será la mejor muestra del efecto negativo de la rata sobre estas especies pero el nivel de afectación de ésta seguirá siendo una incógnita. El entendimiento del consumo de aves marinas por parte de las ratas exóticas en combinación con información demográfica de éstas en las islas brindará información muy valiosa cuantificable, sobre el efecto de la depredación en las colonias de anidación. 82 10. LITERATURA CITADA Aguirre-Muñoz A., D. A. Croll, C. J. Donlan, R. W. Henry III, M. A. Hermosillo, G. R. Howald, B. S. Keitt, L. Luna-Mendoza, M. Rodríguez-Malagón, L. M. Salas-Flores, A. SamaniegoHerrera, J. A, Sánchez-Pacheco, J. Sheppard, B. R. Tershy, J. Toro-Benito, S. Wolf y B. Word. 2008. High-impact conservation: invasive mammal eradications from the islands of Western México. Ambio. 37:101-107. Anderson, W. B. y G. A. Polis. 1998. 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Rudran y M. Foster. 1996. Measuring and monitoring biological diversity – Standard methods for mammals. Smithsonian Institute. 88 Apéndice I. Listado de especies reportadas en la isla Farallón de San Ignacio. Reptiles Familia Nombre científico Teiidae Aspidocelis tigris2,5 Phrynosomatidae Urosaurus ornatos2,5 Phyllodactylus Gekkonidae homolepidurus6 Nombre común lagartija cola de látigo lagartija de árbol salamanquesa Aves terrestres Familia Accipitridae Columbidae Strigidae Tyrannidae Corvidae Troglodytidae Regulidae Mimidae Parulidae Emberizidae Cardinalidae Icteridae Fringililidae Passeridae Nombre científico Buteo jamaicensis4 Zenaida asiatica4 Zenaida macroura4 Columbina passerina4 Bubo virginianus4 Athene cunicularia4 Empidonax 4 Corvus corax4 Salpinctes obsoletus4 Regulus calendula4 Mimus polyglottos4 Dendroica coronat4 Dendroica petechia4 Dendroica nigrecens4 Dendroica townsendii4 Vermivora celata4 Wilsonia pusilla4 Aimophila carpalis,4 Cardinalis cardinalis4 Icterus cucullatus4 Icterus bullocki4 Xanthocephalus xanthocephalus4 Carpodacus mexicanus4 Passer domesticus4 89 Nombre común1 aguililla cola roja paloma ala blanca paloma huilota tórtola coquita búho cornudo tecolote llanero mosquero cuervo común chivirín saltaroca reyezuelo de-rojo cenzontle norteño chipe coronado chipe amarillo chipe negro-gris Chipe negro-amarillo chipe corona naranja chipe corona negra zacatonero ala rufa cardenal rojo bolsero encapuchado bolsero calandria tordo cabeza amarilla pinzón mexicano gorrión casero Aves marinas no anidantes Familia Podicipedidae Procellariidae Sulidae Fregatidae Ardeidae Scolopacidae Laridae Alcidae Nombre científico Aechmophorus occidentalis4 Podiceps nigricolis4 Puffinus opisthomelas4 Puffinus griseus Sula sula4 Fregata magnificens4 Ardea herodias4 Egretta thula3 Actitis macularia4 Phalaropus lobatus4 Larus atricilla Larus delawarensis4 Larus livens3,4 Larus philadelphia4 Sterna fosteri,4 Chlidonias niger4 Sterna caspia4 Sterna maxima4 Synthliboramphus craveri3,4 Nombre común1 achichilique pico amarillo zambullidor orejudo pardela mexicana pardela gris bobo pata-roja fragata magnífica garza morena garceta pie-dorado playero alzacolita falaropo cuello rojo gaviota reidora gaviota pico anillado gaviota patamarilla gaviota de Bonaparte charrán de Forster charrán negro charrán caspia charrán real mérgulo de Craveri Referencias 1 Escalante, P., A. M. Sada y J. Robles. 1996. Listado de los nombres comunes de las aves de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México. 2 González Bernal M. A., E. Mellink y C. Payán-Ezquerra. 2001. Cnemidophorus tigris range extension. Herpetological Review. 32:193. 3 González-Bernal, M. A., E. Mellink y J. R. Ong-Mendozau. 2002. Nesting birds of Farallón de San Ignacio, Sinaloa, México. Western Birds. 33:254-257. 4 Guevara-Medina, M. A., J. A. Castillo-Guerrero y M. A. González-Bernal. 2008. Presencia y abundancia de aves de la isla Farallón de San Ignacio, Sinaloa. Huitzil. 9: 20-28. 5 Grismer, L. L. 2002. Amphibians and reptiles of Baja California, including its pacific islands and the islands in the sea of Cortes. University of California Press. Los Angeles. 6 Peralta-García, A., A. Samaniego-Herrera y J. H. Valdéz-Villavicencio. 2007. Registros nuevos de reptiles en Islas del Noroeste de México. Acta Zoológica Mexicana. 23:179-182. 90 Apéndice II. Listado de especies terrestres reportadas en la isla San Pedro Mártir. Plantas Familia Asteraceae Cactaceae Cucurbitaceae Cyperaceae Euphorbiaceae Loasaceae Malvaceae Moraceae Onagraceae Phytolaccaceae Poaceae Solanaceae Zygophyllaceae Nombre científico Baccharis sarothroides4,9 Hofmeisteria laphamoides4 Pelucha trifida4,9 Perityle emoryi4,9 Pleurocoronis laphamioides var. laphamioides9 Trixis californica4,9 Viguiera chenopodina4,9 Opuntia alcahes var. alcahes4,9 Opuntia cholla4,9 Opuntia fulgida var fulgida4,9 Pachycereus pringlei2,4,9 Sthenocereus thurberi var. thurberi4,9 Vaseyanthus insularis var. insularis4,9 Cyperus squarrosus4,9 Euphorbia petrina4,9 Mentzelia adhaerens4,9 Petalonyx linearis4,9 Sphaeralcea hainesii2,4,9 Ficus palmeri2,4,9 Camissonia cardiophylla4,9 Stegnosperma halimifolium4,9 Muhlenbergia microsperma4,9 Aristida adscensionis4,9 Lycium brevipes4,9 Nicotiana obtusifolia4,9 Viscainoa geniculata4,9 Nombre común hierba del pasmo nacapule Santa Lucía tecote cholla pelona cardón pitaya dulce jumetón malva zalate o higuerilla tinta frutilla palo San Juan guayacán Reptiles Familia Phrynosomatidae Teiidae Viperidae Colubridae Nombre científico Uta palmeri3,7,8 Aspidocelis martyris3,7,8 Crotalus atrox atrox3,7,8 Lampropeltis getula3,7,8 91 Nombre común lagartija de costados manchados lagartija cola látigo víbora de cascabel serpiente rey Aves terrestres Familia Accipitridae Falconidae Columbidae Strigidae Caprimulgidae Apodidae Trochilidae Picidae Tyrannidae Hirundinidae Corvidae Troglodytidae Muscicapidae Mimidae Motacillidae Laniidae Emberizidae Nombre científico Buteo jamaicensis2,4,11 Falco peregrinus2,3,4,11 Falco sparverius2,4,11 Zenaida asiatica4,11 Zenaida macroura2,3,4,11 Bubo virginianus2,4,11 Athene cunicularia2,4 Chordeiles acutipennis4,11 Aeronautes saxatalis4 Calypte anna4 Calypte costae4,11 Selasphorus rufus4,11 Selasphorus sasin2,4 Picoides scalaris4 Empidonax difficilis2,4 Sayornis nigricans4,11 Sayornis saya2,4,11 Tyrannus melancholicus4,11 Hirundo rustica4 Tachycineta thalassina4,11 Corvus corax2,3,4,11 Campylorhynchus brunneicapillus2,4 Salpinctes obsoletus2,4,11 Catharus guttatus4,11 Mimus polyglottos2,3,4,11 Toxostoma bendirei4,11 Toxostoma curvirostre2,4 Anthus rubesens4,11 Lanius ludovicianus2,4,11 Passerina cyanea4 Pheuticus melanocephalus4 Amphispiza bilineata2,4,11 Chondestes grammacus4 Dendroica coronata2,4,11 Dendroica petechia4 92 Nombre común5 aguililla cola roja halcón peregrino* cernícalo americano paloma ala blanca paloma huilota* búho cornudo tecolote llanero chotacabras menor vencejo pecho blanco colibrí cabeza roja colibrí cabeza violeta zumbador rufo zumbador de Allen carpintero mexicano* mosquero californiano papamoscas negro papamoscas llanero tirano tropical golondrina tijereta golondrina verdemar cuervo común* matraca del desierto* chivirín saltaroca* zorzal cola rufa cenzontle norteño* cuitlacoche pico corto* cuitlacoche pico curvo bisbita de agua alcaudón verdugo colorín azul picogordo tigrillo zacatonero garganta negra gorrión arlequín chipe coronado chipe amarillo Dendroica townsendii4,11 Geothlypis trichas4,11 Icterus pustulatus4,11 Melospiza lincolnii2,4,11 Molothrus ater4 Passerculus sandwichensis4,11 Piranga ludoviciana4 Quiscalus mexicanus4,11 Spizella breweri4,11 Spizella pallida4,11 Vermivora celata4,11 Wilsonia pusilla4,11 Zonotrichia leucophrys4,11 Carduelis psaltria4,11 Fringililidae Carpodacus mexicanus4,11 Passer domesticus4,11 Passeridae * especies anidantes o posibles anidantes chipe negroamarillo mascarita común bolsero dorso rayado gorrión de Lincoln tordo cabeza café gorrión sabanero tángara capucha roja zanate mexicano gorrión de Brewer gorrión pálido chipe corona naranja chipe corona negra gorrión corona blanca jilguero dominico4 pinzón mexicano2,4,11 gorrión casero4 Murciélagos Familia Vespertilionidae Phyllostomidae Molossidae Nombre científico Myotis vivesi6 Leptonycteris curasoae6 Tadarida brasiliensis6 Nombre común1 murciélago pescador murciélago magueyero murciélago guanero Hormigas Familia Formicinae Myrmicinae Nombre científico Camponotus mina12 Aphenogaster boulderensis12 Monomorium ergatogyna12 Solenopsis xyloni12 Tenebrionidos Familia Opatrinae Pimeliinae Nombre científico Conibius opacus (LeConte) 10 Asidina parallela (LeConte) 10 Batuliodes confluens Blaisdell10 Cryptoglossa asperata Horn10 Eusattus ciliatoides Doyen10 Hylocrinus longulus (LeConte) 10 93 Tenebrioninae Metoponium bicolor Horn10 Steriphanus estebani Blaisdell10 Argoporis aequalis Blaisdell10 Referencias 1 Ceballos, G. y G. 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Listado de especies marinas reportadas en la isla San Pedro Mártir Aves marinas no anidantes Familia Gaviidae Podicipedidae Procellariidae Hydrobatidae Sulidae Phalacrocoridae Fregatidae Ardeidae Haematopidae Scolopacidae Laridae Alcedinidae Nombre común4 colimbo pacífico colimbo mayor Nombre científico Gavia pacifica3,6 Gavia immer3,6 Aechmophorus occidentalis3,6 Podiceps nigricolis3,6 Puffinus opisthomelas3,6 Puffinus puffinus6 Oceanodroma melania3,6 Oceanodroma microsoma3,6 Sula dactylatra3,6 Phalacrcorax auritus3,6 Fregata magnificens3,6 Ardea herodias3,6 Butorides striatus3 Casmerodius albus3 Egretta thula3 Nycticorax nycticorax3,6 Haematopus palliatus3,6 Actitis macularia3,6 Aphriza virgata3 Arenaria melanocephala3,6 Heteroscelus incanus3 Phalaropus lobatus3,6 Larus californicus3 Larus delawarensis3,6 Larus philadelphia3,6 Stercorarius pomarinus3,6 Sterna elegans3,6 Sterna maxima3,6 Ceryle alcyon1,3,6 zambullidor orejudo pardela mexicana pardela boreal paíño negro paíño mínimo bobo enmascarado cormorán orejudo fragata magnífica garza morena garceta verde garza blanca garceta pie-dorado pedrete corona negra ostrero americano playero alzacolita playero roquero vuelvepiedras negro playero vagabundo falaropo cuello rojo gaviota californiana gaviota pico anillado gaviota de Bonaparte salteador pomarino charrán elegante charrán real martín-pescador norteño Nombre científico Mirounga angustirostris3,5 Nombre común elefante marino achichilique pico amarillo Mamíferos marinos Familia Phocidae 96 Zalophus californianus2,3 Eschrichtius robustus3 Balaenoptera physalus3 Balaenopteridae B. edeni3 B. acutorostrata3 Delphinus delphis3 Tursiops truncatus3 Delphinidae Orcinus orca3 Globicephala macrorhynchus3 Physeter macrocephalus3 Physeteridae Ziphius cavirostris3 Ziphiidae lobo marino de California ballena gris ballena de aleta ballena de Bryde ballena minke delfín común delfín nariz de botella orca ballena piloto Familia Nombre científico Heterodontus mexicanus3 Nombre común tiburón perro Gymnomuraena zebra3 Enchelycore octaviana3 Muraena lentiginosa3 Gymnothorax castaneus3 Heteroconger sp. 3 morena cebra morena octaviana morena pinta morena verde panámica anguila jardín caballito de mar del pacífico rascacio lapón pez linterna soldado panámico guaseta serrano extranjero cabrilla enjambre cabrilla piedrera cabrilla pinta mero baya cabrilla sardinera sandia guaseta del Pacífico cardenal de Cortés bocón manchas azules pargo coconaco pargo amarillo pargo prieto burro almejero Otariidae Eschrichtiidae cachalote zífido de Cuvier Peces Heterodontidae Muraenidae Congridae Syngathidae Hippocampus ingens3 Scorpaena mystes3 Scorpaenidae Phthanophaneron harveyi3 Myripristis leiognathos3 Serranus psittacinus3 Serranidae Paralabrax auroguttatus3 Cephalopholis panamensis3 Epinephelus labriformis3 Epinephelus analogus3 Serranidae Mycteroperca jordani3 Mycteroperca rosacea3 Paranthias colonus3 Alphestes immaculatus3 Apogon retrosella3 Apogonidae 3 Ophistognathide Opistognathus rosenblatti Hoplopagrus guentheri3 Lutjanus argentiventris3 Lutjanidae Lutjanus novemfasciatus3 Haemulon sexfasciatum3 Haemulidae 97 Sparidae Kyphosidae Pomacanthidae Chaetodontidae Pomacentridae Centropomidae Labridae Scaridae Malcanthidae Clinidae Gobidae Gobiesocidae Acanthuridae Balistidae Tetrdontidae Diodontidae Charcharinidae Sphyrnidae Rhinobatidaer Urolophidae Mobulidae Engraulidae Clupeidae Hemiramphidae Sphyraenidae Carangidae Corypahenidae Anisotremus davidsonii3 Anisotremus interruptus3 Calamus brachysomus3 Girella simplicidens3 Kyphosus analogus3 Hermosilla azurea3 Pomacanthus zonipectus3 Holacanthus passer3 Johnrandallia nigrirostris3 Stegastes rectifraenum3 Stegastes flavilatus3 Abudefduf troschelii3 Chromis atrilobata3 sargo rayado bacoco pluma marotilla ojo azul chopa rayada chopa bonita ángel de Cortés ángel real mariposa barbero jaqueta de Cortés jaqueta dos colores sargento panámico castañeta cola de tijera Cirrhitus rivulatus3 Cirrhitichthys oxycephalus3 Bodianus diplotaenia3 Semicossyphus pulcher3 Halichoeres semicinctus3 Halichoeres nicholsi3 Halichoeres chierchiae3 Thalassoma lucasanum3 Scarus perrico3 Malacoctenus gigas3 Labrisomus xanti3 Chriolepis minutillus3 Pycnomma semisquamatum3 Tomicodon boehlkei3 Prionurus punctatus3 Balistes polylepis3 Canthigaster punctatissima3 Diodon holocanthus3 Carcharhinus leucas Sphyrna lewini3 Rhinobatos productus3 Urobatis sp. 3 Manta birostris3 Engraulis mordax3 Harengula thrissina3 Hyporhamphus sp. 3 Sphyraena lucasana3 Seriola lalandi3 Coryphaena hippurus3 chino mero halcón de coral vieja mexicana vieja de California señorita piedrera señorita soltera señorita herida arcoiris de cortés loro jorobado trambollo de sonora chalapo ó trambollo bocón gobio pedrisca gobio secreto chupapiedra de Cortés cirujano cochinito cochi botete bonito pez erizo tiburón chato cornuda común guitarra viola raya de espina mantarraya anchoveta de California sardineta plumilla pajarito ó agujeta barracuda agujona medregal rabo amarillo dorado común 98 Referencias 1 Cody, M. L. y E. Velarde. 2002. Land birds. En: Case T.J., Cody M.L., Ezcurra E. (eds). A new island biogeography of the Sea of Cortés. Oxford University Press. New York. 2 Comisión Nacional para el Conocimiento y el Uso de la Biodiversidad (CONABIO). 2002. Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves. http://conabioweb.conabio.gob.mx/aicas/doctos/NO-27.html [Accesado el 10 de enero de 2007]. 3 CONANP-SEMARNAT. Plan de conservación y manejo de la Reserva de la Biosfera Isla San Pedro Mártir, México. 2007. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales – Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas. 4 Escalante, P., A. M. Sada y J. Robles. 1996. Listado de los nombres comunes de las aves de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México. 5 Szteren, D., D. Aurioles y L. R. Gerber. 2006. Population status and trends of the California Sea Lion (Zalophus californianus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Sea Lions of the World. Alaska Sea Grant College Program. 369-384. 6 Tershy B. R. y D. Breese. 1997. The birds of San Pedro Mártir island, Gulf of California. México. Western Birds. 28:96-107. 99
