Ecología alimentaria de la rana toro Lithobates catesbeianus (Shaw

Ecología alimentaria de la rana toro Lithobates
catesbeianus (Shaw, 1802) en el noroeste de
Chihuahua, México
Feeding ecology of the bullfrog Lithobates
catesbeianus (Shaw, 1802) in northwestern Chihuahua,
México
Sandra Ramos Guerra y Ana Gatica Colima
Resumen
La rana toro Lithobates catesbeianus es considerada una de las 100 especies
exóticas invasoras más importantes a nivel mundial. No se conocen aspectos de su ecología alimentaria, particularmente en el noroeste de Chihuahua,
por ello se realizó el estudio en Ojo Caliente y Rancho San Pedro, Janos. Entre
julio y octubre de 2009, se capturaron 96 individuos en colectas nocturnas
(288 hrs/ hombre). El 76% (n=73) de los individuos presentaron partículas
alimentarias para los cuales se calcularon los valores porcentuales. Los valores
mayores calculados fueron para coleópteros: 18.89% N, 32.74% FO y 26.06%
V, seguido por Orthoptera (13.89% N, 24.22% FO y un 12.72% V), además
se encontraron vertebrados como presas (Bufo debilis y Thamnophis sp.), los
cuales se encuentran en alguna categoría de riesgo de acuerdo con la NOM059-Semarnat-2010, destacando el impacto de la rana toro sobre las especies nativas. Se calculó la amplitud de nicho trófico, el cual arrojó un valor de
0.26 para el total de los ejemplares, para machos un valor del 0.26, las hembras 0.47 y juveniles 0.42, con ello, podemos concluir que los machos tienden
a ser generalistas, mientras las hembras y los juveniles son especialistas en el
área de estudio. Estos resultados son de utilidad para justificar la creación e
implementación de un programa de erradicación de la rana toro en los sistemas acuáticos.
411
Palabra clave: rana toro, Lithobates catesbeianus, dieta, Chihuahua, Janos.
Abstract
The bullfrog Lithobates catesbeianus is one of the top 100 most invasive exotic
species of the world. The feeding ecology is unknown, particularly in northwestern Chihuahua, so we conducted a study in Ojo Caliente and Rancho San Pedro,
Janos. Between July and October of 2009, during night hours we captured 96
individuals (288 h/man). Seventy six percent of the individuals presented food
particles for which we calculated the percentage values. In order of importance we
found Coleoptera 18.89 % N, 32.74% FO and 26.06% V, followed by Orthoptera
(13.89% N, 24.22% FO and 12.72% V). In addition we found vertebrates as
prey(Bufo debilis and Thamnophis sp.), which are at a risk category according with
Mexican laws, and acknowledge the impact of bullfrogs on native species. We calculated trophic niche breadth and obtained a value of 0.26 for all the bullfrogs:
males showed a value of 0.26, females 0.47 and juvenile 0.42. We conclude that
males tend to be more generalist than females and juveniles, which may be more
specialists in the area of study. These results might be useful to argue for the
eradication of these amphibians in freshwater systems.
Keywords: Bullfrog, Lithobates catesbeianus, diet, Chihuahua, Janos.
,,
Introducción
De acuerdo con Álvarez-Romero et al. (2008) existen 61 especies de mamíferos, 29 aves, 11 reptiles y cinco anfibios exóticos en México. Estos pueden
generar un impacto negativo severo sobre las especies nativas y los ecosistemas naturales, lo que puede resultar en pérdidas para la diversidad biológica.
Los anfibios exóticos en México incluyen la rana africana (Xenopus laevis), la
rana ladrona de invernadero (Eleutherodactylus planirostris), la rana leopardo (Lithobates berlandieri), la rana leopardo del Pacífico (Lithobates forreri)
412
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
y la rana toro (Lithobates catesbeianus). De éstos, la rana toro ha logrado
colonizar los sistemas acuáticos de algunos estados de la república mexicana.
Los primeros registros de la especie para México datan de 1853 (San DiegoCadereyta, Nuevo León), 1898 (Altamira, Tamaulipas), 1948 (Nuevo León)
y 1969 (Sinaloa) (Casas-Andreu et al. 2001). Otro de los estados del norte
donde se ha registrado la rana toro es el estado de Chihuahua (Casas-Andreu
et al. 2001, Lemos-Espinal y Smith 2007).
La rana toro es la especie más grande de Norteamérica y es nativa de la
parte oriental de Canadá y los Estados Unidos de América (Stebbins 2003,
Frost 2009); es una especie voraz, un depredador oportunista y competidor
allá donde ha invadido o ha sido introducida (Casper y Hendricks 2005). Los
individuos jóvenes y subadultos pueden alimentarse de invertebrados, pero los
adultos se alimentan de distintos ítems, que incluyen diversos tipos de invertebrados, anfibios, peces, pequeños roedores, reptiles y aves (Corse y Metter
1980, Albertini y Lanza 1987, Beringer y Johnson 1995). También se ha documentado la ocurrencia de canibalismo en esta especie (Bury y Whelan 1984,
Stuart y Painter 1993). La rana toro ha sido responsable de la declinación de
anfibios nativos de Estados Unidos de América por depredación y/o competencia (Moyle 1973, Cohen 1975, Kiesecker y Blaustein 1997, Pearl et al. 2004).
En México no se conocen aspectos de ecología poblacional de la rana toro
(Avila-Villegas et al. 2007), ni de su impacto sobre el ambiente (Casas-Andreu
et al. 2001) o sobre las especies nativas. Por ello, el objetivo de este estudio
es contribuir al conocimiento de la dieta de la rana toro en dos localidades del
municipio de Janos, Chihuahua. Se espera identificar si existe presión sobre la
fauna nativa por esta rana. Esta información será útil para conocer el impacto
de la rana toro sobre las especies presa y eventualmente proponer programas
de control y erradicación de ser necesarios.
Materiales y métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en dos localidades en el municipio de Janos, Chihuahua,
México (Figura 1), el primero es un estanque en el Rancho San Pedro, ubicado entre las coordenadas 30°51´59.48”N y 108°12´16.82”O (Extremo Noroeste) y
30°51´57.86”N y 108°12´13.82”O (Extremo Sureste) con una altitud de 1,364
Ecología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
413
Figura 1. Ubicación del Área de Estudio: Rancho San Pedro y Ojo Caliente, Janos,
Chihuahua.
msnm; el área del cuerpo de agua es de 3 000 m2. La segunda localidad (Ojo
Caliente en adelante) es un represo y canal cercano al Ojo Caliente, el cual se encuentra dentro de las siguientes coordenadas 31°00´10.74”N y 108°18´04.15”O
(Extremo Noroeste) y 30°59´57.57”N y 108°17´57.7”O (Extremo Sureste) con
una altitud de 1 354 msnm; el área del cuerpo de agua es de 7 805 m2. Las localidades se ubican en la Región Hidrológica R34 Cuencas Cerradas del Norte (Casas
Grandes) y dentro de la cuenca río Casas Grandes (INEGI 2003).
El clima de la zona de estudio es seco, con base a su temperatura y su régimen de lluvia se clasifica clima del tipo seco templado con lluvias en verano
(BSOkw(x´), cuyo porcentaje de lluvia invernal es mayor de 10.2 mm. La temperatura media anual en Janos es de 15 ˚C, la del mes más cálido (Julio) 24.4
˚C y del mes más frio 7.6 ˚C, por lo que su oscilación media es de 16.8 ˚C. Con
una precipitación total anual que fluctúa entre los 300 y 500 mm. El climograma que se presenta en la Figura 2 se realizó con base a los datos de la estación
meteorológica Santa Anita 08-204, ubicada en Janos (INEGI 2003).
414
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
Figura 2. Climograma de la estación Santa Anita a la cual pertenece el área de Janos
(INEGI 2003).
Trabajo de campo Se realizaron seis muestreos en ambas localidades, Ojo Caliente y Rancho San
Pedro en el municipio de Janos, Chihuahua, durante un lapso de tiempo de dos
noches por salida, entre julio y octubre de 2009. Se llevaron a cabo caminatas
nocturnas entre las 20:00 h y 2:00 h, como lo indica Toshiaki (2004), con un
grupo de cuatro personas por los alrededores y dentro de los cuerpos de agua.
Se invirtió un total de 288 horas/hombre en la recolección de ejemplares. La
captura de los ejemplares se realizó de acuerdo a Gaviño et al. (2001) con
ciertas modificaciones, utilizando una red de pesca, dos de golpeo y con apoyo
de dos lámparas de propano para ubicar los ejemplares. La rana toro fue fácil
de identificar por su gran talla, así como por el pliegue glandular corto que
rodea el dorso del tímpano (Degenhardt et al. 1996), véase Figura 3; para distinguir machos de hembras se siguieron los criterios que utilizaron Daza-Vaca
y Castro-Herrera (1999): el tamaño de la membrana timpánica es mayor que
el diámetro del ojo y la región gular es amarilla en los machos y en hembras es
blanca y jaspeada de tonos obscuros. Los juveniles se identificaron por las medidas morfométricas. Solo L. catesbeianus está documentada en el municipio
de Janos, Chihuahua (Lemos-Espinal y Smith 2007).
Ecología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
415
Se capturaron un total de 96 ejemplares adultos y juveniles (Tabla 1). El
48.95% fueron extraídos del represo y del canal de Ojo Caliente, el 51% del
estanque de Rancho San Pedro. En Ojo Caliente los adultos representan el
44.68%, en el Rancho San Pedro el 75%.
Figura 3. Ejemplar adulto de rana toro Lithobates catesbeianus.
Tabla 1. Relación de ejemplares recolectados en las dos localidades en Janos,
Chihuahua.
Localidades
Ejemplares
Ojo Caliente (OC)
Rancho San Pedro
Total
(RSP)
Juveniles
26
12
38
Machos
18
26
44
3
11
14
47
49
96
Hembras
Total
416
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
Los ejemplares fueron trasladados en sacos de ixtle húmedos dentro de cubetas plásticas de 20 litros al Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal,
de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, donde se realizó eutanasia éticamente, además de evitar la descomposición de la(s) presa(s).
También se recolectaron artrópodos (insectos y arácnidos) y otros anfibios (renacuajos, adultos), así como renacuajos de rana toro de cada una de
las localidades de muestreo, los cuales fueron preservados en formol al 10%,
para su utilización como material de referencia, como lo recomienda Balfour y
Morey (1999).
Trabajo de laboratorio
De cada ejemplar vivo se tomaron los datos de Longitud Hocico Cloaca (LHC),
Diámetro del Tímpano (DT) y peso de acuerdo con Toshiaki (2004), para
caracterizar a la población. El animal se introdujo en una bolsa transparente
de plástico de 30 x 18 cm. Se obtuvo el peso in vivo del ejemplar con una balanza marca Ohaus Spring Scale de 2 000 g. Posteriormente, el espécimen se
colocó en una charola de disección en donde se inició la eutanasia por medio
de la técnica de pithing (http://www.biopac.com/curriculum/pdf/a01.pdf).
A continuación se procedió con la disección ventral, se localizó el estómago,
intestino grueso e intestino delgado, se cortó y separó del resto del animal.
Se pesó el estómago de cada uno de los ejemplares en una balanza analítica Denver Instrumental Company TR-64 max 61g, d = 0.1mg. Una vez pesados fueron conservados en frascos de cristal en formol al 10% a temperatura
ambiente para su posterior análisis (Toshiaki 2004).
Para la caracterización de la dieta de la rana toro se colocó el estómago en
una caja de Petri y se observaron bajo un microscopio estereoscopio Iroscope
Modelo NZ-141 No. 991665, utilizando pinzas y agujas de disección se realizó
la separación y clasificación de cada item o partículas alimentarias de acuerdo
a su categoría, como lo menciona Schoener (1989). La categoría que se considero fue a nivel de Orden (=UTO, Unidad Taxonómica Operativa). La identificación de los insectos recolectados se realizó con la ayuda de claves taxonómicas
entomológicas (Borror y White 1970, Bland y Jaques 1978). Se tomaron datos
con los valores porcentuales como lo son frecuencia de ocurrencia, numérica y
volumétrica. El método de análisis de contenido estomacal que se utilizó fue el
sugerido por Hyslop (1980):
Ecología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
417
1 El método numérico registró el número de individuos en cada categoría
alimentaria para todos los estómagos y el total es expresado como una
proporción porcentual (%N), del total de individuos en todas las categorías alimenticias.
2 La frecuencia (%FO), expresado en porcentaje, del taxón presa j, se calculó
como el porcentaje de los estómagos analizados que contienen el taxón
presa j registró el número de estómagos que contenían uno o más individuos de la categoría alimenticia, se expresó como el porcentaje de todos
los estómagos, o todos aquellos que contengan alimento.
3 El porcentaje del volumen (%V) del taxón presa j, se calculó basándose en
el volumen total identificable del taxón presa j, como el porcentaje del volumen total identificable de todos los contenidos estomacales analizados.
Para el peso de cada ítem o partícula, se tomaron las medidas de longitud y
amplitud máxima (mm) con papel milimétrico, estas medidas se reemplazaron en la fórmula volumétrica del esferoide:
4/3π (longitud/2) (ancho/2)2
que permite calcular el volumen aproximado de la presa (Dunhan 1983,
Toshiaki 2004).
Amplitud de nicho
Se utilizó el programa Ecological Methodology, segunda edición, para la amplitud de nicho trófico empleando el índice estandarizado de Levins (Krebs 1998,
citado por Encina et al. 1999).
B = 1/∑pi2
i = 1……n
Dónde:
pi es la fracción de la presa i en la dieta
n el número total de elementos de la dieta
Los valores referidos por Levins (1968) dan sentido de la amplitud del nicho
calculada con base en la uniformidad de la distribución de los tipos de recurso
418
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
de los individuos en rangos de 0 a 1, entre más se acerca al 0 tienen tendencias
generalistas y entre más distante son mas especialistas en la selección de su
alimento.
La estadística descriptiva (media y error estándar) se aplicó a las variables
LHC, DT y peso, utilizando el paquete estadístico MINITAB 14, para generar una
caracterización de la población de anuros.
Resultados y discusión
El éxito de captura de los ejemplares (n=96) radicó en el muestreo realizado durante la estación húmeda y posthúmeda de 2009 (julio a octubre), que
ofreció abundante alimento para los ejemplares de la rana toro. Santos et al.
(2008) mencionan que la mayor actividad de los anfibios se registra entre junio y septiembre, en el complejo Janos-Casas Grandes, sin embargo, mencionan que Lithobates catesbeianus se encuentra en hábitat de pastizal y con una
abundancia rara. En el presente trabajo se registraron numerosos individuos
(hasta 50) por noche en las localidades de estudio. Si bien son localidades diferentes, cabe explorar el nivel de invasión y adaptación de la rana toro en los
cuerpos de agua de la región.
Morfometría y peso
Del total de especímenes 58 (60.41%) fueron adultos y presentaron un promedio de 124.2 ± 31.24 mm de LHC y de peso de 188.2 ± 118.8 g, el resto
fueron juveniles (56.26 ± 22.46 mm; 27.9 ± 20.29 g; n=38). Estas medidas
fueron menores a las reportadas por Hothem et al. (2009) en una población
de California en la cual los adultos tuvieron una LHC promedio de 135 mm y
los individuos jóvenes de 95 mm, pero mayor a los especímenes adultos tomados de la Colección Herpetológica de la Universidad de Arizona, los cuales
presentan una LHC promedio de 114 mm (Goldberg et al. 1998), así como de
los organismos de una población asiática de la Isla de Dashian, en la que los
adultos presentaron un tamaño promedio de 115.16 mm, pero los juveniles
poseen mayor tamaño que los registrados en las localidades de Janos (70.98
mm) (Wu et al. 2005).
Las hembras presentaron los mayores valores de LHC (137 ± 29.81 mm) y
peso (258 ± 147 g), mientras que los machos el mayor valor de DT (13.96 ±
Ecología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
419
5.5 mm) véase Tabla 2, concordando con lo encontrado por Howard (1981) en
estudio realizado en Michigan. Este autor reportó que las hembras adultas presentan tallas mayores en relación a los machos, asumiendo que esta diferencia
de tallas implica una diferencia de estrategia sexual en la etapa de crecimiento,
sin embargo Clarkson y de Vos (1986) argumentan que debido al traslape en
las tallas corporales de los adultos es difícil establecer clases de edades.
El conocimiento de la talla de las ranas toro tiene implicaciones ambientales, ya que podría haber un mayor impacto de depredación de animales más
grandes sobre un mayor número de presas, así como la ingesta de otra gama de
presas de diferente tallas lo suficientemente vulnerables para ser depredadas.
Dieta de la rana toro Lithobates catesbeianus
El 76.04 % de los estómagos (n=73) contuvieron al menos un componente alimentario (26 de Ojo Caliente y 47 de Rancho San Pedro) y el 23.95 % (n=23) se
encontraban vacíos, por lo que no fueron considerados en los análisis (Tabla 3).
La dieta de juveniles (9 de Ojo Caliente y 12 de Rancho San Pedro) estuvo
constituida por 13 ítems alimentarios de los cuales ocho fueron artrópodos,
los coleópteros representaron el 35.29%, seguidos de los odonatos y hemípteros con 11.26% cada uno. Para la dieta de machos se analizaron 39 estómagos
(14 de Ojo Caliente y 25 de Rancho San Pedro) y ésta estuvo constituida por
Tabla 2. Medidas descriptivas de los datos morfométricos en mm (LHC y DT) y de
peso (g) de los ejemplares de rana toro en Janos.
Ejemplares
n
LHC/mm
Promedio
DT
σ
Promedio
Peso/g
9 pt
Promedio
9 pt
Juveniles
38
56.26
22.46
4.34
2.10
27.29
20.29
Adultos
58
124.20
31.24
13.85
5.08
188.20
111.80
Machos
44
119.90
30.77
13.96
5.50
132.90
104.00
Hembras
14
137.60
29.81
13.50
3.59
258.40
147.10
Todos
96
97.28
43.54
10.08
6.25
124.50
117.90
σ=Desviación estándar.
LHC=Longitud Hocico Cloaca.
DT=Diámetro del Tímpano.
420
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
Tabla 3. Organismos colectados con ítems alimentarios en cada localidad. El numerador indica el número de ejemplares con ítems, el denominador el número de
ejemplares.
Localidades
Ejemplares
Ojo Caliente (OC)
Colectados
Juveniles
Machos
9/26
% CPA
Colectados
% CPA
34.61
12/12
100.00
21/38=55.26
14/18
77.77
25/26
96.15
39/44=88.63
3/3
100.00
10/11
90.90
13/14=92.85
26/47
55.31
47/49
95.91
73/96=76.04
Hembras
Total
Rancho San Pedro (RSP)
% CPA= con partículas alimenticias.
19 ítems alimenticios de los cuales los coleópteros representan el 32.26% de
la frecuencia, seguidos de los ortópteros con un 25% y hemípteros con 8.87%,
los lepidópteros y los reptiles estuvieron ausentes en la dieta de los machos.
En el caso de las hembras se analizaron 13 estómagos (tres de Ojo Caliente
y 10 de Rancho San Pedro) y la dieta estuvo constituida por nueve ítems alimentarios de los cuales los ortópteros representan el 42% de la frecuencia,
después los coleópteros con 32% y hemípteros con 12%.
Del contenido estomacal se lograron identificar 21 ítems alimentarios en la
dieta de la rana toro Lithobates catesbeianus, de los cuales se reconocen 16
a nivel de Orden, uno no determinado y el resto entre material vegetal, MONI
y material mineral (lodo y rocas). Por su parte, Wang et al. (2008) identificaron 44 ítems alimentarias de origen animal (9 clases, 17 órdenes y 18 familias), uno de origen mineral (minerales) y uno de origen vegetal (plantas) en
un estudio sobre la composición de la dieta de Lithobathes catesbeianus en el
Archipiélago de Zhoushan, China. Mendoza et al. (2008) mencionan que muchas especies de anuros en su fase adulta se alimentan principalmente de insectos, en algunos casos consumen otros anuros, aves y pequeños mamíferos
además del consumo de materia vegetal. Sin embargo, se cree que el consumo
de plantas es accidental durante la captura de presas y no es un complemento
de la dieta. Martínez-Coronel y Pérez-Gutiérrez (2011) indican que además de
insectos y vertebrados, los anuros, son importantes depredadores de crustáceos y moluscos.
En el 18.89% de los estómagos analizados (n=34) se encontraron coleópteros con una frecuencia de ocurrencia de 73 individuos (32.74%), lo que coEcología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
421
rresponde a un 26.06% del volumen en la dieta. Los ortópteros también son
un ítem importante, pues fueron encontrados en el 13.89% de los estómagos
(n= 25), con una frecuencia de ocurrencia total de 54 individuos, lo que corresponde a un 24.22% y un 12.72% del volumen total de la dieta de la rana toro.
El siguiente ítem alimentario en orden de importancia fueron los hemípteros,
encontrados en 13 estómagos (7.22%), con una frecuencia de ocurrencia de
22 organismos (9.87%) correspondiente a un 9.37% del volumen total consumido. Estos tres ítems alimenticios sumaron el 40% de la dieta de la rana toro.
El resto de la dieta estubo constituida por otros artrópodos como dípteros,
arañas, lepidópteros, moluscos, entre otros (Tabla 3).
Se ha reportado que los insectos de taxones como Noctuidae (Lepidoptera),
Odonata, Opilionida, Megaloptera y dípteros son parte fundamental en la dieta de la rana toro (Mendoza et al. 2008). Sin embargo, en el área de estudio
los lepidópteros estuvieron representados solamente en el 1.11% de los estómagos analizados, los odonatos el 2.22%, los dípteros el 1.11% mientras
que los opiliones y megalopteros no fueron registrados en los organismos de
los sitios muestreados. En ese mismo estudio se encontró además un porcentaje de materia vegetal cercano a un 45%, mucho mayor que en el presente estudio (13.89%). En otro estudio reportado por Hothem et al. (2009) en
Colorado E.U. la dieta de la rana toro se compuso principalmente de cangrejo
de río (Procambarus clarkii), arañas lobo (Lycosidae) y tijerillas (Labiduridae),
ninguno de los cuales fue registrado en nuestro estudio.
En el presente estudio, la mayoría de las presas fueron invertebrados y en
mucho menor proporción algunos vertebrados como el sapo verde Anaxyrus
debilis (Figura 4) de la familia Bufonidae, y la culebra Thamnophis sp., (Figura
5) de la familia Colubridae (Squamata). De la localidad Rancho San Pedro, un
estómago de la rana toro contenía restos de una pluma (Passeriforme), aunque su presencia podría ser accidental, como se ha establecido en otros estudios que mencionan que las aves pueden ser parte de la dieta de la rana
toro (Hensley 1962, Daza-Vaca y Castro-Herrera 1999, Mendoza et al. 2008,
Hothem et al. 2009).
Cuatro de los estómagos de la rana toro (3.05%) provenientes del Rancho
San Pedro contenían restos de un anfibio de la especie Anaxyrus debilis. Algunos
autores comentan que la palatabilidad generada por las secreciones glandulares de los verdaderos sapos, no es apetecible para la rana toro (Brown 1974,
Tucker y Sullivan 1975), sin embargo, existe un reporte por Stuart (1995)
422
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
Tabla 4. Partículas alimentarias en 73 estómagos analizados.
Taxón presa
N
%N
F
%FO
V
%V
Artropoda/Insecta
Homoptera
2
1.11
3
1.35
120.95
0.07
Orthoptera
25
13.89
54
24.22
20 842.42
12.72
Lepidoptera
Coleoptera
Hymenoptera
Hemiptera
2
1.11
6
2.69
1131.50
0.69
34
18.89
73
32.74
42 706.38
26.06
6
3.33
10
4.48
792.21
0.48
13
7.22
22
9.87
15 357.70
9.37
Odonata
4
2.22
8
3.59
3 770.97
2.30
Diptera
2
1.11
7
3.14
119.38
0.07
Blattodea
(Ooteca)
4
2.22
6
2.69
237.71
0.15
IMND
5
2.78
0
0.00
1 872.92
1.14
Artropoda ND1
2
1.11
6
2.69
385.37
0.24
Araneae
6
3.33
7
3.14
302.12
0.18
Chilopoda
1
0.56
1
0.45
226.20
0.14
6.73
470.19
0.29
Arachnida
Molusca
Gastropoda
7
3.89
15
Chordata
Amphibia (anura)
4
2.22
4
1.79
1006.02
0.61
Reptilia
(squamata)
1
0.56
1
0.45
3650.95
2.23
Aves
(Passeriformes)
1
0.56
—
—
70.69
0.04
MVEG2
25
13.89
—
—
18173.09
11.09
MONI3
29
16.11
—
—
10791.99
6.59
Material mineral
Lodo
6
3.33
—
—
41768.10
25.49
Piedra
1
0.56
—
—
65.45
0.04
No identificado.
Material vegetal.
3
Material orgánico no identificado.
1
2
Ecología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
423
Figura 4. Sapo verde Anaxyrus debilis.
Figura 5. Culebra Thamnophis sp.
424
Distribución de especies invasoras: casos de estudio
de Anaxyrus debilis (LHC 42 mm) como presa de la rana toro en el Condado
Luna, Nuevo México, en este caso, la presa es más grande que la encontrada en el ejemplar de estudio. Anaxyrus debilis se encuentra de la NOM-059Semarnat-2010 (D.O.F. 2010) en la categoría de riesgo de sujeta a protección
especial (Pr).
Otro vertebrado que fue registrado en uno de los estómagos (de la localidad Ojo Caliente), fue una serpiente del género Thamnophis que representó el
2.04%. Hensley (1962) argumenta que pocas especies de serpientes son presa de la rana toro y reporta la presencia de un ejemplar de la especie Micrurus
fulvius en un estómago de Lithobates catesbeianus. Además, menciona en
otros estudios la ingesta de otras especies de serpientes como Lampropeltis
doliata y Natrix rigida. Simultaneamente, se ha reportado que la rana toro
ha depredado a culebras del género Thamnophis en California (Crayon 1998).
Ángel (2004) realizó un estudio herpetofaunístico del río La Palotada y Ojo
Caliente, Janos, reportando un total de 17 especies, incluyendo a Thamnophis
sirtalis (Pr) y T. marcianus (A). Posiblemente la especie consumida sea una de
estas, lo cual es importante de destacar, ya que la rana toro es un depredador
voraz que podría impactar de manera negativa las poblaciones de especies nativas y ecosistemas naturales en México, como lo comentan Álvarez-Romero
et al. (2008).
Con respecto a la amplitud de nicho trófico, el valor de Levins fue 0.268
para el total de individuos colectados; para los machos de 0.26, esto significa
que tienden a ser generalistas en su consumo. Las hembras con un valor de
0.473 y los juveniles con 0.427 tienden a ser menos generalistas.
Consideraciones finales
La dieta de la rana toro está constituida principalmente por artrópodos en las
dos localidades de estudio y se detectó que esta especie ejerce presión sobre la fauna nativa. Por ello, es necesario realizar estudios adicionales sobre
esta especie invasora, tal como un diagnóstico del impacto potencial sobre
las especies nativas. También es necesario evaluar los potenciales patógenos
como tremátodos en pulmones y más grave aún, evaluar la presencia del hongo quitridiomicótico sobre esta especie invasora que potencialmente pondría
en riesgo a las especies de anuros nativos de sistemas acuáticos de México.
Algunas personas (locales) justifican la presencia de la rana toro en los cuerpos
Ecología alimentaria de la rana toro lithobates catesbeianus
425
de agua del estado de Chihuahua debido a que es una especie para consumo
humano. Sin embargo, cabe mencionar que se ha aislado Salmonella y otras
enterobacterias de las ancas de la rana toro (Baylón 2011), una razón más
para considerar la implementación de programas de erradicación de esta especie de los ambientes acuáticos mexicanos.
Agradecimientos
Las autoras agradecen a los propietarios de los predios por permitirnos compartir los recursos naturales; a Manuel Arellano C., Juan José Fraire, Álvaro
Torres por su apoyo en campo, así como a Nora Reyes por la elaboración del
mapa. A la UACJ por permitirnos el uso de su infraestructura. Gracias a los revisores del manuscrito por sus observaciones, comentarios y sugerencias.
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