dirección general de políticas interiores

CATALOGUE BA-31-11-434-ES-C
Dirección General de Políticas Interiores
Departamento TemÁTICO
Políticas Estructurales y de Cohesión
Dirección General de Políticas Interiores
Departamento TemÁTICO
Políticas Estructurales y de Cohesión
B
B
Agricultura y Desarrollo Rural
Cultura y Educación
Cometido
Pesca
Pesca
Los departamentos temáticos constituyen unidades de análisis que prestan asesoramiento
especializado a comités, delegaciones interparlamentarias y otros órganos parlamentarios.
Desarrollo Regional
Áreas políticas
Transporte y Turismo
Agricultura y Desarrollo Rural
Cultura y Educación
Pesca
Desarrollo Regional
Transporte y Turismo
¿FAVORECE LA
SOBREEXPLOTACIÓN
LA PROLIFERACIÓN
DE ALGAS?
Documentos:
Visite la web del Parlamento Europeo:
http://www.europarl.europa.eu/studies
Créditos de las fotografías: iStock International Inc., Photodisk, Phovoir
NOTA
ISBN 978-92-823-3663-2
doi: 10.2861/57421
ES
DE EN FR IT PT
2011
DIRECCIÓN GENERAL DE POLÍTICAS INTERIORES DE LA
UNIÓN
DEPARTAMENTO TEMÁTICO B: POLÍTICAS ESTRUCTURALES Y DE
COHESIÓN
PESCA
¿FAVORECE LA SOBREEXPLOTACIÓN
LA PROLIFERACIÓN DE ALGAS?
NOTA
Este estudio fue solicitado por la Comisión de Pesca del Parlamento Europeo.
AUTOR
Britas Klemens ERIKSSON
Departamento de Ecología y Evolución Bentónicas Marinas del Centro de Estudios
Ecológicos y de Evolución de la Universidad de Groningen
Países Bajos
ADMINISTRADORA RESPONSABLE
Irina POPESCU
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Parlamento Europeo
Correo electrónico: [email protected]
ASISTENCIA EDITORIAL
Virginija KELMELYTE
VERSIONES LINGÜÍSTICAS
Original: EN
Traducciones: DE, ES, FR, IT, PT
ACERCA DEL EDITOR
Para ponerse en contacto con el Departamento Temático o suscribirse a su boletín mensual,
diríjase a: [email protected]
Manuscrito terminado en noviembre de 2011
Bruselas, © Parlamento Europeo, 2011
Este documento ha sido publicado en Internet en:
http://www.europarl.europa.eu/studies
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editor, adjuntándosele una copia.
DIRECCIÓN GENERAL DE POLÍTICAS INTERIORES DE LA
UNIÓN
DEPARTAMENTO TEMÁTICO B: POLÍTICAS ESTRUCTURALES Y DE
COHESIÓN
PESCA
¿FAVORECE LA SOBREEXPLOTACIÓN
PESQUERA
LA PROLIFERACIÓN DE ALGAS?
NOTA
Resumen
En la presente nota se presentan pruebas científicas que demuestran
que existe una relación entre la sobreexplotación y la proliferación de
algas, así como varios casos de estudio europeos que sustentan esta
hipótesis. La sobreexplotación ha contribuido a aumentar el problema de
la proliferación de algas en Europa. La sobreexplotación de las
poblaciones de alta mar ha modificado la estructura de numerosos
ecosistemas marinos, lo que ha promovido la acumulación de biomasa
de algas. Actualmente, los efectos perjudiciales que tiene la
sobreexplotación en las cadenas alimenticias en alta mar se extienden a
los ecosistemas costeros y generan problemas como el deterioro de la
calidad de las aguas cercanas a la costa y la pérdida de hábitats.
IP/B/PECH/IC/2011-105
PE 474.461
Noviembre de 2011
ES
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
ÍNDICE
LISTA DE ABREVIATURAS
5
LISTA DE FIGURAS
7
LISTA DE CUADROS
9
RESUMEN
11
1. INTRODUCCIÓN
15
2. TIPOS Y EFECTOS DE LAS PROLIFERACIONES DE ALGAS
19
2.1. ¿Qué son las proliferaciones de algas?
19
2.2. Efectos ecológicos de las proliferaciones de algas
19
2.3. Grupos de algas nocivas
20
2.4. Problemas y costes para la sociedad en general
22
2.5. Efectos concretos en la pesca europea
23
3. ECOLOGÍA DE LAS PROLIFERACIONES DE ALGAS
27
3.1. Un proceso natural cuya frecuencia aumenta con la eutrofización
27
3.2. Los nutrientes y los herbívoros controlan conjuntamente el desarrollo de la
proliferación de algas
30
3.3. La disminución de los peces depredadores de nivel superior coincide con el
aumento de las algas
32
3.4. Las cascadas tróficas dependen de la diversidad de recursos y depredadores
33
4. ¿CONTRIBUYE LA SOBREEXPLOTACIÓN PESQUERA A LA
PROLIFERACIÓN DE ALGAS EN EUROPA?
37
4.1. Modelos de los efectos de la sobreexplotación y la eutrofización
37
4.2. Estudio del caso del mar del Norte
40
4.3. Estudio del caso del mar Negro
43
4.4. Estudio del caso del Kattegat
46
4.5. El mar Báltico – estudio del caso de alta mar
49
4.6. El mar Báltico – estudio del caso de aguas costeras
53
5. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIÓN
59
REFERENCIAS
63
3
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
4
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
LISTA DE ABREVIATURAS
ASP Toxina amnésica de molusco (Amnesic Shellfish Poisoning)
CFP Toxinas de ciguatera (Ciguatera Fish Poisoning)
CPUE Capturas por unidad de esfuerzo
DSP Toxina diarreica de moluscos (Diarrhetic Shellfish Poisoning)
EBM Gestión basada en el ecosistema (Ecosystem-Based Management)
FK Proliferación de algas mortal para los peces (Fish Killing algal
blooms)
GLM Modelo lineal general (General Linear Model)
HAB Proliferación de algas nocivas (Harmful Algal Bloom)
HBNT Proliferación de algas no tóxicas de gran biomasa (High Biomass
Non-Toxic algal blooms)
HBT Proliferación de algas tóxicas de gran biomasa (High Biomass
Toxic algal blooms)
NAO Oscilación del Atlántico Norte (North Atlantic Oscillation)
NSP Toxina neurotóxica de molusco (Neurotoxic Shellfish Poisoning)
PSP Toxina paralizante de molusco (Paralytic Shellfish Poisoning)
ST Proliferación de algas tóxicas para los alimentos marinos (Seafood
Toxic algal blooms)
5
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
6
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
LISTA DE FIGURAS
Figura 1:
Efectos potenciales de la sobreexplotación pesquera en la estructura de las cadenas
alimenticias marinas, que muestran la relación entre la pesca y la proliferación de
algas
16
Figura 2:
Grupos de organismos que generan proliferaciones de algas nocivas y tipología de las
mismas
19
Figura 3:
Aumento del punto máximo estival de la biomasa de algas a lo largo del tiempo en el
mar Negro.
27
Figura 4:
Duración de la temporada de proliferación de algas en el mar de Frisia.
29
Figura 5:
Extensión del punto máximo de proliferación de cianobacterias en el mar Báltico entre
1997 y 2009.
30
Figura 6:
Efecto relativo de los herbívoros en la biomasa de algas en sistemas bentónicos y
pelágicos.
31
Figura 7:
El descenso de los depredadores de nivel superior provocado por la pesca coincide con
un aumento abrupto de la población permanente de algas en el Atlántico del Norte, el
mar Báltico y el mar Negro.
32
Figura 8:
El aumento de la producción de biomasa procedente del enriquecimiento con
nutrientes se acumula en diferentes niveles tróficos en función del número de niveles
tróficos del ecosistema.
36
Figura 9:
Cadena alimenticia genérica de un ecosistema pelágico templado situado cerca de la
costa.
38
Figura 10:
Cadena alimenticia genérica de un ecosistema pelágico templado situado cerca de la
costa.
39
Figura 11:
Tendencias de los desembarques de peces grandes y pequeños en el mar del Norte
41
Figura 12:
Tendencias de los desembarques de grandes especies pelágicas en el mar del Norte
41
Figura 13:
Tendencias de los desembarques de grandes especies demersales en el mar del Norte
42
Figura 15:
Tendencias del nivel trófico medio de los desembarques en el mar del Norte
42
Figura 16:
Tendencias de los desembarques de atún y marlín de las flotas pesqueras rusa,
rumana y turca del mar Negro
45
Figura 17:
Tendencias de los desembarques de especies pelágicas pequeñas y medianas en el
mar Negro
45
7
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 18:
Tendencias del nivel trófico medio de los desembarques en el mar Negro
45
Figura 19:
Tendencias de la biomasa relativa de zooplancton y fitoplancton en el mar Negro
46
Figura 20:
Tendencias de los desembarques de bacalao y otros grandes peces depredadores en el
Kattegat
47
Figura 21:
Tendencias de la biomasa total de bacalao en el Kattegat
48
Figura 22:
Tendencias de la abundancia de cangrejos de playa y peces de tamaño mediano
observadas en el seguimiento costero en Ringhals en el Kattegat.
48
Figura 23:
Relación entre el bacalao de alta mar y las poblaciones costeras de depredadores
medianos = abundancia total de cangrejo de playa, lábridos y gobio negro.
48
Figura 24:
Relación entre las temperaturas en primavera y las poblaciones costeras de
depredadores medianos = abundancia total de cangrejo de playa, lábridos y gobio
negro.
49
Figura 25:
Tendencias de las poblaciones de peces dominantes en el mar Báltico
50
Figura 26:
Biomasa del zooplancton y del fitoplancton en el mar de Gotland, al sur del Báltico.
51
Figura 27:
Intensidad de la proliferación de primavera en el mar de Gotland, al sur del Báltico.
Biomasa media de fitoplancton entre 0 y 10 metros de profundidad.
51
Figura 28:
Importancia relativa de los diferentes factores biológicos y medioambientales para
determinar la densidad del espadín en el mar Báltico.
52
Figura 29:
Importancia relativa de los diferentes factores biológicos y medioambientales para
determinar la densidad de zooplancton y fitoplancton en el sur del mar Báltico.
53
Figura 30:
Descenso de la población de perca en la costa sueca al sur del mar Báltico
55
Figura 31:
Descenso de la población de lucio en la costa sueca al sur del mar Báltico
55
Figura 32:
Tendencias de la abundancia de grandes peces depredadores costeros en Kalmar, al
sur del mar Báltico.
56
Figura 33:
Tendencias de la abundancia de bacalao, espadín y picón en alta mar.
56
Figura 34:
Abundancia de picón por red de arrastre manual y porcentaje de la superficie cubierta
de algas filamentosas en función de la densidad de depredadores de nivel superior.
57
Figura 35:
La eliminación de la perca y el lucio, junto con la eutrofización, aumentan el desarrollo
de las algas filamentosas proliferantes
57
8
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
LISTA DE CUADROS
Cuadro 1:
Incidentes de proliferación de algas registrados en el Mediterráneo y el mar Negro.
28
Cuadro 2:
Relación entre los grandes predadores pelágicos (biomasa de atunes y marlines, por
ejemplo) y los niveles tróficos inferiores en el mar Negro a lo largo del tiempo.
46
Cuadro 3:
Relación entre los niveles tróficos adyacentes en el mar Báltico entre 1974 y 2006.
51
9
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
10
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
RESUMEN
Antecedentes
La proliferación de algas es el nombre colectivo que se da a los episodios de crecimiento
excesivamente rápido de algas y bacterias fotosintetizantes. Como tales, los organismos
específicos que producen la proliferación de algas guardan muy poca relación entre ellos y
pertenecen a un grupo sumamente variable de organismos acuáticos fotosintetizantes. La
proliferación de algas puede provocar perjuicios importantes a los seres humanos, pues
tiene un efecto negativo en partes valiosas de los ecosistemas, como la denominada
proliferación de algas nocivas (HAB). Un resumen de los datos disponibles sobre aguas
marinas europeas muestra que las consecuencias socioeconómicas negativas de la
proliferación de algas nocivas se eleva al menos a 850 millones de euros anuales. Sin
embargo, esta cifra no incluye todos los países europeos ni los episodios no contemplados.
La frecuencia de la proliferación de algas ha aumentado con la eutrofización en todo el
mundo, y los efectos negativos de la proliferación de algas nocivas en Europa se han
incrementado de modo significativo desde los años sesenta.
Estos efectos negativos pueden dividirse en dos amplias categorías:

Proliferaciones de alta densidad: grandes acumulaciones visibles de algas o
bacterias que tiñen el agua y provocan perjuicios por su simple abundancia. Las
grandes biomasas de algas pueden ser perjudiciales para el ecosistema de varias
formas, por ejemplo, al formar capas de algas a la deriva y cargas excesivas de
mucosidad que obstruyen el flujo del agua y se acumulan junto con la espuma en
las playas, o al provocar anoxia tras la proliferación debido a la descomposición de
grandes cantidades de materia orgánica acumulada.

Productores de toxinas: un grupo de algas unicelulares, en el que predomina el
grupo de los dinoflagelados, produce toxinas de gran potencia. Estas toxinas son
responsables de una gran mortalidad entre peces y moluscos, y pueden tener
graves efectos en la salud humana si se acumulan en la cadena alimenticia, en
particular a través de la intoxicación por moluscos. Las proliferaciones que causan
intoxicación de moluscos a menudo no pueden observarse a simple vista.
Otras especies tienen importantes efectos negativos directos tanto en el ganado
como en los seres humanos al combinar proliferaciones de alta densidad con un bajo
nivel de toxicidad.
En los últimos diez años se han acumulado indicios que señalan que la sobreexplotación
pesquera puede contribuir al problema de la proliferación de algas. En una serie de
sistemas marinos, el aumento de la masa y el incremento de la frecuencia de las
proliferaciones de algas han coincidido con una drástica reducción de las poblaciones
comerciales de grandes peces depredadores. Un fenómeno común en estos sistemas
afectados es que tras la reducción de los grandes peces depredadores se han producido:
1) aumentos significativos de sus presas, es decir, peces de menor tamaño, y 2) un
descenso de los animales herbívoros, que son presa de los peces de menor tamaño y
consumen algas. De este modo, podría existir una relación entre el descenso de las
poblaciones comerciales de peces y el aumento de las proliferaciones de algas, provocados
a su vez por las relaciones entre depredadores y presas, que finalmente disminuyen la
presión que ejercen los animales herbívoros sobre las algas.
11
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Objetivo
El objetivo general de esta nota informativa es describir los antecedentes necesarios para
comprender la relación entre la proliferación de algas y la pesca, y presentar pruebas
científicas que demuestren que la sobreexplotación pesquera podría contribuir a los
crecientes problemas que plantea dicha proliferación. En esta nota se presentan casos de
estudio europeos que indican que la proliferación de algas está relacionada con la
sobreexplotación pesquera y se expone hasta qué punto y en qué circunstancias el
agotamiento de poblaciones puede provocar o favorecer esta proliferación.
La nota aborda cuatro preguntas concretas:
 ¿Qué consecuencias tiene la proliferación de algas para la pesca?

¿Existen efectos sinérgicos de la sobreexplotación pesquera y la eutrofización?

¿Cuáles son los tipos de poblaciones de peces cuyo agotamiento suele facilitar la
proliferación de algas?

¿Qué tipos de proliferación de algas están relacionados con la sobreexplotación
pesquera?
Principales conclusiones
La proliferación de algas nocivas tiene efectos negativos en la pesca europea. El
coste total estimado de la proliferación de algas nocivas para la pesca europea se cifra
como mínimo en 177 millones de euros anuales. Esta cifra incluye los efectos negativos en
la pesca comercial, las pérdidas para el sistema de protección social y el coste del análisis
de las proliferaciones de algas para detectar intoxicación de alimentos marinos. La
proliferación de algas tóxicas tiene un coste elevado para el sector de la acuicultura. Las
pérdidas directas de productos comercializables del sector de los moluscos oscilan entre 15
y 62 millones de euros al año. Las proliferaciones de alta densidad causan problemas a
todos los tipos de pesca costera. Las capas de algas a la deriva y las proliferaciones que
forman mucílago interfieren con los aparejos de pesca y hacen que estos resulten menos
eficaces. La anoxia posterior a la proliferación produce una gran mortalidad tanto en la
acuicultura como en las poblaciones de peces silvestres. La anoxia interfiere igualmente en
la reproducción a lo largo de la costa, que es una de las principales zonas de reproducción
de numerosas poblaciones de peces de alta mar.
La sobreexplotación de los peces depredadores de nivel superior contribuye a aumentar la
frecuencia e intensidad de la proliferación de algas. La proliferación de algas es un
fenómeno natural controlado por una serie de factores medioambientales. Sin embargo, la
sobreexplotación pesquera contribuye a la proliferación de algas al debilitar un importante
control biológico del crecimiento excesivo, ya que al eliminar a los principales
depredadores, genera cambios en la configuración de la cadena alimenticia, que por lo
general promueve la abundancia de peces de menor tamaño, y provoca una merma de la
abundancia de los herbívoros que consumen algas, como el zooplancton o los herbívoros
invertebrados. Junto con factores abióticos, los herbívoros controlan el desarrollo de la
biomasa de las algas y cuando se reduce su número, la proliferación de algas se desarrolla
con mayor facilidad. Actualmente, los efectos perjudiciales que tiene la sobreexplotación en
las cadenas alimenticias en alta mar se extienden a los ecosistemas costeros y provocan
problemas como el deterioro de la calidad de las aguas cercanas a la costa y la pérdida de
hábitats.
12
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Es muy probable que la sobreexplotación pesquera haya contribuido a aumentar el
problema de la proliferación de algas nocivas en el mar Báltico y el mar Negro. Aunque la
ecología y la regulación de la proliferación de algas son complejas, los análisis de series
temporales y la coincidencia de episodios indican claramente que la sobreexplotación
pesquera ha contribuido a aumentar el problema y el coste económico de la proliferación de
algas en el mar Báltico y el mar Negro, al provocar cambios a gran escala en la estructura
de esos ecosistemas marinos.
Es probable que la sobreexplotación pesquera haya contribuido a aumentar el problema de
la proliferación de algas nocivas en el mar del Norte. Los modelos y análisis de los datos
disponibles correspondientes al mar del Norte indican que el aumento de la masa de algas
puede depender de cambios estructurales de la comunidad de peces provocados por la
pesca. Carecemos de datos sobre la tendencia de la proliferación de algas en el Kattegat,
pero hay experimentos que indican que el descenso documentado a largo plazo del bacalao
ha tenido efectos perjudiciales sobre las comunidades de vegetación marina debido al
aumento de la proliferación de algas filamentosas.
El problema general de la falta de datos sobre los mares europeos limita la
capacidad para estimar los efectos de la pesca. Existe en general una falta de análisis
de tendencias que incluyan a más de un grupo de organismos de diferentes cuencas
marinas europeas, pero se han señalado problemas tanto con la sobreexplotación pesquera
como la proliferación de algas. Esto indica que falta información importante, al tiempo que
numerosas organizaciones e instituciones europeas no hacen públicos datos que podrían
servir para realizar referencias cruzadas.
La sobreexplotación pesquera y la eutrofización generan efectos sinérgicos. Los
cambios en las comunidades de depredadores de nivel superior y la proliferación de algas
coinciden con la eutrofización. No cabe duda de que la eutrofización a escala europea ha
promovido la proliferación de algas, pero los cambios de composición de la comunidad de
peces han agravado el problema de la proliferación de algas nocivas. Por ejemplo, en el
estado actual del mar Báltico, rico en nutrientes, las tendencias de las poblaciones de peces
comerciales coinciden más con las tendencias de la biomasa de las algas que con las de los
nutrientes, lo que indica que actualmente la sobreexplotación pesquera contribuye de
forma significativa a la aparición de la proliferación de algas.
El efecto sinérgico entre la sobreexplotación y el enriquecimiento en nutrientes ha sido
confirmado por experimentos sobre el terreno que demuestran claramente que la
proliferación de algas filamentosas se ve facilitada tanto por los nutrientes como por la
eliminación de los principales peces depredadores, y que actúan de forma concertada, de
modo que el efecto combinado de los nutrientes y la eliminación de los depredadores
resulta a menudo varias veces superior al efecto que cada uno de ellos tendría por
separado.
La sobreexplotación pesquera seguramente favorece ante todo la proliferación de algas
cuando afecta a una sola especie que predomina en la presencia y la función de la
comunidad de peces. Los efectos que tiene la eliminación de depredadores en las especies
presa son por lo general mucho mayores si la comunidad de depredadores está dominada
por una sola especie, como las poblaciones demersales de bacalao del mar Báltico y del
Kattegat, o las comunidades pelágicas de anchoa del mar Negro.
La proliferación de algas de alta densidad son las que presentan una mayor
relación con la sobreexplotación pesquera. Los datos disponibles indican que las
proliferaciones no tóxicas de alta densidad son las más sensibles a la sobreexplotación. Así
pues, la sobreexplotación favorece al parecer ante todo proliferaciones de algas de alta
13
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
densidad y genera problemas relacionados con: 1) capas de algas a la deriva, 2) la
producción de mucílago y espuma y 3) anoxia tras la proliferación. Sin embargo, algunos
análisis genéricos de la cadena alimenticia de mares templados muestran igualmente que la
intensificación de la pesca, como la de peces pelágicos de pequeño tamaño, puede
favorecer la proliferación de algas y medusas tóxicas. Este fenómeno puede observarse en
la cadena alimenticia del mar Negro, donde las medusas se incrementaron drásticamente
tras el colapso de una pesca intensiva de la anchoa en los años noventa.
Recomendación
La presente nota informativa demuestra que la gestión tradicional de los recursos marinos
tiene graves limitaciones, ya que a menudo ignora las interacciones tanto dentro de las
cadenas alimenticias como entre las cadenas alimenticias de alta mar y las costeras. Los
efectos en cascada de la sobreexplotación alteran las relaciones entre depredadores y
presas y de este modo aumentan la frecuencia e intensidad de la proliferación de algas
nocivas, lo que a su vez afecta a la rentabilidad del sector pesquero y puede generar
efectos negativos a largo plazo en las poblaciones que tienen una importancia comercial.
Sin embargo, el coste de la pesca no se limita al sector pesquero, sino que también afecta
a las comunidades costeras en las que el incremento de los problemas que causa la
proliferación de algas provoca importantes pérdidas de ingresos obtenidos con el turismo y
costes relacionados con los efectos negativos en la salud humana. Las pruebas demuestran
que se requiere un método de gestión basado en el ecosistema (EBM) que reconozca tanto
1) los efectos que tiene la pesa en el resto del ecosistema, como 2) los flujos entre los
hábitats de alta mar y los costeros.
14
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
1. INTRODUCCIÓN
La proliferación de algas es el nombre colectivo que se da al crecimiento excesivamente
rápido de algas y bacterias fotosintetizantes. Es un fenómeno que puede provocar
perjuicios importantes a los seres humanos, pues tiene un efecto negativo en partes
valiosas de los ecosistemas, como la denominada proliferación de algas nocivas (Hoagland
y Scatasta, 2006). Entre estos efectos negativos se encuentran la obstrucción de playas y
aparejos de pesca, la creación de condiciones carentes de oxigeno que matan a los
invertebrados y peces que viven en el fondo del mar y la toxicidad del agua y alimentos
procedentes del mar. No cabe duda de que la frecuencia de la proliferación de algas nocivas
ha aumentado en todo el mundo, junto con la masa de nutrientes antropogénicos
(Hallegraeff, 1993; Sellner y cols., 2003; Glibert y Burkholder, 2006; Heisler y cols., 2008;
Smith y Schindler, 2009). Sin embargo, en los últimos diez años se ha tomado mayor
conciencia de que el agotamiento de las poblaciones de peces de alto nivel trófico puede
contribuir al problema de la proliferación de algas (Frank y cols., 2005; Scheffer y cols.,
2005; Daskalov y cols., 2007; Casini y cols., 2008; Moksnes y cols., 2008; Eriksson y cols.,
2009; Eriksson y cols., 2011). En una serie de sistemas marinos, el aumento de la masa y
el incremento de la frecuencia de las proliferaciones de algas han coincidido con una
drástica reducción de las poblaciones comerciales de grandes peces depredadores. Un
efecto común en estos sistemas afectados es que tras la reducción de las poblaciones de
grandes peces depredadores se han producido: 1) aumentos significativos de sus presas,
es decir, peces de menor tamaño, y 2) un descenso de los animales herbívoros, que son
presa de los peces de menor tamaño y consumen algas. De este modo, podría existir una
relación entre el descenso de las poblaciones comerciales de peces y el aumento de las
proliferaciones de algas, provocados a su vez por las relaciones entre depredadores y
presas, que finalmente disminuyen la presión que ejercen los animales herbívoros sobre las
algas (figura 1). En esta nota informativa se exponen los antecedentes científicos
necesarios para comprender la relación entre la proliferación de algas y la pesca, y se
presentan pruebas científicas que demuestran que la sobreexplotación favorece dicha
proliferación.
Las algas son productores primarios situados en la base de la mayoría de las cadenas
alimenticias marinas y, como tales, interactúan con niveles tróficos superiores a través de
la transferencia de energía. La energía solar que fijan las algas se canaliza a través de la
cadena alimenticia y controla en última instancia la producción de valiosas poblaciones de
peces. Esta descripción de una simple pirámide trófica puede parecer banal, pero las
pirámides tróficas no son simples cadenas lineales de sucesos, en las que la cantidad de
recursos abióticos disponibles se traduce en un producto orgánico predestinado en niveles
tróficos superiores, sino complejas interacciones entre diferentes organismos biológicos que
crean nuevas propiedades que pueden considerarse convenientes o no para los seres
humanos. Desde una perspectiva de gestión, las cadenas alimenticias marinas presentan
dos propiedades muy importantes que deben tenerse en cuenta para garantizar un
ecosistema sostenible que produzca poblaciones valiosas de peces comerciales, a saber:
1) Todos los consumidores dependen tanto de la cantidad como de la calidad de los
alimentos. De este modo, no solo la abundancia, sino también la composición de la
comunidad de algas determina la estructura del sistema, es decir, la producción y
composición de la comunidad de peces. 2) Los niveles tróficos superiores afectan a los
niveles inferiores al consumirlos, es decir, los peces depredadores reducen el número de
sus presas, que a su vez eliminan biomasa primaria al comer plantas y algas. Esta
interacción bidireccional en el interior de las cadenas alimenticias ha dado lugar a un
prolongado debate científico sobre si los efectos «ascendentes» (transferencia de energía
desde los recursos elementales) o los «descendentes» (consumo de los niveles tróficos
15
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
superiores) controlan la abundancia de plantas y algas en los distintos ecosistemas. Hoy en
día sabemos que los consumidores, las presas y los recursos dependen a menudo unos de
otros, de tal modo que la acumulación de algas provocada por el aumento de recursos
depende de la presión del consumo por parte de los herbívoros (Worm y cols., 2002).
Figura 1:
Efectos potenciales de la sobreexplotación pesquera en la estructura
de las cadenas alimenticias marinas, que muestran la relación entre la
pesca y la proliferación de algas
sustainable fishing
Increased fishing pressure
overfishing
piscivorous fish
decreases in large predatory fish piscivorous fish
planktivorous fish
increases in smaller predatory fish
planktivorous fish
zooplankton
decreases in organisms that eat algae ‐ grazers
zooplankton
phytoplankton
increases in primary producing algae
phytoplankton
Fuente: Extraído de Scheffer y cols. (2005), basado en Frank y cols. (2005).
La interacción documentada entre los recursos acuáticos y los consumidores ha llevado a
suponer que los cambios que provoca la sobreexplotación en las cadenas alimenticias
marinas pueden dar lugar a la proliferación de algas. Es importante señalar desde un
principio que la eliminación de los consumidores no aumenta necesariamente la
productividad de los productores primarios. La producción primaria está controlada por
recursos primarios como la luz y los nutrientes y por limitaciones medioambientales como
la temperatura. Así, la eliminación de peces en general no acelera el crecimiento de algas.
Este no es el tema del debate. Lo que la ciencia ha demostrado es que los consumidores
tienen la capacidad de dar forma a la estructura de las cadenas alimenticias, dentro de los
límites definidos por determinadas condiciones básicas y restricciones medioambientales.
La idea de que las interacciones de las cadenas alimenticias dan forma a los ecosistemas y
tienen consecuencias para su funcionamiento y capacidad para ofrecer bienes y servicios,
ha puesto de manifiesto la necesidad de una gestión de los recursos marinos basada en el
ecosistema (EBM). La EBM es un método de gestión adaptable que se centra en la
complejidad de las interacciones dentro de los sistemas ecológicos y sociales, y entre ellos,
y reconoce que la diversidad de especies y sus características son importantes para el
rendimiento y estabilidad de los ecosistemas (Christensen y cols., 1996).
16
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Hasta ahora existen muy pocas pruebas científicas sobre la influencia que ejerce la pesca
en las algas. Ello se debe a la falta de interés por estudiar los vínculos y relaciones entre
los niveles tróficos en el marco de los programas de seguimiento marino. El seguimiento de
las proliferaciones de algas y de sus consumidores, el zooplancton o los herbívoros
invertebrados, no ha sido especialmente frecuente en ningún país, lo que ha limitado de
forma crítica la duración de las series temporales disponibles. Los peces de menor tamaño,
que son un vínculo importante entre los peces comerciales de mayor tamaño y las algas,
tampoco han sido objeto de gran atención. Por otra parte, se han publicado muy pocos
resultados y muy pocas bases de datos públicas han hecho un seguimiento de la
comunidad de peces conjuntamente con las algas y sus herbívoros, que permitan realizar
comparaciones precisas de las tendencias entre estos grupos. Todo ello refleja los límites
de la gestión sectorial y las divisiones entre las disciplinas académicas, como entre la pesca
y la calidad del agua, y la zoología y la botánica, lo que indica que puede ser necesario un
cambio dentro de la estructura organizativa de la gestión para poder evaluar correctamente
los efectos que tiene la pesca a escala de los ecosistemas (Olsson y cols., 2008; Osterblom
y cols., 2010). Y lo que resulta aún más crucial: las organizaciones que recogen esta
información no facilitan gran parte de ella a investigadores externos. Así pues, las
estructuras de las organizaciones e intereses privados hacen imposible sintetizar los efectos
que los grupos de organismos y niveles tróficos tienen en los ecosistemas. No obstante,
cada vez más pruebas científicas circunstanciales indican que la sobreexplotación de las
poblaciones de peces comerciales puede permitir la proliferación de algas cuando las
condiciones medioambientales son favorables, al eliminar una limitación de la cadena
alimenticia a la acumulación de la biomasa de algas.
En la presente nota informativa se presentan brevemente algunos antecedentes sobre la
ecología de la proliferación de algas que son necesarios para comprender la amenaza que
representan y la forma en que funcionan, y a continuación se exponen casos de estudio
relevantes y los últimos estudios sobre la relación entre la proliferación de algas y la pesca.
En el capítulo 2 se presentan los efectos negativos de las proliferaciones de algas para la
sociedad, y en particular algunos pormenores sobre las consecuencias que tienen estas
proliferaciones en la pesca. En el capítulo 3 se expone la ecología de las proliferaciones de
algas, se describen sus tendencias, se explica la lógica de la conexión entre estas y la
pesca, y se describen los factores ecológicos que pueden favorecer dicha relación. En el
capítulo 4 se detallan los posibles efectos sinérgicos de la sobreexplotación pesquera, el
vertido excesivo de nutrientes y las proliferaciones de algas en Europa, y se presentan
pruebas de casos concretos que demuestran que la sobreexplotación pesquera puede
provocar estas proliferaciones.
17
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
18
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
2. TIPOS Y EFECTOS DE LAS PROLIFERACIONES DE ALGAS
2.1. ¿Qué son las proliferaciones de algas?
Las proliferaciones de algas consisten en numerosos tipos de algas que solo están
lejanamente emparentados entre ellos. Su forma de vida puede ser solitaria y unicelular,
pueden construir colonias o ser filamentosas, y pueden ser planctónicas o bentónicas. Entre
los grupos comunes de algas que forman proliferaciones se encuentran los dinoflagelados,
otros flagelados, las diatomeas, las cianobacterias y las algas filamentosas verdes,
marrones o rojas (Graneli y Turner, 2006). Debido a su amplia composición taxonómica
resulta difícil definir exactamente qué es una proliferación de algas. Así pues, la definición
debe depender del contexto. Por consiguiente, los niveles de alerta de las proliferaciones
tóxicas de los programas se seguimiento pueden variar entre 100 y 300 células por litro de
dinoflagelados, y de 150 000 a 200 000 células por litro de diatomeas y cianobacterias
(Organización Mundial de la Salud, 2002; Hinder y cols., 2011). En la presente nota, las
proliferaciones de algas se definen como grandes acumulaciones de algas (incluidas
cianobacterias) que tienen efectos perjudiciales en el ecosistema circundante.
2.2. Efectos ecológicos de las proliferaciones de algas
Debido a su amplia composición taxonómica, las proliferaciones de algas también tienen
efectos nocivos sumamente diversos. Sin embargo, podemos clasificar sus efectos
negativos en dos principales tipos: efectos relacionados con la alta densidad en sí y efectos
químicos de producción de toxinas (figura 2) (Smayda, 1997; Nastasi, 2010).
Figura 2:
Grupos de organismos que generan proliferaciones de algas nocivas y
tipología de las mismas
Producing high biomass/
Producing toxins/
”green tides”
”red tides”
diatoms
mechanical disturbance
shading
anoxia
filamen‐
tous algae
shellfish poisioning
Harmful algal blooms
dino‐
flagellates
clogging the water & overgrowth
mucus & foam formation
cyano‐
bacteria
flagellates
Fuente: Granielli y cols. (1996)
19
direct lethal toxicity
ambush predation
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Las proliferaciones de alta densidad que tiñen el agua y causan daños por su mera
abundancia están formadas por numerosos tipos de algas proliferantes, pero son
características de las cianobacterias, algunos flagelados (Phaeocystis, Crysocromulina),
diatomeas y algas filamentosas (mareas verdes). Una elevada biomasa de algas puede ser
perjudicial para el ecosistema de diversas maneras. Los daños mecánicos causados por la
irritación de partículas pueden provocar efectos en las branquias de peces y crustáceos, y
la perforación de las branquias que provocan las diatomeas pueden causar incluso
insuficiencia respiratoria (Smayda, 1997). La producción de polímeros extracelulares puede
dar lugar a daños físicos en otros organismos, por ejemplo, al atascar las branquias y
producir una mucosidad excesiva que retiene el agua y se acumula junto con la espuma en
las playas (Smayda, 2006). La descomposición de grandes cantidades de materia orgánica
acumulada tras la proliferación puede consumir todo el oxígeno disponible, generando así
anoxia local, que es letal para los organismos que viven en el fondo del mar y ahuyenta o
mata la fauna móvil, como peces y crustáceos (Hallegraeff, 1993; Vahteri y cols., 2000;
Cloern, 2001; Breitburg, 2002).
Los productores de toxinas son un grupo de 60 a 80 especies de algas (unicelulares), de
las cuales tres cuartas partes son dinoflagelados (Smayda, 1997; Van Dolah, 2000; Hinder
y cols., 2011). Las toxinas de las algas son muy potentes y responsables de una gran
mortalidad entre peces y moluscos. Estas toxinas pueden acumularse en la cadena
alimenticia y, por consiguiente, tener graves repercusiones en la salud humana, en
particular a través de la intoxicación con moluscos. En el caso de estos productores de
toxinas bastan bajas densidades de células para alcanzar niveles de toxicidad peligrosos,
por lo que las proliferaciones perjudiciales tóxicas a menudo no pueden observarse a
simple vista. Por el contrario, las cianobacterias y otros flagelados (por ejemplo,
Chrysocromulina, Prymnesium) suelen formar proliferaciones visibles y también producen
toxinas que tienen importantes efectos negativos directos en el ganado y los seres
humanos (Organización Mundial de la Salud, 2002; Edvardsen e Imai, 2006; Peaerl y
Fulton III, 2006).
2.3. Grupos de algas nocivas
Existen cinco categorías principales de algas proliferantes reconocidas en los programas de
seguimiento o en la bibliografía científica sobre proliferaciones de algas. En el capítulo
siguiente se presenta un breve resumen. Para obtener información más detallada y
completa, véanse los estudios sobre algas de Smayda (2006) y Graneli y Turner (2006).
2.3.1.
Dinoflagelados
Los dinoflagelados son organismos unicelulares formados por una célula flagelada que tiene
una movilidad limitada pero importante (Burkholder y cols., 2006). Son responsables de
cuatro de los cinco grupos más comunes de toxinas de los alimentos marinos: toxina
paralizante de molusco (PSP), toxina neurotóxica de molusco (NPS), toxinas de ciguatera
(CFP) y toxinas diarreicas de molusco (DSP) (Smayda, 1997; Van Dolah, 2000). En Europa,
las proliferaciones de dinoflagelados nocivos que provocan intoxicación de alimentos
marinos se registran principalmente en las costas atlánticas. En ocasiones, los
dinoflagelados están relacionados con daños provocados por proliferaciones de alta
densidad, como la proliferación anóxica de Ceratium tripos, que tuvo lugar en Nueva York y
mató peces en una superficie superior a un millón de hectáreas, y con episodios de
formación de mucosidad, junto con otras algas, en el Mediterráneo y el mar de Mármara
(en particular Gonyaulax fragilis) (Tufekci y cols., 2010). La especie Karenia mikimotoi es
otro dinoflagelado muy común que se considera una importante amenaza para la
acuicultura. Entre los daños registrados se encuentra una mortalidad a gran escala de
20
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
moluscos a lo largo de la costa francesa, y de crustáceos y salmón de acuicultura en
Noruega (Smayda, 2006). En el Mediterráneo se registran periódicamente problemas con
proliferaciones de alta densidad de especies de Ostreopsis.
2.3.2.
Otros flagelados
Los flagelados proliferantes, distintos de los dinoflagelados, que tienen importantes efectos
negativos en los seres humanos incluyen las clases de Prymnesiophyceae y
Raphidophyceae (Edvardsen e Imai, 2006).
Prymnesiophytes es una clase de flagelados con una distribución cosmopolita que en
ocasiones forma proliferaciones nocivas; en Europa, estas se registran principalmente en el
mar del Norte. La especie Prymnesium parvus puede alcanzar densidades de hasta 800
millones de células por litro (Smayda, 2006). Provoca periódicamente mortalidad de peces
a lo largo de la costa británica, pero también se presenta en altas densidades hasta la costa
meridional del mar Báltico. La especie Chrysochromulina polylepis es una alga primnesiofita
tóxica asociada con la mortalidad de peces. En 1988, una proliferación de C. polylepis en
las costas atlánticas de Suecia y Noruega tuvo importantes efectos perjudiciales tanto en
organismos silvestres como en la acuicultura en una superficie superior a 75 000 km2
(Maestrini y Graneli, 1991; Granéli y cols., 1996; Dahl y cols., 2005). Las especies
Phaeocystis son algas primnesiofitas que forman repetidamente proliferaciones en el
Atlántico del Norte y producen grandes cantidades de material mucilaginoso que adopta la
forma de matorrales de espuma sobre la superficie del agua y las playas (Lancelot y cols.,
1998; Smayda, 2006). En 2001, un episodio de anoxia mató diez millones de kilos de
mejillones tras una proliferación de Phaeocystis en Oosterschelde, un estuario situado en la
costa atlántica de los Países Bajos (Peperzak y Poelman, 2008).
Las rafidofitas incluyen tres taxones que provocan gran mortandad entre los peces, a
saber, las especies Chattonella, Heterosigma akashiwo y Fibrocapsa japonica. Se han
registrado episodios de mortandad de peces relacionadas con proliferaciones de rafidofitas
en el Adriático y a lo largo de las costas francesas, neerlandesas y británicas (de Boer,
2006). Varios episodios de mortandad de peces a gran escala se relacionaron en un
principio con la especie Chattonella verruculosa, pero posteriormente se descubrió que se
debían al silicoflagelado Pseudochattonella verruculosa. El primer episodio de mortandad de
peces provocado por esta especie se observó en los meses de abril y mayo de 1998 en el
Skagerrak, en el mar del Norte. Desde entonces se ha considerado que las especies
Pseudochattonella han sido responsables de varios episodios de mortandad de peces en
esta zona.
2.3.3.
Diatomeas
Las proliferaciones de diatomeas generalmente no son tóxicas, pero a menudo se señalan
efectos perjudiciales en los peces de acuicultura en Europea provocados por proliferaciones
de alta densidad de unas 14 especies de diatomeas (Smayda, 2006). Las diatomeas tienen
frústulos de silicio —un esqueleto exterior de silicio duro— y a menudo presentan espinas
que pueden provocar daños mecánicos en las branquias durante las proliferaciones
(Smayda, 1997). Asimismo se registran a menudo efectos anóxicos y formación de
mucosidad tras las proliferaciones (Smayda, 2006). Por otra parte, las diatomeas
(multiserie Pseudo-nitzschia) producen la toxina amnésica de molusco (ASP). Se registran
periódicamente proliferaciones de la multiserie Pseudo-nitzschia a lo largo de la costa del
mar del Norte, que provocan el cierre temporal de la captura de vieira y mejillón (Smayda,
2006).
21
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
2.3.4.
Cianobacterias
Las cianobacterias se denominan a menudo algas verdiazules, pero en realidad son
bacterias fotosintetizantes que pueden formar colonias. Las proliferaciones de
cianobacterias son muy comunes en los hábitats de aguas salobres y en los mares
intracontinentales como el mar Báltico, el mar de Mármara y los estuarios (Peaerl y Fulton
III, 2006). Generalmente forman proliferaciones de alta densidad de más de 200 000
individuos por litro, pero también producen toxinas. Existen tres grupos comunes de
cianotoxinas: las hepatotoxinas, que producen lesiones en el hígado; las neurotoxinas, que
actúan en el sistema nervioso; y las dermatoxinas, que provocan reacciones irritantes y
alérgicas en contacto con la piel (Organización Mundial de la Salud, 2002).
2.3.5.
Algas filamentosas
Las algas filamentosas son responsables de las mareas verdes que se producen cerca de la
costa y son una mezcla de algas filamentosas verdes, rojas y marrones, que incluyen
especies como Cladophora, Ectocarpus, Pilayella, Ulothrix, Ulva y Urospora, pero también
colonias de diatomeas, como la especie Melosira (Eriksson y cols., 2009; Eriksson y cols.,
2011). No son tóxicas, pero provocan un crecimiento excesivo y crean grandes capas de
algas que van a la deriva y que compiten con los macrofitos bentónicos, provocando anoxia
localizada de las entradas de agua. Las proliferaciones de algas filamentosas también
atascan los aparejos de pesca, embarcaciones e instalaciones de playa y representan una
amenaza para el turismo local. En Europa, los episodios nocivos de capas de algas a la
deriva y proliferaciones de algas filamentosas se registran especialmente en el mar Báltico,
el Kattegat y el Skagerrak (Bonsdorff y cols., 1997; Pihl y cols., 1999; Vahteri y cols.,
2000; Baden y cols., 2003; Eriksson y cols., 2009; Eriksson y cols., 2011), pero también en
relación con el depósito de algas a lo largo de la costa atlántica (Organización Mundial de la
Salud, 2002).
2.4. Problemas y costes para la sociedad en general
Se ha demostrado que las proliferaciones de algas tienen una serie de efectos negativos en
la sociedad e importantes repercusiones económicas en las comunidades costeras
(Hoagland y cols., 2002; Organización Mundial de la Salud, 2002; ECOHARM, 2003;
Hoagland y Scatasta, 2006). Las proliferaciones de algas tóxicas afectan a la salud humana
a través del contacto, la ingestión y la dispersión atmosférica (Organización Mundial de la
Salud, 2002), lo que tiene consecuencias económicas negativas para el turismo y la
industria de los alimentos marinos (Hoagland y cols., 2002; ECOHARM, 2003; Hoagland y
Scatasta, 2006). Las grandes biomasas de algas provocan anoxia al descomponerse, lo que
tiene importantes efectos negativos en las poblaciones de peces y moluscos (Hallegraeff,
1993; Breitburg, 2002). En los peces, las fases juveniles, como las larvas y los huevos, se
pueden ver gravemente afectados por la anoxia, debido a su limitada movilidad (Breitburg,
2002). Las proliferaciones con grandes biomasas de algas también afectan a los aparejos
de pesca al hacer que aumente el peso de las redes y al dañarlas por atascamiento, lo que
incluye crecimiento excesivo y la formación de mucosidad (Organización Mundial de la
Salud, 2002). Las grandes biomasas de algas también hacen que las aguas costeras y
playas pierdan atractivo para los seres humanos, tanto por el atasco visible del agua como
por los malos olores que producen las grandes cantidades de materia orgánica al
descomponerse (Organización Mundial de la Salud, 2002).
El programa ECOHARM (2003), patrocinado por la Comisión Europea, analizó las pérdidas
socioeconómicas derivadas de la proliferación de algas nocivas en Europa. El programa
ECOHARM divide las proliferaciones de algas nocivas en proliferaciones tóxicas para los
22
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
alimentos marinos (ST), proliferaciones que provocan mortandad de peces (FIK),
proliferaciones tóxicas de gran biomasa (HBT) y proliferaciones no tóxicas de gran biomasa
(HBNT). Los resultados muestran que las toxinas de alimentos marinos son el efecto
negativo más frecuente de las HAB en Europa, seguido de las proliferaciones no tóxicas de
gran biomasa. El programa ECOHARM ha calculado que las pérdidas económicas medias
anuales provocadas por las HAB en Europa se elevan a 813 millones de dólares
estadounidenses (dólares de 2005), que se desglosan en efectos en la salud pública (11
millones de dólares), en la pesca comercial (147 millones), en la recreación y el turismo
(637 millones) y el coste del seguimiento y evaluación de las proliferaciones tóxicas (18
millones) (véase igualmente Hoagland y Scatasta, 2006). Los efectos se distribuyen de
forma desigual en Europa, por lo que el programa ECOHARM dividió los países europeos en
países de HBNT y países de ST, en función del tipo de proliferación más frecuente. Los
países de HBNT fueron: Estonia, Finlandia, Francia, Alemania, Letonia, los Países Bajos,
Polonia y Suecia, lo que indica que los problemas derivados de las proliferaciones no
tóxicas de gran biomasa se presentan principalmente en los países ribereños del mar
Báltico, incluido el mar de Frisia y los estuarios de la costa neerlandesa. En Francia, el
problema de las HBNT se asocia sobre todo a las acumulaciones de algas filamentosas en
las playas, pero también se registra un gran número de incidentes con toxinas de alimentos
marinos (el quinto porcentaje más alto de Europa). Los países de ST fueron: Dinamarca,
Irlanda, Italia, Noruega, Portugal, España y el Reino Unido. Junto con Francia, esto indica
que la intoxicación por alimentos marinos es un problema predominantemente en el
Atlántico y el Mediterráneo. Cabe señalar que no se evaluaron el mar Negro ni el mar de
Mármara.
2.5. Efectos concretos en la pesca europea
El coste total de las proliferaciones de algas nocivas en la pesca europea incluye los efectos
negativos directos en la pesca comercial, las pérdidas para el sistema de protección social y
el coste del seguimiento de las proliferaciones de algas para evitar la intoxicación de
alimentos marinos. Según el programa ECOHARM (2003), el coste anual total estimado
para la pesca europea se cifra en 177 millones de euros. Resulta difícil destacar algunas
especies nocivas proliferantes, cuyo coste sea mayor o menor para la pesca, ya que los
costes se reparten entre los episodios nocivos que generan todos los grupos de algas
mencionados anteriormente. Sin embargo, podemos dividir los ejemplos específicos en los
que tenemos una buena documentación científica en tipos de efectos para describir una
situación general, siempre que tengamos en cuenta que existen otras amenazas y
numerosas excepciones de carácter local.
2.5.1.
Proliferaciones tóxicas para los alimentos marinos
Las proliferaciones de algas son una de las tres principales causas de pérdidas en la
acuicultura, junto con los daños causados por las enfermedades y las condiciones
meteorológicas (Rutter, 2010), y un 99 % de las proliferaciones tóxicas para las alimentos
marinos registradas en Europa se refieren a moluscos (ECOHARM, 2003). Las pérdidas
directas de ingresos para el sector de la acuicultura del mejillón oscilan entre 15 y 62
millones de euros anuales en Europa, sin contar el coste del seguimiento y la protección
social. Las proliferaciones toxicas para los alimentos marinos son un problema sobre todo a
lo largo de las costas atlánticas y mediterráneas de Europa, y como es lógico se concentran
en los países que tienen un sector de acuicultura importante (ECOHARM, 2003). Los
principales motivos de preocupación son las proliferaciones de dinoflagelados que pueden
provocar intoxicación de alimentos marinos y mortandad de poblaciones silvestres y de
acuicultura, como las especies Dinophysis, Alexandrium y Karenia mikimotoi (Smayda,
2006). Otro importante motivo de preocupación son las diatomeas de la multiserie Pseudo23
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
nitzschia que producen toxinas y proliferan regularmente a lo largo de la costa del mar del
Norte de Europa (Smayda, 2006). Todas estas especies provocan periódicamente cierres
temporales de la captura de moluscos a lo largo de las costas europeas. Asimismo, cada
vez se tiene mayor conciencia de la amenaza que representan las rafidofitas Heterosigma
akashiwo y Fibrocapsa japonica para las poblaciones de alimentos marinos (de Boer, 2006).
2.5.2.
Proliferaciones de gran biomasa
Los principales problemas provocados por las proliferaciones de gran biomasa parecen
concentrarse en los mares intracontinentales y cerrados, y los estuarios (ECOHARM, 2003).
Al parecer, una excepción significativa son las acumulaciones de Pheocystis y algas
filamentosas en las playas de las costas del mar del Norte de Francia, Bélgica y los Países
Bajos (Organización Mundial de la Salud, 2002). Las proliferaciones de gran biomasa
pueden tener efectos diferentes en la pesca, como trastornos mecánicos, muerte por
inanición y sofocación (véase más arriba, Smayda, 1997; Van Dolah, 2000). Sin embargo,
los estudios de casos europeos muestran que el atasco provocado por capas de algas o
mucosidad en el agua y la anoxia posterior a la proliferación son los efectos negativos
registrados con mayor frecuencia que tiene importantes consecuencias económicas para el
sector pesquero.

Capas de algas a la deriva
Los efectos negativos documentados de las capas de algas a la deriva en la pesca se
registran sobre todo en la zona del mar Báltico. Por ejemplo, en 2005, un 65 % de los
pescadores profesionales de Finlandia que utilizaban aparejos estacionarios (trampas y
redes de enmalle) y un 35 % de los pescadores que utilizaban redes de arrastre señalaron
que habían sufrido daños económicos causados por capas de cianobacterias (Viitasalo y
cols., 2005). Durante las proliferaciones, estos pescadores dedicaron un tiempo
considerable a limpiar su equipo y expusieron que sus capturas habían disminuido debido a
que los peces evitan los aparejos atascados con algas.
Las capas de algas filamentosas a la deriva también pueden reducir a gran escala la calidad
de los hábitats de reproducción que utilizan las bahías poco profundas y la vegetación como
zona de cría (Pihl y cols., 2006; Ljunggren y cols., 2010). La calidad de los hábitats ejerce
una gran influencia en la reproducción de los peces (Alheit y Niquen, 2004; Leggett y
Frank, 2008). En el Kattegat y el Skagerrak, la fuerte disminución de los lechos de hierba
marina (Zostera marina) como consecuencia del aumento de la masa de algas filamentosas
ha empobrecido importantes hábitats de reproducción para las poblaciones de bacalao de
alta mar y de costa (Gadus morhua) (Pihl y cols., 1999; Baden y cols., 2003; Pihl y cols.,
2006). En el mar Báltico, la invasión de las bahías poco profundas con grandes capas de
algas filamentosas a la deriva interfiere a nivel local con la reproducción de la perca (Perca
fluviatilis), que es el depredador predominante en la costa y pone sus huevos en la
vegetación de aguas poco profundas (Ljunggren y cols., 2010).

Proliferaciones que forman mucílago
Los efectos negativos del mucílago en los aparejos de pesca se registran sobre todo en el
mar Adriático y el mar de Mármara (Zengin y cols., 2009; Turk y cols., 2010; Zengın y
cols., 2011). En el Mediterráneo y el mar de Mármara, las proliferaciones de algas que
forman una masa gelatinosa y cremosa en el agua contienen una rica comunidad de
especies diferentes, que incluye cianobacterias, diatomeas y dinoflagelados (Tufekci y cols.,
2010; Turk y cols., 2010). En particular, las diatomeas Skeletonema costatum y
Cylindrotheca closterium, y el dinoflagelado Gonyaulax fragilis son especies muy comunes
24
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
que producen mucosidad (Tufekci y cols., 2010). Durante años se han registrado episodios
de mucosidad en el mar Adriático, pero estos se han incrementado en las últimas décadas
(Turk y cols., 2010).
En el mar de Mármara, los desembarques disminuyeron casi un 50 % respecto a 2006
durante las graves proliferaciones de mucílago de 2007 y 2008, pues pasaron de 75 000
toneladas a 44 450 y 38 400, respectivamente (Zengin y cols., 2009; Zengın y cols.,
2011). Los aparejos de pesca aumentaron excesivamente de peso debido a la masa
gelatinosa de algas mezclada con medusas, lo que hizo que las redes se rompieran e
impidió subirlas a bordo. Este fenómeno afectó a todos los tipos de pesca del mar de
Mármara y se estima que redujo un 91 % los beneficios anuales (Zengin y cols., 2009;
Zengın y cols., 2011).

Anoxia posterior a las proliferaciones
La anoxia afecta principalmente los mares intracontinentales cerrados y los estuarios. La
disminución de la cantidad de oxígeno que provoca la degradación de las grandes biomasas
de algas puede desarrollarse con más facilidad cuando el agua presenta una estratificación
de la densidad durante el verano, que limita la renovación del agua de fondo (Cloern,
2001; Breitburg, 2002). La anoxia constituye una importante amenaza para todos los tipos
de acuicultura y para las comunidades bentónicas de invertebrados. Por ejemplo, un
episodio de anoxia ocurrido en 2001 tras una proliferación de Pheocystis mató diez millones
de kg de mejillones de acuicultura (Mytilus edulis) en Oosterscheelde, un estuario situado
en la costa atlántica de los Países Bajos, provocando una perdida estimada entre 15y 20
millones de euros (Peperzak y Poelman, 2008). La anoxia también es una amenaza para las
poblaciones de peces silvestres. Generalmente, las aguas superficiales sirven de refugio a
los peces adultos durante los episodios de anoxia en las aguas de fondo (Breitburg, 2002).
Sin embargo, el agotamiento del oxígeno se extiende en ocasiones a aguas poco profundas
cercanas. En 1997, la anoxia relacionada con una proliferación de dinoflagelados
(Prorocentrum minimum) se extendió rápidamente a toda la columna de agua en una
superficie de 25 km en el fiordo Mariager en el norte de Dinamarca, lo que dio lugar a una
gran mortandad de peces e invertebrados (Fallesen y cols., 2000).
La anoxia puede ser una amenaza a gran escala para la reproducción de las poblaciones de
peces silvestres. Las capas de algas a la deriva pueden provocar anoxia a nivel local en
bahías poco profundas y matar los huevos y larvas de peces costeros (Pihl y cols., 1996;
Ljunggren y cols., 2010). Asimismo, los huevos de especies pelágicas se hunden en las
capas anóxicas del fondo (Breitburg, 2002). En particular, debido a la estratificación del
mar Báltico, la supervivencia de los huevos de bacalao depende de la presencia de agua
con una salinidad suficientemente alta para generar flotabilidad (de modo que los huevos
no se vayan al fondo) y un contenido suficiente de oxígeno. Esta condición se denomina
volumen reproductivo del agua disponible (Österblom y cols., 2007). Durante los
pronunciados descensos de la población de bacalao que se registraron a finales de los años
ochenta, la salinidad era muy baja en las aguas de fondo y se observó que un 95 % de los
huevos de bacalao se encontraban a niveles de oxígeno inferiores a los necesarios para su
supervivencia (Breitburg, 2002; Österblom y cols., 2007). La salinidad y el contenido de
oxígeno del agua en el mar Báltico dependen de la entrada de agua rica en oxígeno con
una elevada salinidad procedente del Atlántico, pero la descomposición de plancton a gran
escala favoreció el aumento del volumen de las aguas anóxicas de fondo (HELCOM, 2009).
De este modo, las proliferaciones de algas podrían contribuir directamente al descenso de
la reproducción del bacalao, pero este aspecto no se ha investigado suficientemente.
25
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
26
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
3. ECOLOGÍA DE LAS PROLIFERACIONES DE ALGAS
3.1. Un proceso
eutrofización
natural
cuya
frecuencia
aumenta
con
la
Las proliferaciones de algas son fenómenos naturales en la mayoría de los sistemas
marinos que presentan ciclos anuales de acumulación de distintas especies en primavera y
verano. Generalmente son controladas por los recursos abióticos de luz y nutrientes y las
condiciones medioambientales de temperatura y turbulencia. Cuando existen recursos
disponibles y las temperaturas son suficientemente altas para promover un crecimiento
rápido, pueden producirse proliferaciones de algas. Las proliferaciones de alta densidad
requieren normalmente unas condiciones meteorológicas tranquilas, pues las turbulencias
que provoca el viento impiden la acumulación de algas en el agua. En los últimos treinta
años, el aumento de los recursos disponibles debido a la eutrofización a escala mundial ha
contribuido de forma considerable al incremento de la frecuencia de las proliferaciones de
algas y sus efectos en todo el mundo (Hallegraeff, 1993; Van Dolah, 2000; Cloern, 2001;
Sellner y cols., 2003; Heisler y cols., 2008).
La documentación de las tendencias de las proliferaciones de algas presenta dos problemas
de carácter general. En primer lugar, los datos que podemos utilizar para documentar estas
tendencias presentan graves limitaciones. El seguimiento de las proliferaciones de algas
resulta difícil y solamente se lleva a cabo desde las últimas décadas. En segundo lugar, las
proliferaciones son episodios extremos y, por consiguiente, de una tremenda variabilidad.
El escaso seguimiento y el hecho de que solo se realice desde hace poco implican que a
menudo no podamos separar la variabilidad natural de las tendencias temporales. No
obstante, las pruebas tanto directas como circunstanciales en Europa indican que han
aumentado los problemas provocados por las proliferaciones de algas nocivas.
Figura 3:
Aumento del punto máximo estival de la biomasa de algas a lo largo
del tiempo en el mar Negro.
Las barras muestran el valor máximo en perfiles chl a, lo que indica la intensidad máxima
de la proliferación de algas. Cabe señalar que, en 1995 y 1996, la frecuencia de muestreo
fue muy baja, y no se realizaron muestreos en junio y julio., por lo que es probable que las
proliferaciones se hayan subestimado en esos años. Cabe señalar igualmente que si faltan
barras, ello se debe a que no existen datos de esos años.
Chl a (mg per m3)
3
Chl A maximum
2
1
0
1960
1965
1970
1975
1980
1985
Fuente: Extraído de Yunev y cols. (2005)
27
1990
1995
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
En el mar Negro, la abundancia de algas proliferantes aumentó junto con el inicio de la
eutrofización moderna (Zaitsev, 1992). La biomasa medida de fitoplancton se duplicó en los
años ochenta, y la frecuencia e intensidad de las proliferaciones de fitoplancton han
aumentado muy considerablemente desde los años setenta (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994;
Daskalov, 2002; Yunev y cols., 2002; Yunev y cols., 2005) (figura 3). La contribución
relativa de los dinoflagelados ha aumentado del 10 % en los años sesenta y setenta al
30 % en los ochenta, lo que ha hecho que aumenten considerablemente las mareas rojas y
la abundancia de algunas especies nocivas de dinoflagelados (en particular las especies
Prorocentrum cordatum y Noctiluca miliaris) (Kideys, 1994).
Cuadro 1: Incidentes de proliferación de algas registrados en el Mediterráneo y el
mar Negro.
Año
Finales
sesenta
de
Especies de algas responsables de la proliferación
los
Años setenta
Norte del Adriático: Prorocentrum
Norte del Adriático: Noctiluca, Gonyaulax, Prorocentrum,
Gyrodinium, Glenodinium
Norte del Adriático: Katodinium, Noctiluca, Glenodinium,
Prorocentrum, Gyrodinium, Gonyaulax, Scrippsiella, Massarthia
Años ochenta
España, 1984: Gonyaulax
Mar Negro, 1986: Prorocentrum
Mediterráneo, 1989: Gymnodinium
Mar Negro: Pseudo-nitzschia, Nitzschia, Cheatoceros, Ditylum,
Cylindrotheca, Rhizosolenia, Heterocapsa, Protoperidinium,
Scripsiella, Emiliania, Gonyaulax, Prorocentrum
Años noventa
Mar Negro, 1993: Dinoflagellates
Túnez, 1994: Karenia
España, 1994 y 1996-1999: Alexandrium
Grecia, 1994 y 1997: Prorocentrum, Noctiluca, Erythropsidinium
Francia, 1998: Alexandrium
Grecia, 1998: Chattonella
Francia, 1999: Prorocentrum
Mar Tirreno, 1998, 2000-2001: Ostreopsis
Mar Negro: Skeletonema, Cerataulina, Prorocentrum, Gymnodinium
Década del 2000
España, 2003: Alexandrium, Gymnodinium
Grecia,
2000-2004:
Prorocentrum,
Noctiluca,
Alexandrium, Dinophysis, Pseudo-nitzschia
Mar de Liguria, 2005-2006: Ostreopsis
Túnez, 2006: Coolia
Norte del Adriático, 2007: Ostreopsis
Italia, 2010: Ostreopsis
Apulia 2010
Sicilia 2010
Fuente: Nastasi (2010)
28
Gymnodinium,
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
En el mar Mediterráneo, tanto en el noroeste (Cataluña) como en el noreste (mar
Adriático) se ha detectado en las últimas décadas una alta frecuencia de proliferaciones de
algas potencialmente nocivas (Degobbis 1989, Vila y cols. 2001a, Vila y cols. 2001b). En el
mar Adriático, la producción primaria se duplicó entre los años sesenta y los ochenta, y una
serie de episodios de mucosidad a gran escala, relacionados con proliferaciones de
diatomeas (Skeletonema costatum), provocaron problemas económicos para las
comunidades costeras (Solic y cols., 1997; Thornton y cols., 1999; Cloern, 2001). Desde
los años ochenta se han registrado proliferaciones masivas de los dinoflagelados
Ostreopsis, Prorocentrum, Noctiluca, Gymnodinium, Alexandrium, Dinophysis y Gonyaulax,
así como de las diatomeas Pseudo-nitzschia y Skeletonema tanto en el Mediterráneo como
en el mar Negro (cuadro 1; Nastasi, 2010).
En el Atlántico, los episodios registrados de proliferaciones de algas potencialmente
tóxicas y de intoxicación de moluscos aumentaron en los años ochenta y noventa a lo largo
de toda la costa europea (por ejemplo, de rafidofitas, véase de Boer, 2006). Por otra parte,
las proliferaciones de mucílago que se acumulan en forma de espuma en las playas
representan un problema en las costas de Francia, Bélgica, los Países Bajos y Alemania
(Riegman y cols., 1992; Organización Mundial de la Salud, 2002). Se señala que la
frecuencia de estas proliferaciones de Phaeocystis, han aumentado en las costas
meridionales del mar del Norte (Lancelot y cols., 1987; Passow y Wassmann, 1994;
Riebesell y cols., 1995). En el mar de Frisia neerlandés existen indicios de que la
producción primaria y la población permanente de algas bentónicas se duplicaron entre los
años sesenta y los ochenta (Cloern, 2001; Eriksson y cols., 2011), y de que la duración de
la proliferaciones de Phaeocystis ha aumentado de forma muy marcada (figura 4) (Cloern,
2001). En el Kattegat, en el linde entre el mar del Norte y el Báltico, la producción
primaria se duplicó en los años ochenta respecto a los cincuenta (Richardson y Heilmann,
1995). Al mismo tiempo, la transparencia del agua y las concentraciones de oxígeno en el
agua de fondo disminuyeron considerablemente, lo que indica la existencia de una mayor
cantidad de plancton en el agua que absorbe la luz y consume el oxígeno al descomponerse
(HELCOM, 2009). Se señala que, al norte del Kattegat, en el Skagerrak, las comunidades
locales de hierbas marinas han disminuido un 60 % debido a la masiva proliferación de
algas filamentosas (Pihl y cols., 1999; Baden y cols., 2003).
Duración de la temporada de proliferación de algas en el mar de Frisia.
350
300
Duration of the bloom season in days
250
Days
Figura 4:
200
150
100
50
0
1970
1975
1980
Fuente: Extraído de Cloern (2001)
29
1985
1990
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 5:
Extensión del punto máximo de proliferación de cianobacterias en el
mar Báltico entre 1997 y 2009.
14000
12000
Areal extent of algal blooms
km2
10000
8000
6000
4000
2000
0
1997
1999
2002
2004
2006
2008
Fuente: Hansson y Öberg (2009) - SMHI
En el mar Báltico, las concentraciones tanto de nitrógeno como de fósforo en el agua
aumentaron considerablemente entre los años sesenta y los ochenta, y la transparencia del
agua ha disminuido en toda las subregiones en los últimos cien años (HELCOM, 2009). Las
proliferaciones de cianobacterias son parte natural del sistema del Báltico, pero antes de
los años cuarenta se registraban muy pocos problemas relacionados con ellas (Finni y cols.,
2001). Este hecho viene confirmado por los depósitos de sedimentos que muestran que las
proliferaciones de cianobacterias aumentaron de forma considerable en la segunda mitad
del siglo XX (Poutanen y Nikkila, 2001). El seguimiento por satélite muestra un gran
desarrollo de las proliferaciones de cianobacterias durante los años noventa y la década
posterior (figura 5) (Kahru y cols., 1994; Hansson, 2005), y los taxones Nodularia y
Aphanizomenon, que producen toxinas, formaron las mayores aglomeraciones de la
primera década de este siglo (HELCOM, 2009). Las concentraciones de oxígeno en el fondo
del mar disminuyeron drásticamente en general entre los años sesenta y los ochenta en el
mar Báltico, y se han mantenido bajas durante los años noventa y la primera década del
siglo, de modo que la anoxia de larga duración afecta a zonas extensas (HELCOM, 2009).
Por otra parte, en la mayoría de las zonas costeras del mar Báltico se registran problemas
con capas de algas filamentosas provocadas por la eutrofización (Bonsdorff y cols., 1997;
Bonsdorff y cols., 2002).
3.2. Los nutrientes y los herbívoros controlan conjuntamente el
desarrollo de la proliferación de algas
No cabe duda de que el enriquecimiento con nutrientes ha aumentado el problema de las
proliferaciones de algas en Europa (véase el apartado 2.1). Sin embargo, en las últimas
décadas se ha llegado a un consenso entre los científicos sobre la base de un gran número
de experimentos que muestran que las consecuencias del enriquecimiento con nutrientes
de los sistemas marinos depende igualmente de la presión que ejercen el zooplancton y los
herbívoros invertebrados (Worm y cols., 2002). Este consenso ha propiciado la idea de que
los herbívoros pueden actuar como factor de control, que limita o evita los efectos
negativos de la eutrofización al consumir la producción excedentaria de biomasa de algas
(Worm y Lote ,2006; Eriksson y cols., 2007).
Los herbívoros tienen efectos importantes en la acumulación de biomasa de algas, pero
estos efectos dependen del contexto y varían con el lugar y el tiempo. Algunas síntesis
ecológicas, que calculan los efectos medios de numerosos experimentos diferentes en
30
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
distintas zonas, muestran que la eliminación de los herbívoros o la adición de nutrientes
aumentan considerablemente la biomasa de algas en todos los tipos de sistemas marinos,
muy a menudo a más del doble (Worm y cols., 2002; Gruñir y cols., 2008). En una síntesis
de Gruñir y cols. (2008), la eliminación de herbívoros aumentó el efecto relativo de los
nutrientes en costas rocosas (efecto de interacción significativo). Esto significa, por
ejemplo, que los nutrientes pueden aumentar la biomasa de algas un 40 % en presencia de
herbívoros, pero la aumentan un 80 % en ausencia de los mismos. En fondos blandos, los
nutrientes duplicaron de media la biomasa con o sin herbívoros, pero aún así estos
redujeron la biomasa total a la mitad. Worm y Lote (2006) realizaron un experimento
coordinado con nutrientes y herbívoros en bahías eutrofizadas del mar Báltico y Nueva
Escocia y descubrieron que los segundos redujeron la biomasa de algas filamentosas
proliferantes en casi un 80 % en todas las zonas estudiadas, pero que los nutrientes tenían
un efecto positivo en la acumulación de biomasa a pesar de la fuerte presión ejercida por
los herbívoros. Así pues, los efectos negativos de la eutrofización pueden evitarse con la
presencia de herbívoros, pero en ocasiones el enriquecimiento con nutrientes supera el
control ejercido por los herbívoros y la masa de algas comienza a acumularse. Aún así, los
niveles naturales de herbívoros en general limitan la abundancia de algas a niveles
significativamente más bajos de los que existirían sin herbívoros.
A partir del cuerpo acumulado de experimentos acuáticos con manipulación de herbívoros a
escala mundial podemos hacer una evaluación general de la intensidad del control que
realizan los herbívoros en los ecosistemas tanto bentónicos como pelágicos. Un resumen de
650 experimentos, 507 en ecosistemas bentónicos y 143 en pelágicos, muestra que la
presencia de herbívoros limita la biomasa de algas bentónicas al 50 % y la biomasa de
algas pelágicas al 70 % respecto a la biomasa permanente que se acumula al eliminar los
herbívoros (figura 6). Así pues, existe un firme consenso científico en que los
herbívoros aumentan la resistencia de las comunidades costeras a los efectos
negativos de la eutrofización.
Figura 6:
Efecto relativo de los herbívoros en la biomasa de algas en sistemas
bentónicos y pelágicos.
The relative effect of grazers on
algal biomass (logaritmic scale)
El eje y muestra el ratio logarítmico de respuesta de la eliminación de los herbívoros; es
decir, una respuesta positiva significa que la biomasa de algas aumentó al eliminar los
herbívoros. Un ratio logarítmico de respuesta de 0,69 indica que la biomasa se duplicó. En
la figura, la eliminación de los herbívoros aumentó la biomasa de las algas bentónicas en
un 100 % y la de las algas pelágicas en un 40 %. El estudio se basa en una síntesis de 650
experimentos procedentes de todo el mundo.
1
0.5
0
benthic
Fuente: El autor
31
pelagic
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
3.3. La disminución de los peces depredadores de nivel superior
coincide con el aumento de las algas
El aumento de la producción potencial de eutrofización antropogénica va acompañado de
grandes cambios a gran escala en los niveles tróficos superiores provocados por la
sobreexplotación pesquera. En diversos sistemas marinos, el marcado descenso de los
depredadores de nivel superior y los posteriores cambios en cascada en los niveles tróficos
inferiores coinciden con un aumento abrupto de la población permanente de algas, en
particular en el mar Negro, el mar Báltico, la plataforma de Nueva Escocia en el Atlántico
Occidental (figura 7) (Daskalov, 2002; Frank y cols., 2005; Daskalov y cols., 2007; Casini y
cols., 2008; Eriksson y cols., 2011). En todos estos sistemas, el descenso del control
ejercido por los herbívoros que provoca la sobreexplotación pesquera parece contribuir a un
aumento a gran escala de la biomasa de algas. La mayor acumulación de biomasa de algas
debería aumentar la probabilidad de que se produzcan proliferaciones. A continuación se
describe la cadena de acontecimientos a partir del Atlántico occidental y se exponen los
factores que podrían contribuir a un vínculo entre los niveles tróficos superiores y la
proliferación de algas, mientras que en el capítulo 4 se detallan estudios de casos
específicos europeos que incluyen un análisis de la cadena alimenticia correspondiente al
mar del Norte.
Figura 7:
El descenso de los depredadores de nivel superior provocado por la
pesca coincide con un aumento abrupto de la población permanente de
algas en el Atlántico del Norte, el mar Báltico y el mar Negro.
Scotian shelf
Black Sea
Baltic Sea
Increased fishing pressure
overfishing
overfishing
overfishing
decreases in large predatory fish demersal top predators (mainly cod)
pelagic top predators
cod
increases in smaller predatory fish
planktivorous fish
planktivorous fish (mainly anchovy)
planktivorous fish (sprat)
decreases in organisms that eat algae ‐ grazers
larger zooplankton
larger zooplankton
larger zooplankton
increases in primary producing algae
phytoplankton
phytoplankton/ dinoflagellates
phytoplankton
Fuente: Frank y cols. (2005), Daskalov (2007), Casini y cols. (2008)
En la plataforma de Nueva Escocia, situada en el Atlántico Noroccidental (Nueva
Escocia, Canadá), el colapso de la comunidad de peces bentónicos, que había sido objeto
de una intensa pesca entre 1985 y 1995, coincidió con un cambio general en la abundancia
de fitoplancton, que pasó de niveles bajos en los años sesenta y setenta a niveles altos en
los años noventa y la primera década de este siglo (Frank y cols., 2005). La comunidad de
peces bentónicos se encontraba dominada por el bacalao (Gadus morhua), pero también
32
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
disminuyeron otras especies de peces demersales de mayor tamaño, como el eglefino
(Melanogrammus aeglefinus), la merluza (Urophycis tenuis, Merluccius bilinearis) y el
carbonero (Pollachius virens). Tras el colapso de los principales depredadores de mayor
tamaño, muchas de sus especies presa aumentaron significativamente, incluida la biomasa
total de peces pelágicos pequeños, cangrejos y gambas (Frank y cols., 2005). Durante esta
transición a peces planctívoros de menor tamaño, se redujo igualmente la abundancia de
las especies de mayor tamaño de zooplancton (Mountain y Kane, 2010; Pierik y cols.,
2011). El zooplancton de mayor tamaño es la fuente de alimento preferida de los peces
pelágicos de menor tamaño, y a principios de los años ochenta, la abundancia de este
zooplancton era un 45 % superior a la de los años noventa, mientras que la abundancia de
zooplancton de menor tamaño se mantuvo constante. Los análisis de correlación muestran
que los cambios anuales en los peces bentónicos desde los años setenta se reflejaron
negativamente en los peces pelágicos pequeños y el fitoplancton, y positivamente en el
zooplancton de mayor tamaño, pues se observó una correlación negativa significativa entre
la biomasa de los peces bentónicas y los peces pelágicos pequeños (r = –0,61, n = 33),
una correlación positiva significativa entre la biomasa de los peces bentónicos y el
zooplancton de mayor tamaño (r = 0,45, n = 23), y una correlación negativa significativa
entre la biomasa de peces bentónicos y el fitoplancton (r = –0,72, n = 24) (Frank y cols.,
2005). Estos cambios recíprocos en la abundancia de los niveles tróficos indican que el
descenso de los peces demersales de mayor tamaño pudo haber promovido un aumento de
la abundancia de fitoplancton al aumentar indirectamente la abundancia de las especies de
zooplancton de mayor tamaño y, por ende, al disminuir la presión general de los
herbívoros.
Los cambios en la estructura de la red alimentaria, en los que el descenso de los
depredadores de nivel superior va seguido de cambios alternos en los niveles tróficos —
como un aumento de los depredadores de menor tamaño, una disminución de los herbívoro
y un aumento de la biomasa de plantas o algas— se definen como «cascadas tróficas»
(Pace y cols., 1999). Se han realizado muy pocos experimentos en un ecosistema a una
escala pertinente que vinculen causalmente a predadores con algas de sistemas marinos.
No obstante, las pruebas circunstanciales de la existencia de cascadas tróficas marinas
dentro de un sistema se acumulan (Estes y cols., 1998; Jackson y cols., 2001; Daskalov,
2002; Frank y cols., 2005; Casini y cols., 2008; Eriksson y cols., 2011), y se han efectuado
varios experimentos a pequeña escala que confirman la importancia que tienen los
depredadores de peces para la biomasa de algas (Shurin y cols., 2002; Borer y cols., 2005;
Borer y cols., 2006; Eriksson y cols., 2009; Sieben y cols., 2011a, 2011b). Las cascadas
tróficas son bien conocidas en la gestión de lagos, donde experimentos realizados en todo
un lago muestran que la introducción de peces depredadores de nivel superior en lagos
turbios dominados previamente por el fitoplancton puede reducir considerablemente la
biomasa de algas y transformarlos en lagos de aguas claras (Carpenter y cols., 2001). Así
pues, la biomanipulación de los niveles tróficos superiores se ha convertido en una
herramienta útil para limitar la proliferación de algas en lagos eutrofizados (Sondergaard y
cols., 2007).
3.4. Las cascadas tróficas dependen de la diversidad de recursos y
depredadores
Los efectos que tiene el descenso de los depredadores en los ecosistemas han sido
explorados exhaustivamente en las últimas décadas, tanto mediante modelos como en
estudios sobre el terreno. Actualmente sabemos que los cambios en cascada en la
estructura de las cadenas alimenticias tras el descenso de los depredadores de nivel trófico
superior son comunes en diversos ecosistemas, como los lagos (Carpenter y cols., 1985),
las corrientes (Power, 1990), los bosques de cistos (Estes y cols., 1998), los estuarios
33
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
(Jackson y cols., 2001), los sistemas intermareales rocosos (Menge, 2000), las plataformas
continentales (Frank y cols., 2007) y también en alta mar (Ward y Myers, 2005). Sin
embargo, también comenzamos a darnos cuenta de que las cascadas tróficas dependen de
interacciones complejas entre las condiciones medioambientales, el suministro de recursos,
las características de las distintas especias y la complejidad de la cadena alimenticia
(Strong, 1992; Polis y Strong, 1996; Menge, 2000; Oksanen y Oksanen, 2000; Shurin y
cols., 2002; Borer y cols., 2005; Borer y cols., 2006; Hopcraft y cols., 2010). De este
modo, el efecto que tienen los depredadores en la configuración de la cadena alimenticia
depende en gran medida del contexto, y las propiedades del ecosistema determinarán las
posibles reacciones a la sobreexplotación de los depredadores de nivel superior. Sin
embargo, podemos formular una serie de generalidades que podrían indicar que dichos
sistemas son vulnerables a las cascadas tróficas y, por consiguiente, en las que la
sobreexplotación pesquera podría contribuir a la proliferación de algas.
Las cascadas tróficas aumentan con la productividad (Pace y cols., 1999), lo que significa
que el descenso de los peces depredadores de nivel superior interactúa con la eutrofización
marina. En realidad, las cascadas tróficas implican que cada segundo nivel trófico es
controlado por los recursos y cada segundo nivel es controlado por los consumidores
(Oksanen y Oksanen, 2000), lo que da por resultado una relación positiva entre la
producción primaria y cada segundo nivel trófico. De esta manera, en un sistema marino
con cuatro niveles tróficos efectivos: (1) algas, 2) herbívoros, 3) depredadores pequeños
que se alimentan de herbívoros y 4) depredadores de nivel superior que se alimentan de
depredadores pequeños), los herbívoros y los depredadores de nivel superior deberían
aumentar con el enriquecimiento con nutrientes. En cambio, si reducimos el sistema a tres
niveles tróficos efectivos mediante la sobreexplotación de los depredadores de nivel
superior, las algas y los pequeños depredadores deberían aumentar con el enriquecimiento
con nutrientes (Oksanen y Oksanen, 2000; Eriksson, 2011) (figura 8). Este hecho se refleja
en los ejemplos documentados de los efectos en cascada del descenso de los peces
depredadores de nivel superior que coinciden con el aumento de la biomasa de algas en el
mar Negro y el Báltico (véanse los casos de estudio que figuran más abajo; Daskalov,
2002; Casini y cols., 2008), donde la sobreexplotación pesquera y la eutrofización se han
producido de forma simultánea.
Algunos estudios sobre el terreno, tanto terrestres como marinos, apoyan la existencia de
una relación positiva entre la productividad a gran escala y las cascadas tróficas (Sinclair y
cols., 2000; Elmhagen y Rushton, 2007; Vasas y cols., 2007; Hopcraft y cols., 2010), y
varios experimentos a pequeña escala de bentos marinos sostienen concretamente que el
enriquecimiento con nutrientes promueve la propagación de las cascadas tróficas de los
peces depredadores de nivel superior a las algas (Moksnes y cols., 2008; Eriksson y cols.,
2009; Sieben y cols., 2011b). Por ejemplo, Vasas y cols. (2007) crearon un modelo de
cadena alimenticia basada en estudios publicados sobre el mar del Norte y demostraron
que la sobreexplotación pesquera y la eutrofización tenían efectos sinérgicos que
promueven la proliferación de algas nocivas (véase el caso del mar del Norte en el apartado
4.2). Sieben y cols. (2011b) mostraron que eliminando los depredadores bentónicos de
nivel superior mediante jaulas se indujo una cascada trófica que aumentó drásticamente la
biomasa de las algas bentónicas, pero únicamente en combinación con el enriquecimiento
con nutrientes (véase el caso del mar Báltico en el apartado 4.6). Por consiguiente, las
consecuencias que tiene la eliminación de los depredadores de nivel superior para
la proliferación de algas dependen de los recursos disponibles.
Las cascadas tróficas son más pronunciadas en los bentos marinos que en el plancton
marino (Strong, 1992; Shurin y cols., 2002; Borer y cols., 2005). Por lo general, los efectos
positivos en la biomasa de plantas o algas que comporta la eliminación de los herbívoros
mediante depredación son más pronunciados en el agua que en tierra (Strong, 1992). Sin
34
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
embargo, esta es la causa principal de los fortísimos efectos en cascada en las algas de
bentos marinos (Shurin y cols., 2002). En una revisión de todos los estudios sobre
cascadas tróficas marinas publicados hasta ese momento, Borer y cols. (2005) mostraron
que los depredadores medianos que consumen herbívoros tenían efectos positivos
significativos tanto en el fitoplancton marino como en las algas bentónicas, pero mientas
que estos depredadores aumentaron la biomasa de plancton en casi un 30 %, la
depredación aumentó varias veces la biomasa de algas bentónicas. De este modo, cabe
esperar que la eliminación de los depredadores de nivel superior tenga un mayor
efecto en las proliferaciones de algas filamentosas que en las de fitoplancton.
Por otra parte, las cascadas tróficas con pronunciados efectos recíprocos entre
depredadores y presas se producen sobre todo en sistemas en los que la fuerza de la
interacción está determinada por unas cuantas especies funcionalmente dominantes
(Strong, 1992; Pace y cols., 1999). Una recopilación de 108 experimentos de eliminación
de depredadores muestra que estos últimos eliminan en promedio un 57 % de las presas o
de la biomasa (datos personales), lo que se corresponde con la eliminación media de la
biomasa de productores por parte de herbívoros analizada en una síntesis de 191
experimentos (Gruñir y cols., 2008). Sin embargo, el efecto de la depredación en la
biomasa de sus presas de nivel trófico inferior solo fue constantemente negativo en los
sistemas en que una sola especie de depredadores domina la comunidad de estos. En
aquellas comunidades que tienen un solo depredador dominante, la depredación eliminó en
promedio dos tercios de la biomasa de las presas, mientras que con una mayor diversidad
de depredadores la depredación no tuvo efectos negativos significativos. Esto indica que si
bien los depredadores eliminan biomasa, la presión de su depredación a menudo no es
suficiente para controlar la biomasa de sus presas cuando la diversidad de depredadores es
alta, probablemente debido a interacciones negativas entre los propios depredadores. De
este modo, cabe esperar que la sobreexplotación de sistemas marinos tenga
efectos pronunciados cuando la comunidad de peces está dominada por un
pequeño número de especies muy abundantes y funcionalmente importantes. Esto
es lo que ocurre en el sistema del mar del Norte, donde la anchoa domina la comunidad de
peces pelágicos, y en el sistema del mar Báltico, donde el bacalao domina la comunidad de
depredadores de nivel superior y los clupeidos (espadín y arenque) dominan la comunidad
de peces planctívoros (véanse los casos de estudio de los apartados 4.3 y 4.5).
35
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 8:
El aumento de la producción de biomasa procedente del
enriquecimiento con nutrientes se acumula en diferentes niveles
tróficos en función del número de niveles tróficos del ecosistema.
4 trophic levels
3 trophic levels
Top‐
predators
Smaller predators
Smaller predators
Herbivores
Herbivores
Algae
Algae
nutrients
Fuente: Frank y cols. (2005), Daskalov (2007), Casini y cols. (2008)
36
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
4. ¿CONTRIBUYE LA SOBREEXPLOTACIÓN PESQUERA A LA
PROLIFERACIÓN DE ALGAS EN EUROPA?
Desde una perspectiva metodológica resulta casi imposible encontrar pruebas concluyentes
de los efectos de procesos tan vastos como la sobreexplotación pesquera. Los efectos de la
pesca se sobrepondrán a una serie de importantes variables medioambientales e
interactuarán con ellas. Puesto que no podemos manipular sistemas de la magnitud de
cuencas oceánicas, necesitamos utilizar análisis de tendencias y modelos basados en datos
obtenidos sobre el terreno en combinación con experimentos a pequeña escala para
explorar las hipótesis más probables y evaluar sus efectos. Las pruebas de los efectos que
tiene la pesca en la proliferación de algas, aunque mayoritariamente circunstanciales,
muestran que es muy probable que la sobreexplotación pesquera contribuya a la
proliferación de algas en algunos sistemas marinos europeos. Por consiguiente debemos
concluir que la sobreexplotación contribuye a la proliferación de algas, pero que la
magnitud y gravedad de esta proliferación varía a lo largo de las estaciones y en el espacio,
entre sistemas marinos y dentro de ellos.
4.1. Modelos de los efectos de la sobreexplotación y la eutrofización
Para poner a prueba concretamente los efectos conjuntos de la pesca y la eutrofización
marina, Vasas y cols. (2007) construyeron un modelo en red de un ecosistema genérico
pelágico templado situado cerca de la costa. El modelo en red estaba formado por una red
alimentaria topológica, que es una simple descripción de las relaciones entre los grupos
importantes de especies e información sobre cuál se alimenta de cuál. Este modelo nos da
la organización básica del ecosistema y puede utilizarse para estudiar el comportamiento
general del sistema al quedar expuesto a perturbaciones claramente definidas, pero no
para predecir abundancias específicas o comportamientos dinámicos. La identificación de
las agrupaciones de nutrientes y grupos de especies funcionalmente más importante, así
como las relaciones entre los grupos de especies, se obtuvieron mediante una reseña
general de 25 estudios de transferencia trófica, es decir, el consumo de una agrupación de
nutrientes o grupo de especies o la contribución a una agrupación de nutrientes mediante
la introducción de nutrientes o sedimentación y el uso de datos obtenidos sobre el terreno
en el mar del Norte (Rousseau y cols., 2000). De este modo, los resultados de este análisis
son pertinentes para cualquier ecosistema europeo, pero en particular para el mar del
Norte.
En una revisión de la bibliografía, Vasas y cols. (2007) identificaron 19 especies de grupos
y 7 agrupaciones de nutrientes que eran relevantes para la función de las comunidades
pelágicas templadas costeras. Entre ellos había cuatro grupos de algas proliferantes: 1)
grandes diatomeas, 2) grandes dinoflagelados no tóxicos, 3) algas no comestibles, incluidas
las algas y bacterias nocivas que forman proliferaciones de algas tóxicas o no comestibles;
el análisis incluyó, por ejemplo, especies nocivas de cianobacterias (Nodularia spumigena),
dinoflagelados (Noctiluca, Alexandrium, Karenia brevis), primnesiofitas (Prymnesium
parvus, Chrysochromulina polylepis, Phaeocystis), rafidofitas (Heterosigma akashiwo). Un
aspecto importante para este análisis fue que la red incluía también zooplancton de gran
tamaño que se alimenta de diatomeas y dinoflagelados comestibles (grupos 1 y 2), peces
planctívoros (pequeños peces pelágicos que se alimentan de plancton), peces piscívoros
(peces pelágicos de mayor tamaño que se alimentan de peces) y medusas, es decir,
zooplancton de forma gelatinosa que son miembros de las especies Cnidaria (verdaderas
medusas) y Ctenofora (ctenóforo americano) (figura 9).
37
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 9:
Cadena alimenticia genérica de un ecosistema pelágico templado
situado cerca de la costa.
Los círculos corresponden a grupos tróficos de organismos o nutrientes, y las flechas
muestras cuál se alimenta de cuál. La cadena alimenticia sostenible (a) se basa en
relaciones tróficas descritas para los mares modernos europeos sin fuertes descensos de
poblaciones de peces comerciales. La hipótesis (b) de sobreexplotación de grandes peces
depredadores es el cambio previsto en las relaciones entre los grupos tróficos cuando la
cadena alimenticia es objeto tanto de sobreexplotación de los peces de mayor tamaño que
se alimentan de peces como de eutrofización. En la hipótesis de sobreexplotación de
grandes peces depredadores podemos prever un fuerte aumento de los peces planctívoros
y de las proliferaciones de algas no tóxicas.
a)
”larger fish that eat fish”
”smaller fish that eat zoo‐
plankton”
b)
pisci‐
vorous fish
plank‐
tivorous
fish
Sustainable
modern food‐web
piscivorous fish
plank‐
tivorous fish
jelly fish
large Overfishing of larger predatory fish
jelly fish
large zoo‐
plankton
zoo‐
plankton
toxic algae
toxic algae
large nontoxic algae
large nontoxic algae nutrients
nutrients
Fuente: Vasas y cols. (2007)
Efectos de la sobreexplotación de depredadores de nivel superior: el análisis de la
red genérica predijo que la sobreexplotación de los depredadores de mayor tamaño debía
favorecer la proliferación de grandes diatomeas y dinoflagelados no tóxicos, pero solo con
un enriquecimiento simultáneo con nutrientes (Vasas y cols., 2007). La disminución de los
depredadores de mayor tamaño hizo aumentar la biomasa de los peces planctívoros y, por
ende, redujo indirectamente la abundancia del plancton de mayor tamaño que se alimenta
de las diatomeas y dinoflagelados no tóxicos (figura 9b). De esta manera, la
sobreexplotación de los peces depredadores de mayor tamaño debería generar una cascada
trófica lineal en las relaciones entre depredadores y presas que favorezca la proliferación de
algas no tóxicas de alta densidad.
38
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Figura 10: Cadena alimenticia genérica de un ecosistema pelágico templado
situado cerca de la costa.
Los círculos corresponden a grupos tróficos de organismos o nutrientes, y las flechas
muestras cuál se alimenta de cuál. La cadena alimenticia sostenible (a) se basa en
relaciones tróficas descritas para los mares modernos europeos sin fuertes descensos de
poblaciones de peces comerciales. En la «hipótesis de reducción de la cadena alimenticia
mediante la pesca» (b), la cadena alimenticia queda expuesta a la sobreexplotación de
poblaciones de pequeños peces pelágicos comerciales. Este fenómeno es habitual cuando
colapsan las poblaciones de peces de mayor tamaño y la pesca se dirige a peces
planctívoros de menor tamaño (por ejemplo, en el mar Negro). En la «hipótesis de
reducción de la red alimentaria mediante la pesca» cabe esperar que aumente la
abundancia de medusas y la proliferación de algas tóxicas.
a)
”larger fish that eat fish”
”smaller fish that eat zoo‐
plankton”
b)
pisci‐
vorous fish
plank‐
tivorous
fish
Sustainable
modern food‐web
piscivorous fish
planktivorous fish
jelly fish
large large zoo‐
plankton
zoo‐
plankton
toxic algae
large nontoxic algae ”Fishing down the food web”
jelly fish
toxic algae
large
non‐toxic
algae
nutrients
nutrients
Fuente: Vasas y cols. (2007)
Efectos de la sobreexplotación de peces planctívoros: el análisis de la red genérica
predijo que la sobreexplotación de peces planctívoros debería favorecer la proliferación de
algas no comestibles y medusas, independientemente de la eutrofización (grupos 3, 4 y 5)
(figura 10) (Vasas y cols., 2007). La razón de ello es que al eliminar los peces planctívoros
aumentó considerablemente el zooplancton de mayor tamaño, lo que dio lugar a una
reducción de sus principales presas, a saber, las diatomeas y dinoflagelados no tóxicos.
Esto implica a su vez que las algas no comestibles quedaron liberadas de la competencia
por nutrientes con las algas comestibles y su cantidad aumentó. Al mismo tiempo, las
medusas quedaron liberadas de su competencia con los peces planctívoros y su cantidad
también aumentó. De esta forma, la sobreexplotación de peces planctívoros debería
favorecer la proliferación de algas tóxicas y medusas, al liberarlas de la competencia.
39
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
En conclusión, el modelo de cadena alimenticia genérica de un ecosistema pelágico
templado cercano a la costa elaborado por Vasas y cols. (2007) prevé que: 1) la
sobreexplotación de los peces depredadores de mayor tamaño, junto con la eutrofización,
debería facilitar el desarrollo de proliferaciones de algas no tóxicas de alta biomasa, y 2) la
sobreexplotación de pequeños peces planctívoros — «reducción de la cadena alimenticia
mediante la pesca»— debería facilitar el desarrollo de proliferaciones de algas tóxicas y el
aumento de la abundancia de zooplancton gelatinoso. Este simple análisis ofrece un modelo
para comprender la forma en que la sobreexplotación pesquera puede contribuir a las
tendencias temporales de los casos de estudio que se exponen a continuación.
4.2. Estudio del caso del mar del Norte
En el mar del Norte, el descenso de los peces depredadores de mayor tamaño debido a la
sobreexplotación se encuentra bien documentado desde los años setenta (Pauly y cols.,
1998; Christensen y cols., 2003). Sin embargo, a partir de 1980 se produce igualmente un
cambio de carácter general en el ecosistema del mar del Norte, que incluye cambios de
composición de la comunidad de peces y una mayor abundancia de fitoplancton (Reid y
cols., 2001; Weijerman y cols., 2005; McQuatters-Gollop y cols., 2007). Las capturas de
peces depredadores de longitud superior a 90 cm han disminuido de forma constante desde
1970, pasando de un máximo de 1 000 000 toneladas a 200 000 toneladas en 2000 (figura
11). La pesca de atún y marlín, los mayores depredadores pelágicos, colapsó a principios
de los años sesenta, mientras que la pesca de tiburones y rayas alcanzó su punto máximo
en los años sesenta y registró un descenso continuo a partir de los años setenta (figura
12). Actualmente, los depredadores comerciales dominantes son especies demersales: el
bacalao y el carbonero (Pollachius virens). Las capturas de bacalao y carbonero alcanzaron
su punto máximo en los años setenta, cuando eran dos veces y media superiores a las
actuales. Desde alrededor de 1980, las capturas de bacalao y carbonero han
experimentado un fuerte descenso (figura 13). A mediados de los años setenta, la
composición de las capturas cambió significativamente, ya que el descenso de las capturas
de peces de gran tamaño vino acompañado de un fuerte aumento de las capturas de peces
menores de 30 cm (figura 11). Junto con el descenso generalizado de las poblaciones de
grandes predadores, la transición a los peces de menor tamaño se debe a un fuerte
aumento de la pesca industrial de saltones (seaaroundus.org).
En torno a 1980, la estructura del ecosistema del mar del Norte cambió, en particular
debido a un rápido aumento de la biomasa de algas (figura 14) (McQuatters-Gollop y cols.,
2007). Si se compara el período 1947-1979 con el período 1980-2003 se observa un
aumento de la concentración de los pigmentos de fitoplancton del 13 % en las aguas
abiertas y del 21 % en las regiones costeras del mar del Norte (McQuatters-Gollop y cols.,
2007). Los análisis de las variables climáticas a gran escala indican la posible existencia de
una serie de variables medioambientales que afectan a toda la región noroccidental de
Europa, desencadenando este cambio de la estructura biológica, en particular la salinidad,
las condiciones meteorológicas y variaciones extensas de la claridad del agua (Reid y cols.,
2001; Weijerman y cols., 2005; McQuatters-Gollop y cols., 2007). Todo ello ha llevado a
suponer que los cambios de las condiciones climáticas a gran escala han provocado un
cambio de régimen a gran escala en el mar del Norte que afecta a todos los niveles
tróficos, desde el plancton y los peces de alta mar hasta los invertebrados bentónicos y los
peces costeros (Beaugrand, 2004). Sin embargo, este cambio coincide igualmente con un
descenso del nivel trófico medio de las capturas, que depende de los efectos combinados
del aumento de la pesca de peces de menor tamaño y el descenso de los grandes
depredadores (figura 15). De este modo observamos cambios paralelos en la comunidad de
peces y de fitoplancton, en los que la intensificación de la pesca y el descenso de los peces
de gran tamaño, en particular el bacalao, guardan relación con el aumento de la biomasa
40
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
de fitoplancton. Esta correlación concuerda con los efectos conjuntos previstos de la
sobreexplotación de grandes peces depredadores y la eutrofización en el mar del Norte
(Vasas y cols., 2007).
En conclusión, podemos decir, aunque con carácter muy especulativo, que las tendencias
en el mar del Norte indican que debemos estudiar si los cambios producidos por la pesca y
el clima han contribuido al aumento de la biomasa de fitoplancton, lo que implicaría un
posible aumento del riesgo de proliferación de algas.
Figura 11: Tendencias de los desembarques de peces grandes y pequeños en el
mar del Norte
1600
small < 30 cm
catch tonnes x 10 3
1400
1200
large > 90 cm
1000
800
600
400
200
0
1950
1960
1970
1980
1990
2000
Fuente: Seaaroundus.org
Figura 12: Tendencias de los desembarques de grandes especies pelágicas en el
mar del Norte
60
Sharks & rays
catch tonnes x 10 3
50
Tuna & billfishes
40
30
20
10
0
1950
1960
1970
1980
Fuente: Seaaroundus.org
41
1990
2000
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 13: Tendencias de los desembarques de grandes especies demersales en
el mar del Norte
catch tonnes x 10 3
400
350
Atlantic cod
300
Saithe
250
200
150
100
50
0
1950
1960
1970
1980
1990
2000
Fuente: Seaaroundus.org
Figura 14:
Tendencias de la abundancia de algas en el mar del Norte
4.5
coastal North Sea
open North Sea
Chl a (mg m‐3)
4
3.5
3
2.5
2
1950
1960
1970
1980
1990
2000
Fuente: McQuatters-Gollop y cols. (2007)
Figura 15: Tendencias del nivel trófico medio de los desembarques en el mar del
Norte
3.6
mean trophic level
Mean trophic level
3.5
3.4
3.3
3.2
3.1
1950
1960
1970
1980
Fuente: Seaaroundus.org
42
1990
2000
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
4.3. Estudio del caso del mar Negro
En el mar Negro, tras un pronunciado descenso de los grandes depredadores que culminó
a principios de los años setenta, se produjo un fuerte aumento de la biomasa de
fitoplancton que alcanzó su punto máximo a principios de los años ochenta con un aumento
relativo del 100 % (Daskalov, 2002; Daskalov y cols., 2007). Desde el cambio de
composición de peces en los años setenta, la frecuencia e intensidad de las proliferaciones
de fitoplancton han aumentado de forma muy considerable (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994;
Daskalov, 2002; Yunev y cols., 2002; Yunev y cols., 2005).
Durante todos los años sesenta, los depredadores dominantes de nivel superior en el mar
Negro fueron objeto de una intensa explotación, incluidos los delfines y las grandes
especies migratorias, como el bonito (Sarda sarda), el atún y el pez espada (Daskalov,
2002). Sin embargo, a finales de esa década, la pesca de grandes especies colapsó y sus
poblaciones se agotaron o desaparecieron. Actualmente presenciamos una lenta
recuperación del atún y el marlín en las estadísticas de capturas, sobre todo debido al
aumento de las capturas de atún rojo del Atlántico en los caladeros turcos y rusos (figura
16). Tras el descenso de las grandes especies pelágicas, su principales especies presa, los
peces pelágicos pequeños y medianos, como la anchoa (Engraulis encrasiccolus), el espadín
(Sprattus sprattus) y el jurel (Trachurus mediterraneus), aumentaron considerablemente a
principios de los años setenta, lo que atrajo la pesca comercial (figura 17) (Kideys, 1994;
Daskalov, 2002). En consecuencia, el nivel trófico medio de las capturas en el mar Negro
disminuyó considerablemente a lo largo de la segunda mitad del siglo XX, produciéndose un
cambio de composición de la comunidad de peces de las especies pelágicas grandes a las
medianas y pequeñas (figura 18). Tras el cambio en la comunidad de peces en detrimento
de los grandes peces depredadores y a favor de peces planctívoros más pequeños, la
biomasa de zooplancton disminuyó fuertemente y la de fitoplancton aumento en
consecuencia (figura 19) (Daskalov, 2002; Daskalov y cols., 2007). Los peces planctívoros
se alimentan principalmente de zooplancton de mayor tamaño, y los cambios de
composición de la comunidad de zooplancton indican que la disminución de la biomasa se
debe en parte a que las especies de mayor tamaño fueron reemplazadas por especies más
pequeños de plancton de crustáceos (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994). La comunidad de
fitoplancton también cambió de carácter, ya que la abundancia relativa de fitoplancton de
mayor tamaño, dominado por los dinoflagelados, aumentó respecto al fitoplancton de
menor tamaño, dominado por las diatomeas (Kideys, 1994; Daskalov, 2002).
En particular, en el mar del Norte observamos un segundo efecto en cascada que establece
abundancias aún mayores de biomasa de fitoplancton y una mayor frecuencia de las
proliferaciones de algas en los años noventa. Tras el abandono de los grandes
depredadores de nivel superior a favor de especies pelágicas de menor tamaño en la pesca
comercial, las capturas de anchoa aumentaron fuertemente hasta convertirla en el pez
planctívoro más importante para la pesca comercial turca. Entre 1988 y 1991, las capturas
de anchoa disminuyeron un 25 % respecto a las de los años ochenta. La disminución de las
capturas de anchoa se confirma con un pronunciado descenso de la biomasa total general
de peces planctívoros de menor tamaño en el mar Negro (Daskalov y cols., 2007). Sin
embargo, la comunidad de zooplancton no se recuperó. En lugar de ello se produjo un
fuerte aumento de dos especies de zooplancton gelatinoso que compiten con los peces
planctívoros por su principal presa, el zooplancton, lo que indica que la pesca pudo haber
promovido las proliferaciones de algas en el mar del Norte en dos episodios independientes
de sobreexplotación, que dieron lugar a la reducción de la presión del zooplancton
herbívoro sobre el fitoplancton.
Existen sólidas pruebas circunstanciales que señalan que la sobreexplotación y la
eutrofización han contribuido conjuntamente a una cascada trófica que aumentó la biomasa
43
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
de fitoplancton en el mar del Norte (Daskalov, 2002; Daskalov y cols., 2007). En primer
lugar, existe una correlación inversa entre los niveles tróficos adyacentes a lo largo del
tiempo (de los años cincuenta y sesenta hasta 2003), mientras que existe una correlación
positiva entre los niveles tróficos no adyacentes (Cuadro 2) (Daskalov, 2007): en
particular, una relación negativa significativa entre la abundancia de grandes peces
pelágicos depredadores y la biomasa de fitoplancton (n = 43, r = –0,39). En segundo
lugar, Daskalov (2002) construyó un modelo de la cadena alimenticia (un modelo dinámico
de equilibrio de masas) del sistema pelágico en los años sesenta al cartografiar la biomasa,
producción, tasas de consumo y dietas medias de 15 importantes grupos de la cadena
alimenticia, entre los que se encontraban delfines, grandes depredadores, peces
planctívoros, larvas de peces, diversas especies de zooplancton gelatinoso y zooplancton y
fitoplancton de gran y pequeño tamaño. A continuación, Daskalov (2002) realizó
simulaciones de pesca y eutrofización con este modelo. Una hipótesis basada
exclusivamente en la pesca, en la que se supuso que la presión pesquera había aumentado
un 300 % en un período de treinta años, reprodujo correctamente los cambios alternados
en los niveles tróficos observados en los años setenta y ochenta en la cadena alimenticia
del mar Negro, que incluían 1) el aumento de los peces planctívoros, 2) la disminución de
la biomasa de zooplancton provocada por el descenso de la abundancia relativa de las
especies de zooplancton de mayor tamaño, y 3) el aumento de la biomasa de fitoplancton
debido al incremento de la abundancia relativa de las especies de fitoplancton de mayor
tamaño. Cabe señalar que la presión pesquera aplicada es una estimación mínima a fin de
no exagerar sus efectos. Aún así, el modelo basado «exclusivamente en la pesca» tan solo
produjo un aumento de la biomasa de fitoplancton de aproximadamente un 30 %, que es
inferior al aumento observado del 100%. Sin embargo, suponiendo un aumento del 300 %
de la pesca y un incremento de la producción primaria del sistema debido a la
eutrofización, se predijo correctamente un aumento de la biomasa de fitoplancton entre el
95 % y el 100 %.
En conclusión, si consideramos 1) la gran frecuencia de las proliferaciones de algas desde
los años setenta (Zaitsev, 1992; Kideys, 1994; Daskalov, 2002; Yunev y cols., 2002;
Yunev y cols., 2005), 2) los cambios simultáneos de composición de la comunidad de peces
y de las relaciones entre depredadores y presas (figuras 16 a 19) (Daskalov, 2002;
Daskalov y cols., 2007), y 3) los resultados del modelo de la cadena alimenticia de
Daskalov (2002), que indican que el descenso del control de los grandes peces
depredadores junto con la eutrofización dan lugar generalmente a un aumento de la
biomasa de fitoplancton, es probable que la sobreexplotación pesquera y la
eutrofización contribuyan conjuntamente a las proliferaciones de algas en el mar
del Norte. En particular, las algas cuyo aumento se preveía debido a la sobreexplotación
pesquera en el mar del Norte eran sobre todo fitoplancton grande, como los dinoflagelados
de las especies Prorocentrum cordatum y Noctiluca miliaris, que forman grandes mareas
rojas, especies que también aumentaron considerablemente en los años setenta durante el
período en que colapsó la pesca de grandes peces pelágicos (Kideys, 1994; Daskalov,
2002).
44
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Figura 16: Tendencias de los desembarques de atún y marlín de las flotas
pesqueras rusa, rumana y turca del mar Negro
30
Tuna & Billfishes
Atlantic bonito
catch tonnes x 10 3
25
Atlantic bluefin tuna
20
15
10
5
0
1950
1960
1970
1980
1990
2000
Fuente: Seaaroundus.org
catch tonnes x 10 3
Figura 17: Tendencias de los desembarques de especies pelágicas pequeñas y
medianas en el mar Negro
900
800
700
600
500
400
300
200
100
0
1950
Perch ‐likes
Herring ‐likes
Anchovies
1960
1970
1980
1990
2000
Fuente: Seaaroundus.org
Figura 18: Tendencias del nivel trófico medio de los desembarques en el mar
Negro
3.5
Mean trophic level
trophic level
3.4
3.3
3.2
3.1
1950
1960
1970
1980
Fuente: Seaaroundus.org
45
1990
2000
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 19: Tendencias de la biomasa relativa de zooplancton y fitoplancton en el
mar Negro
4.5
Zooplankton
Phytoplankton
relative biomass
3.5
2.5
1.5
0.5
‐0.5
‐1.5
1950
1960
1970
1980
1990
2000
Fuente: Daskalov (2002)
Cuadro 2: Relación entre los grandes predadores pelágicos (biomasa de atunes y
marlines, por ejemplo) y los niveles tróficos inferiores en el mar Negro
a lo largo del tiempo.
Número (n)
Coeficiente de
correlación (r)
Significancia
(p)
Biomasa de peces planctívoros
38
-0,55
<0,01
Biomasa de zooplancton
43
0,44
<0,01
Biomasa de fitoplancton
43
-0,39
<0,01
Fuente: Daskalov y cols.
(2007)
4.4. Estudio del caso del Kattegat
En el Kattegat, en la costa sueca del mar del Norte, un tendencia descendente a largo
plazo del depredador demersal dominante, el bacalao, coincide con un descenso del 60 %
de los lechos de plantas marinas atribuido a la proliferación de algas filamentosas en forma
de capas (Baden y cols., 2003; Moksnes y cols., 2008; Baden y cols., 2010; Eriksson y
cols., 2011). El bacalao es el depredador demersal dominante en esta zona y fue objeto de
una intensa pesca comercial que tuvo como resultado una reducción continua de las
capturas desde los años setenta (figura 20). Las evaluaciones de la población indican una
disminución total de la biomasa de bacalao de 25-35 a 5-10 106 kg en el Kattegat entre
1976 y 2008 (figura 21). Al mismo tiempo, las poblaciones costeras locales de bacalao
estacionario han disminuido muy considerablemente. En el Kattegat, los alevines de la
población de bacalao de alta mar se establecen en los hábitats cercanos a la costa y los de
mayor tamaño llevan a cabo una importante depredación entre los peces depredadores
más pequeños de las comunidades costeras, inclusive gobíidos, cangrejos comunes de
playa (Carcinus maenus) y lábridos (Pihl, 1982; Pihl y Ulmestrand, 1993; Salvanes y
Nordeide, 1993). Por consiguiente, junto con el descenso de las poblaciones de bacalao, la
abundancia de gobio negro (Gobius niger), cangrejos de playa y los lábridos dominantes, la
poderrana (Symphodus melops) y el tabernero (Ctenolabrus rupestris), ha aumentado
constantemente a lo largo de la costa (figura 22) (Eriksson y cols., 2011). Tanto el gobio
negro como los cangrejos de playa y los lábridos pueden regular la abundancia de los
46
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
herbívoros crustáceos y gastrópodos («mesoherbívoros»), que a su vez se alimentan de las
algas que forman proliferaciones de algas filamentosas (Norderhaug y cols., 2005;
Newcombe y Taylor, 2010). De forma similar, si se comparan las comunidades de animales
que vivían en los lechos de hierba marina entre los años ochenta y la primera década de
este siglo, se observa que una comunidad de mesoherbívoros crustáceos abundante en los
años ochenta había desaparecido totalmente de dichos lechos en la década del 2000
(Baden y cols., 2011). Al mismo tiempo, las poblaciones de bacalao se redujeron al 25 % y
las de depredadores de pequeño tamaño, como el gobio negro, aumentaron un 600 %. De
este modo, la sobreexplotación del bacalao puede haber dado lugar a efectos en cascada
que promueven las proliferaciones de algas filamentosas al reducir indirectamente la
presión ejercida por los herbívoros invertebrados (Moksnes y cols., 2008; Baden y cols.,
2010; Eriksson y cols., 2011).
Existen pruebas tanto circunstanciales como experimentales que sostienen la hipótesis de
que los cambios estructurales de la cadena alimenticia del Kattegat, provocados por el
descenso del bacalao inducido por la pesca, han contribuido a aumentar la abundancia de
proliferaciones de algas y a reducir a gran escala las hierbas marinas. En primer lugar,
existe una correlación significativa entre el descenso del bacalao de alta mar y el aumento
de los pequeños peces costeros (figura 23). Asimismo existe una correlación significativa
entre las altas temperaturas de las aguas costeras en primavera y la gran abundancia de
pequeños peces costeros (figura 24). Sin embargo, no se observó una tendencia
ascendente de la temperatura en las aguas costeras en las que se hizo el seguimiento de
los peces y la correlación con el descenso del bacalao es estadísticamente mayor, pues el
bacalao explica un 47 % de la variación de la abundancia total de pequeños peces
depredadores y la temperatura tan solo un 28 % (véanse los valores R de los figuras 23 y
24). Esto indica que aunque la temperatura es importante para la supervivencias de los
peces costeros, es más probable que el descenso del bacalao haya provocado el aumento
de los pequeños peces depredadores (Eriksson y cols., 2011). Por otra parte, existen
sólidas pruebas experimentales que señalan que los pequeños peces depredadores
promueven el aumento de la biomasa de algas filamentosas al alimentarse de los
herbívoros crustáceos presentes en el sistema (Moksnes y cols., 2008; Baden y cols.,
2010). Al retirar los herbívoros y depredadores presentes sobre el terreno mediante
diferentes tipos de jaulas se observó que la abundancia natural de pequeños depredadores
en los lechos de hierba marina disminuyó la presencia de mesoherbívoros crustáceos en un
98 %, y tuvo un efecto negativo en el crecimiento de la hierba marina al aumentar la masa
de algas filamentosas que forman capas en las zonas costeras del Kattegat.
Figura 20: Tendencias de los desembarques de bacalao y otros grandes peces
depredadores en el Kattegat
400
Cod ‐ offshore bottom trawl survey
Catch per unit effort
350
Other large predators (haddock, ling,
pollack)
300
250
200
150
100
50
0
1975
1985
1995
Fuente: Seaaroundus.org
47
2005
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 21: Tendencias de la biomasa total de bacalao en el Kattegat
40
Estimated total biomass of cod in Kattegat
biomass (kg 106)
35
30
25
20
15
10
5
0
1975
1985
1995
2005
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
Figura 22: Tendencias de la abundancia de cangrejos de playa y peces de tamaño
mediano observadas en el seguimiento costero en Ringhals en el
Kattegat.
Catch per unit effort
35
30
25
20
Costal monitoring of:
wrasses
0.8
shore crab
0.6
black goby
0.4
15
10
0.2
5
0
1975
0
1985
1995
2005
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
total CPUE coastal fish
Figura 23: Relación entre el bacalao de alta mar y las poblaciones costeras de
depredadores medianos = abundancia total de cangrejo de playa,
lábridos y gobio negro.
40
R² = 0.4723
30
20
10
0
0
10
20
30
Total cod biomass kg 106
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
48
40
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
total CPUE coastal fish
Figura 24: Relación entre las temperaturas en primavera y las poblaciones
costeras de depredadores medianos = abundancia total de cangrejo de
playa, lábridos y gobio negro.
R² = 0.2844
40
30
20
10
0
3
4
5
6
7
8
Water temperature Celsius
9
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
De este modo, resulta muy plausible que la disminución del bacalao provocada por la
sobreexplotación pesquera y el gran aumento posterior de los pequeños peces
depredadores a lo largo de la costa hayan contribuido a aumentar la masa de las
proliferaciones de algas filamentosas. Cabe destacar que los efectos negativos del aumento
de las proliferaciones de algas filamentosas han afectado gravemente a las comunidades de
hierbas marinas. Anteriormente se encontraba una gran abundancia de alevines de bacalao
en los lechos de hierbas marinas, lo que indica que eran importantes zonas de cría para la
población de bacalao de alta mar. Esto plantea el problema de que la sobreexplotación del
bacalao genera respuestas negativas para la reproducción de esta especie en el Kattegat al
contribuir a la pérdida de zonas de reproducción costeras.
4.5. El mar Báltico – estudio del caso de alta mar
En el mar Negro, la cadena alimenticia de alta mar ha cambiado drásticamente desde los
años ochenta, pues se han producido marcados descensos de las poblaciones de bacalao,
que es el pez demersal dominante, y aumentos de la biomasa de fitoplancton y de la
frecuencia de las proliferaciones de algas (Kahru y cols., 1994; Poutanen y Nikkila, 2001;
Alheit y cols., 2005; Hansson, 2005; Casini y cols., 2008; Möllmann y cols., 2008;
HELCOM, 2009). En un principio, tras la expansión de la pesca del bacalao en los años
setenta, las poblaciones de bacalao de alta mar del Báltico se redujeron un 75 % durante
los años ochenta (figura 25) (ICES, 2010). Tras este descenso se produjo un aumento del
400 % del espadín (Sprattus sprattus), que es la principal presa del bacalao y que se
convirtió en el planctívoro pelágico dominante (Österblom y cols., 2007; Casini y cols.,
2008). Las muestras de zooplancton son muy deficientes, pero datos procedentes del mar
de Gotland, en la parte meridional del Báltico, muestran que la biomasa de verano de las
principales especies de zooplancton que son presa del espadín (una serie de grandes
copépodos y cladoceranos (crustáceos)), disminuyó aproximadamente un 50 % en los años
noventa respecto a los ochenta (Casini y cols., 2008). Al mismo tiempo se duplicó la
biomasa de fitoplancton estimada mediante las concentraciones de clorofila en el agua
(figura 26). Asimismo, la biomasa de fitoplancton en las aguas superficiales del mar de
Gotland durante la proliferación de primavera de marzo a mayo aumentó
considerablemente entre los años ochenta y los noventa (figura 27) (Wasmund y cols.,
1998).
49
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Existen firmes pruebas circunstanciales de que los cambios de composición de la
comunidad de peces también han afectado a los niveles tróficos del mar Báltico (Österblom
y cols., 2007, Casini y cols., 2008). Antes que nada, entre 1974 y 2006, la biomasa de
bacalao y la de espadín, la biomasa de espadín y la de zooplancton y la biomasa de
zooplancton y de fitoplancton presentaban relaciones inversas significativas entre sí (datos
de Casini y cols. (2008), utilizando la biomasa de zooplancton y fitoplancton del mar de
Gotland, situado al sur del Báltico, cuadro 3). Aparte de ello, como se predice para una
cascada trófica, los niveles tróficos no adyacentes presentaban relaciones positivas, pues la
reducida biomasa de bacalao coincidía con la reducida biomasa de zooplancton, mientras
que la gran biomasa de espadín coincidía con la gran biomasa de fitoplancton. En segundo
lugar, Casini y cols. (2008) compararon el efecto que tiene cada nivel trófico superior en el
nivel trófico inferior con el efecto de diversas variables medioambientales, como la
temperatura, la salinidad y las variaciones del clima en general (índice de invierno de la
oscilación del Atlántico norte). Esta comparación mostró constantemente que la biomasa o
abundancia del nivel trófico superior era el principal factor que explica la variación del nivel
trófico inferior, ya que la abundancia de bacalao explicaba un 90 % de la variación anual
del espadín; la abundancia del espadín explicaba un 83 % de la variación anual de la
biomasa de zooplancton, y la biomasa de zooplancton explicaba un 91 % de la variación
anual de fitoplancton (figuras 28 y 29).
En conclusión, el descenso del bacalao ha provocado un aumento masivo del espadín en las
aguas abiertas del Báltico debido a la reducción de la presión de los depredadores, y es
probable que haya generado una cascada trófica con menores biomasas de zooplancton y
mayores biomasas de fitoplancton en general a partir de los primeros años noventa. El
aumento de la biomasa de fitoplancton coincide con un pronunciado aumento de la
intensidad de las proliferaciones de primavera (figura 27), y en los años noventa y la
primera década de este siglo se observó una mayor frecuencia e intensidad de las
proliferaciones de cianobacterias en el mar Báltico (figura 5) (Kahru y cols., 1994;
Poutanen y Nikkila, 2001; Hansson, 2005; HELCOM, 2009). De este modo, las pruebas
colectivas apuntan firmemente a que la sobreexplotación del bacalao ha
contribuido en general a un aumento de las proliferaciones de algas.
Figura 25: Tendencias de las poblaciones de peces dominantes en el mar Báltico
2
6
Atlantic cod
Sprat
5
4
1
3
2
0.5
1
0
1970
1980
1990
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
50
2000
0
2010
#sprat 1010
# cod 109
1.5
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Figura 26: Biomasa del zooplancton y del fitoplancton en el mar de Gotland, al sur
del Báltico.
4
700
zooplankton
600
phytoplankton
3
500
400
2
300
200
1
100
0
1970
1980
1990
Chlorophyll a (mg dm‐3)
zooplankton biomass (mg m‐3)
800
0
2010
2000
Fuente: Casini y cols. (2008)
Figura 27: Intensidad de la proliferación de primavera en el mar de Gotland, al
sur del Báltico. Biomasa media de fitoplancton entre 0 y 10 metros de
profundidad.
mean biomass (wt mg m3)
2500
2000
spring bloom
intensity
1500
1000
500
0
1970
1980
1990
2000
2010
Fuente: Wasmund y cols. (1998)
Cuadro 3: Relación entre los niveles tróficos adyacentes en el mar Báltico entre
1974 y 2006.
La biomasa de bacalao y espadín corresponden a estimaciones totales del mar
Báltico, mientras que la biomasa de zooplancton y fitoplancton proceden de los
datos de seguimiento del sur del mar Báltico (mar de Gotland).
Número
(n)
Coeficiente de
correlación (r)
Relación entre la biomasa de bacalao y la de espadín
33
-0,60
Relación entre la biomasa de bacalao y la de zooplancton
33
0,46
Relación entre la biomasa de espadín y la de zooplancton
33
-0,53
Relación entre la biomasa de espadín y la de fitoplancton
28
0,62
Relación entre la biomasa de zooplancton y la de fitoplancton
28
-0,47
Fuente: Casini y cols. (2008)
51
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 28: Importancia relativa de los diferentes factores biológicos y
medioambientales para determinar la densidad del espadín en el mar
Báltico.
Modelo GLM que utiliza selección inversa con la C de Mallows como criterio de
selección; para más información, véase la publicación original.
sprat abundance
cod abundance
temperature
salinity
NAO winter index
food availability adults
food availability juveniles
sprat biomass
cod biomass
temperature
salinity
NAO winter index
food availability adults
food availability juveniles
Fuente: Casini y cols. (2008)
52
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Figura 29: Importancia relativa de los diferentes factores biológicos y
medioambientales para determinar la densidad de zooplancton y
fitoplancton en el sur del mar Báltico.
Modelo GLM que utiliza selección inversa con la C de Mallows como criterio de
selección; para más información, véase la publicación original.
zooplankton biomass
sprat biomass
temperature
salinity
NAO winter index
phytoplankton prey
availability
zooplankton abundance
sprat abundance
temperature
salinity
NAO winter index
phytoplankton prey
availability
phytoplankton biomass
zooplankton biomass
temperature
salinity
NAO winter index
nutrient availability
Fuente: Casini y cols. (2008)
4.6. El mar Báltico – estudio del caso de aguas costeras
Al igual que en el Kattegat, existen sólidos indicios de que las proliferaciones de algas
filamentosas han aumentado en la costa central del mar Báltico como consecuencia
directa de la pesca de bacalao en alta mar, pero en este caso junto con descensos a escala
53
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
local de las poblaciones costeras de perca y lucio (Eriksson y cols., 2009; Ljunggren y cols.,
2010; Eriksson y cols., 2011; Sieben y cols., 2011a, 2011b).
Desde 1990 se ha producido un descenso continuo de la capturas de los grandes
depredadores dominantes de la costa: la perca europea (Perca fluviatilis) y el lucio (Esox
lucius) a lo largo de la costa sueca del Báltico estricto (figuras 30 y 31). El descenso de la
perca y el lucio tiene carácter local, ya que las poblaciones en algunas zonas parecen estar
en buen estado, mientras que han desaparecido totalmente en otras. Esto concuerda con
los problemas de reproducción que se concentran en las zonas insulares abiertas, mientras
que las zonas protegidas a lo largo de la costa parecen favorecer tanto la reproducción
como la existencia de grandes poblaciones de estas especies. En consecuencia, el
seguimiento a largo plazo del brazo de Kalmar, una zona insular abierta situada en la costa
báltica de Suecia, muestra un descenso generalizado de los grandes depredadores, incluida
una antigua gran población costera de bacalao (figura 32) (Eriksson y cols., 2011). Así
pues, los cambios estructurales de la comunidad de peces en aguas abiertas del Báltico
también han afectado a las zonas cercanas a la costa. En los años setenta y ochenta se
registraba una alta abundancia de bacalao cerca de la costa, pero esta especie ha
desaparecido desde principios de los años noventa.
Actualmente, el picón de tres púas (Gasterosteus aculeatus), un pequeño pez depredador
que se alimenta de mesoherbívoros crustáceos y gasterópodos, domina completamente
numerosas comunidades costeras protegidas (Eriksson y cols., 2009; Ljunggren y cols.,
2010). El picón se encuentra subrepresentado en los programas de seguimiento costero
debido a que la mayoría de ellos migran a alta mar tras el período de reproducción en
verano y están presentes sobre todo de mayo a junio (datos no publicados). Sin embargo,
sondeos acústicos en alta mar muestran que la población de picón aumentó de forma
exponencial entre 2006 y 2010 (figura 33) (Ljunggren y cols., 2010). Así pues, un fuerte
aumento de la población de picón puede deberse tanto a la disminución de la presión de los
depredadores a causa del debilitamiento de las poblaciones costeras de bacalao, perca y
lucio, como al descenso de las poblaciones de bacalao en alta mar.
Existen pruebas de que la gran abundancia de picón se debe a la disminución de las
poblaciones de perca y lucio, y de que este cambio de composición de la comunidad de
peces favorece indirectamente las proliferaciones de algas filamentosas. No se ha realizado
un seguimiento de los herbívoros invertebrados ni existen series temporales de datos sobre
algas filamentosas de duración suficiente para analizar tendencias temporales. Sin
embargo, el desarrollo de algas filamentosas y la abundancia de picón a lo largo de la costa
sueca del Báltico aumentan con la disminución de la abundancia de perca y lucio (Eriksson
y cols., 2009). En zonas de escasa abundancia de perca y lucio, el picón domina las
comunidades de peces y casi un 50 % de las bahías de aguas poco profundas están
cubiertas de algas filamentosas (figura 34). En zonas con una gran abundancia de perca y
lucio, los picones escasean y tan sólo un 10 % de las bahías están cubiertas de estas algas.
Algunos experimentos realizados en el mar Báltico demuestran igualmente la existencia de
un vínculo causal entre depredadores costeros y algas. En una bahía infestada de picones
que a menudo está cubierta de algas filamentosas, una manipulación a gran escala para
retirar miles de picones de cercados de 20 x 30 m hizo que la reproducción de algas
filamentosas se redujera un 60 %. En una zona con una población de depredadores sana,
una serie de experimentos a pequeña escala con jaulas demostraron igualmente que la
exclusión de la perca y el lucio hizo que la abundancia de picón aumentara varias veces.
Este aumento hizo que disminuyera la presión de los herbívoros sobre las algas y, en
consecuencia, la biomasa de algas filamentosas aumentó entre un 100 % y un 300 %. Por
otra parte, la influencia que tiene la eliminación de la perca y el lucio sobre la producción
de algas filamentosas se ve reforzada considerablemente por el enriquecimiento con
54
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
nutrientes (figura 35) (Sieben y cols., 2011b), lo que indica que el descenso de los
depredadores y el enriquecimiento con nutrientes contribuyen conjuntamente al problema
de la capas de algas filamentosas.
En conclusión, la sobreexplotación y la eutrofización promueven conjuntamente el
desarrollo de las proliferaciones de algas filamentosas en las zonas costeras del mar
Báltico. Durante los años noventa, los episodios de capas de algas a la deriva se
convirtieron en un problema más común (Vahteri y cols., 2000). Ahora se registran
periódicamente tanto un aumento del crecimiento de las algas filamentosas proliferantes
como problemas con dichas capas en las zonas costeras del mar Báltico (Bonsdorff y cols.,
1997; Bonsdorff y cols., 2002).
Figura 30: Descenso de la población de perca en la costa sueca al sur del mar
Báltico
120
perch
100
monitoring # cpue
Landings Area 27
80
2
60
40
1
20
0
1994
1996
1998
2000
2002
2004
2006
commercial landings tons
3
Mönsterås gilnet monitoring
0
2008
Fuente: Ljunggren y cols. (2010)
Figura 31: Descenso de la población de lucio en la costa sueca al sur del mar
Báltico
0.2
pike
Landings Area 27
monitoring # cpue
0.15
60
50
40
0.1
30
20
0.05
10
0
1994
1996
1998
2000
2002
2004
Fuente: Ljunggren y cols. (2010)
55
2006
0
2008
commercial landings tons
70
Mönsterås gilnet monitoring
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Figura 32: Tendencias de la abundancia de grandes peces depredadores costeros
en Kalmar, al sur del mar Báltico.
2500
# larger predatory fish cpue
Perch
2000
Pike
Atlantic cod
1500
1000
500
0
1970
1980
1990
2000
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
Figura 33: Tendencias de la abundancia de bacalao, espadín y picón en alta mar.
Atlantic cod
Sprat
Stickleback
6
5
# cod 109
1.5
4
3
1
2
0.5
1
0
1970
1980
1990
Fuente: Eriksson y cols. (2011)
56
2000
0
2010
#sprat 1010 #stickleback 104
2
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
Figura 34: Abundancia de picón por red de arrastre manual y porcentaje de la
superficie cubierta de algas filamentosas en función de la densidad de
depredadores de nivel superior.
A) Bahías en las que han desaparecido las poblaciones de perca y lucio = escasa
abundancia de depredadores de nivel superior, y B) bahías con poblaciones sanas de perca
y lucio = gran abundancia de depredadores de nivel superior.
Number cpue
1000
Sticklebacks
500
0
A) Low
B) High
Overgrown plots (%)
60
50
Filamentous
algae in August
40
30
20
10
0
A) Low
B) High
Fuente: Eriksson y cols. (2009)
Figura 35: La eliminación de la perca y el lucio, junto con la eutrofización,
aumentan el desarrollo de las algas filamentosas proliferantes
200
No nutrient addition
Volume dm3 per m2
150
Nutrient enriched
100
50
0
Large fish
excluded
Large fish
present
Fuente: Sieben y cols. (2011), datos no publicados
57
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
58
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
5. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIÓN
En la presente revisión se presentan pruebas sólidas de que la sobreexplotación
de los grandes peces depredadores de nivel superior contribuye a aumentar la
frecuencia o intensidad de las proliferaciones de algas en Europa:
La proliferación de algas es un fenómeno natural controlado por una serie de factores
medioambientales. Sin embargo, la sobreexplotación pesquera contribuye a agravar el
problema del desarrollo de la proliferación de algas al debilitar un importante control
biológico del crecimiento excesivo. Ello se debe a que la pesca, al eliminar los depredadores
de nivel superior, produce cambios en las configuraciones de las cadenas alimenticias, que
por lo general favorecen a los peces pequeños y provocan un descenso de la abundancia de
los herbívoros que consumen algas, como el zooplancton y los herbívoros invertebrados.
Junto con factores abióticos, los herbívoros controlan el desarrollo de la biomasa de las
algas y cuando se reducen estos, la proliferación de algas se desarrolla con mayor facilidad.
De este modo, los efectos de la pesca en las proliferaciones de algas varían en función de
los sistemas, la temporada y el año. Este aspecto es importante, porque dificulta la
detección y gestión de los efectos de la pesca en las proliferaciones de algas. Las
respuestas de las algas no presentan una relación lineal con los depredadores de nivel
superior, pero también dependen de otras circunstancias que pueden incrementar o
debilitar los efectos de la sobreexplotación pesquera. De esta manera, el acceso a datos
comparativos de larga duración, que incluyan todos los niveles tróficos de la cadena
alimenticia marina, es importante para averiguar hasta qué punto la pesca contribuye a las
proliferaciones de algas.
En el mar Báltico y el mar Negro, la sobreexplotación pesquera ha modificado las
configuraciones de los ecosistemas y es muy probable que la sobreexplotación pesquera
haya contribuido a aumentar el problema de la proliferación de algas nocivas:
Aunque la ecología y la regulación de la proliferación de algas son complejas, existen
pruebas circunstanciales sólidas que señalan que la sobreexplotación ha contribuido a
aumentar el problema de las proliferaciones de algas y, al mismo tiempo, ha reducido las
poblaciones de grandes peces depredadores comerciales y aumentado a gran escala la
biomasa de algas y las proliferaciones de algas nocivas en diversos mares europeos. Los
análisis de series temporales del mar Báltico y el mar Negro y los episodios coincidentes
indican a todas luces que la sobreexplotación ha contribuido a aumentar el problema y los
costes económicos de las proliferaciones de algas. En particular, las tendencias observadas
en el mar Negro revelan que los efectos perjudiciales de la sobreexplotación pesquera en
alta mar se extienden actualmente a los ecosistemas costeros y provocan problemas de
calidad del agua y la pérdida de hábitats en las zonas cercanas a la costa. Carecemos de
datos sobre la tendencia de la proliferación de algas en el Kattegat, pero algunos
experimentos señalan que el descenso documentado a largo plazo de las poblaciones
costeras y de alta mar de bacalao ha tenido efectos perjudiciales sobre las comunidades de
vegetación marina debido al aumento de la proliferación de algas filamentosas. Los
modelos y el análisis de los datos disponibles correspondientes al mar del Norte predicen el
aumento de la masa de algas debido a cambios documentados en la estructura de la
comunidad de peces provocados por la pesca.
Existe en general una falta de análisis tendenciales que incluyan a más de un grupo de
organismos de diferentes cuencas marinas europeas, pero se han señalado problemas tanto
con la sobreexplotación pesquera como la proliferación de algas. Ello indica que falta
información importante, ya que no hay datos disponibles para realizar referencias cruzadas.
59
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
Los análisis de los ecosistemas del mar Báltico y el mar del Norte ilustran que para conocer
los efectos de la pesca es preciso estudiar las relaciones entre los niveles tróficos.
La sobreexplotación pesquera y la eutrofización generan efectos sinérgicos: un doble
problema
Los cambios en las comunidades de los depredadores de nivel superior y la proliferación de
algas coinciden con la eutrofización. No cabe duda de que la eutrofización a escala europea
ha promovido la proliferación de algas, pero posteriormente los efectos de los cambios en
la composición de la comunidad de peces han venido a agravar el problema de la
proliferación de algas nocivas. Por ejemplo, los problemas que representan los fondos
anóxicos que genera el aumento de la producción de algas en el mar Báltico se
multiplicaron al inicio de la eutrofización en los años sesenta y setenta. Sin embargo, en las
últimas décadas, el consumo de los herbívoros describe la variación anual de la biomasa de
fitoplancton mucho mejor que los nutrientes (una biomasa de zooplancton reducida = una
gran biomasa de fitoplancton; figura 29). Así pues, en el actual estado rico en nutrientes
del mar Báltico, la sobreexplotación pesquera ha contribuido al aumento de la biomasa de
algas. Por otra parte, experimentos realizados sobre el terreno demuestran claramente que
la proliferación de algas filamentosas se ve facilitada tanto por los nutrientes como por la
eliminación de los peces depredadores de nivel superior, y que actúan de forma
concertada, de modo que el efecto combinado de los nutrientes y la eliminación de los
depredadores resulta a menudo varias veces superior al efecto que cada uno de ellos
tendría por separado.
La proliferación de algas de alta densidad en la costa es la que presenta una
mayor relación con la sobreexplotación pesquera
No existen pruebas concluyentes de que algunas especies o tipos de proliferaciones de
algas sean más o menos sensibles a los cambios de composición de las comunidades de
peces. Sin embargo, los datos disponibles indican algunas tendencias de carácter general.
Entre las proliferaciones de algas nocivas, las proliferaciones no tóxicas de alta densidad
son las más sensibles a la sobreexplotación pesquera, ya que las proliferaciones tóxicas o
no comestibles deberían ser menos sensibles a la presión de los herbívoros. Por
consiguiente, las pruebas concluyentes más sólidas de los efectos de la sobreexplotación
pesquera proceden de las bahías costeras, en las que el descenso de los grandes peces
depredadores promueve las proliferaciones no tóxicas de algas filamentosas. Los resultados
de modelos basados en los conocimientos disponibles sobre mares costeros templados y los
datos correspondientes al mar del Norte muestran igualmente que las grandes diatomeas y
dinoflagelados no tóxicos son los principales grupos que aumentan con la sobreexplotación
de los grandes peces depredadores. Así pues, la sobreexplotación debería promover ante
todo las proliferaciones de algas de alta densidad y provocar problemas como consecuencia
de 1) las capas de algas a la deriva, 2) la producción de mucílago y espuma, y 3) la anoxia
posterior a las proliferaciones.
No obstante, el análisis de la cadena alimenticia del mar del Norte realizado por Vasas y
cols. (2007) muestra igualmente que la pesca intensiva puede generar efectos inesperados
al modificar las jerarquías competitivas entre algas y planctívoros. Los resultados indican
que, si se permite que la pesca comercial sustituya las capturas de grandes peces
depredadores por la pesca intensiva de pequeños peces planctívoros —reducción de la
cadena alimenticia mediante la pesca—, se promueven las proliferaciones de algas tóxicas y
medusas. Este fenómeno puede observarse igualmente en la cadena alimenticia del mar
Negro, donde las medusas se incrementaron drásticamente tras el colapso de una pesca
intensiva de la anchoa en los años noventa.
60
¿Favorece la sobreexplotación pesquera la proliferación de algas?
La sobreexplotación pesquera favorece ante todo la proliferación de algas cuando se centra
en una sola especie que domina la abundancia y la función de la comunidad de peces
Los efectos que tiene la eliminación de los depredadores en las especies presa
generalmente son mucho más pronunciados si la comunidad de depredadores está
dominada por una sola especie. Este es un resultado típico de los casos de estudio
europeos mejor descritos. En el mar Báltico y el Kattegat, estos efectos están relacionados
con el descenso de un depredador único, el bacalao, que dominaba las comunidades de
depredadores demersales de nivel superior. En el mar Negro, un mayor número de
depredadores de nivel superior participaron en los cambios iniciales de los ecosistemas en
los años sesenta y setenta. Sin embargo, los efectos más pronunciados en los ecosistemas,
incluido el aumento de las algas, se generaron cuando la comunidad de pequeños peces
pelágicos colapsó en torno a 1990. Esta comunidad estaba dominada por una sola especie
de anchoa, que fue objeto de una intensa explotación. Todo ello indica que es necesario
incluir la biodiversidad como estrategia de gestión, ya que el mantenimiento de una pesca
diversificada y de una comunidad rica en especies de peces protegerá los sistemas marinos
contra los efectos en cascada perjudiciales que favorecen las proliferaciones de algas.
La proliferación de algas nocivas tiene efectos negativos en la pesca europea.
El coste total estimado de la proliferación de algas nocivas para la pesca europea se cifra
como mínimo en 177 millones de euros anuales. Esta cifra incluye los efectos negativos en
la pesca comercial, las pérdidas para el sistema de protección social y el coste del análisis
de las proliferaciones de algas para detectar intoxicación de alimentos marinos. La
proliferación de algas tóxicas tiene altos costes para el sector de la acuicultura. Las
pérdidas directas de productos comercializables del sector de los moluscos oscilan entre 15
y 62 millones de euros al año. Las proliferaciones de alta densidad causan problemas a
todos los tipos de pesca costera. Las capas de algas a la deriva y las proliferaciones que
forman mucílago interfieren con los aparejos de pesca y hacen que estos resulten menos
eficaces. La anoxia posterior a la proliferación produce una gran mortalidad tanto en la
acuicultura como en las poblaciones de peces silvestres. La anoxia interfiere igualmente en
la reproducción a lo largo de la costa, que es una de las principales zonas de reproducción
de numerosas poblaciones de peces de alta mar. En el mar Báltico, el aumento de la anoxia
en los fondos marinos puede incluso interferir en la reproducción del bacalao en alta mar.
Recomendación: una gestión basada en el ecosistema
La presente revisión demuestra que la gestión tradicional de los recursos marinos tiene
graves limitaciones, ya que a menudo ignora las interacciones tanto dentro de las cadenas
alimenticias, como entre las cadenas alimenticias de alta mar y las costeras. Los efectos en
cascada de la sobreexplotación alteran las relaciones entre depredadores y presas y de este
modo aumentan la frecuencia e intensidad de la proliferación de algas nocivas, lo que a su
vez afecta a la rentabilidad del sector pesquero y puede generar efectos negativos a largo
plazo en las poblaciones que tienen una importancia comercial. De este modo, las
respuestas negativas pueden ser perjudiciales para la sostenibilidad a largo plazo de los
recursos marinos. Sin embargo, el coste de la pesca no se limita al sector pesquero, sino
que también afecta a las comunidades costeras en las que el incremento de los problemas
que causa la proliferación de algas provoca importantes pérdidas en los ingresos obtenidos
con el turismo y costes relacionados con los efectos negativos en la salud humana. Las
pruebas indican que una gestión basada en el ecosistema (EBM) es necesaria para ofrecer
una mejor plataforma para la gestión integrada de la pesca y las costas. Los dos principales
objetivos de la futura EBM deberían ser: 1) la incorporación de los efectos que tiene en los
ecosistemas la explotación de los niveles tróficos superiores, y 2) consideraciones
61
Departamento Temático de Políticas Estructurales y de Cohesión
territoriales que incluyan los flujos entre los hábitats de alta mar y costeros, lo cual tiene
dos consecuencias inmediatas:
En primer lugar, al reconocer los efectos que tiene la pesca en los ecosistemas, una
primera medida necesaria será modificar los objetivos de gestión. Es preciso recuperar las
poblaciones de depredadores, no solo para maximizar la producción de las especies de
captura, sino también para que alcancen niveles que permitan restaurar su función
ecológica en las cadenas alimenticias tanto costeras como de alta mar. Ello implica
aumentar la abundancia de los peces depredadores de nivel superior hasta restaurar su
control de los niveles tróficos inferiores, lo que incluye reforzar el control que ejercen los
herbívoros sobre las algas proliferantes.
En segundo lugar, al reconocer la existencia de importantes flujos entre los hábitats
costeros y los de alta mar se pondrá de manifiesto la interdependencia entre los diferentes
objetivos de los distintos sectores de gestión, que han estado tradicionalmente separados,
como la importancia de restaurar la función de las poblaciones de peces de alta mar para
mejorar la calidad del agua al limitar las proliferaciones de algas nocivas, y la importancia
de mejorar la protección de los valiosos hábitats costeros para la reproducción de
numerosas poblaciones de peces comerciales de alta mar.
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CATALOGUE BA-31-11-434-ES-C
Dirección General de Políticas Interiores
Departamento TemÁTICO
Políticas Estructurales y de Cohesión
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B
Agricultura y Desarrollo Rural
Cultura y Educación
Cometido
Pesca
Pesca
Los departamentos temáticos constituyen unidades de análisis que prestan asesoramiento
especializado a comités, delegaciones interparlamentarias y otros órganos parlamentarios.
Desarrollo Regional
Áreas políticas
Transporte y Turismo
Agricultura y Desarrollo Rural
Cultura y Educación
Pesca
Desarrollo Regional
Transporte y Turismo
¿FAVORECE LA
SOBREEXPLOTACIÓN
LA PROLIFERACIÓN
DE ALGAS?
Documentos:
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http://www.europarl.europa.eu/studies
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NOTA
ISBN 978-92-823-3663-2
doi: 10.2861/57421
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2011