LA CÉLULA FLAMIGERA EN TREMATODOS

LA CÉLULA FLAMIGERA EN TREMATODOS: ULTRAESTRUCTURA
EN EL ESPOROCISTO Y LA CERCARIA DE PROCTOECES MACULATUS
(DIGENEA, FELLODISTOMATIDAE)
Ferrer, J.R., 1986. La célula flamígera entrematodos: ultraestructura en el esporocisto y la cercaria de Protoeces maculatus (Digenea, Fellodistomatidae). Misc. Zool., 10: 45-53.
The fiame cell in Trematoda: ultrastructure in the sporocyst and cercaria of Proctoeces maculatus
(Digenea, Fellodistornatidae).-This study deals with the ultrastructure of the flame cell in the sporocyst and cercaria of Protoeces maculatus (Trematoda, Digenea, Fellodistomatidae). In the cercaria, the flame cell has about seventy cilia and a few ribs; the peripheral ribs interlace with the ribs
sent out by the plasmalemma from distally-located cell which is next to the ascending collector
duct. This constitutes the filtration system of the flame cell, also known as the "weir apparatus"
(KUMMEL,1959). At the same time, this apparatus forms internal subperpendicular projections or
internal leptotriches which maintain the barre1 shape of the cavity where the basal zone of the cilia
boundle is located. The sporocyst flame cell has considerabily more cilia, between three and four
hundred, as well as more ribs, which are distributed in several rows. The "weir apparatus" has alternately internal and external ribs and coming out from them are subperpendicular cytoplasmic
projections or external leptotriches which extend into the wide cavity of the sporocyst parenchyma
where the flame cell is located.
Key words: Proctoeces maculatus, Sporocyst, Cercaria, Flame cell, Ultrastructure.
(Rebut: 24-V-85)
J. R. Ferrer, Dept. Morfologia Microscopica, Fac. Biologia, Univ. Barcelona, Avgda. Diagonal
637-647, 08028 Barcelona, Espanya.
estos autores con la especie Proctoeces maculatus. Mucho más tarde WARDLE(1980) inLos esporocistos de Protoeces maculatus
cluye dentro de esta especie a las tres formas
(LOOSS,1901; ODHNER,1911) (fig. l ) , tremalarvarias anteriormente mencionadas. El citodo digenético de la familia Fellodistomaticlo biológico de este trematodo ha sido desdae, parasitan al mejillón Mytilus edulis, y en
crito en aguas mediterráneas francesas por
MART~NEZ
(1972): las cercarias emitidas por
su interior se forman las cercarias al cabo de
1972).
el mejillón parasitan a un poliqueto nereididos o tres generaciones (MART~NEZ,
morfo en el que se transforman en metacercaDistintas citas dan cuenta de la existencia de
larvas de felodistomátidos parasitando al merias; un pez lábrido ingiere los gusanos parasitados y en éste las metacercarias se transforjillón, dando cada autor un nombre específico a cada una de ellas: Cercaria tenuans
man en adultos.
(COLE, 1935), C. miifordensis (UZMANN,
Los primeros trabajos sobre la ultraestruc1953), C. brachidontis (HOPKINS,
1954). Fortura de la célula flamígera de trematodos datan
mas sexuadas pero estériles son descritas en
de finales de los años cincuenta. En efecto, des(1959),
mejillones de la costa atlántica por STUN- tacan en este sentido los de KUMMEL
KARD & UZMANN
en 1959, identificándolas
KRUIDENIER
(1959) en la cercaria de Schisto-
Figs. 1-4. 1. Esporocisto de
Proctoeces maculatus (Scgún STUNKARD
& UZMANN,
1959). 2. Cercaria de Proctoeces maculatus (Según
MART~NEZ,
1972). 3. Modelo de célula flamígera propuesto por WILSON(1969),
cn el miracidio dc Fasciola
hepatica: ci. Cilio; l. Leptotrico; m. Mitocondria; n.
Núcleo; rc. Raíz ciliar; ve.
Varilla externa; ves. Vesícula; vi. Varilla intcrna. 4.
Modclo de célula flamígera
propuesto por HOWELLS
(1969) en el cestodo Moniezia expansa: cf. Soma de la
célula flamígera; ci. Cilio;
n. Núcleo; nft. Nefrostoma.
l . Sporocyst of Proctoeces maculatus (From STUNKARD & UZMANN,
1959). 2.
Cercaria of Proctoeces maculatus (From M A R T ~ N E Z ,
1972). 3. Diagramatic repre:
sentation of the flame cell
model according to WILSON
(1969), in the rniracidium of
Fasciola hepatica: ci. Cilium; l. Leptotriche; m . Mitochondria; n. Nucleus; rc.
Ciliary root; ve. Outer rib;
ves. Vessel; vi. lnner rib. 4.
Diagramatic representation
of the flame cell model according to HOWELLS(1969)
in the cestode Moniezia expansa: cf. Pericarion of flam e cell; ci. Cilium; n. Nucleus; nft. Nephrostome.
soni, mientras que en el adulto de Fasciola hesoma mansoni, SENFTet al. (1961) en el adulto de esta misma especie, LAUTENSCHLAGERpatica de 120 a 135; la fórmula axonemática
es, en todo caso, constante: 9+2 pares de mi& CARDELL
(1961) en la metacercaria de Dicrotúbulos. Una cavidad tubuliforme existenplostomum trituri, y PANTELUORIS&
te en el seno de la célula flamígera alberga el
THREADGOLD
(1963) en el adulto de Fasciola
haz de cilios; secciones transversales de esta
hepatica. Todos estos autores coinciden en
cavidad a nivel del haz ciliar, muestran que
que la célula flamígera consta de un citoplasestá limitada por unas formaciones digitiforma de forma irregular y de un núcleo ostensimes dispuestas en zig-zag, es decir, alternánble; se describen en el citoplasma gránulos didose unas más interiores con otras más exteversos, vesículas, aparato de Golgi y ergastoriores; otras formaciones digitiformes cortaplasma. Pero lo que caracteriza esencialmendas transversalmente, se aprecian en estas
te a la célula flamígera es el haz de cilios que
secciones a nivel de la luz de la cavidad.
presenta apicalmente, cuyo número es variaEsta ultraestructura es observada, diez años
ble: 40 a 80 en el adulto de Schistosoma man-
más tarde, en otras fases del ciclo biológico,
como por ejemplo en el miracidio de Fasciola
hepatica por WILSON(1969) (fig. 3); en otros
platelmintos, como en el cestodo Moniezia
expansa por HOWELLS(1969) (Fig. 4); o redescrita en la cercaria de Schistosoma mansoy KRAFT(1971). Estos
ni por EBRAHIMZADEH
autores aportan nuevos datos acerca de la naturaleza de las formaciones digitiformes limitantes, mencionadas anteriormente, y que
constituyen lo que KUMMEL
(1959) denomina
el "weir apparatus". En efecto, según esta
nueva concepción, el sistema de varillas del
"weir apparatus" es de naturaleza mixta, en
el sentido de que las varillas internas son prolongaciones de la célula ciliada, mientras que
las externas con las cuales se intercalan, lo
son de una célula tubuliforme, situada distalmente con respecto a la célula ciliada y en solución de continuidad con el conducto colector ascendente. Al mismo tiempo, estos autores consignan prolongaciones también digitiformes ("varillas secundarias" de HOWELLS
(1969) o "leptotricos" de WILSON(1969))
que, lateral y subperpendicularmente, parten
de las varillas internas y externas hacia, respectivamente, el interior de la cavidad tubuliforme de la célula flamígera y al exterior de la
misma. Además se señala un contacto desmosómico en cada par de varillas, interna y externa, consecutivas.
Más recientemente ROHDE(1982) en las
células flamígeras de Polystomoides asiaticus
(Monogenea) y de Multicotyle purvisi (Aspidogastrea) observa diversas imágenes en las
que se ponen de manifiesto varios hechos con
relación a la naturaleza del "weir apparatus":
a saber, hayruna continuidad entre cualquier
varilla y el soma de la célula ciliada; no se encuentra alternancia entre las varillas sino que
preferentemente están situadas frente por
frente; algunas varillas parecen duplicarse y
también detecta alguna que otra varilla externa rodeada por un conjunto de varillas internas en disposición circular. Estos hechos inducen a este autor a considerar que el sistema
de varillas del "weir apparatus" pertenece en
su totalidad a la célula ciliada, de modo que
ésta, además del haz de cilios y las varillas in-
ternas, emite todas las varillas del "weir apparatus"; éste pues, no es, según esta nueva
idea, de naturaleza mixta.
MATERIAL Y MÉTODOS
Los mejillones examinados son de batea y
criados en la costa gallega. El porcentaje medio de infestación por el parásito es del uno
por ciento. El manto y la gónada, así como
también a veces el hepatopáncreas y el órgano de Bojanus son los órganos preferentemente infestados.
Para la observación al microscopio electrónico, el material, consistente en esporocistos y cercarias aisladas del órgano parasitado,
ha sido sometido primero a una fijación en
una mezcla de glutaraldehido al 2,5% y paraformaldehido al 1,5% ;soluciones ambas en
tampón fosfato de Sorensen, durante una y
media a dos horas y a 4OC, y posteriormente a
una postfijación con tetróxido de osmio al 1ó
2% también tamponado con Sorensen. Después de una deshidratación con acetona en
concentraciones crecientes, se ha procedido a
una inclusión del material en araldita Durcupan ACM de la casa Fluka, habiéndose utilizado también como medio de inclusión la resina tipo Spurr (SPURR,1969), obteniéndose
buenos resultados debido a su baja viscosidad. Los bloques se han confeccionado en
cápsulas de gelatina o en moldes adecuados, '
previamente desecados. Estos bloques pira- ,
midados con la ayuda de un aparato denominado "pyramitone" diseñado a tal efecto y de
marca Reichert modelo TM60, han diso cortados con un ultramicrotomo Reichert modelo OmU2. Los cortes obtenidos han sido sometidos a un contrastado con una solución de
acetato de uranilo en acetona al 50% durante
cuatro minutos y a temperatura ambiente, y
seguidamente con citrato de plomo prepara(1963), dudo según la técnica de REYNOLDS
rante diez minutos a temveratura ambiente.
Las observaciones se han efectuado en los microscopios de transmisión del Servicio de Microscopía Electrónica de la Universidad de
Barcelona, ambos Philips, modelos EM200 y
EM301.
RESULTADOS
En la cercaria de Proctoeces rnaculatus existen 16 células flamígeras, distribuidas según
(2+2)]
la fórmula excretora de 2 [(2+2)
(MART~NEZ,
1972), las cuales ocupan los extremos proximales de conductos colectores
ascendentes, que, a su vez desembocan en
dos conductos colectores descentes que se
reunen en una vesícula excretora caudal (fig.
2). En el caso del esporocisto hay dos pares de
células flamígeras; en cada par, las células flamígeras comunican con sendos conductores
excretores que se reunen distalmente en un
poro excretor (MART~NEZ,
1972).
+
Célula flamígera
La célula flamígera se puede considerar constituida por dos elementos celulares, de los
cuales el más represetativo es la célula ciliada
en posición basal proximal, pero cuya membrana apical también emite una serie de expansiones digitiformes a modo de varillas paralelas a los cilios (figs. 5-11). Las expansiones o varillas más periféricas están relacionadas con prolongaciones citoplasmáticas procedentes de otra u otras células en su extremo
más distal (figs. 5,6,8).
unos 65 cilios, con una longitud decreciente
desde el centro del haz hasta la periferia del
mismo, por lo que en cortes transversales varía el número de cilios (figs. 7, 8). Las raices
ciliares no presentan la típica estriación transversal (figs. 5,6), y la fórmula axonemática es
la típica de 9+2, observándose claramente
los dos brazos del microtúbulo A de cada par;
los cilios se disponen según una trama de simetría hexagpnal (fig. 8). En el esporocisto el
número de cilios del haz emitidos es mucho
mayor, de dos a tres centenares (fig. lo), presentando sin embargo la misma fórmula axonemática y la misma disposición (fig. 11).
El plasmalema apical de esta célula ciliada
periféricamente adyacente al haz de cilios,
emite una serie de expansiones digitiformes
de 650 A de grosor medio (fig. 6) dispuestas
preferentemente de una forma curvada y subparalela al "weir apparatus" o estructura que
limita a la cavidad dentro de la que se ubica la
zona basal del haz de cilios, y así como, naturalmente, el haz de expansiones digitiformes
mencionado (figs. 5,6,9). E n la cercaria el número de estas expansiones o varillas es reducido (fig. 7), mientras que en el esporocisto es
mucho más numeroso formando tres o cuatro
series (figs. 10, 11).
Célula o células distales
Célula ciliada
El pericarion contiene un núcleo más o menos alargado, parcialmente lobulado, con
una cromatina formando amplios acúmulos
periféricos. En el citoplasma se encuentran
mitocondrias y grandes vacuolas inmersas en
una matriz citoplasmática de contenido finamente granuloso y medianamente denso a los
electrones (fig. 5).
En la cercaria, esta célula emite un haz de
En un corte subparalelo al haz de cilios
(fig. 5), se observa que éste está interceptado
apicalmente por un citoplasma finamente
granuloso perteneciente, en principio, a dos
territorios celulares distintos, entre los que
existe una unión densa (flechas).
En cortes transversales, en este citoplasma, que presenta gránulos de glucógeno, se
patentiza una única unión o contacto denso
(fig. 8, flechas), lo que hace sospechar que se
Figs. 5-8: Célula flamígera de la cercaria de Protoeces maculatus: 5. Corte sublongitudinal: Ncb. Célula basal ciliada; V. Vacuolas; Cd. Célula distal; 18.000X. 6. Corte longitudinal: A Proyecciones digitiformes; Cd. Célula
distal; 20.000X. 7. Corte transversal en un nivel basal; W.A. "weir apparatus"; A "weir membrane"; 22.000X.
8. Corte transversal a nivel distal: Cd. Célula distal; 39.000X.
Sections of a flame cell of the cercaria of Proctoeces maculatus: 5. Sublongitudinal(18.000X);6 . Longitudinal
(20.000X); 7. Cross section (22.000X); 8. Cross section at distal leve1 (39.000X). Nucleus of ciliated basal cell
(Ncb); vacuoles (V);distal cell (Cd); contact between distal cell and ciliated basal cell (*).
trata d c una sola célula, quc distalmcntc rodca al haz dc cilios. En un nivcl basal. sc detecta en cl esporocisto, una unión dc cstc tipo
(fig. 10, flecha) y no es dcscnrtablc que, en
este nivel. también se dé cn la ccrcarin.
"Weir apparatus"
La zona basal dcl haz d e cilios y de las varillas
que emite la célula ciliada, aparcccn, en corte
longitudinal, encerrados en una cavidad en
forma d e toncl (figs. 5,6,9) como se ha indicad o anteriormente. Transvcrsalmcntc, el
"weir apparatus" limitante d e csta cavidad
aparece en la cercaria en forma de una estructura consistente en una hilera d e procesos digitiformes, de 1600 A de diámetro, unidas
por una tenue membrana a la que KUMMEL
(1959) denomina "wcir mcmbrane" (fig. 7).
También es detectable, en la célula flamígera
d e la cercaria, una cierta alternancia d c varillas internas y externas (fig. 9); d e las intcrnas
se emiten leptotricos internos hacia la cavidad en forma de tonel (fig. 9, indicadorcs).
En el esporocisto se observa claramente. a
nivel del "wcir apparatus", una alternancia
d e varillas intcrnas y externas (fig. 11) y de algunas d e estas últimas se cmitcn leptotricos
externos (fig. 10, indicadorcs) imágcncs comparables al modelo propuesto por WILSON
(1965).
DISCUSI~N
Aspectos rnorfológicos
El modelo d e célula flamígera estudiado en el
esporocisto y en la cercaria d e Proctoeces maculatus se puede comparar a grandes rasgos al
modelo correspondiente a una célula flamígera con un "weir apparatus" d e naturaleza
mixta, o lo que cs lo mismo, al modclo bicclular. con tina célul:i b;isal ciliada y iina célul;i
distal pcrfcctamcntc difcrcnciadas la una d e
In otra. Dctallcs cn las imdgcncs antcriormcntc mencionadas corroboran este hccho:
sc observa, en cfccto. que una prolongación
dc la célula distal se unc con una varilla pcriférica de la célula basal ciliada (fig. 6); pero al
mismo tiempo, prolongación y varilla pcrifkrica cstjn cortadas en distinto nivcl, obscrvándosc ésta última muy tcnucmcntc: estc
hccho cstá en corrcspondcncia con la disposición altcrnantc de las varillas que constit~iycn
cl "wcir apparatus". Tal alternancia se obscrva claramente en el csporocisto (figs. 9 , l l ) .
La naturaleza de la "wcir membranc" cs
dudosa. Más que una mcmbrana unitaria. parece tratarse de una prolongación dcl tcrritorio citoplasmático de las varillas del "wcir apparatus" (fig. 7). ROHDE(1982) opina en este
scntido que la "weir mcmbranc" es una cstructura mcmbranosa que penetra en el intcrior d c las varillas del "weir apparatus", sin
entrar en detalles accrca de su naturaleza.
W r i . s o ~(1969) en su modelo propuesto, no
consigna ninguna "wcir mcmbrane"; considcra quc la célula basal ciliada y la distal son
dos células interdigitadas, cuyas intcrdigitacioncs constituyen cl "wcir apparatus" con alternancia de varillas intcrnas y externas; en
csta línea se podría inscribir el "wcir apparatus" del esporocisto en estudio (fig. 11).
En cuanto a la existencia de nefrostomas o
poros d c comunicación cntrc la cavidad intcrna de la célula flamígcra y cl espacio cxtcrior
d e la misma, se pucdc dccir que en el matcrial
en estudio, de entre los tipos d e contacto entre las células basal y distal, se aprecia tino cn
el que las varillas que forman parte dcl "wcir
apparatus" aparccen en corte longitudinal
paralelas y dejando un espacio entrc sí qiic
Figs. 9-1 1. 9. C;ividad en forma de toncl cn la ccrcaria: A Lcptotricos internos; V. V;iciiol;i dc I;i célula hasal
(Ch): 45.000X. 10. Corte transversal de la célula flamígcr;~del csporocisto dc P. nincirlntiis: A Lcptotricos cxtcrnos; +Unión dcnsa a nivcl basal; 12.000X. 11. Detalle dc una porción del "wcir app;ir;ttiis" dc In célula fl;imigcre
dcl csporocisto con altcrnanci~ide v;irill;is intcrnas y cxtcrn;is; 42.000X.
9. Bnrrrl-likr cnizity i t ~the crrccrrin: A Inner 1eptotr;chr.s; V. vnciiolr of thr hnscrl crll (Ch); 4.5.000.10. Cross
srction of thr flntnr crll of thr sporocvsr of P. maculatus: A Oiitrr Irptorric/~rs.+ Dcnsc cont;ict at hasal Icvcl;
12.000X. 11. Dctailcd vicw of a portion of thc "wcir ;ippar;itus" of thc fl;imc cell of thc sporocyst with ;iltcrn;iting
inncr and outcr rihs; 42.000X.
constituye el nefrostoma (fig. 6, flecha). HoWELLS (1969) describe en Moniezia expansa
nefrostomas tanto en corte longitudinal como
en corte transversal (fig. 4); sin embargo,
transversalmente, no se han detectado nefrostomas en Proctoeces maculatus.
Aspectos funcionales
Los autores de los años 60 (SENFT
et al. 1961;
PANTELOURIS
& THREADGOLD,
1963), consideran a la célula flamígera como una bomba
impelente, que, con el movimiento de los cilios, crea un flujo de fluidos corporales que
atraviesan el "weir apparatus" y se canalizan
por los conductos colectores. WILSON
(1969)
acepta que el flujo se efectua a través de las
uniones entre las varillas del "weir apparatus", uniones que este autor considera de tipo
desmosómico, mientras que HOWELLS
(1969)
dice que estos flujos tienen lugar a través de
los nefrostomas.
Estos dos autores también dan una interpretación funcional a la existencia de leptotricos internos y externos. En efecto, los internos, que son prolongaciones digitiformes
subperpendiculares al "weir apparatus" y que
parten de las varillas internas del mismo, son
rígidos, y por tanto mantienen rígida la cavidad en forma de tonel d,onde reside la zona
basal del haz de cilios, lo cual permite que
éste disponga de un espacio lateral para moverse. Los leptotricos externos, descritos por
WILSON(1969) en su modelo y que parten
subperpendicularmente de las varillas externa del "weir apparatus", pueden servir de anclaje de la célula flamígera con las células adyacentes, aunque no se observan estructuras
de contacto ostensibles. Otra función más
plausible es, que, debido a la rigidez de estos
procesos, mantienen una cavidad rígida alrededor de la célula flamígera donde se acumulan los líquidos a filtrar.
En las larvas estudiadas se observan leptotricos, internos en la cercaria (fig. 9) y externos en el esporocisto (fig. 10); en este último
caso hay que destacar que la célula flamígera
está ubicada en una ampia cavidad existente
en el parénquima de esta larva. En los cortes
longitudinales de la célula flamígera de la cercaria se patentiza la forma de tonel de la cavidad donde se situa la zona basal del haz de cilios, cavidad que, como se ha apuntado anteriormente, es rígida debido a la existencia de
leptotricos internos; ello permite un movimiento ondulatorio transversal del haz de cilios en su zona basal. Apicalmente este haz de
cilios está fuertemente abrazado por la célula
distal, no habiendo espacio lateral alguno y
encajando perfectamente los límites ciliares
con la superficie interna de dicha célula (fig.
8); por tanto, el movimiento ondulatorio
transversal basal del haz de cilios se traduce
apicalmente en un movimiento ondulatorio
longitudinal, y así el haz de cilios actúa como
un verdadero émbolo de una bomba impelente, idea que coincide con la de los autores de
los años 60. Este razonamiento es compatible
con el hecho de que todos los cilios del haz actúen sincrónicamente.
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