Integración sensitivomotora

rEVISIÓN
Integración sensitivomotora: conceptos básicos, anomalías
relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización
cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor
Sergio Machado, Marlo Cunha, Bruna Velasques, Daniel Minc, Silmar Teixeira, Clayton A. Domingues,
Julio G. Silva, Victor H. Bastos, Henning Budde, Mauricio Cagy, Luis Basile, Roberto Piedade, Pedro Ribeiro
Introducción. La integración sensitivomotora se define como la capacidad del sistema nervioso central para integrar diferentes fuentes de estímulos y, paralelamente, transformar dichas entradas en acciones motoras.
Objetivos. Revisar los principios básicos de la integración sensitivomotora, como sus bases neuronales y sus mecanismos
elementales implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos, y
las anomalías descritas en los trastornos del movimiento más frecuentes, como la enfermedad de Parkinson, la distonía
y el accidente cerebrovascular, además de los mecanismos relacionados con la reorganización cortical.
Desarrollo y conclusiones. Todavía no está claro si estos trastornos se asocian a una entrada sensitiva periférica anormal
o a un procesamiento central defectuoso, pero la mayoría de datos respaldan un mecanismo central. Nuestros resultados
muestran que el proceso de integración sensitivomotora desempeña un posible papel en los mecanismos elementales
implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos y en la aparición de anomalías en la mayoría de trastornos del movimiento más frecuentes; asimismo, desempeña un posible papel
en la adquisición de habilidades que tienen como factor crítico el acoplamiento de diferentes datos sensitivos que constituirán la base de elaboración de entradas motoras orientadas conscientemente hacia la consecución de objetivos.
Palabras clave. Accidente cerebrovascular. Conjunción. Distonía. Enfermedad de Parkinson. Integración sensitivomotora.
Movimientos sacádicos. Tiempo hasta el contacto.
Introducción
La integración sensitivomotora es un proceso cere­
bral que permite, mediante operaciones neuronales
complejas, la ejecución de una determinada conduc­
ta motora voluntaria en respuesta a exigencias espe­
cíficas del entorno [1]. En otras palabras, es la com­
binación dinámica de información sensitiva para dar
lugar a una respuesta motora intencionada [2]. Por
consiguiente, el patrón de conducta de los sujetos sa­
nos o los pacientes con trastornos del movimiento
depende del proceso de integración sensitivomotora
[3]. Muchos estudios tratan el proceso de la integra­
ción sensitivomotora para dilucidar las funciones ce­
rebrales, para clarificar los mecanismos fisiopatoló­
gicos de los trastornos del movimiento y para mejo­
rar las estrategias de rehabilitación neurofuncional
que se basan en la habilidad para reorganizar el siste­
ma nervioso central. En este contexto, este estudio
revisa diferentes aspectos implicados en los procesos
de integración sensitivomotora, los cuales, a lo largo
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de los años, han llegado a caracterizar el campo y,
paralelamente, se convirtieron en el centro de la in­
vestigación intensiva de varios laboratorios.
Este artículo revisó los principios básicos de la in­
tegración sensitivomotora, como sus bases neurona­
les y sus mecanismos elementales implicados en ta­
reas orientadas hacia la consecución de objetivos es­
pecíficos realizadas por sujetos sanos (p. ej., movi­
mientos sacádicos, escribir a máquina, tirar al blanco
y tareas de tiempo hasta el contacto). Asimismo, re­
visamos las anomalías descritas en los trastornos del
movimiento más frecuentes, como los mecanismos
relacionados con la reorganización cortical. De
acuerdo con los tópicos antes mencionados, desa­
rrollamos una estrategia para buscar estudios en las
principales bases de datos. La búsqueda asistida por
ordenador utilizó las siguientes bases de datos: Pub­
med/Medline, ISI Web of Know­ledge, Cochrane Da­
tabase y Scielo. Se buscaron los términos ‘conjun­
ción’, ‘reorganización cortical’, ‘distonía’, ‘enfermedad
de Parkinson’, ‘movimientos sacádicos, ‘entrenamien­
Cartografía Cerebral e Integración
Sensitivomotora; Instituto de
Psiquiatría; Universidad Federal
de Río de Janeiro, IPUB/UFRJ (S.
Machado, M. Cunha, B. Velasques,
D. Minc, S. Teixeira, J.G. Silva,
V.H. Bastos, R. Piedade, P. Ribeiro).
Escuela de Educación Física;
Departamento de Biociencias,
EEFD/UFRJ (P. Ribeiro). Servicio
de Epidemiología y Bioestadística;
Instituto de Comunidad Sanitaria;
Universidad Federal Fluminense,
UFF; Río de Janeiro (C.A. Domingues,
M. Cagy). Servicio de Neurocirugía;
Facultad de Medicina de la
Universidad de São Paulo (L. Basile).
Laboratorio de Psicofisiología;
Facultad de Psicología y Fono­­audiología; UMESP (L. Basile).
Instituto de Neurociencia
Aplicada, INA; Río de Janeiro
(S. Machado, M. Cunha,
B. Velasques, P. Ribeiro). Facultad
de Ciencias de la Actividad Física;
Curso de Educación Física;
Universidad Federal de Vale do São
Francisco, UNIVASF; Pernambuco
(M. Cunha). Universidad Federal
de Vales do Jequitinhonha e
Mucuri, UFVJM; Minas Gerais,
Brasil (V.H. Bastos). Departamento
de Ciencias del Movimiento y el
Entrenamiento; Instituto de
Ciencias del Deporte; Universidad
de Humboldt; Berlín, Alemania
(H. Budde).
Correspondencia:
Dr. Sergio Eduardo de Carvalho
Machado. Rua Professor Sabóia
Ribeiro, 69, apto. 104. Leblon.
CEP 22430-130. Río de Janeiro,
RJ, Brasil.
E-mail:
[email protected]
Aceptado tras revisión externa:
19.04.10.
Cómo citar este artículo:
Machado S, Cunha M, Velasques B,
Minc D, Teixeira S, Domingues CA,
et al. Integración sensitivomotora:
conceptos básicos, anomalías
427
S. Machado, et al
relacionadas con trastornos del
movimiento y reorganización
cortical inducida por el
entrenamiento sensitivomotor.
Rev Neurol 2010; 51: 427-36.
© 2010 Revista de Neurología
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to sensitivomotor’, ‘tiro al blanco’, ‘accidente cerebro­
vascular’ y ‘tiempo hasta el contacto’ en combinación
con el término ‘integración sensitivomotora’. Se in­
cluyeron resúmenes e informes que contenían ha­
llazgos de mucha importancia procedentes de re­
uniones y conferencias, pero únicamente cuando no
había ningún artículo completo publicado sobre el
tópico. Sólo se revisaron, preferentemente, artículos
como revisiones críticas y sistemáticas, metaanálisis
e informes experimentales y clínicos publicados en
inglés y realizados desde 1976 hasta 2010.
Bases neuronales del proceso
de integración sensitivomotora
El establecimiento de una visión global sobre las con­
tribuciones funcionales de diferentes regiones cere­
brales es fundamental para el proceso de integración
sensitivomotora. Los datos experimentales sugieren
que las acciones sensitivomotoras fluyen desde la ac­
tividad sincronizada entre los niveles medular, sub­
cortical y cortical, haciendo circuitos en serie y en
paralelo. En un intento por dilucidar la forma en la
que las áreas corticales están organizadas entre sí
para generar unos patrones motores tan precisos de
acuerdo con las exigencias sensitivas del entorno, se
formularon dos principios básicos. El primer princi­
pio propone que cada área cerebral implicada en la
producción de movimientos muestra una represen­
tación somatotópica del cuerpo, es decir, un mapa de
las extremidades [4]. El segundo principio se centra
en la existencia de una jerarquía con tres niveles or­
ganizativos: medular, subcortical y cortical [5].
El nivel medular está considerado como el más
inferior o primitivo dentro del proceso de integra­
ción sensitivomotora. En él se produce la asociación
inicial entre la información aferente procedente de
la piel, los músculos y las articulaciones. Los patro­
nes de movimiento derivados de operaciones en
este nivel incluyen entradas motoras estereotipa­
das, como el reflejo de retirada y los estándares de
locomoción. Sin embargo, esas actividades estereo­
tipadas generalmente son sustituidas, durante la
mayoría de las tareas cotidianas, por otros patrones
motores más elaborados, que van a través de pro­
yecciones descendentes que llegan a la médula pro­
cedentes de los niveles más altos del cerebro, es de­
cir, en los niveles subcorticales y corticales [5].
El segundo nivel de integración sensitivomotora
es el subcortical, y es el responsable de la selección
y organización de repertorios motores de la médula
espinal que se utilizan para el control de la muscu­
latura axial necesaria para la estabilización postu­
428
ral. Los sustratos como los núcleos vestibulares, la
formación reticular y el tubérculo cuadrigémino
superior son esenciales para el funcionamiento del
segundo nivel jerárquico, que incluye también una
regulación de los patrones oscilantes durante la lo­
comoción. Las reacciones compensatorias a los
trastornos del eje postural se producen a través de
circuitos de retroacción y están constituidas por res­
puestas más elaboradas que los reflejos medulares
[6]. Otros patrones presentes en ese nivel incluyen
los ajustes posturales anticipatorios al movimiento
voluntario, que consideran que los trastornos del eje
axial son causados por las propias acciones motoras
del individuo [7]. En este contexto, la musculatura
axial se activa antes y durante el acto de levantar un
objeto (p. ej. una caja). Además, los sustratos como
los ganglios basales y el cerebelo desempeñan fun­
ciones importantes durante la planificación y el con­
trol de las acciones motoras voluntarias [8]. Tanto
los ganglios basales como el cerebelo establecen un
circuito complejo con diferentes áreas corticales, que
algunos autores describen como sistemas subsidia­
rios para las actividades corticales.
El tercer nivel de la integración sensitivomotora
se produce en la corteza cerebral, más concretamen­
te en las áreas de asociación, que desempeñan un
papel relevante en este proceso. Esas áreas no son
puramente motoras ni puramente sensitivas, fun­
cionan integrando distinta información sensitiva en
el procesamiento de redes neuronales responsables
de una ejecución del acto motor. Ese procesamiento
de integración es mediado también por aspectos
cognitivos como la atención, emoción, planificación,
memoria y otros. La información del entorno se re­
cibe a través de vías específicas para cada modalidad
sensitiva, y las entradas corticales para esa informa­
ción son las diferentes áreas sensitivas primarias
(auditiva, visual, somatoestésica, etc.). Estas áreas
transmiten la información a áreas de asociación
unimodales que integran aspectos separados de la
misma modalidad sensitiva (p. ej., presión, tempera­
tura y dolor de la vía somatoestésica, o también for­
ma, color y movimiento de la vía visual). Después,
las diferentes áreas de asociación unimodales con­
vergen en las áreas de asociación multimodales, que
están en menor número. Se reconocen, al menos,
tres áreas de asociación multimodales: el área de
asociación posterior (es decir, en la corteza parietal),
el área de asociación límbica (es decir, en la corteza
temporal) y el área de asociación anterior (es decir,
en la corteza prefrontal) [4]. El resultado de las ope­
raciones en este alto nivel de integración sensitiva se
envía a las áreas premotora y motora primaria de la
corteza cerebral. De esta forma, la corteza motora
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Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor
primaria (M1) se convierte en la salida de informa­
ción, transmitiendo a través de las vías corticoespi­
nales órdenes motoras hacia los miembros efectores
(p. ej., músculos de las extremidades).
Mecanismos elementales del proceso
de integración sensitivomotora en
sujetos sanos: paradigmas específicos
Comprender la red neuronal del sistema de control
motor humano es un tema importante en la neuro­
ciencia integrativa. El rendimiento motor voluntario
deriva de un procesamiento continuo del sistema
nervioso central que integra la información proce­
dente de múltiples canales sensitivos a fin de prepa­
rar actos motores y mejorar la ejecución, permitien­
do así la realización de tareas orientadas hacia la
consecución de objetivos específicos. En este apar­
tado presentamos los mecanismos elementales im­
plicados en el proceso de integración sensitivomo­
tora en tareas orientadas hacia la consecución de ob­
jetivos específicos realizadas por sujetos sanos.
Integración sensitivomotora y
movimientos oculares sacádicos
El sistema visual es uno de los sistemas sensitivos
más importantes para las personas y responsable de
varios aspectos de la conducta humana, incluyendo
la orientación espacial y la detección de objetos. La
vista determina las primeras fases del procesamiento
de información, y los movimientos oculares son la
principal entrada de los estímulos externos [9]. En
particular, los movimientos oculares desempeñan un
importante papel en el procesamiento de informa­
ción. En 1902, Dodge describió cinco movimientos
oculares responsables de localizar y centrarse en un
objeto. Tres de estos movimientos son responsables
de mantener el objeto en la fóvea (es decir, movi­
miento sacádico, movimiento suave de seguimiento
ocular y vergencias), y dos estabilizan los ojos duran­
te el movimiento de la cabeza (es decir, vestibuloocu­
lar y optocinético) [10]. Esta combinación de movi­
mientos oculares forma parte de un sistema princi­
pal de integración entre el individuo, su entorno, así
como su motivación y características cognitivas [11].
En particular, el movimiento ocular sacádico im­
plica la selección de ciertos aspectos y objetos rele­
vantes del entorno [12]. Los modelos de integración
sensitivomotora sostienen que los estímulos visua­
les que proceden del entorno y de los objetos cons­
tituyen la primera fase de un proceso más amplio,
la toma de decisiones [13]. En las últimas décadas,
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las investigaciones en el campo de la integración
sensitivomotora buscan elementos relevantes que
expliquen mejor la relación entre el individuo, la ta­
rea y el entorno en la producción de la acción mo­
tora [14]. Si tomamos en consideración la integri­
dad del sistema en su conjunto, la vista tiene una
gran importancia en la producción de acción moto­
ra. Según los investigadores, es a través del sistema
visual como interpretamos todo el proceso de co­
nexión entre el entorno, el individuo y la tarea [15].
El movimiento ocular sacádico se define como
un movimiento rápido del globo ocular (es decir,
~200 ms) de un punto de fijación a otro. El movi­
miento sacádico tiene el propósito de centrar el ojo
en diferentes partes del campo visual en un interva­
lo de tiempo corto [11]. El cansancio, el consumo
de drogas y algunas patologías, como la esquizofre­
nia, ralentizan el movimiento ocular sacádico [16].
Este movimiento provocado por un estímulo visual
requiere una coordinación entre las áreas sensitivas
y de asociación. Este proceso permite al cerebro
identificar, analizar y registrar el estímulo, para que,
más tarde, las áreas motoras preparen las redes
neuronales responsables de la ejecución de un acto
motor [17]. Por lo tanto, la integración entre el estí­
mulo visual y el movimiento ocular representa un
tipo preciso de integración sensitivomotora. Un es­
tudio previo demuestra que la latencia del movi­
miento ocular sacádico es menor cuando otra fuen­
te de estímulos (el oído o el tacto) se presenta en
una relación espacial y temporal similar [18]. Estos
hallazgos ponen de manifiesto la implicación de es­
tos mismos sustratos neuronales en el proceso de
interacción multisensitiva. Los modelos que utili­
zan la red neuronal explican la integración multi­
sensitiva como un proceso de convergencia entre la
información visual, auditiva y táctil, y los sustratos
sensitivomotores, que son necesarios para mante­
ner la coordinación entre la cabeza y los ojos [19].
Integración sensitivomotora y tiro al blanco
Durante el aprendizaje motor, el sistema sensitivo es
el responsable de proporcionar distinta información
a las áreas cortical y subcortical a través de múltiples
receptores [20]. En la perspectiva del aprendizaje
motor, cuando un sujeto aprende una tarea determi­
nada, hay múltiples mecanismos de retroalimenta­
ción implicados en este proceso, porque aprender un
gesto motor implica una integración entre los estí­
mulos sensitivos y la alimentación anticipada (feed­
forward) de los mecanismos motores [21]. En la fase
final del aprendizaje, la dependencia de los estímulos
sensitivos es fundamental. Un ejemplo de ese sincro­
429
S. Machado, et al
nismo es la coordinación entre los estímulos visuales
y somatosensitivos cuando se realizan ajustes preci­
sos a fin de adaptar un estímulo al otro para conse­
guir un objetivo específico. Asimismo, la coordina­
ción de movimientos se logra mediante ajustes pro­
gresivos en los patrones motores a través de la com­
putación de errores recuperados de la tarea [22].
La habilidad del sistema nervioso para converger
en varias fuentes de información es necesaria para
el mantenimiento del control motor. La fusión de
los estímulos sensitivos proporciona estabilidad, co­
rrección y mantenimiento del acto motor, y la mul­
tiplicidad del sistema sensitivo permite al sujeto re­
conocer y distinguir objetos y objetivos, y al mismo
tiempo identifica los constantes cambios que se pro­
ducen en el entorno [23]. Un ejemplo de este fenó­
meno es la práctica del tiro al blanco, que representa
un proceso perceptivomotor complejo que exige un
alto nivel de atención focal del control motor preci­
so por parte de la persona que lo practica, además
de la estabilidad postural y los rasgos determinantes
para un rendimiento hábil. Esas exigencias incluyen
la integración de la información temporal y sensiti­
voespacial en su conjunto, es decir, información vi­
sual, vestibular y propioceptiva [24].
Los tiradores novatos deben, primero, aprender
las normas y las estrategias de competición, así como
dominar las habilidades fundamentales del tiro,
como la posición de tiro, la sujeción del arma, el
tiempo empleado en apuntar y el accionamiento del
gatillo, que requieren reflexión y atención de los
puntos de entrenamiento específicos respecto a cada
componente de la acción. Sin embargo, en fases de
aprendizaje más avanzadas, el sujeto entiende mejor
las normas y las estrategias, y ejecuta automática­
mente las habilidades fundamentales, reduciendo
así la complejidad de la tarea [25]. En consecuencia,
el tirador se puede centrar selectivamente en exigen­
cias de tiro superiores, como, por ejemplo, la inte­
gración del mejor momento para apretar el gatillo
con el flujo continuo de la retroalimentación visual y
propioceptiva durante el tiempo empleado en apun­
tar. Con todo, minimizar separadamente la regula­
ción de cada componente del proceso tiene como
resultado una sofisticación del proceso perceptivo­
motor, que mejora la precisión y el movimiento [26].
Integración sensitivomotora y el problema
de la conjunción (binding problem)
Para estudiar los procesos cognitivos superiores es
fundamental entender cómo la corteza cerebral in­
tegra los estímulos sensitivos y perceptivos de dis­
tintas naturalezas, y cómo, a partir de dichos estí­
430
mulos, produce una experiencia consciente. Este
tema se ha descrito en las publicaciones médicas
como la conjunción perceptiva [27]. El problema de
la conjunción trata de comprender cómo se produ­
ce una sensación unificada mediante las actividades
distribuidas del sistema nervioso central [28]. Las
investigaciones en neuroanatomía y neurofisiología
han demostrado que las características de la entra­
da sensitiva están segregadas en diferentes aspectos
en el cerebro [29]. Por consiguiente, la pregunta es
cómo estas propiedades se integran en el cerebro y
se traducen en la identidad de un objeto.
En los últimos años, los estudios en los que se
utilizó el electroencefalograma identificaron una
banda de frecuencia más alta, que variaba entre 30 y
100 Hz, llamada banda gamma, relacionada en gran
medida con las funciones cognitivas [30]. Algunos
estudios han sugerido que la banda gamma es res­
ponsable de la comunicación entre las áreas cortica­
les durante la realización de las tareas de integración
sensitivomotoras [31]. Estos hallazgos indican que
la banda gamma desempeña un papel importante en
las primeras fases del procesamiento de informa­
ción y del proceso de integración sensitivomotora
[32]. Las oscilaciones de la banda gamma señalan
hacia la actividad cortical durante el reconocimien­
to de objetos familiares, y están relacionadas con la
eficacia de la disponibilidad de información sensiti­
va en las áreas corticales sensitivas relevantes [33].
Recientemente, Herrmann et al [32] demostraron
mediante la oscilación gamma que es posible identi­
ficar procesos cognitivos implicados en los meca­
nismos de comparación y percepción relacionados
con el contenido de la memoria almacenada.
Los estudios anteriores respaldan la hipótesis de
que la sincronización de las asambleas neuronales
en gamma está profundamente relacionada con el
procesamiento sensitivo [34]. Algunos estudios pu­
sieron de manifiesto que los procesos cognitivos,
como la atención, la memoria y la representación
de objetos, generan y modulan la respuesta gamma
[35]. Por lo tanto, las investigaciones de la actividad
gamma durante las tareas que implican la integra­
ción sensitivomotora pueden demostrar claramen­
te el proceso endógeno que modula las redes neu­
ronales y la comunicación entre las áreas corticales
durante las funciones cognitivas complejas [36].
Integración sensitivomotora
y tiempo hasta el contacto
El acto motor voluntario recibe varios mecanismos
de ‘retroalimentación’ sensitiva para permitir una ali­
mentación anticipada de todo el proceso de control
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Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor
motor. Esos aspectos son fundamentales para el ajus­
te, la corrección y los patrones nuevos del movimien­
to voluntario [37]. En el acto de coger un objeto, la
información visual es fundamental para realizar el
ajuste, así como los cambios en el desplazamiento an­
gular de un segmento para alcanzar el objetivo [38].
En este contexto, la visión ocupa un lugar importante
en la jerarquía del control motor y la integración sen­
sitivomotora. El análisis del tamaño del objeto, la ve­
locidad de desplazamiento y la variedad de formas
son importantes en la integración visuomotora.
En 1966, Gibson [39] comenzó a investigar el pa­
radigma de la percepción de los objetos y el tiempo
hasta el contacto, partiendo del estudio de la conduc­
ta de las aves marinas. Las investigaciones se realiza­
ron analizando los aspectos de la precisión de la in­
mersión de estas aves para alcanzar el objetivo (es
decir, peces). A toda esa información sobre la percep­
ción visual, Lee [40] la denominó propiocepción vi­
sual. Esta modalidad sensitiva se define como el con­
junto de información sensitiva facilitada por la vista
al ejecutor de la tarea, refiriéndose a la propiocepción
y al movimiento del cuerpo en el espacio. Esas inves­
tigaciones concluyeron que la proporción entre la ve­
locidad y la expansión de la imagen retiniana es lo
que permite al sistema nervioso ‘calcular’ el tiempo
para interceptar un objeto [41]. Este cálculo o, en
otras palabras, la proporción entre la velocidad y la
expansión de la imagen de un objeto en la retina se
llama variable tau [42]. Así, la relación se produce en­
tre el tamaño de la imagen dividido por la proporción
de su cambio, y determina la percepción exacta del
tiempo para la intercepción del objeto. Este aspecto
del sistema visual es fundamental para la ejecución
de muchas tareas de nuestra vida cotidiana, como
golpear o coger una pelota lanzada [43].
Sobre la base del concepto de la variable tau y el
tiempo hasta el contacto, varios autores trataron de
dilucidar y comprender este mecanismo en muchas
condiciones experimentales [44]. Analizando el tiem­
po hasta el contacto, Senot et al [44] investigaron el
proceso de anticipación, la información visual y no
visual, la aceleración de la gravedad y su influencia
en el tiempo de reacción durante la intercepción del
objeto. El experimento consistió en una tarea de in­
tercepción donde los sujetos tenían que rechazar
una pelota con la raqueta en dos condiciones: ‘enci­
ma’ y ‘debajo’. Los sujetos estaban colocados en dos
posiciones virtuales, sentados con una vista superior
y una inferior de la pelota lanzada. De este modo, la
pelota era lanzada a favor y en contra de la gravedad
con distintas velocidades. Además, podía ser acele­
rada o desacelerada y también lanzada a una veloci­
dad constante. El movimiento de la raqueta se inicia­
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ba, por término medio, 25 ms más pronto con la pe­
lota en la condición ‘encima’ que en la condición ‘de­
bajo’ de cualquier pelota en su aceleración real.
Como el flujo óptico era el mismo en ambas condi­
ciones, esta respuesta indicaba que la influencia de la
dirección de la pelota determinaba los mecanismos
anticipatorios, especialmente en la condición en la
que la pelota se lanzaba a favor de la gravedad y los
estímulos relacionados con la postura y el entorno.
Proceso de integración sensitivomotora
en los trastornos del movimiento
La ejecución correcta de un acto motor voluntario
depende también, considerablemente, de la retro­
alimentación sensitiva periférica. Teniendo esto en
cuenta, las vías periféricas transmiten información
sensitiva a la corteza motora. Las anomalías en la
entrada aferente periférica o en la respuesta cerebral
a la entrada sensitiva pueden afectar al procesa­
miento de las redes neuronales situadas en las áreas
motoras corticales. El aumento de los indicios de la
implicación del sistema sensitivo en la fisiopatología
de la enfermedad de Parkinson (EP), la distonía y el
accidente cerebrovascular [45] hace que sea impres­
cindible considerar la posible contribución de los
cambios en la integración sensitivomotora, es decir,
la habilidad de usar la información sensitiva correc­
tamente para ayudar a las redes neuronales respon­
sables de la ejecución de un acto motor. En este con­
texto, en este apartado revisamos las anomalías del
proceso de integración sensitivomotora descrito en
los trastornos del movimiento más frecuentes, como
la EP, la distonía y el accidente cerebrovascular.
Enfermedad de Parkinson
El punto de vista actualmente aceptado sobre la fi­
siopatología de la EP implica, principalmente, un
trastorno de los circuitos ganglios basales-corteza
motora. La activación anormal de los ganglios basa­
les, sustancia negra pars reticulata y segmento in­
terno del globo pálido produce cambios funcionales
en las estructuras corticales y subcorticales, provo­
cando signos motores cardinales, como bradicinesia,
inestabilidad postural, temblor y rigidez [46]. Sin
embargo, este punto de vista clásico se ha cuestiona­
do y se ha demostrado que los ganglios basales están
implicados en muchas funciones, como la discrimi­
nación somatosensitiva, la percepción visual, la me­
moria de trabajo espacial y otras [47]. Los pacientes
con EP dependen totalmente de la información sen­
sitiva externa para el inicio y la ejecución de sus mo­
431
S. Machado, et al
vimientos. La ejecución de los actos motores depen­
de principalmente de un mecanismo de estímulos,
interno y deficiente, utilizado para desempeñar fases
consecutivas de una secuencia de movimientos [48].
Cuando se facilitaban estímulos auditivos o visuales
externos, se observó una mejora sustancial de los
rasgos específicos de la bradicinesia parkinsoniana
[49]. Teniendo esto en cuenta, la propiocepción de­
fectuosa puede tener un papel en la EP. En esta línea,
algunos experimentos sobre las tareas motoras de
seguimiento paso a paso han puesto de manifiesto
que los pacientes con EP dependen más que los suje­
tos sanos de la información visual continua, y sin vi­
sión, los pacientes con EP dependen más de la entra­
da cinestésica para la retroalimentación sensitiva
[50]. Asimismo, el estudio de Klockgether y Dich­
gans [51] se diseñó para evaluar la influencia de la
información visual y cinestésica. Los autores encon­
traron que, cuando los sujetos no podían ver su
mano en movimiento, la precisión y la velocidad de
los movimientos estaban más afectadas en los pa­
cientes con EP que en los sujetos sanos; además, los
pacientes con EP no alcanzaban los blancos en mo­
vimiento. Teniendo esto en consideración, estos ha­
llazgos indicaban un deterioro de la retroalimenta­
ción aferente periférica en los pacientes con EP.
Otro estudio relativo a la anomalía sensitivomo­
tora investigó y demostró que los pacientes con EP
sufren una deficiencia en la escala sensitiva de la ci­
nestesia. Demirci et al [52] examinaron a pacientes
con EP mediante la percepción cinestésica para de­
terminar la amplitud de los desplazamientos angula­
res pasivos del dedo índice y para expresarlos como
un porcentaje de un estímulo de referencia. Se pro­
porcionaron dos tipos de estímulos, o un estímulo
cinestésico estándar antes de cada prueba o una re­
presentación visual de éste. Los pacientes con EP
subvaloraron la amplitud de las perturbaciones del
dedo mucho más en las tareas que implicaban el es­
tímulo cinestésico estándar que en la representación
visual de la condición cinestésica estándar. Cuando
se utilizó la cinestesia para ajustar un objetivo visual,
se observó que los pacientes percibían las distancias
como si fueran más cortas. Sin embargo, presupo­
niendo que la percepción visual sea normal en la EP,
la cinestesia debe reducirse. El trastorno sensitivo
parece ser un mecanismo importante para la fisiopa­
tología de los movimientos bradicinéticos.
Distonía
La distonía es un trastorno del movimiento carac­
terizado por contracciones sostenidas de los múscu­
los agonistas y antagonistas que producen movi­
432
mientos de torsión y posturas anormales. Aunque
la distonía se considera generalmente como un tras­
torno motor puro, debido a una alteración en el cir­
cuito motor corticoestriado-talamocortical [53], está
comúnmente precedida por síntomas sensitivos co­
mo malestar, dolor o sensaciones cinestésicas [54].
La distonía focal de la mano es una forma de disto­
nía idiopática de inicio en la edad adulta y tiende a
ser una consecuencia de tareas específicas que im­
plican movimientos finos repetitivos de la mano,
como tocar un instrumento, escribir o mecanogra­
fiar [55]. La distonía de tareas específicas de la mano
a menudo se desarrolla en sujetos cuyo trabajo im­
plica movimientos repetitivos frecuentes (p. ej., los
músicos), y que tratan de conseguir movimientos
finos, estereotípicos y perfectos [56].
El fenómeno sensitivo más distintivo que se pro­
duce en la distonía es una entrada sensitiva propio­
ceptiva o táctil hacia la parte del cuerpo cercana que
mejora la postura anormal. Este fenómeno se deno­
mina ‘truco sensitivo’, es decir, un gesto antagonista,
y se puede observar hasta en el 70% de los pacientes
con distonía cervical [57], pero también en otras for­
mas de distonía focal, como la distonía oromandibu­
lar y el calambre del escribiente. Los mecanismos fi­
siopatológicos que subyacen a los trucos sensitivos
todavía no están definidos, pero, recientemente, un
estudio tomografía por emisión de positrones en pa­
cientes con distonía cervical ha demostrado que los
trucos sensitivos pueden provocar un desequilibrio
perceptivo disminuyendo la activación del área mo­
tora suplementaria y de la corteza sensitivomotora
primaria (SM1) [58]. El estímulo sensitivo adicional
puede, aparentemente, regular la conexión configu­
rada erróneamente entre la entrada sensitiva aferen­
te y los parámetros motores, permitiendo que los
comandos motores sean enviados de forma más efi­
caz desde el cerebro. Aunque la sensación elemental
es generalmente normal en los pacientes distónicos,
los estudios psicofisiológicos han demostrado que
algunas funciones sensitivas específicas parecen ser
defectuosas. Los pacientes distónicos ponen de ma­
nifiesto una disminución de la percepción de las
sensaciones cinestésicas provocadas por las vibra­
ciones de los músculos, es decir, movimientos iluso­
rios [59], que indican una alteración en los mecanis­
mos centrales del procesamiento de las señales afe­
rentes. Este hallazgo podría relacionarse con la dis­
minución del flujo sanguíneo cerebral en respuesta a
la vibración [60]. Se describió constantemente una
disminución en el rendimiento en las pruebas de
discriminación espacial y temporal de pacientes con
distonía focal de la mano [61], lo que corrobora la
posibilidad de un papel de la alteración sensitiva en
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Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor
la fisiopatología de la distonía. En la misma línea, re­
cientemente se puso de manifiesto una respuesta no
lineal de la corteza sensitiva a una estimulación tác­
til simultánea mediante un estudio de resonancia
magnética funcional en pacientes con calambre del
escribiente [62]. Sin lugar a dudas, las anomalías del
procesamiento temporoespacial podrían causar la
alteración del equilibrio de fuerzas observado en el
calambre del escribiente [63].
Por último, el uso de las técnicas de imágenes
funcionales ha documentado, en pacientes con dis­
tonía focal de la mano, una probable reorganización
cortical de la representación de los dedos en la SM1
(es decir, representación anormal de los dedos con
campos receptivos táctiles aumentados y superpues­
tos) [64]. Los cambios en la plasticidad cortical y la
discriminación táctil alterada podrían ser sólo la con­
secuencia de cocontracciones, como puso de ma­
nifiesto un estudio experimental en sujetos sanos [65].
En general, las observaciones experimentales y clíni­
cas anteriores coinciden en la idea de que la integra­
ción sensitivomotora está alterada en la distonía fo­
cal, es decir, una entrada sensitiva anormal puede,
posiblemente, ser un desencadenante de la distonía,
o la respuesta cerebral a la entrada sensitiva podría
ser anormal. Pueden producirse cambios funciona­
les en los circuitos de los ganglios basales debido a
lesiones estriatales, o dichos cambios pueden estar
provocados también por sobrecarga y traumatismos
periféricos. La alteración podría consistir, en su ma­
yoría, en un procesamiento central deficiente (es de­
cir, disminución de la inhibición) de las entradas
sensitivas, que conduce a una información aferente
distorsionada y excesiva, y que provoca una diver­
gencia entrada-salida fija en las redes neuronales es­
pecíficas responsables de una ejecución del acto mo­
tor [66]. Así, un apoyo sensitivo inadecuado a redes
neuronales existentes podría derivar en anomalías
motoras, como cocontracción o contracción inade­
cuada de músculos adyacentes distantes.
Accidente cerebrovascular
El accidente cerebrovascular se define como un défi­
cit neurológico focal súbito debido a una anomalía
cerebrovascular, y sus déficits específicos observados
tras el accidente cerebrovascular dependen del área
del cerebro afectada. En este contexto, las redes neu­
ronales afectadas pueden deteriorar el adecuado pro­
ceso de integración sensitivomotora y, en consecuen­
cia, llevar a cambios en la realización de las tareas
motoras [67]. Así pues, la gravedad de los déficit mo­
tores en los pacientes con accidente cerebrovascular
está relacionada con un trastorno del proceso de in­
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tegración sensitivomotora [68]. Este hecho se debe a
la disminución de la plasticidad en la región afectada,
mientras que se produce un aumento del proceso de
integración sensitivomotora en las regiones no afec­
tadas. Probablemente, este patrón de reorganización
cortical se debe a una habilidad motora mayor del
miembro no afectado [69]. Sin embargo, el proceso
de integración sensitivomotora puede mejorar gra­
dualmente en la región no afectada a través de algu­
nos tipos de tratamiento, como la estimulación cere­
bral combinada con otros tipos de rehabilitación [70].
Varios experimentos han demostrado estos méto­
dos específicos de rehabilitación en pacientes hemi­
paréticos con accidente cerebrovascular, como la te­
rapia de movimiento inducido por restricción. Esta
técnica implica la restricción del miembro intacto
durante un período prolongado, en combinación con
un gran número de repeticiones del entrenamiento
de tareas específicas del miembro afectado. Dicha
técnica ha evidenciado resultados positivos en la
cantidad de tiempo y la adquisición de habilidad mo­
tora en el miembro afectado, lo que demuestra que
la información sensitiva está siendo integrada por el
sistema nervioso central, favoreciendo el funciona­
miento de las redes neuronales del miembro afecta­
do. Así, una recuperación motora eficaz de los pa­
cientes con accidente cerebrovascular se asocia a un
descenso de la actividad en la corteza sensitivomoto­
ra no afectada, que llevará a un aumento de la activi­
dad neuronal del área afectada [71].
El reaprendizaje de los movimientos rítmicos y
coordinados del miembro afectado en los pacientes
con accidente cerebrovascular demuestra que el
proceso de integración sensitivomotora es comple­
jo y depende de varios tipos de modelos específicos
de intervención. Entonces, la ‘retroalimentación’
resulta fundamental para un control motor eficaz y
una integración con el entorno para realizar movi­
mientos rítmicos y coordinados. En particular, las
redes neuronales centrales están influidas por la re­
troalimentación sensitivomotora para compensar
los cambios en el entorno a través de la interacción
entre las redes neuronales y el sistema neuromus­
cular [72]. Así, favorece el aumento de la activación
del área afectada, lo que lleva a una mejora del pro­
ceso de integración sensitivomotora con la respec­
tiva recuperación motora del miembro afectado
[73]. En este contexto, los mecanismos internos se
asocian a otros mecanismos disponibles en el en­
torno para organizar la información sensitiva y para
aumentar la adquisición de habilidad motora. En la
misma línea, los métodos de rehabilitación (p. ej.,
las imágenes motoras y la terapia del espejo) en pa­
cientes con accidente cerebrovascular deben usar
433
S. Machado, et al
diferentes ‘retroalimentaciones’ asociadas a la prác­
tica de tareas para aumentar la calidad de la adapta­
ción neuronal en la región afectada [74].
Reorganización cortical inducida
por el entrenamiento sensitivomotor
La capacidad de reorganización de la corteza sensiti­
vomotora del mamífero adulto fue una cuestión in­
cierta durante muchas décadas. Sin embargo, se sabe
que dichos cambios son posibles y se producen debi­
do a varios factores. Diversos experimentos han de­
mostrado que el entrenamiento de tareas sensitivas
y las experiencias conductuales pueden llevar a una
reorganización sólida en la corteza sensitivomotora
de los primates adultos [75]. Ramachandran et al
[76] sugirieron que, con un espejo, sería posible vol­
ver a las alteraciones en la reorganización cortical
observadas en personas amputadas con miembros
fantasma. Se observó que cuando los pacientes mi­
raban el movimiento de una mano o brazo no ampu­
tados en un espejo parasagital vertical, se produce
una mejora del control motor y una disminución del
dolor en el miembro fantasma. Entender la reorga­
nización de la corteza sensitivomotora es fundamen­
tal para crear estrategias de aprendizaje y reaprendi­
zaje, porque, mediante las intervenciones adecuadas,
probablemente se pueda potenciar una mejora de la
calidad de vida o la recuperación funcional.
Los estudios han demostrado que la organización
funcional de la corteza sensitivomotora es dinámica
y puede cambiar de acuerdo con las exigencias de la
tarea, el contexto y las manipulaciones periféricas
[77]. Un experimento realizado en animales y en se­
res humanos puso de manifiesto que las redes neu­
ronales somatosensitivas permiten el aprendizaje de
tareas sensitivomotoras o la recuperación funcional
después de algunas lesiones a través del reaprendi­
zaje [78]. Otros datos manifestaron que la M1 tiene
también un circuito intrínseco necesario para res­
paldar la reorganización, conformado por las co­
nexiones horizontales, y que podría reflejar la plas­
ticidad sináptica de estas fibras. La plasticidad que
se produce en la SM1 proporciona mecanismos para
potenciar la mejora y también la recuperación fun­
cional tras el daño en el sistema nervioso central y
periférico [79]. Generalmente, la reorganización adap­
tativa de la conectividad neuronal se basa en el des­
enmascaramiento de conexiones sinápticas previas,
en el esfuerzo de las sinapsis existentes y en la for­
mación de sinapsis nuevas.
Una investigación experimental en la que partici­
paron lectores de braille y personas que tocaban el
434
piano puso de manifiesto la presencia de una reor­
ganización cortical dependiente del uso. Esa reorga­
nización se caracteriza, para los lectores invidentes
de braille, por el aumento de la representación mo­
tora cortical relativa al dedo empleado en la tarea en
comparación con el dedo contralateral. Asimismo,
este patrón de reorganización se comparó también
con la corteza de los invidentes que no leían braille
o la de los voluntarios con visión normal. Además,
cuando esos sujetos no realizaban la lectura durante
algunas semanas, se observó una fuerte disminución
del tamaño de la representación somatotópica del
dedo empleado. También se observó un aumento de
la representación motora cortical de la mano en las
personas que no tocaban el piano; sin embargo, la
representación cortical volvió al tamaño original
cuando los ejercicios finalizaban [80].
Son muy interesantes los resultados que demues­
tran un aumento del área de la mano incluso cuando
los voluntarios sólo imaginan los ejercicios con el
piano, sin una ejecución real de la tarea. Los datos
respaldan la eficacia del entrenamiento mental rea­
lizado durante un cierto período de tiempo sin una
ejecución real del entrenamiento. De esa forma, se
observó que el entrenamiento sensitivomotor puede
desempeñar un papel en la reorganización de las
cortezas motora y somatosensitiva [4].
Comentarios finales
Como se destaca en esta revisión, el proceso de in­
tegración sensitivomotora desempeña un posible
papel en los mecanismos elementales implicados
en las tareas orientadas hacia la consecución de ob­
jetivos específicos realizadas por sujetos sanos. Ade­
más, mostramos pruebas de la presencia de anoma­
lías en la integración sensitivomotora en pacientes
con EP, distonía y accidente cerebrovascular. Toda­
vía no está claro si estos trastornos se asocian a una
entrada sensitiva periférica anormal o a un proce­
samiento central defectuoso, pero la mayoría de da­
tos respalda un mecanismo central. La integración
sensitivomotora parece desempeñar un papel signi­
ficativo en los trastornos del control motor, como la
guía de los movimientos, la activación muscular y
la debilidad muscular, observados generalmente en
los pacientes con EP, distónicos y con accidente ce­
rebrovascular. Asimismo, se observó que las estra­
tegias de entrenamiento que estimulan las conexio­
nes neuronales existentes en las regiones sensitivo­
motoras desempeñan un posible papel en la adqui­
sición de habilidades que tienen como factor crítico
el acoplamiento de diferentes datos sensitivos, que
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Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor
constituirán la base de la elaboración de entradas
motoras orientadas conscientemente hacia la con­
secución de objetivos.
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Sensorimotor integration: basic concepts, abnormalities related to movement disorders and sensorimotor
training-induced cortical reorganization
Introduction. Sensorimotor integration is defined as the capability of the central nervous system to integrate different
sources of stimuli, and parallelly, to transform such inputs in motor actions.
Aim. To review the basic principles of sensorimotor integration, such as, its neural bases and its elementary mechanisms
involved in specific goal-directed tasks performed by healthy subjects, and the abnormalities reported in the most common
movement disorders, such as, Parkinson’ disease, dystonia and stroke, like the cortical reorganization-related mechanisms.
Development and conclusions. Whether these disorders are associated with an abnormal peripheral sensory input or
defective central processing is still unclear, but most of the data support a central mechanism. We found that the
sensorimotor integration process plays a potential role in elementary mechanisms involved in specific goal-directed tasks
performed by healthy subjects and in occurrence of abnormalities in most common movement disorders and, moreover,
play a potential role on the acquisition of abilities that have as critical factor the coupling of different sensory data which
will constitute the basis of elaboration of motor outputs consciously goal-directed.
Key words. Binding. Dystonia. Parkinson’s disease. Saccadic movements. Sensorimotor integration. Stroke. Time-to-contact.
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www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436