RELACIÓN ENTRE NUTRICIÓN Y EL SISTEMA INMUNE DE DOUG KORVER

RELACIÓN ENTRE NUTRICIÓN Y EL SISTEMA INMUNE DE
LAS AVES DE CORRAL
DOUG KORVER
BSA, MS, PhD
Department of Agricultural, Food and Nutritional Sciences
4-10 Agriculture/Forestry Centre
University of Alberta, Edmonton, AB T6G 2P5. Canada
[email protected]
Traducción
Néstor Mondragón.
MV., MSc.
Universidad Nacional de Colombia
I. Introducción:
Los nutrientes juegan un papel importante en la protección del hospedero frente a
patógenos invasores. Las deficiencias y excesos de nutrientes pueden afectar la
función inmune, por lo general de una manera negativa. Sin embargo, ciertos
nutrientes son capaces de modular la función del sistema inmune de una manera
selectiva a través de una variedad de mecanismos. En este documento se analizará
el efecto de la respuesta del sistema inmune respecto al estado nutricional y a las
necesidades de los animales y se revisarán algunos ejemplos del impacto que tienen
nutrientes específicos sobre la función inmune.
II. Sistema Inmune de los Pollos:
A pesar de los grandes avances que se han producido en los últimos años en área
de nutrición de aves de corral, el campo se mantiene rezagado al compararlo con la
inmunología en mamíferos. La disponibilidad de reactivos, kits de pruebas y modelos
en
mamíferos tales como los ratones ha permitido avances rápidos en el
conocimiento de la inmunidad. Aunque los pollos no pueden ser considerados como
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"ratones con plumas", los principios, si no los mecanismos exactos se pueden
deducir de la inmunología de mamíferos. Los recientes avances tecnológicos y el
aumento de la disponibilidad de reactivos aviares y la secuenciación del genoma del
pollo han permitido recuperar algo de terreno a la inmunología aviar. Sin embargo,
se puede aprender bastante acerca de los resultados, si no exactamente de los
procesos de inmunidad aviar al revisar la literatura de mamíferos.
La respuesta inmune se puede dividir en dos componentes básicos (Korver, 2012).
Hay mecanismos de defensa no específicos, que protegen al hospedero mediante la
exclusión de agentes patógenos o mediante la creación de condiciones dentro del
hospedero que promueven un entorno inhóspito para una amplia gama de
patógenos. Las barreras para evitar la entrada y la supervivencia de patógenos
incluyen la piel, la mucosa del tracto gastrointestinal y moléculas tales como
aglutininas, precipitinas, proteínas de fase aguda, lisozima, etc. Estos mecanismos
actúan de forma no específica ya que no están dirigidos contra patógenos
específicos de tal manera que una gran variedad de patógenos pueden inducir
respuestas similares. Una vez que el patógeno ha entrado al hospedero, la
respuesta inicial es de tipo inflamatorio. Debido a que esta respuesta no es
específica, los efectos a menudo son sistémicos afectando todo el cuerpo. La fiebre,
caquexia y anorexia son ejemplos de subproductos de la respuesta inflamatoria que
tienen efectos sistémicos. La respuesta inmune innata es la primera línea de
defensa para el ave (Erf, 2004) y durante la primera semana de vida del pollito, este
tipo de respuesta es particularmente importante debido a que la inmunidad
adaptativa (el otro tipo de inmunidad) aún es funcionalmente inmadura (Crhanova et
al, 2011;.. Bar-Shira et al, 2003).
Entre las células implicadas en la respuesta no específica están las células asesinas
naturales (Natural Killer, NK) y células pro-inflamatorias tales como macrófagos,
monocitos y heterófilos (Andreasen et al., 1993). La respuesta inflamatoria resulta en
una serie de respuestas
inmunológicas, de comportamiento, vasculares y
metabólicas (Kogut, 2000;. Gray et al, 2013). La suma de estas respuestas resulta
en una tasa de crecimiento más lenta, pérdida de músculo esquelético, disminución
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del apetito, morbilidad y posiblemente mortalidad. La mortalidad es a menudo debida
a los efectos de los mediadores de la inflamación producidos por el hospedero, más
que por el patógeno mismo. Esto se evidenció al usar lipopolisacáridos bacterianos
(LPS) para inducir una respuesta inflamatoria. En dicho modelo, los componentes de
la pared celular bacteriana imitan los efectos de la infección bacteriana, a pesar que
el LPS es estéril. El hospedero reconoce el LPS como extraño (Kumar et al., 2013) y
monta una respuesta inflamatoria, a pesar que no si no respondiera no tendría
efecto perjudicial en el hospedero. La respuesta inflamatoria puede resultar en una
disminución drástica en la productividad de los animales y al parecer los antibióticos
reducen al mínimo la necesidad de la respuesta inflamatoria hacia las bacterias
(Roura et al, 1992.). Posterior a la respuesta inflamatoria, los animales pueden
mostrar crecimiento compensatorio, tiempo durante el cual se pueden incrementar
las necesidades nutricionales del animal.
El segundo aspecto de la respuesta inmune es la respuesta específica, en la cual
moléculas complejas como las inmunoglobulinas se producen para responder a un
antígeno muy específico. Entre las defensas específicas empleadas por el
hospedero están la respuesta humoral (inmunoglobulinas producidas por los
linfocitos B; Scott, 2004) y la respuesta celular (mediada por células T; Erf, 2004).
Esta respuesta es mucho más centrada, por lo tanto, en términos de nutrición, la
acción del sistema inmunológico no tiende a mostrar un efecto directo significativo
sobre el hospedero. De acuerdo a lo discutido previamente, las necesidades
nutricionales de las células implicadas en las respuestas específicas son mínimas en
comparación con las alteraciones en el metabolismo y la demanda asociada a una
respuesta de tipo inflamatorio. Gran parte de la investigación en el área de la
interacción entre inmunidad y nutrición está dirigida a modular las respuestas
inmunes de tal manera que la respuesta específica sea la predominante en vez de la
respuesta de tipo inflamatorio.
III. Interacciones entre Nutrición e Inmunidad:
La nutrición y la inmunidad pueden influir
una sobre otra. Estas interacciones
pueden ser directas o indirectas, en las que un nutriente en particular puede tener un
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efecto directo sobre la función de un tipo de célula, o sobre la respuesta a un
estímulo. Un ejemplo de un efecto indirecto es la selección de las aves para
aumentar la tasa de crecimiento, lo cual repercute en un cambio de las necesidades
nutricionales para la óptima función inmune o el cambio de la partición de nutrientes
entre los procesos de crecimiento y otras funciones metabólicas tales como la
inmunidad.
IV. Impacto Indirecto de la Nutrición sobre la Respuesta Inmune:
La selección genética de los pollos ha provocado un drástico aumento en la tasa de
crecimiento y rendimiento de carne de pechuga (Schmidt et al., 2009). El aumento
de la proporción de ingesta de nutrientes destinada al crecimiento y desarrollo
muscular puede a su vez haber llevado a la disminución de los nutrientes disponibles
para otras funciones fisiológicas tales como la inmunidad (Rauw et al., 1998). Parece
que existe una correlación negativa entre la tasa de crecimiento en pollos de
engorde y ciertos aspectos de la inmunidad en las aves de corral (Yang et al, 2000;.
Qureshi y Havenstein, 1994;. Cheema et al, 2003).
Al seleccionar las aves de corral para altas tasas de producción, se puede estar
induciendo estrés metabólico en el animal y hacer que los animales de alta
producción sean más propensos a las enfermedades infecciosas. Para evaluar lo
anterior se realizó un estudio para comparar el efecto de un modelo experimental de
desafío de celulitis en tres líneas de pollo de engorde:
una línea de pollos de
engorde que no había sido seleccionada para el crecimiento desde el año 1957
(aves 1957), una línea no seleccionada desde el año 1977 (aves 1977) y una línea
de pollos de engorde comerciales de 1998 (aves 1998) (Inglis y Korver, datos no
publicados). Debido a que se esperaba que la ingestión voluntaria variara bastante
entre las tres líneas y que el nivel de consumo de alimento puede influir en la función
inmune (Klasing, 1988), se realizó restricción alimenticia de acuerdo al nivel de
consumo de la línea de pollo de engorde de 1957 a la mitad de las aves dentro de
cada tratamiento y a la otra mitad de las aves de cada tratamiento se les permitió
consumir alimento ad libitum. Cuando el peso corporal promedio de las aves dentro
de cada tratamiento alcanzó aproximadamente 1,2 a 1,4 kg, la mitad de las aves
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dentro de cada tratamiento fueron inyectadas con una cepa de Escherichia coli
aislada de casos de campo de celulitis. La otra mitad de las aves de cada
tratamiento fue inyectada con solución salina estéril. Entre las aves alimentadas ad
libitum, las aves 1998 mostraron una reducción aproximada del 10% del peso
corporal en cada una de las 2 semanas posteriores al desafío con E. coli. La tasa de
crecimiento de las aves 1977 alimentadas ad libitum no se vio afectada por el
desafío de E. coli. Las aves 1957 alimentadas ad libitum no mostraron reducción en
la tasa de crecimiento en la primera semana post desafío, sin embargo en la
siguiente semana mostraron una reducción aproximada del 50%. Pasadas las dos
semanas posteriores al desafío, ninguna de las líneas mostró diferencia alguna en la
tasa de crecimiento al compararlas con las aves de cada tratamiento que no fueron
desafiadas (Figura 1).
Figura 1. Cambios en la ganancia semanal de peso para los tratamientos de alimentación
ad libitum en relación a los tratamientos de desafío (inyección de E. coli = E) y placebo
(inyección de solución salina = S). Las inyecciones fueron administradas dos días antes de
la medición del peso corporal para esa semana. Las letras a, b, x, y, hacen referencia a
diferencias significativas entre los tratamientos desafío y placebo dentro de las diferentes
líneas de pollo (P< 0.05).
Al restringir el consumo de alimento de las aves 1957, se presentó una diferencia
marcada en el efecto de la infección por E. coli al compararlas con las aves
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alimentadas ad libitum. Las aves 1957 que fueron “restringidas”” mostraron una
respuesta similar a las aves alimentadas "ad libitum" - una reducción aproximada del
50% en la tasa de crecimiento en la segunda semana después del desafío. Esto no
es sorprendente debido a que el nivel de consumo de alimento fue el mismo entre
los dos grupos. Sin embargo, las aves 1977 mostraron una reducción del 17% en la
tasa de crecimiento debido a la infección por E. coli en la segunda semana de post
infección. Las aves 1998 mostraron sólo una reducción del 3% en la tasa de
crecimiento debido a la infección (Figura 2).
Figura 2. Cambios en la ganancia semanal de peso para los tratamientos de aves con
restricción alimenticia en relación a los tratamientos de desafío (inyección de E. coli = E) y
placebo (inyección de solución salina = S). Las inyecciones fueron administradas dos días
antes de la medición del peso corporal para esa semana. Las letras a, b, hacen referencia a
diferencias significativas entre los tratamientos desafío y placebo dentro de las diferentes
líneas de pollo (P< 0.05).
La interleucina-1 (IL-1) es una citoquina que regula la fiebre, caquexia y muchos
otros aspectos de la respuesta inflamatoria sistémica. En un experimento similar, la
línea de pollos de engorde 1998 mostró células T con una capacidad de respuesta a
la IL-1 significativamente mayor al compararla con las líneas no seleccionadas
(Figura 3).
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Estos resultados sugieren que en el pasado, la selección genética para la tasa de
crecimiento pudo haber aumentado la susceptibilidad a las enfermedades
infecciosas y que gran parte de este efecto estuvo asociado con el aumento en el
consumo de alimento de los pollos de engorde comerciales modernos. Las líneas de
pollos de engorde modernas tuvieron una capacidad de respuesta mucho mayor a la
IL-1, lo que indica que el equilibrio de la inflamación sistémica después de una
exposición a las bacterias ha cambiado con la selección genética para el
rendimiento.
Figura 3. Índice de proliferación de células T para células obtenidas de aves de cada línea
en respuesta a la estimulación con citoquinas producidas por una línea de macrófagos
aviares (HD11) estimulada con Staphylococcus aureus inactivado por calor. Las letras a,b
denotan diferencias significativas (P<0.05).
La buena noticia para la industria avícola es que es posible seleccionar tanto para
aumentar la tasa de crecimiento como para el aumento de los índices de la función
inmune. Los criadores de las casas matrices de las líneas comerciales han
incorporado
los aspectos de salud y viabilidad así como la productividad y la
eficiencia en sus criterios de selección (D. Emmerson, Aviagen Inc., comunicación
personal). Esto ha resultado en el aumento continuo de la productividad y la
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eficiencia, así como la reducción de la incidencia de enfermedades metabólicas e
infecciosas de las aves modernas. Desde 1998 han disminuido sustancialmente las
enfermedades infecciosas como la celulitis, enfermedades metabólicas tales como la
ascitis, defectos esqueléticos y el síndrome de muerte súbita en pollos de engorde
comerciales, incluso cuando la tasa de crecimiento y la eficiencia de los pollos de
engorde modernos sigue en aumento año tras año.
V. Modulación nutricional directa de la función inmune
Numerosos estudios a lo largo de los años han evaluado la influencia de varios
nutrientes sobre diferentes aspectos de la función inmune. Es importante tener
varias cosas en mente al examinar la literatura. El concepto de la modulación
inmune puede definirse como:
El suplemento de un nutriente que va más allá de los requisitos para el
crecimiento, pero por debajo del nivel tóxico y que altera algún aspecto
de la función inmune.
Esto podría incluir nutrientes para los que no hay requisito específico (por ejemplo, la
cantaxantina, el ácido linoleico conjugado, etc). Muchos estudios que han
investigado supuestos nutrientes "inmunomoduladores" han suplementado estos
nutrientes en niveles muy por debajo o por encima de los requerimientos y han
interpretado en algunos casos los cambios de la función inmune como
"inmunomodulación". Sin embargo, se debe tener cuidado en la evaluación de estos
estudios, porque por lo general indican que la función inmune "óptima" se puede
obtener al suplementar el nutriente probablemente de la manera en que ya son
suplementados por la industria. Por lo tanto, no hay ningún beneficio extra en la
adición de un nutriente en particular a un nivel que ya es suficiente en la dieta. Para
que haya un beneficio, la industria necesita información sobre los nutrientes que le
confieren un beneficio adicional a una dieta nutricionalmente completa.
El propósito de este trabajo no es hacer una revisión exhaustiva de todos los
nutrientes que pueden ser utilizados para modular la inmunidad en las aves de
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corral. Más bien, se utilizarán ejemplos para ilustrar las formas en que algunos
nutrientes específicos pueden ser utilizados por la industria. Es importante darse
cuenta que las dos ramas de la inmunidad (innata y adquirida) trabajan juntas para
proteger al huésped, están en equilibrio entre sí y que muy a menudo los factores
que aumentan la función de una rama del sistema inmune tendrán el efecto opuesto
sobre la otra (Anderson y Fritsche, 2002).
VI. Ácidos Grasos
Unos de los nutrientes inmunomoduladores ampliamente estudiados en la
alimentación de aves de corral son los ácidos grasos. Aunque la alimentación de
pollos con ácidos grasos poliinsaturados n-3 como el aceite de pescado aumentaron
la expresión de citoquinas pro-inflamatorias después de un desafío inflamatorio
(Sijben et al., 2003), los efectos sistémicos de la inflamación en los pollos tales
como la reducción de la ingesta de alimento y de la tasa de crecimiento son
suprimidos por el aceite de pescado de la dieta (Korver et al., 1997). El suplemento
de ácidos grasos poliinsaturados n-3 (aceite de lino o aceite de pescado) aumentó la
cantidad de anticuerpos contra la albúmina sérica bovina en las yemas de gallinas
ponedoras al compararlas con gallinas alimentadas con grasa animal (Selvaraj y
Cherian, 2004). Sin embargo, Sijben et al (2001) informaron que el ácido linolénico
aumentó los anticuerpos contra la hemocianina de lapa de ojo de cerradura
(molusco bivalvo), pero sólo cuando se suplementa en bajos niveles de ácido
linolénico más que con altos niveles de ácido linoleico. Contrariamente, en el mismo
estudio, los anticuerpos contra Mycobacterium butyricum se incrementaron cuando
el ácido linolénico se suplementó en altos niveles, pero no con los bajos niveles. Por
lo tanto, los ácidos grasos n-3 de la dieta pueden tener un efecto neto positivo sobre
la producción de las aves de corral ya que pueden mover la respuesta inmune hacia
una respuesta más dirigida y localizada, de esta manera reduciendo los efectos
sistémicos. Aunque los ácidos grasos n-3 son claramente inmunomoduladores, la
respuesta exacta a esperar puede ser dependiente del tipo de ácido graso n-3
(cadena larga vs. cadena media), y la composición de ácidos grasos del resto de la
dieta.
Otro ácido graso inmunomodulador es el ácido linoleico conjugado (CLA; Cook,
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1993). Los pollos de engorde alimentados con mayor nivel de CLA (hasta el 1% de
la dieta) han incrementado los niveles de proliferación de linfocitos después de la
estimulación con concanavalina A o lipopolisacáridos, reducido la prostaglandina
sérica y el número de células mononucleares de sangre periférica, así como
aumentado la respuesta de anticuerpos primaria y secundaria a glóbulos rojos de
oveja (Zhang et al., 2005b). Por lo tanto, el CLA parece aumentar la inmunidad
mediada por células y la humoral, mientras que hay disminución de los aspectos
relacionados con la inflamación. Esta última observación es apoyada por Cook et al.,
(1993), quienes informaron que en los pollos alimentados con 0,5% de CLA se había
reducido la supresión del crecimiento después de la inyección de lipopolisacárido de
E. coli. La inclusión de mayores niveles de CLA (hasta 10% de la dieta) no tuvo
efectos similares (Zhang et al., 2005a).
VII. Minerales
En la literatura se ha reportado que muchos minerales pueden afectar la función
inmune en pollos. Es evidente que existe una relación entre la inflamación y la
inmunidad. Un ejemplo es cuando el hierro y el zinc son retirados de la sangre y se
almacenan en tejidos tales como el hígado y el bazo del hospedero después de la
infección, como un medio para limitar el crecimiento de patógenos (Blackmore et al.,
2006). Por el contrario, los niveles de cobre aumentan en el plasma después de un
desafío inflamatorio (Blackmore et al., 2006), probablemente debido a los efectos
antibacterianos de este elemento. Sin embargo, estos minerales no son buenos
candidatos como inmunomoduladores debido a que los efectos de los cambios en
los niveles de la dieta sobre la función inmune generalmente sólo se observan
cuando se suministran en niveles deficientes o excesivos al compararlos con los
niveles comerciales típicos de la dieta. Además, la respuesta a los niveles
deficientes o excesivos en términos de la función inmune generalmente se considera
perjudicial para la salud del ave.
El selenio (Se) es un mineral que potencialmente puede ser
inmunomodulador.
Aunque una deficiencia de Se reduce la eficiencia de eliminación de patógenos de
las células fagocíticas (Arthur et al., 2003), hay algunos indicios que la adición de Se
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a niveles de hasta 400 mg / kg de dieta, aumenta la tasa de proliferación de linfocitos
de una manera lineal (Rao et al. , 2013). El efecto del Se en la función inmune puede
ser mediado a través de su papel en la protección antioxidante, ya que con una
mayor protección antioxidante el hospedero puede incrementar la producción de las
especies reactivas de oxígeno (ROS), que son utilizadas por el sistema inmune para
destruir los organismos invasores (Huang et al., 2012)
VIII. Vitaminas y compuestos relacionados
Tanto la vitamina E como la vitamina A están involucradas en la protección
antioxidante de los tejidos (Surai, 1998; 2000). Como tales, pueden jugar un papel
similar al del selenio en permitir el aumento de los niveles de ROS por parte del
sistema inmune, de esta manera ofreciendo una mayor protección de las propias
células del hospedero contra estos compuestos altamente reactivos. Dentro de un
rango, la vitamina A o vitamina E pueden aumentar la producción de anticuerpos y
proliferación de células T, aunque el exceso de vitamina A puede reducir la
resistencia a la infección por E. coli (Sklan et al., 1994, Friedman et al., 1991). Del
mismo modo, el aumento de la vitamina E en pollos de engorde de 0 a 50 UI / kg de
alimento, da como resultado el aumento de los títulos de anticuerpos contra el virus
de la bronquitis infecciosa, sin embargo el suplemento adicional no tuvo ningún
efecto (Leshchinsky y Klasing, 2001). De hecho, la respuesta de anticuerpos a
glóbulos rojos de oveja disminuyó a medida que la vitamina E se incrementó de 50
UI / kg a 100 y 200 UI / kg (Leshchinsky y Klasing, 2001).
El suplemento de luteína a las reproductoras pesadas o a los pollos de engorde
resultó en pollitos con efectos sistémicos reducidos de la inflamación después de la
inyección de lipopolisacáridos de Salmonella typhimurium (Koutsos et al. 2006). La
luteína de la dieta aumentó la respuesta de anticuerpos secundaria a vacunación
con virus de la bronquitis infecciosa (Bedecarrats y Leeson, 2006). Otros
carotenoides que pueden influir en la función inmune en las aves de corral incluyen
cantaxantina (Zhao et al., 1998), la astaxantina (Waldenstedt et al., 2003) y la
curcumina (Rajput et al., 2013), entre otros.
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IX. Conclusiones
El sistema inmune es esencial para la supervivencia de un animal cuando hay un
riesgo de exposición a potenciales agentes patógenos. En el contexto de la
producción de aves de corral, esto significa que la reducción en el uso de
antibióticos promotores del crecimiento o su eliminación en las prácticas de
producción de aves de corral forzará a una mayor dependencia en el sistema
inmune del ave para prevenir enfermedades de tipo bacteriano. La inmunidad innata
y la adquirida trabajan juntas para proteger al hospedero. Cada uno de estos
aspectos de la inmunidad puede ser manipulado por los nutrientes en la dieta. Varios
nutrientes pueden causar disminución de la función inmune cuando están presentes
en niveles deficientes o excesivos. Sin embargo, el concepto de "inmunomodulación
nutricional" para aumentar la salud de las aves requiere que el suplemento de un
nutriente en particular, dentro del rango de requisitos mínimos y toxicidad, tenga un
efecto específico, predecible y en la mayoría de los casos beneficioso sobre la salud
de las aves o de la productividad. Varios nutrientes para los que no hay requisito
nutricional establecido (por ejemplo, ácidos grasos poliinsaturados n-3, pigmentos
carotenoides, etc) también pueden ser utilizados para lograr la inmunomodulación
nutricional. Los sistemas de inmunidad innata y adquirida están en equilibrio entre sí
y se comunican para coordinar la respuesta inmune. La regulación en alta de uno de
las ramas del sistema inmunitario a menudo regula a la baja la otra rama del sistema
inmune. Por lo tanto, cualquier plan para utilizar la inmunomodulación nutricional se
debe hacer con una conciencia de los desafíos inmunológicos que probablemente el
ave enfrentará y una comprensión de las posibles consecuencias negativas.
Los pollos de engorde se han seleccionado para una tasa de crecimiento rápido y en
el pasado, esto pudo haber dado lugar a una selección involuntaria contra la función
inmune, particularmente la inflamación. Sin embargo, los programas más recientes
de selección genética por parte de las casas matrices han adoptado un enfoque más
equilibrado de tal manera que la salud y calidad de vida de las aves se han
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convertido en importantes criterios de selección, además del crecimiento, producción
de carne, y la eficiencia.
Referencias:
Anderson, M. and K.L. Fritsche, 2002. (n−3) fatty acids and infectious disease resistance. J.
Nutr. 132:3566–3576.
Andreasen Jr., J. R., C. B. Andreasen, M. Anwer, and A. E. Sonn. 1993. Chicken heterophil
chemotaxis using staphylococcus-generated chemoattractants. 37:835-838.
Arthur, J. R., R. C. McKenziey and G. J. Beckett. 2003. Selenium in the immune system. J.
Nutr. 133:1457S–1459S.
Bar-Shira, E., D. Sklan, and A. Friedman. 2003. Establishment of immune competence in the
avian GALT during the immediate post-hatch period. Dev. Comp. Immunol. 27:147-157.
Blackmore, C., K. Klasing, P. Wakenell. 2006. Effect of infectious bursal disease virus insult
on iron, copper, and zinc concentration in liver, bursa of Fabricius, spleen, pancreas, and
serum of chickens. Avian Dis. 50:303-305
Cheema, M.A., M.A. Qureshi and G.B. Havenstein. 2003. A comparison of the immune
response of a 2001 commercial broiler with a 1957 randombred broiler strain when fed
representative 1957 and 2001 broiler diets. Poult. Sci. 82:1519–1529.
Cook, M. E., C. C. Miller, Y. Park and M. Pariza. 1993. Immune modulation by altered
nutrient metabolism: nutritional control of immune-induced growth depression. Poult. Sci.
72:1301-1305.
Crhanova, M., H. Hradecka, M. Faldynova, M. Matulova, H. Havlickova, F. Sisak, and I.
Rychlik. 2011. Immune response of chicken gut to natural colonization by gut microflora and
to Salmonella enterica Serovar Enteritidis infection. Infect. Immun. 79:2755-2763.
Erf, G.F., 2004. Cell-mediated immunity in poultry. Poult. Sci. 83, 580–590.
Friedman, A., A. Meidovsky, G. Leitner, and D. Sklan, 1991. Decreased resistance and
immune response to E. coli infection in chicks with low and high intakes of vitamin A. J. Nutr.
121:395-400.
Memorias II Seminario de Nutrición Avícola - AMEVEA
Bogotá, Colombia. 12 y 13 de Septiembre de 2013
Gray, D. A., M. Marais and S. K. Maloney. 2013. A review of the physiology of fever in
birds. J. Comp. Physiol. B. 183:297–312.
Huang, Z., A. H. Rose and P. R. Hoffmann. 2012. The role of selenium in inflammation and
immunity: from molecular mechanisms to therapeutic opportunities. Antioxidants Redox
Signal. 16:705-743.
Klasing, K. C. 1988.
Influence of acute feed deprivation or excess feed intake on
immunocompetence of broiler chicks. Poult. Sci. 67:626-634.
Kogut, M.H., 2000. Cytokines and prevention of infectious diseases in poultry: a review.
Avian Pathol. 29, 395–404.
Korver, D. R., P. Wakenell and K. C. Klasing, 1997.
Dietary fish oil or Lofrin, a 5-
lipoxygenase inhibitor, decrease the growth-suppressing effects of coccidiosis in broiler
chicks. Poultry Sci. 76:1355-1363.
Korver, D. R. 2012. Implications of changing immune function through nutrition in poultry.
Anim. Feed Sci. Technol. 173:54– 64.
Koutsos, E. A., J. C. García López, and K. C. Klasing. 2006. Carotenoids from in ovo or
dietary sources blunt systemic indices of the inflammatory response in growing chicks
(Gallus gallus domesticus). J. Nutr. 136:1027-1031.
Kumar, S., H. Ingle, D. V. R. Prasad, and H. Kumar. 2013. Recognition of bacterial infection
by innate immune sensors. Crit. Rev. Microbiol. 39: 229–246.
Leshchinsky, T.V. and Klasing, K.C., 2001. Relationship between the level of dietary vitamin
E and the immune response of broiler chickens. Poult. Sci. 80:1590–1599.
Qureshi, M.A. and G.B. Havenstein. 1994. A comparison of the immune performance of a
1991 commercial broiler with a 1957 randombred strain when fed “typical” 1957 and 1991
broiler diets. Poult. Sci. 73;1805–1812.
Rajput, N., M. Naeem, S. Ali, J. F. Zhang, L. Zhang, and T. Wang. 2013. The effect of
dietary supplementation with the natural carotenoids curcumin and lutein on broiler
pigmentation and immunity. Poult. Sci. 92:1177–1185
Rao, S. V. R., B. Prakash, M. V. L. N. Raju, A. K. Panda, S. Poonam and O. K. Murthy.
2013. Effect of supplementing organic selenium on performance, carcass traits, oxidative
Memorias II Seminario de Nutrición Avícola - AMEVEA
Bogotá, Colombia. 12 y 13 de Septiembre de 2013
parameters and immune responses in commercial broiler chickens. Asian-Aust. J. Anim. Sci.
26:247-252.
Rauw, W.M., E. Kanis, E.N. Noordhuizen-Stassen and F.J. Grommers, 1998. Undesirable
side effects of selection for high production efficiency in farm animals: a review. Livest. Prod.
Sci. 56:15–33.
Roura, E., J. Homedes and K. C. Klasing. 1992.
Prevention of immunologic stress
contributes to the growth-promoting ability of dietary antibiotics in chicks. J. Nutr. 12:23832390.
Schmidt, C. J., M. E. Persia, E. Feierstein, B. Kingham, and W. W. Saylor.
2009.
Comparison of a modern broiler line and a heritage line unselected since the 1950s. Poult
Sci. 88 :2610–2619.
Scott, T. R. 2004. Our current understanding of humoral immunity of poultry. Poult Sci.
83:574–579.
Selvaraj, R.K., Cherian, G., 2004. Changes in delayed type hypersensitivity, egg antibody
content and immune cell fatty acid composition of layer birds fed conjugated linoleic acid,
n−6 or n−3 fatty acids. Can. J. Anim. Sci. 84:221–228.
Sijben, J. W.C.,, K. C. Klasing, J. W. Schrama, H. K. Parmentier, J. J. van der Poel, H. F.J.
Savelkoul, P. Kaiser. 2003.
Early in vivo cytokine genes expression in chickens after
challenge with Salmonella typhimurium lipopolysaccharide and modulation by dietary n-3
polyunsaturated fatty acids. Dev. Comp. Immunol. 27:611–619.
Sklan, D., D. Melamed and A. Friedman, 1994. The effect of varying levels of dietary vitamin
A on immune response of the chick. Poultry Sci. 73:843-847.
Surai, P. F., I. A. Ionov, T. V. Kuklenko, I. A. Kostjuk, A. MacPherson, B. K. Speake, R. C.
Noble and N. H. C. Sparks. 1998. Effect of supplementing the hen’s diet with vitamin A on
the accumulation of vitamins A and E, ascorbic acid and carotenoids in the egg yolk and in
the embryonic liver. Br. Poult. Sci. 39:257–263.
Surai, P. F. 2000. Effect of selenium and vitamin E content of the maternal diet on the
antioxidant system of the yolk and the developing chick. Br. Poult. Sci. 41:235–243.
Waldenstedt, L., Inborr, J., Hansson, I. and Elwinger, K. 2003. Effects of astaxanthin-rich
algal meal (Haematococcus pluvalis) on growth performance, caecal campylobacter and
Memorias II Seminario de Nutrición Avícola - AMEVEA
Bogotá, Colombia. 12 y 13 de Septiembre de 2013
clostridial counts and tissue astaxanthin concentration of broiler chickens. Anim. Feed Sci.
Technol. 108:119-132.
Yang, N., C.T. Larsen, T.E. Dunnington, P.A. Geraert, P.M. Picard and P.B. Siegel. 2000.
Immune competence of chicks from two lines divergently selected for antibody response to
sheep red blood cells as affected by supplemental vitamin E. Poult. Sci. 79, 799–803.
Zhang, H., Y. Guo & J. Yuan.
2005a. Conjugated linoleic acid enhanced the immune
function in broiler chicks. Br. J. Nutr. 94:746–752.
Zhang, H., Y. Guo & J. Yuan.
2005b.
Effects of conjugated linoleic acids on growth
performance, serum lysozyme activity, lymphocyte proliferation, and antibody production in
broiler chicks. Arch. Anim. Nutr. 59:293–301.
Zhao, W., Y. Han, B. Zhao, S. Hirota, J. Hou, and W. Xin. 1998. Effect of carotenoids on the
respiratory burst of rat peritoneal macrophages. Biochim. Biophys. Acta General Subjects
1381:77–88.
Memorias II Seminario de Nutrición Avícola - AMEVEA
Bogotá, Colombia. 12 y 13 de Septiembre de 2013