UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS ZONA: POZA RICA – TUXPAN Carrera de Biología “Fobia lunar en murciélagos en el municipio de Tuxpan, Veracruz” TESIS Que para obtener el título de: LICENCIADO EN BIOLOGÍA P R E S E N T A: Paola Denisse Coria Villegas Director Dr. Juan Manuel Pech Canché Tuxpan, Ver. 2014 DEDICATORIA Antes que nada agradezco a Dios por haberme guiado a elegir una carrera tan bonita con es biología, por darme unos padres maravillosos los mejores y poner buenas personas a lo largo de mi vida. A mis padres: Guadalupe Villegas Sosa y Juan Cristóbal Coria Vallejo, es muy grande el agradecimiento que les tengo, por todo ese apoyo que recibí de ustedes en todos los años de estudio, por su comprensión, paciencia, tolerancia, sus consejos y sobre todo el amor que me dan, son mi ejemplo a seguir todos unos guerreros! Gracias, los amo con todo mi corazón. A mi Abuelita: Hilaria Sosa Lázaro, por todo ese amor que me diste, me hubiera encantado tenerte más tiempo conmigo, sé que donde estés me cuidas eres un ángel, te amo. A mi hermano: Juan Cristóbal Coria Villegas, por formar parte de mi vida, por esos momentos juntos, por las alegrías que me das. Te quiero mucho hermano. A mi novio: Edson Antonio Cruz Morales, por apoyarme en realizar este trabajo por sus consejos e impulsarme cuando ya no podía, gracias mi biólogo. Te amo. A mi Director de Tesis: Muchas gracias Dr. Juan Manuel Pech Canché, por brindarme su ayuda, tiempo en todo momento, por orientarme para que saliera bien mi trabajo de tesis, por la paciencia que tuvo conmigo y por su amistad brindada estoy muy agradecida. AGRADECIMIENTOS. Un agradecimiento especial a la señora Dulce Demeneghi, por haber colaborado con su predio para la realización de mi tesis. A mis compañeros que me acompañaron a campo: Teresa Santiago, Mitzi Ávila, Evelyn Limón, Gustavo Escudero, Lucero Islas, Isaías Rivera, gracias por su tiempo, apoyo brindado durante las noches de muestro para elaboración de mi tesis, porque se volvieron más que compañeros, extrañare los sandwich de atún y sé que ustedes también, gracias por toda su ayuda. A mis amigos de la carrera: Evelyn (muchas gracias eres como mi hermana, agradezco tu ayuda en mi ensayo para la presentación de mi tesis), Katia (por todos esos consejos que siempre me diste), Eder, Carballo, Vico, por los momentos divertidos que pasamos juntos y hacer las clases más amenas, y sobre todo las prácticas de laboratorio. A mis tíos: Otilio Villegas, Gloria Villegas, Mary Villegas, Rita y Froy Villegas porque a pesar de la distancia siempre me han brindado ayuda y me han dado mucho amor. A los miembros de la Comisión Revisora: Mtra. Blanca Esther Raya Cruz, Dr. Arturo Serrano Solís y Dra. Ivette Alicia Chamorro Florescano, por tomarse tiempo y realizar las observaciones acertadas en mi trabajo de tesis, muchas gracias. ÍNDICE GENERAL RESUMEN ............................................................................................................. III 1. INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 1 2. ANTECEDENTES ............................................................................................. 3 2.1. Efectos de la luminosidad .......................................................................... 3 2.2. ¿Qué es fobia lunar? .................................................................................. 4 2.3. Ejemplos de fobia lunar y fotofilia en animales .......................................... 5 2.4. Fobia lunar en murciélagos ........................................................................ 8 3. OBJETIVOS.................................................................................................... 11 4. HIPÓTESIS..................................................................................................... 12 5. MATERIALES Y MÉTODOS........................................................................... 13 5.1. Área de estudio ........................................................................................ 13 5.2. Trabajo de campo .................................................................................... 14 5.3. Análisis de datos. ..................................................................................... 16 6. RESULTADOS ............................................................................................... 19 7. DISCUSIÓN .................................................................................................... 25 7.1. Efecto de la fase lunar a nivel de comunidades ....................................... 25 7.2. Efecto de la fase lunar a nivel de gremios y especies .............................. 26 8. CONCLUSIONES ........................................................................................... 30 9. RECOMENDACIONES ................................................................................... 31 10. BIBLIOGRAFÍA............................................................................................ 32 I ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Diversidad de murciélagos en la finca “La Ceiba”, Tuxpan Veracruz….19 Cuadro 2. Porcentaje de representatividad basado en los estimadores Chao 1 y Chao 2…....……………………………………………………….20 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Ubicación de la finca “La Ceiba” dentro del municipio de Tuxpan, Veracruz. ….……………………………………………………………………………. 14 Figura 2. Curva de rarefacción de las dos fases lunares analizadas y su relación con la riqueza total………………………………………………………..… 20 Figura 3. Riqueza de especies por mes en las dos diferentes fases lunares……. 30 Figura 4. Abundancia de especies por mes en las dos diferentes fases lunares.. 22 Figura 5. Rango y abundancia de las especies……………………………………... 23 Figura 6. Proporción de gremios tróficos en ambas fases lunares analizadas….. 24 II RESUMEN El término “fobia lunar” se emplea para explicar el comportamiento que algunos animales nocturnos presentan al evadir los periodos con mayor luminosidad de la luna como una estrategia para reducir el riesgo de ser depredados. Para comprobar si existe el comportamiento de fobia lunar en los murciélagos se analizaron los cambios en el ensamble de murciélagos en el municipio de Tuxpan, Veracruz, en dos condiciones contrastantes de luminosidad lunar, entre octubre 2013 a febrero 2014. Se realizaron muestreos mensuales durante dos noches consecutivas en luna nueva y dos noches en luna llena, utilizando 5 redes de niebla, las cuales permanecieron abiertas durante 5 horas y su monitoreo fue cada media hora. Se capturaron 143 individuos de murciélagos, pertenecientes a 10 especies, siete géneros, dos subfamilias y dos familias taxonómicas, encontrando la mayor riqueza y abundancia en la fase de luna nueva (9 especies, 118 individuos) con relación a la luna llena (7 especies, 25 individuos); aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el promedio de la riqueza de especies y la abundancia a lo largo de los meses. La especie con más registros en ambas fases lunares fue Artibeus lituratus, con 74 individuos de todas las capturas. La mayoría de las especies capturadas en las noches de muestro pertenecen al gremio trófico de los frugívoros. Los resultados muestran que la fase lunar afecta significativamente la proporción de gremios tróficos, en especial los frugívoros, por lo que, a pesar de no encontrar diferencias significativas en la riqueza y abundancia entre ambas fases lunares analizadas, se encontró un mayor número de especies e individuos en luna nueva, además de que en esta última fase se registraron tres especies de manera única, lo que demuestra que en luna llena disminuye la actividad de los murciélagos en posible respuesta a minimizar el riesgo de depredación. Palabras Clave: Abundancia, Chiroptera, comportamiento, diversidad, fases lunares, fobia lunar, riqueza. III 1. INTRODUCCIÓN La fobia es un término vinculado al miedo, y para el caso del comportamiento en animales, al hecho de evitar áreas abiertas bajo alto brillo lunar o restringir la actividad de los periodos más oscuros (Morrison, 1978; Singaravelan y Marimuthu, 2002). El término de “fobia lunar” se emplea para explicar el comportamiento que algunos animales nocturnos presentan al evadir los periodos con mayor brillo por la luna, como una estrategia para reducir su riesgo de ser depredados, ya que sus depredadores naturales los pueden visualizar gracias a la mayor cantidad de luz (Morrison, 1978). Dicho comportamiento de fobia lunar se ha podido documentar para una amplia gama de especies. La influencia que tiene la iluminación lunar sobre diferentes grupos de especies de mamíferos de hábitos nocturnos ha sido tema de diversas investigaciones, ya que se ha observado la acción de evadir la luz de la luna en el jerbo Allenbyi (Gerbillus allenbyi) (Kotler et al., 1991), y la rata canguro cola de bandera (Dipodomys spectabilis) (Lockard y Owings, 1974). Para el caso de los murciélagos, una de las principales adaptaciones que presenta este comportamiento es que las lleva a adoptar un estilo de vida más críptico debido a la reducción en sus actividades mientras se encuentran en fases de alta luminosidad lunar. Dicha afirmación se encuentra al observar a otros animales como las ratas canguro cola de bandera (Dipodomys spectabilis), las cuales se 1 alimentan menos durante esta fase debido a que se vuelven más visibles para sus depredadores, que este caso son los búhos (Daly et al., 1992, Lockard, 1978). Por otro lado, hay especies de animales que presentan un comportamiento contrario. Un ejemplo es el de las ranas neotropicales de árbol (Smilisca sila), principalmente los machos, que tienden a llamar a las hembras de su especie desde los sitios más oscuros durante las noches claras para visualizar a su depredador principal, el murciélago Trachops cirrhosus, antes de que pueda acercarse a ellos y con esto tener tiempo para ocultarse y evitar ser depredados (Tuttle y Ryan, 1982). En el caso de los murciélagos, éstos animales alteran su comportamiento y actividad con los cambios en el ciclo lunar (Erkert, 1974). En la mayoría de los casos, la principal fuerza selectiva que modula la actividad en función de la fase lunar está relacionada con la estrategia de forrajeo óptimo, esto es, maximizar la probabilidad de conseguir alimento minimizando la posibilidad de ser depredado, por lo cual, la ubicación de los organismos en la cadena trófica (depredador o presa), así como su capacidad para evadir a los depredadores (vuelo rápido o lento), son las características que provocan que la respuesta de los murciélagos a las condiciones de luminosidad lunar sea diferente (Karlsson et al., 2002). Dado que la fobia lunar es un fenómeno poco estudiado en murciélagos y que existe evidencia contradictoria de la respuesta de los murciélagos (SaldañaVázquez y Munguía-Rosas, 2013), el presente trabajo tiene como objetivo 2 documentar la riqueza, la abundancia y los gremios tróficos de los murciélagos y los efectos que causa la luz de la luna en ellos, además de que sirva como referencia para futuros trabajos, al aportar evidencia para mejorar los protocolos de muestreo. 2. ANTECEDENTES 2.1. Efectos de la luminosidad Una de las características más importantes de nuestro planeta son los cambios en la luminosidad debido a la rotación de la Tierra en torno al Sol que genera un marcado contraste entre el día y la noche, provocando que prácticamente todas las especies, incluyendo el hombre, presenten cambios diarios en su conducta y fisiología en respuesta a este evento, en un fenómeno llamado “ritmo circadiano” (Hotz et al., 2001). Esto ha promovido que muchos grupos biológicos restrinjan su actividad a alguna de estas fases, ya sea el día o la noche, evitando así la competencia por los recursos disponibles. Uno de estos ejemplos son los vertebrados voladores, ya que las aves y los murciélagos ocupan prácticamente los mismos nichos ecológicos (Fenton y Fleming, 1976), aunque los primeros se encuentran adaptados al día mientras que los segundos se encuentran más adaptados a la noche debido a restricciones fisiológicas (Willis y Cooper, 2009). 3 Sin embargo, existen factores a menor escala que pueden modificar la actividad de los organismos aún dentro de un mismo periodo (nocturno o diurno). En el caso de la actividad nocturna, la actividad de los murciélagos puede verse afectada por la velocidad del viento: velocidades más altas incrementan la actividad de los murciélagos (Santos-Moreno et al., 2010); la disponibilidad de los recursos a lo largo de la noche, que genera patrones de actividad diferentes en función del tipo de alimento consumido (Ramírez-Pulido y Armella, 1997), así como la variaciones en la luminosidad lunar. 2.2. ¿Qué es fobia lunar? La actividad de las especies se ve influenciada por diferentes factores, como la disponibilidad de recursos, las condiciones climáticas, la condición física del animal, el estado reproductivo y el riesgo de depredación (Thies et al., 2006), siendo importante en especies nocturnas el hecho de evadir la fase de luna llena con el fin de disminuir el riesgo de depredación (Prugh y Golden, 2014). Para el caso de los mamíferos, unos de los factores más estudiados ha sido la intensidad de la luna (Mancina, 2008), ya que aproximadamente el 45% de los mamíferos existentes se clasifican como nocturnos, mientras que el 26% son principalmente diurnos y 29% son crepusculares (Park y Campus, 2009); sin 4 embargo, la intensidad de la luz lunar también puede afectar a otros grupos de organismos, tanto vertebrados, como invertebrados. Fobia lunar es un término que se emplea para explicar el comportamiento en animales que evitan los periodos con mayor claridad por la luna con el fin de reducir su riesgo a ser depredados, ya que esta mayor iluminación incrementa la probabilidad de que sus depredadores puedan localizarlos; al igual que el fenómeno de fobia lunar, existe el fenómeno contrario, la fotofilia, que es cuando la actividad aumenta con la luz de la luna; siendo esta conducta positiva en especies que dependen principalmente de la visión para buscar alimento y detectar depredadores, ya que esta mayor iluminación les permite ser más eficientes en la localización de los alimentos y también pueden experimentar un menor riesgo de depredación porque su capacidad para detectarlos aumenta (Prugh y Golden, 2014). Sin embargo, también existen especies que no se ven influenciados por los ciclos lunares, es decir, que su comportamiento no varía de acuerdo a la luminosidad de la luna, ya sea porque no tengan un depredador natural (Gannon y Willig, 1997) o porque existan otros factores que pudieran ser más importantes (Santos-Moreno et al., 2010). 2.3. Ejemplos de fobia lunar y fotofilia en animales La variación de la actividad de los organismos depende principalmente de su papel en la cadena trófica, ya que se ha demostrado que las presas tienden a 5 disminuir su actividad para reducir el riesgo de ser depredadas, mientras que los depredadores incrementan su actividad porque se les facilita encontrar presas, además, como una manera de compensar la reducción de la actividad de las presas (Mancina, 2008). Como se mencionó previamente, las fases lunares pueden tener tres efectos sobre los diferentes grupos de organismos: incrementar su actividad, reducirla o no tener efecto alguno. Algunos los ejemplos de estudios donde se reporta que la fase lunar tiene un efecto nulo sobre los animales, se encuentra un trabajo que evaluó el patrón de actividad del tepezcuintle (Cuniculus paca) en relación con la iluminación lunar, donde se encontró que esta especie no minimiza su actividad durante la fase de luna llena, esto se debe a que la actividad en periodos nocturnos es flexible, lo que les permite adaptarse a los diferentes condiciones abióticas (Michalski y Norris, 2011). Otro trabajo que evaluó los efectos de la luna sobre el tapir (Tapirus terrestris) en el Pantanal brasileño, tampoco encontraron diferencias en el comportamiento de esta especie con relación a las diferentes fases lunares (Coelho et al., 2008). En un experimento realizado estudiando el comportamiento de las ranas neotropicales de árbol (Smilisca sila) se encontró que los machos, tienden a llamar desde los sitios menos oscuro durante las noches claras a las hembras de su especie lo cual a su vez les sirve para visualizar a su depredador principal, el 6 murciélago Trachops cirrhosus, y poder ocultarse para evitar ser depredado (Tuttle y Ryan, 1982). Entre los ejemplos donde se presenta el fenómeno de fotofilia, se puede encontrar un estudio realizado en la reserva natural Tangkoko en Sulawesi, Indonesia, donde se demuestra que el Tarsier (Tarsius spectrum) no presenta fobia lunar pero presentan fotofilia, ya que se vuelven más activos en las noches de luna llena, esto se debe a que sus presas (ortópteros y lepidópteros) aumentan su actividad en las noches iluminadas (Gursky, 2003). Este mismo patrón ha sido reportado para el búho real (Bubo bubo) en España, ya que estudios acerca del esfuerzo de forrajeo han demostrado un incremento en la actividad de los individuos en periodos de luna llena, con el objetivo no sólo de incrementar el tiempo para la detección de presas, sino también para los despliegues sexuales que puedan incrementar su capacidad de reproducción (Penteriani et al., 2011). Entre los ejemplos de estudios donde reportan el fenómeno de fobia lunar en diferentes animales se encuentra un estudio realizado en la Isla Galápagos, donde se encontró que los lobos marinos presentan una reducción en la eficiencia de forrajeo debido a la disponibilidad de presas, relacionado con los niveles de luz lunar (Horning y Trillmich, 1999). En un estudio realizado en las dunas del desierto de Israel se encontró el jerbo de Allenby, Gerbillus allenby evita los periodos más iluminados de la luna esto es con el fin de evitar ser depredado (Kotler, et al., 1991). 7 Evaluando los cambios en el comportamiento de depredadores y sus presas con relación al ciclo lunar se encontró que los saltamontes son más activos durante las noches alrededor de la luna nueva, sin embargo la actividad disminuye significativamente durante las noches más brillantes del mes (Lang et al., 2006). Por otro lado la actividad bioluminiscente larvaria de la luciérnaga (Lampyris noctiluca) está fuertemente influenciada por la fase de la luna, su actividad es baja empezando a subir inmediatamente después de la luna llena (Gunn y Gunn, 2012). 2.4. Fobia lunar en murciélagos La luna tiene efectos muy variables en las especies de murciélagos ya que no todos responden de la misma manera: hay especies que son más afectada que otras, por ejemplo, los insectívoros de climas templados que carecen de depredadores, los cuales además poseen un vuelo rápido y una conducta alimentaria que los hacen ser menos susceptibles a la fobia lunar (su vuelo es ágil porque se alimentan de recursos que se encuentran en movimiento) en comparación a los frugívoros, los cuales tienen un vuelo más lento y su alimentación es diferente porque consumen recursos que se encuentran estáticos (Karlsson et al., 2002). 8 El efecto del riesgo de depredación en la fobia lunar ha sido demostrado en un estudio realizado en Puerto Rico, donde se encontró que la actividad de Stenoderma rufum, un murciélago frugívoro, no era afectado por el ciclo de la luna debido a la falta de depredadores naturales (Gannon y Willig, 1997). Entre las especies de murciélagos que son afectadas por la fase lunar se encuentra el murciélago zapotero (Artibeus jamaicensis), ya que se ha encontrado una reducción de su actividad de vuelo durante las noches brillantes alrededor de la luna llena, lo que se ha interpretado como una conducta de evitación hacia la orientación visual de sus depredadores, como búhos y halcones, que pueden sentirse atraídos por la gran cantidad de murciélagos que se encuentran alrededor de árboles frutales (Handley et al., 1991). También se ha demostrado que existe variación en la reducción del vuelo incluso en especies que comparten hábitos alimentarios; por ejemplo, las especies del género Artibeus son frugívoras que forrajean en el dosel y sus patrones de actividad muestran una relación inversa con el grado de intensidad de la iluminación lunar, mientras que Carollia castanea, otro filostómido frugívoro pero que forrajea en el sotobosque, no muestra reducción significativa en la actividad de vuelo en las noches brillantes cercanas a la luna llena; lo cual demuestra que el área donde se forrajea (espacios abiertos, como el dosel, o cerrados, como el sotobosque) también influye en los patrones de actividad de las especies, teniendo a veces un efecto mayor que la fase lunar (Thies et al., 2006). 9 Sin embargo, los efectos de la fobia lunar también pueden presentarse en otros gremios tróficos. Por ejemplo, en un trabajo evaluando el efecto de la luna sobre dos especies de murciélagos nectarívoros en Cuba (Mancina, 2008), se encontró que una especie (Phyllonycteris poeyi) tuvo una baja en la tasa de captura en noches de luna llena, asociado a que es la más susceptible a la depredación. El murciélago pescador, Noctilio leporinus, también muestra una clara relación entre el forrajeo y la ausencia de luz lunar, ya que esta disminución de actividad es una estrategia que minimiza el riesgo de depredación, por lo que actividades como la alimentación se prolongan más en noches obscuras (Börk, 2006). Este mismo efecto se presenta en el murciélago vampiro (Desmodus rotundus), ya que en las noches de mayor luminosidad lunar se ha encontrado una disminución de su actividad de forrajeo (Crespo et al., 1972). Otro factor a considerar es el papel que pueden tener los murciélagos en la cadena trófica, actuando no sólo como presas sino también como depredadores. Lang et al., (2006) en su estudio realizado en la Isla de Barro Colorado sobre los niveles de actividad de los murciélagos y los saltamontes en relación con el ciclo lunar, concluyeron que la actividad de forrajeo de Lophostoma silvicolum está probablemente influenciado por la disponibilidad de presas, por lo cual se puede apreciar que las causas de la fobia lunar pueden ser específicas de las especies. 10 3. OBJETIVOS General Analizar los cambios en el ensamble de murciélagos en el municipio de Tuxpan en dos condiciones contrastantes de luminosidad lunar. Particular. Comparar los cambios en la riqueza de especies asociado a las condiciones de las fases de la luna (luna nueva y luna llena). Estimar las variaciones de abundancias relativas de las especies presentes en las fases lunares. Describir el efecto de la fobia lunar sobre los diferentes gremios tróficos. 11 4. HIPÓTESIS La fase lunar tendrá un efecto sobre la riqueza, abundancia y composición de gremios en los murciélagos. Debido a que la actividad de los murciélagos disminuye en periodos de mayor luminosidad, se espera una mayor riqueza y abundancia en la fase de luna nueva que en luna llena, aunque este efecto será más marcado en los gremios frugívoros y nectarívoros que en los insectívoros. 12 5. MATERIALES Y MÉTODOS 5.1. Área de estudio El estudio se llevó a cabo en la ciudad de Tuxpan de Rodríguez Cano, Veracruz. Tuxpan se localiza entre los paralelos entre los paralelos 20° 44’ y 21° 09’ de latitud norte;; los meridianos 97° 13’ y 97° 36’ de longitud oeste;; altitud entre 10 y 200 m. Ocupa el 1.34% de la superficie del estado. Cuenta con 535 localidades y una población total de 134,394 habitantes; su clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano, con temperaturas 24 – 26°C; en su suelo domina Regosol, Cambisol, Vertisol, Leptosol y Solonchak; cuenta con corrientes de agua perennes (Tecomate y Tumilco) e intermitentes (Chichihual, El Salto, Estero Tumilco, Hondo, La Lajuela, Laja de Coloman, La Vena, Los Lagartos, Paso Felipe, Sapos, Las Palomas y Tecoxtempa) y cuerpos de agua perennes (Laguna De Los Patos, Tampamachoco y Tuxpan). Existe una variedad de animales silvestres entre los que se encuentran conejo, armadillo, mapache, murciélagos, zorras, tejón, onza y codorniz; víboras de coralillo, mazacuate, cuatro narices, voladora y chirrionera, así como una gran variedad de insectos. El principal uso de suelo es para la agricultura, la vegetación natural selva, tular, manglar, bosque y otros (INEGI, 2009). 13 5.2. Trabajo de campo Para la elección del área de estudio se llevaron a cabo visitas prospectivas en sitios estratégicos del municipio de Tuxpan, Veracruz con el fin de escoger las mejores áreas de captura. Dando como resultado la finca “La Ceiba” como sitio más óptimo para el estudio del fenómeno, el cual se localiza en carretera la playa km 6, frente a la base naval del municipio, con coordenadas 20° 58.395’ N y 97° 21.281’ W y con una extensión de 30 hectáreas (Figura 1). Figura 1. Ubicación de la finca “La Ceiba” dentro del municipio de Tuxpan, Veracruz. 14 a) Fechas de muestreo Con el fin de obtener el listado de las especies de murciélagos, este trabajo se realizó durante los meses de: Octubre, noviembre y diciembre del 2013, enero y febrero del 2014. El muestreo se llevó a cabo en 2 noches consecutivas con luna nueva y 2 noches consecutivas con luna llena en los meses mencionados. b) Captura de animales Para la captura de murciélagos se instalaron cinco redes de niebla cada una de 12 metros de largo por 2.6 metros de alto, separadas una de la otra a una de forma aleatoria. Las redes de niebla se colocaron en distintos sitios dentro del lugar: dos redes se instalaron cerca del arroyo a lo largo del cuerpo de agua, ya que es una trayectoria abierta donde los murciélagos pasan a tomar agua, las otras tres redes se colocaron dentro de un corredor de la vegetación; ya que se conoce que los murciélagos son capaces de detectar donde se colocan las redes (Winhold y Kurta, 2008). Éstas se movieron unos metros cada noche de muestreo pero colocándose en un sitio con la misma estructura. La apertura de las redes se llevó a cabo alrededor de las 18:30 horas, que es cuando comienza a oscurecer y los murciélagos empiezan a salir en busca de su alimento; las redes permanecieron abiertas durante 5 horas y su monitoreo fue cada media hora. 15 c) Manejo y medición Los murciélagos capturados fueron depositados vivos dentro de bolsas elaboradas de manta, para posteriormente ser revisados y tomar los siguientes datos de determinación taxonómica: sexo, condición reproductora, edad relativa, largo de antebrazo, peso de cada uno de los ejemplares y posteriormente fueron fotografiados, datos que fueron anotados en hojas con un formato especifico, en el cual también se llevaba el conteo de murciélagos capturados, por noche de muestreo. Los murciélagos fueron puestos en libertad una vez que se analizaron y marcaron en el interior del ala con un marcador permanente de tinta negra (con número y letra), método que ha sido aprobado por autoridades ambientales en otros países (Marques et al., 2013). Se aplicó una gota de violeta de genciana en el caso que presentara algún daño físico. 5.3. Análisis de datos. Con los datos obtenidos durante las noches de muestreo se comparó la riqueza de especies entre las noches con mayor y menor luminosidad realizando curvas de rarefacción, usando el programa EstimateS (Colwell, 2013). El orden de las noches de captura fue aleatorizado 1000 veces para suavizar la curva y eliminar el sesgo del orden en el cual fueron capturadas las especies. Para estimar la eficiencia del muestreo en cada hábitat, se utilizaron los estimadores Chao 1 y 16 Chao 2 (Chao y Lee, 1992), considerando el 90% de la riqueza estimada como un nivel satisfactorio de eficacia del esfuerzo de muestreo (Moreno y Halffter, 2000). Para medir la diversidad alfa de murciélagos en las fases de luna nueva y luna llena fue utilizado el índice de Shannon Wiener (Moreno 2001), cuya fórmula es la siguiente. H’ = - ∑pi ln pi Dónde: – proporción de individuos de la especie i La complementariedad fue utilizada para calcular la disimilitud de las especies. (Moreno 2001). Para obtener el valor de complementariedad obtenemos primero dos medidas: I. La riqueza total de las noches de luna nueva y luna llena. Donde a es el número de especies de la noche A, b es el número de especies de la noche B, y c es el número de especies en común entre las noches Ay B. II. El número de especies únicas a cualquiera de las noches. A partir de estos valores calculamos la complementariedad de las noches A y B como: 17 Así, la complementariedad varía desde cero, cuando ambas noches son idénticas en composición de especies, hasta uno, cuando las especies de ambas noches son completamente distintas. Para conocer la variación en la estructura y composición de los ensambles registrados en ambas fases lunares, se usaron las gráficas de rango-abundancia, las cuales permiten la comparación de aspectos biológicamente importantes, debido a lo siguiente: El número de especies se refleja en la cantidad de puntos de cada gráfica, la abundancia relativa de las especies se aprecia con la posición de cada punto, el número de especies raras (1 ind.) se refleja con el largo de la cola; la estructura de la comunidad fácil de diferenciar debido a la forma de las curvas (Feinsinger, 2003). Para calcular la diferencia en la riqueza y abundancia promedio entre las dos fases lunares se realizó una prueba no paramétrica de Wilcoxon (W), debido a que se tratan de una comparación de un par de medias con el mismo tamaño de muestra pero que no tienen una distribución normal. Para probar diferencias en las proporciones de gremios tróficos en ambas fases lunares, se realizó una prueba de G para tablas de contingencia, subdividiendo dicha tabla por gremios para detectar a los que de manera específica estén asociados a una fase lunar (Zar 2010); dichos análisis estuvieron basados en el sistema de clasificación propuesto por Simmons y Voss (1998). 18 6. RESULTADOS Se capturaron 143 individuos de murciélagos, pertenecientes a 10 especies, siete géneros, dos subfamilias y dos familias taxonómicas (Cuadro 1). En particular, la mayor riqueza y abundancia se encontró en la fase de luna nueva (9 especies, 118 individuos) con relación a la luna llena (7 especies, 25 individuos). El valor del índice de diversidad de Shannon-Wiener fue de 1.476 para las noches con luna llena y para las noches de luna nueva de 1.579, sin embargo, dichas diferencias no fueron estadísticamente significativas (p > 0.05). Cuadro 1. Diversidad de murciélagos en la finca “La Ceiba”, Tuxpan Veracruz. Familia Especie Gremio Luna llena Luna nueva Total Phyllostomidae Artibeus lituratus Frugívoro 13 61 74 Phyllostomidae Artibeus jamaicensis Frugívoro 3 19 22 Phyllostomidae Choeroniscus godmani Nectarívoro 1 12 13 Phyllostomidae Glossophaga soricina Nectarívoro 4 6 10 Phyllostomidae Dermanura phaeotis Frugívoro 3 3 Phyllostomidae Sturnira lilium Frugívoro 1 4 5 Phyllostomidae Sturnira hondurensis Frugívoro 2 7 9 Phyllostomidae Chiroderma salvini Frugívoro 4 4 Phyllostomidae Chiroderma villosum Frugívoro 2 2 Vespertilionidae Myotis nigricans Insectívoro 1 Riqueza 7 9 Abundancia 25 118 1.579 1.476 Diversidad (Shannon-Wiener) 19 1 Con base en los resultados de la curva de rarefacción, se aprecia que fue en la fase de luna nueva cuando se registró la mayor riqueza y abundancia acumulada, a diferencia de la fase de luna llena en la cual, tanto la riqueza como la abundancia fueron menores (Figura 2). 12 10 Riqueza 8 6 Luna nueva Luna llena 4 Riqueza total 2 0 0 20 40 60 80 100 120 140 Abundancia Figura 2. Curva de rarefacción de las dos fases lunares analizadas y su relación con la riqueza total. Cuadro 2. Porcentaje de representatividad basado en los estimadores Chao 1 y Chao 2. Luna nueva Luna llena Riqueza 9 7 Chao 1 9 8.44 Chao 2 9 8.6 Porcentaje 100 % 86 % 20 Texto La eficiencia del muestro se considera satisfactoria basándose en los estimadores Chao 1 y Chao 2 (Chao y Lee, 1992), considerando el 90% de la riqueza estimada, como un nivel satisfactorio de eficacia del esfuerzo de muestreo. En la Figura 3 observamos el número de especies que se capturaron cada mes en las dos fases lunares. Aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el promedio de las especies a lo largo de los meses (W = 9; p = 0.52), sobresale el mes de octubre con la fase lunar de luna nueva, en la cual se registraron siete especies de 10 especies durante los muestreos, siendo el mes de febrero de la misma fase lunar cuando no hubo capturas; con relación a la fase de luna llena, los meses de octubre, noviembre y febrero que se obtuvieron más registros de especies (tres especies en cada mes), y diciembre y enero los meses con menos registros de especies (una especie). Riqueza 10 8 6 4 Luna nueva Luna llena 2 0 Figura 3. Riqueza de especies por mes en las dos diferentes fases lunares. 21 La Figura 4 muestra la abundancia de las especies en cada mes durante las diferentes fases lunares. Aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en el promedio de las abundancias a lo largo de los meses (W = 7; p=0.2948), fue octubre el periodo de luna nueva el más abundante (57 individuos de murciélagos), mientras que en febrero de la fase lunar nueva no hubo registros de murciélagos; con relación a la luna llena, durante diciembre y enero se obtuvieron muy pocos registros (un individuo por mes), mientras que febrero de la Abundancia relativa misma fase lunar se registró la mayor abundancia (13 individuos). 60 50 40 30 20 Luna nueva Luna llena 10 0 Figura 4. Abundancia de especies por mes en las dos diferentes fases lunares. La Figura 5 representa el rango abundancia de las diferentes especies en los periodos de mayor y menor luminosidad, donde Artibeus lituratus fue la especie más registrada, con 74 individuos de todas las capturas, mientras que Myotis nigricans fue la especie de la cual se obtuvo menos registros (solo un individuo en 22 el periodo de luna llena). No se encontraron diferencias significativas en la Rango - Abundancia abundancia de A. lituratus a lo largo de los meses (W = 7; p=0.56). 70 60 50 40 30 20 10 0 Luna llena Figura 5. Rango y abundancia de las especies. Alit: Artibeus lituratus; Ajam: Artibeus jamaicensis; Cgod: Choeroniscus godmani; Gsor: Glossophaga soricina; Slu: Sturnira hondurensis; Spar: Sturnira parvidens; Csal: Chiroderma salvini; Dpha: Dermanura phaeotis; Cvil: Chiroderma villosum; Mnig: Myotis nigricans. Se registraron especies pertenecientes a tres gremios tróficos (frugívoros, nectarívoros e insectívoros aéreos), encontrando diferencias significativas en su proporción (G2 =14.4732; p = 0.0007); la mayoría de la especies capturadas en las noches de muestro pertenecen al gremio trófico de los frugívoros, que a su vez es el mayor registrado en noches de luna nueva con 100 individuos de 143 totales, mientras que el gremio insectívoro aéreo fue el que menos registro tuvo al haber capturado solo un individuo de una especie (Figura 6). 23 Abundancia 100 80 60 40 Luna nueva 20 Luna llena 0 Figura 6. Proporción de gremios tróficos en ambas fases lunares analizadas. Al realizar el análisis de complementariedad en las dos fases lunares, se obtuvo como resultados que su disimilitud es de un 40 %, esto debido a que ambas fases lunares comparten 6 de las 10 especies registradas en el estudio. 24 7. DISCUSIÓN 7.1. Efecto de la fase lunar a nivel de comunidades Con base en el presente trabajo se registraron 143 murciélagos pertenecientes a 10 especies de dos familias taxonómicas; aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la riqueza y abundancia promedio a lo largo de los meses (prueba de Wilcoxon), así como en la diversidad (prueba de ShannonWiener), se registró una mayor riqueza y abundancia total en la fase de luna nueva con relación a la luna llena (curva de rarefacción). Estos resultados nos muestran que las variaciones que existen en la diversidad de murciélagos a nivel de la comunidad entre las dos fases lunares analizadas se pueden apreciar más a escalas grandes (riqueza y abundancia total) que pequeñas (riqueza y abundancia promedio mensual). El que no se detectara una diferencia estadística significativa en los resultados puede deberse a varias razones: 1) la duración (cinco meses) y fecha de realización (temporada de nortes) de los muestreos, que restringe tener tamaños de muestra grandes que permitan realizar inferencias más precisas de la diversidad, ya que la mayor abundancia y riqueza de especies de murciélagos suele presentarse en la época de lluvias (Stoner, 2005); sin embargo, es importante mencionar que con los estimadores empleados se pudo obtener un buen porcentaje de representatividad; 2) el tipo de vegetación (encinos) y la estructura del paisaje (fragmentado), que provoca que, de manera natural, la 25 diversidad del sitio sea baja con relación a otros ecosistemas naturales más conservados, tanto a nivel de sitio como de paisaje. Nuestros resultados demuestran que, a nivel de comunidad, los murciélagos son un grupo biológico que es afectado negativamente por la fase lunar, en específico presentado un efecto de fobia lunar debido a la reducción en las abundancias de las especies capturadas, fenómeno que también se ha demostrado en otros organismos, tanto vertebrados, como el jerbo Allenbyi (Kotler et al., 1991) y la rata canguro (Lockard y Owings 1974), así como también en invertebrados, como la luciérnaga (Lampyris noctiluca) (Gunn y Gunn, 2012) y los escorpiones (Skutelsky, 1996). Sin embargo, la abundancia total de las especies durante los meses no tuvo diferencias estadísticamente significativas, lo cual se puede atribuir a que los murciélagos tienen buena memoria por lo que son capaces de recordar la ubicación de las redes (Winhold y Kurta, 2008). Factor que puede explicar la reducción en las diferencias en las capturas a lo largo de los meses partiendo de la mayor diferencia en el primer mes de muestreo (octubre). 7.2. Efecto de la fase lunar a nivel de gremios y especies Actualmente, en la literatura existen evidencias contradictorias acerca del efecto de la fase lunar sobre los murciélagos como grupo biológico, debido a que hay 26 especies que pueden presentar fobia lunar y especies que pueden presentar fotofilia (Saldaña-Vázquez y Munguía-Rosas, 2013). Sin embargo, aunque los datos acerca del ensamble de murciélagos no son contundentes para apoyar alguna de esas teorías debido a la falta de significancia estadística, la evidencia encontrada en el análisis de gremios tróficos permite demostrar que a éste nivel de análisis sí se presenta una fobia lunar, en especial en los gremios de los frugívoros. La luz de la luna tiene un efecto diferencial en las especies de murciélagos, que está asociado principalmente a su modo de orientación, ecología de vuelo y tipo de alimentación (Esbérard, 2007). Las especies más afectadas son aquellas que dependen de la visión como método de ubicación espacial, a diferencia de las especies que basan su orientación espacial en otros sentidos, como la ecolocación, por lo que, las especies insectívoras, al forrajear al aire libre por encima del dosel y consumir presas móviles han desarrollado un vuelo ágil y rápido, a diferencia de las especies frugívoras, las cuales, al alimentarse de presas fijas alrededor del dosel han desarrollado un vuelo más lento y torpe (Prugh y Golden, 2014; Saldaña-Vázquez y Munguía-Rosas, 2013). Razón por la cual, aunque la actividad de los depredadores se incremente con la intensidad de la luz (Morrison, 1978), los murciélagos insectívoros tienen una mayor capacidad para esquivar a los depredadores que los murciélagos frugívoros. 27 La baja representatividad de los murciélagos insectívoros en la zona de estudio (una especie), puede deberse a los métodos de captura más que a una baja diversidad de los murciélagos de este gremio. Diferentes estudios han demostrado que con el uso adicional de detectores ultrasónicos se puede incrementar entre un 30 y 40% la riqueza de especies de murciélagos (MacSwiney et al., 2008; PechCanché et al., 2010). A nivel de especies, el resultado del análisis de rango-abundancia (Figura 5) indica que Artibeus lituratus fue la especie con mayor número de registros (74 individuos). Esto se debe a que esta especie es la más abundante en esta zona ya que se trata de un murciélago de talla grande que puede volar grandes distancias (Pinto y Keitt, 2008), lo que le permite hacer uso de paisajes con moderados niveles de perturbación a nivel de paisaje (Galindo-González, 2004). A pesar de esta abundancia general, esta especie presentó un mayor registro de capturas en luna nueva (61 individuos) que en luna llena (13 individuos), concordando con un estudio realizado por Karlsson et al., (2002), donde se indica que las especies frugívoras son más afectadas por la luna que las especies insectívoras, teoría que se refuerza con el hecho de que el único registro de una especie insectívora (Myotis nigricans) fue realizado en el periodo de luna llena. La falta de significancia estadística en el análisis de la abundancia de A. lituratus puede deberse al tipo de distribución de los datos, ya que al no presentar una 28 distribución normal se tuvo que realizar una prueba no paramétrica, la cual considera como medida de tendencia central la mediana en lugar de la media (Zar, 2010). Lo mayor abundancia general en luna nueva también podría deberse a la hipótesis sugerida por Karlsson et al., (2002), donde se indica que la fobia lunar es más fuerte en las zonas tropicales que en las templadas, debido a que en las zonas tropicales las comunidades de murciélagos están dominadas por los murciélagos de vuelo lento (frugívoros y carnívoros), mientras que las comunidades de clima templado están compuestas principalmente de murciélagos de vuelo ágil (insectívoros aéreos). Otro estudio realizado por Esbérard (2007) menciona que las muestras más cercanas a la luna nueva son los más productivos en términos de capturas y sus resultados revelan tres especies que mostraron evidencia de la fobia lunar: Artibeus jamaicensis, Sturnira lilium y A. lituratus, recalcando que A. lituratus presenta una influencia con los ciclos de la luna, siendo la depredación la que parece ser la explicación más razonable a este comportamiento debido a que limita las búsquedas de alimentos (Morrison, 1978). 29 8. CONCLUSIONES En la fase de luna nueva se registró el mayor número de especies y la mayor abundancia total, aunque no se encontraron diferencias en ambos parámetros a lo largo de los meses, así como en la diversidad. El fenómeno de fobia lunar es más marcado a nivel de gremios tróficos, en especial los murciélagos frugívoros, ya que se presenta una disminución significativa en su proporción en noches de luna llena. La especie con mayor número de individuos capturados fue Artibeus lituratus, la cual también es afectada por las noches de mayor luminosidad lunar. La fase lunar afecta la composición del ensamble de murciélagos ya que a pesar de no encontrar diferencias significativas en la riqueza y abundancia entre ambas fases lunares analizadas, sí hubo un efecto a nivel de gremios tróficos, además de que en esta última fase se registraron tres especies de manera única, lo que demuestra que en luna llena disminuye la actividad de los murciélagos en posible respuesta a minimizar el riesgo de depredación. 30 9. RECOMENDACIONES Ampliar la duración del tiempo del estudio (más de 5 meses), procurando abarcar la época de lluvias ya que en ésta se incrementa de manera natural la riqueza y abundancia de los murciélagos. Realizar el trabajo en más sitios a fin de tener réplicas espaciales que permitan detectar la consistencia de los resultados. Mover las redes a mayores distancias a fin de evitar que los murciélagos puedan aprenderse su posición y con esto se disminuya la tasa de captura. Utilizar distintos métodos de registro de especies, especialmente detector ultrasónico, para tener una adecuada representación de los murciélagos insectívoros que brinde certeza de los efectos de la fase lunar sobre éste gremio trófico. 31 10. BIBLIOGRAFÍA Börk, K. S. 2006. Lunar phobia in the greater fishing bat (Noctilio leporinus) (Chiroptera: Noctilionidae). Revista de Biología Tropical. 54 (4):1117-1123. Chao, A. y S. M. Lee. 1992. Estimating the number of classes via sample coverage. Journal of American Statistical Association. 417: 210-217. Coelho, I. P., L. F. B. Oliveira y M.E.Oliveira. 2008. Does moonlight affect the use of natural licks by lowland tapir (Tapirus terrestris Linnaeus, 1758) in the Northeastern Brazilian Pantanal? Tapir Conservation. 17/ 2(24): 10-14. Colwell, R. K. 2013. EstimateS: statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 9. Persistent URL <purl.oclc.org/estimates>. Crespo, R. F.; Linhart, R. B.; Burns, R. J. y Mitchell, G. C. 1972. Foraging behavior of the common vampire bat related to moonlight. Journal of Mammalogy. 53(2): 366-368. Daly, M., Behrends, P., Wilson, M., y Jacobs, L. 1992. Behavioral modulation of predation risk: moonlight avoidance and crepuscular compensation in a nocturnal desert rodent, Dipodomys merriami. Animal Behaviour. 44: 1-9. Erkert, H. 1974. Der Einflu ss des Mondlichtes auf die Aktiviatsperiodik machtaktiver Saugetuere. Oecologia. 14: 269–287. 32 Esbérard, C.E.L. 2007. Influência do ciclo lunar na captura de morcegos Phyllostomidae. Iheringia, Serié Zoología. 97(1): 81- 85. Feinsinger, P. 2003. El diseño de estudios de campo para la conservación de la biodiversidad. Editorial FAN. Bolivia. 236 p. Fenton, M.B. y T.H. Fleming. 1976. Ecological interactions between bats and nocturnal birds. Biotropica. 8(2): 104-110 Galindo-González, J. 2004. Clasificación de los murciélagos de la región de Los Tuxtlas, Veracruz, respecto a su respuesta a la fragmentación del hábitat. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie). 20(2): 239-243. Gannon, M. y M. Willig. 1997. The effect of lunar illumination on movement and activity of the red fig-eating bat (Stenoderma rufum). Biotropica. 29(4): 525-529. Gunn, P. y Gunn, B. 2012. Lunar effects on the bioluminescent activity of the glowworm Lampyris noctiluca and its larvae. Lampyrid. 3: 1-16. Gursky, S. 2003. Lunar philia in a nocturnal Primate. International Journal of Primatology. 24(2): 351-367. Handley, C. O., Jr., A. L. Gardner y D. E. Wilson. 1991. Demography and natural history of the common fruit bat Artibeus jamaicensis on Barro Colorado Island, Panama (C. O. Handley, Jr., D. E. Wilson y A. L. Gardner, Eds.). Smithsonian Contributions to Zoology, 511: 1-173. 33 Horning, M., y Trillmich, F. 1999. Lunar cycles in diel prey migrations exert a stronger effect on the diving of juveniles than adult Galapagos fur seals. The Royal Society. 266: 1127 – 1132. Hotz, M., J. Takahashi y F. Turek. 2001. Overview of circadian rhythms. Alcohol Research & Health. 25(2): 85-93 INEGI. 2009. Página del Instituto Nacional de Estadísticas y Geografía. “Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos, Tuxpan, Veracruz de Ignacio de la Llave” Recuperado el 9 de mayo de 2014 de http://www3.inegi.org.mx/sistemas/mexicocifras/datos-geograficos/30/30189.pdf. Karlsson, B., J. Eklöf y J. Rydell. 2002. No lunar phobia in swarming insectivorous bats (Family Vespertilionidae). Journal of Zoology. 256: 473-477. Kotler, B.P., J.S. Brown y O. Hasson. 1991. Factors affecting gerbil foraging behavior and rates of owl predation. Ecology 72 (6): 2249-2260. Lang, B.A., Kalko, V.K.E., Romer, H., Bockholdt C., y D. K. N. Dechmann. 2006. Activity levels of bats and katydids in relation to the lunar cycle. Behavioural Ecology. 146: 659–666. Lockard, R. B. y Owings, D. H. 1974. Moon-related surface activity of bannertail (Dipodomys spectabilis) and Fresno (D. nitratoides) kangaroo rats. Animal Behaviour. 22: 262-273. 34 Lockard R. B. 1978. Seasonal change in the activity pattern of Dipodomys spectabilis. Journal of Mammalogy. 59: 563–568 Mancina, C. 2008. Effect of moonlight on nocturnal activity of two Cuban nectarivores: the Greater Antillean Long- tongued Bat (Monophyllus redmani) and Poey´s Flower Bat (Phyllonycteris poeyi). Bat Research News. 49(3): 71-74. Marques-Tiago J., Pereira-Ramos M.J., Marques-Tiago A., Santos C. A., Santana J., Beja Pedro y Palmeirim J.M. 2013. Optimizing sampling design to deal with mist-net avoidance in amazonian birds and bats. Plos one. 8 (9): e74505. MacSwiney, M.C.; F.M. Clarke y P.A. Racey. 2008. What you see is not what you get: the role of ultrasonic detectors in increasing inventory completeness in Neotropical bat assemblages. Journal of Applied Ecology. 45: 1364-1371 Michalski, F. y Norris D. 2011. Activity pattern of Cuniculus paca (Rodentia: Cuniculidae) in relation to lunar illumination and other abiotic variables in the southern Brazilian Amazon. Zoologia 28 (6): 701- 708. Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M&T–Manuales y Tesis SEA, CYTED, ORCYT/UNESCO Y SEA. Zaragoza, España. 84 p. Moreno, C. y G. Halffter. 2000. Assessing the completeness of bat biodiversity inventories using species accumulation curves. Journal of Applied Ecology. 37: 149-158. 35 Morrison, D. W. 1978. Lunar phobia in a Neotropical fruit bat, Artibeus jamaicensis (Chiroptera: Phyllostomidae).Animal Behaviour. 26: 852-855. Park, R., y Campus, S. P. 2009. PanTHERIA: a species-level database of life history, ecology, and geography of extant and recently extinct mammals. Ecology, 90(9), 2648. Pech-Canche, J.M., C. MacSwiney G. y E. Estrella. 2010. Importancia de los detectores ultrasónicos para mejorar los inventarios de murciélagos Neotropicales. Therya. 1(3): 221-228. Penteriani. V., Kuparinen, A., Delgado, M.D.M, Lourenço, R., y Campioni, L. 2011. Individual status, foraging effort and need for conspicuousness shape behavioural responses of a predator to moon phases. Animal Behaviour, 82(2): 413-420. Pinto, N. y T.H. Keitt. 2008. Scale-dependent responses to forest cover displayed by frugivore bats. Oikos. 117: 1725-1731. Prugh L. R.y C. D. Golden. 2014. Does moonlight increase predation risk? Metaanalysis reveals divergent responses of nocturnal mammals to lunar cycles. Journal of Animal Ecology. 83, 504–514. Ramirez-Pulido, J. y M.A. Armella. 1987. Activity Patterns of Neotropical Bats (Chiroptera: Phyllostomidae) in Guerrero, Mexico. The Southwestern Naturalist. 32 (3): 363-370. 36 Saldaña-Vázquez, R. y Munguía-Rosas, M.A. 2013. Luna phobia in bats and its ecological carrelates: A meta- analysis. Mammalian Biology. 78 (3): 216- 219. Santos M. A., E. R. Velásquez y A. S. Martínez. 2010. Efecto de la intensidad de la luz lunar y de la velocidad del viento en la actividad de murciélagos filostómidos de Mena Nizanda, Oaxaca, México. Revista Mexicana de Biodiversidad. 81: 839-845. Simmons, N. B. y R. S. Voss. 1998. The mammals of Paracou, French Guiana: A Neotropical lowland rainforest fauna. Part 1. Bats. Bulletin of the American Museum of Natural History. 237: 1 -219. Singaravelan, N. y G. Marimuthu. 2002. Moonlight inhibits and lunar eclipse enhances foraging activity of fruit bats in an orchad. Current Science 82(8):10201022. Skutelsky, O. 1996. Predation risk and state-dependent foraging in scorpions: effects of moonlight on foraging in the scorpion Buthus occitanus. Animal Behaviour, 52: 49-57. Stoner, K. 2005. Phyllostomid bat community structure and abundance in two contrasting tropical dry forests. Biotropica. 37(4): 591-599. Thies, W., E. K. V. Kalko y H. Schnitzler. 2006. Influence of environment and resource availability on activity patterns of Carollia castanea (Phyllostomidae) in Panama. Journal of Mammalogy 87 (2): 331-338. 37 Tuttle M. D. y M.J. Ryan 1982. The role of synchronized calling, ambient light, and ambient noise, in anti-bat-predator behavior of a treefrog. Behavioral Ecology and Sociobiology. 11:125–131. Willis, C.K. y C.E. Cooper. 2009. Techniques for studying thermoregulation and thermal biology in bats. p. 646-658. En: Ecological and Behavioral Methods for the Study of Bats (Kunz, T.H. y S. Parsons, ed). The Jhons Hopkins University Press. US. Winhold, L., y A. Kurta. 2008. Netting surveys for bats in the Northeast: differences associated with habitat, duration of netting, and use of consecutive nights. Northeastern Naturalist, 15(2):263-274. Zar, J. 2010. Biostatistical analysis. Prentice Hall. 5th. USA. 663 pp. 38