Anatomía de la sustancia blanca mediante tractografía por tensor de

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RADIOLOGÍA ACTUALIZACIONES
Anatomía de la sustancia blanca mediante
tractografía por tensor de difusión*
A. Duque, E. Roa y J. Castedo
Sección de Neurorradiología. Hospital Madrid-Montepríncipe. Madrid. España.
La tractografía de las fibras de la sustancia blanca cerebral basada en el tensor de difusión es una reciente técnica
de resonancia magnética que proporciona la visualización de
la anatomía y la integridad de los tractos de dicha sustancia blanca. El propósito de este trabajo es representar de
forma bidimensional y tridimensional las principales vías
de la sustancia blanca cerebral a partir de los datos de la
imagen del tensor de difusión de alta resolución espacial, y
exponer las bases físicas de la técnica, nuestra metodología y sus principales aplicaciones clínicas. Se estudian y
representan el cuerpo calloso, la comisura blanca anterior,
el tracto corticoespinal, el sistema límbico, las fibras largas
de asociación, los pedúnculos cerebelosos y la vía óptica.
Palabras clave: anatomía, tensor de difusión, tractografía,
RM.
White matter anatomy using
tensor diffusion tractography
Tractography of cerebral white matter fibers based on diffusion tensor imaging (DTI) is a recent magnetic resonance
technique that enables the visualization of the anatomy and
integrity of white matter tracts. This article aims to provide
two- and three-dimensional representations of the main white
matter tracts in the brain from high spatial resolution DTI data
and to explain the physical basis of the technique, its main
clinical applications, and how we use it. We provide examples of the use of DTI in the study of the corpus callosum, the
anterior white commissure, the corticospinal tract, the limbic
system, the long association fibers, the cerebellar peduncles,
and the optic tract.
Key words: anatomy, diffusion tensor imaging, tractography,
MRI.
Introducción y objetivo
Antecedentes
En 1827, el botánico escocés Robert Brown1, mientras investigaba una suspensión de partículas de polen (Pulchella clarkia), observó en el microscopio que las partículas tenían un movimiento caótico e incesante. En un principio pensó que podría deberse
al polen vivo, pero los granos conservados durante siglos también se movían de igual forma, y las motas de polvo suspendidas
en el aire tenían un comportamiento similar.
En 1905 Albert Einstein2 publicó un artículo titulado "Sobre
el movimiento requerido por la teoría cinética molecular del calor de pequeñas partículas suspendidas en un líquido estacionario", en el que por métodos estadísticos representaba el movimiento de las moléculas del agua golpeando los granos de polen
o cualquier pequeño cuerpo. En este trabajo, Einstein no sólo
*Este artículo está basado en la comunicación: Castedo J, Duque A, Roa E,
Rodrigo P. Atlas of white matter anatomy with fiber tractography by diffusion
tensor MRI. Ginebra: European Society of Neuroradiology; 2006. Premio Cum
Laude en el XXXI Congreso Europeo de Neurorradiología.
Correspondencia:
JULIO CASTEDO VALLS. Sección de Neurorradiología. Hospital MadridMontepríncipe. Av. Montepríncipe, 25. 28660 Boadilla del Monte. Madrid. España. [email protected]
Recibido: 24-X-06
Aceptado: 21-III-07
explicaba el movimiento browniano, sino que proporcionaba
una evidencia experimental de la existencia de los átomos y daba un impulso a los estudios de mecánica estadística y a la teoría
cinética de los fluidos.
El movimiento browniano es un movimiento aleatorio que se
observa en algunas partículas nanoscópicas que se hallan en un
medio fluido. Se debe a que la superficie de dichas partículas es
bombardeada constantemente por las moléculas del fluido sometidas a una agitación térmica. Este bombardeo a escala atómica
no es uniforme y sufre una variación estadística importante.
Difusión
La difusión es la distribución homogénea de partículas en un disolvente; en el caso de una membrana permeable puede haber
paso de partículas en un disolvente siempre a favor del gradiente
de concentración. La difusión, un proceso que no requiere aporte energético, es frecuente como forma de intercambio molecular. La difusión es un proceso resultante de los movimientos térmicos aleatorios de las moléculas (movimiento browniano).
Para sensibilizar la adquisición de la resonancia magnética
(RM) de manera que se detecten estos movimientos se aplican
gradientes intensos en el campo de imagen. Cuando las moléculas de agua atraviesan dichos gradientes experimentan cambios
de fase que dependen de su dirección y velocidad. Dichos cambios de fase se traducen en un aumento o disminución de la
señal.
La imagen fenomenológica macroscópica de difusión se caracteriza por el comportamiento de las moléculas en una celda
de difusión. Las soluciones moleculares de distinta concentración ubicadas en dos compartimientos se mezclan a través de las
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membranas permeables que los separan, fluyendo las moléculas
desde el compartimiento de mayor concentración al de menor3.
La primera ley de Fick describe este proceso, en el que la densidad de la corriente de las partículas es proporcional al gradiente de concentración4-5.
El descubrimiento del movimiento browniano determina la
base de la imagen de difusión actual, una descripción probabilística. La distribución del desplazamiento molecular es la probabilidad de encontrar una molécula en una posición concreta y en
un momento dado, que Einstein relacionó con la varianza de la
distribución del desplazamiento, el desplazamiento medio al
cuadrado en una dimensión, el coeficiente de difusión y el tiempo de difusión6.
En una serie de experimentos, Carr y Purcell7 utilizaron la RM
eco del espín, descubierta por Hahn, para medir el coeficiente de
autodifusión del agua y otros solventes. El movimiento difusivo
disminuye la amplitud del eco del espín: a mayor difusividad,
mayor atenuación de la señal. Es la base de los estudios de imagen de difusión.
En 1956, Torrey asoció las ecuaciones de Bloch8 y posteriormente se aplicaron métodos de gradiente de campo pulsados.
Stejskal y Tanner mostraron que los espines que se trasladan
uniformemente producen un cambio neto de fase que es proporcional a su velocidad y que los espines que difunden no producen un cambio neto de fase, sino un cambio en la altura y la
anchura de la distribución de fase9.
Imagen de difusión
El desarrollo de la RM supuso utilizar las secuencias de gradiente
pulsado para localizar una población de espines en el espacio10.
Para obtener una imagen ponderada en difusión se aplican
pulsos de gradiente de difusión en una secuencia de pulso de RM
convencional. La intensidad de la imagen depende de la difusividad efectiva de las moléculas marcadas en el volumen excitado.
La atenuación de la señal del líquido cefalorraquídeo (LCR)
en los ventrículos es mayor que la observada en el parénquima.
La atenuación de la señal depende del desplazamiento neto molecular en el tiempo de difusión; puede parecer que el desplazamiento neto es mayor en el LCR que en el parénquima, sin embargo, la difusividad del agua es la misma. No obstante, las
moléculas de agua en el parénquima están obstaculizadas por las
membranas celulares y las uniones celulares.
El desplazamiento medio molecular en el área tisular está reducido, por lo que se reduce la difusividad. Por lo tanto, debemos referirnos en difusión por RM al coeficiente de difusión
aparente (CDA), que define la difusión estimada en un grupo de
espines contenidos en un vóxel, valorando la difusividad real del
tejido; este hecho también fue definido por Tanner, quien
además introdujo la noción del factor b escalar, que relaciona el
CDA con la atenuación de la señal de RM3. El factor b debe incluir no sólo los efectos de los gradientes de difusión, sino también de los gradientes de imagen, ya que éstos pueden producir
una ponderación adicional de la difusión. El valor óptimo del
factor b efectivo (suma de los elementos diagonales de la matriz
del factor b) debe ser próximo al inverso de la difusividad media
en términos de relación señal/ruido.
Difusión anisotrópica
Moseley et al11 en 1990 observaron que el CDA en determinadas
localizaciones cerebrales depende de la dirección de aplicación
100
del gradiente de difusión. Posteriormente, Doran et al lo describieron en la sustancia blanca12.
En algunas zonas del sistema nervioso central (SNC) la intensidad de difusión es la misma en todas las direcciones estimadas; este tipo de difusión se denomina isotrópica. La anisotropía de difusión puede definirse como aquella propiedad de la
difusión en algunos medios en que la tasa de difusión es diferente en las distintas direcciones13. En tejidos como la sustancia
gris, donde el CDA es independiente de la orientación del tejido
(isotrópico), adquirir esta información es normalmente suficiente. En medios anisotrópicos, como el músculo-esquelético,
el cardíaco y la sustancia blanca, el CDA depende de la orientación del tejido, por lo que un CDA único no es suficiente para
caracterizar adecuadamente la movilidad del agua y se hace imprescindible usar un tensor simétrico de difusión aparente o
efectivo del agua, D. El análisis de la información de cada vóxel
se denomina imagen del tensor de difusión (ITD) o RM basada
en el tensor de difusión (RM-TD)14-16.
La medición del CDA a lo largo de múltiples orientaciones
proporciona una importante información de la organización
axonal del cerebro. Uno de los aspectos más significativos en los
estudios de difusión por RM es que siempre se detecta el movimiento molecular a lo largo de un eje predeterminado, que está
fijado por la orientación del gradiente de campo aplicado. Todas
las máquinas de RM están equipadas con tres gradientes ortogonales llamados X, Y y Z. Combinando estos tres gradientes puede calcularse cualquier eje arbitrario. En la sustancia blanca, la
movilidad del agua depende de la organización de los ejes axonales. Si el agua está confinada en un sistema alineado homogéneamente podemos asumir que el proceso de difusión dibuja
una elipse en la que el eje mayor está alineado con la orientación de las fibras17,18. Por tanto, debemos definir el margen de
dicha elipse (elipse de difusión), que se puede calcular mediante
un procedimiento matemático llamado “tensor”. La longitud de
los tres ejes principales (λ1, λ2 y λ3) definen tres vectores (V1,
V2 y V3) y su orientación, por lo que necesitamos un tensor D =
3 × 3, que es un tensor simétrico, con seis parámetros independientes que definen dicha elipse19.
Cálculo del tensor de difusión
Existen múltiples formas para caracterizar la difusión anisotrópica, una de ellas es calcular la relación entre la longitud del eje
más corto y la del más largo. Pero tiene muchos inconvenientes,
uno de ellos el ruido. Es preferible usar parámetros que oscilan
entre rango 0 (isotrópico) y 1 (anisotrópico), las expresiones
matemáticas de estos conceptos exceden el propósito de revisión
de este artículo y se encuentran disponibles en la bibliografía19;
los parámetros más empleados en la práctica habitual son:
1. Anisotropía fraccional (FA): medida de la anisotropía de la difusión que representa la proporción de la magnitud de la parte anisotrópica del tensor de difusión y la magnitud del tensor completo.
2. Anisotropía relativa: medida de la anisotropía de la difusión
que representa la proporción de la magnitud de la parte anisotrópica
del tensor de difusión y la magnitud de la parte isotrópica del
tensor de difusión.
3. Ratio del volumen.
Todos estos parámetros nos indican el grado de elongación de la
elipse de difusión, y la información que proporcionan es esencialmente la misma. La FA es la que se emplea con más frecuencia.
Recogiendo la información del tamaño, la forma, la orientación y la distribución de las elipses de difusión dentro de un volumen de la imagen podemos definir las características de la di-
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fusión del agua en cada vóxel. Dicha elipse se calcula a partir del
tensor de difusión medido en dicho volumen.
Visualización bidimensional y reconstrucción de las fibras
Los parámetros que expresan las características de la forma y la
distribución de la elipse se calculan a partir de elementos de la diagonal, y deberían ser independientes de las estructuras tisulares
y de los gradientes de difusión aplicados. Caracterizar el grado
de anisotropía de la difusión es equivalente a caracterizar la forma de una elipse tridimensional de difusión independientemente de su orientación y tamaño, analizando la parte anisotrópica
del tensor de difusión en cada vóxel20.
Actualmente existen nuevas técnicas para la obtención de una
representación baricéntrica del tensor de difusión descomponiéndolo en tensores en forma lineal, planar y esférica, que corresponden a las elipses prolata, oblata y esférica respectivamente. Asumiendo que la orientación del componente longitudinal
mayor del tensor de difusión diagonalizada representa la orientación del tracto axonal dominante, la ITD nos proporciona un
campo vectorial tridimensional, en el cual cada vector representa la orientación de las fibras20.
Existen distintas formas de reconstrucción de la sustancia
blanca, las dos principales son: a) algoritmos de propagación lineal y b) minimización de la energía global, para localizar los píxeles energéticamente más favorables para predeterminar las vías.
Puede recogerse información a partir del patrón direccional de las
elipses de difusión dentro de un volumen de imagen. El vector más
largo dentro de un vóxel es paralelo a la dirección de la fibra local21.
Los métodos de imagen basados en estos datos incluyen el mapeo del campo de dirección, donde la dirección de la fibra local se
representa como un vector en cada vóxel, y el mapeo en color del
tracto fibroso, donde se usa un color asignado a un vóxel que contiene el tejido anisotrópico y define la dirección del tracto fibroso22.
La tractografía de fibras por RM-TD23-26 es un método de reciente aparición para localizar las vías de tractos fibrosos en el
SNC. Dichos tractos se generan a partir del campo de dirección
de la fibra de manera similar a un campo de velocidad de fluidos. La idea principal es seguir la dirección de la difusividad máxima a partir de algunos puntos de comienzo elegidos en una fibra. Se representa en un mapa en color que emplea unos colores
principales (rojo, verde y azul) que indican la dirección dominante de la orientación de las fibras.
da de cáncer de pulmón en el tronco del encéfalo. Se obtuvo el
pertinente consentimiento informado en todos los casos.
El estudio ha sido realizado con una unidad 1.5 T (Intera 1.5
T, Philips, Best, Holanda). Los datos de la ITD fueron adquiridos
empleando una secuencia eco planar single-shot con un esquema
de adquisición en paralelo con codificación por sensibilidad
(SENSE)27, con un factor de reducción de 2.0. La matriz de la
imagen fue de 112 x 112, con un campo de visión (FOV) de
224 x 224 mm. Se adquirieron cortes de 2 mm de espesor paralelos a la línea de la comisura blanca anterior-comisura blanca
posterior, que establece una relación normalizada para todas las
estructuras telencefálicas. Se emplearon un total de 60 cortes
para incluir los hemisferios y el tronco cerebral sin espacio entre
cortes, ya que las fibras reconstruidas son superposiciones de vóxeles con direcciones de difusión semejantes, y si existe GAP no
es posible un correcto seguimiento de las mismas. La difusión se
codificó en 32 direcciones independientes, y el valor b fue de
800 mm2/s. El tiempo total de duración de la secuencia fue de
12 minutos. Los datos de la ITD fueron transferidos a una estación de trabajo y procesados con el programa PRIDE V4 (Philips
Research Integrated Development Enviroment, Best, Holanda) para
el reordenamiento anatómico, determinación de los eigenvectores y el cálculo de la orientación de los tractos de sustancia
blanca en las regiones de interés (ROI). En los mapas de color
del tensor de difusión se asignan por convenio los colores rojo,
verde y azul a las orientaciones derecha-izquierda, anterior-posterior y superior-inferior, respectivamente.
El programa empleado permite la reconstrucción tridimensional de los tractos, bien mediante la ubicación de dos o más ROI
en las referencias anatómicas de paso de las fibras, bien mediante
la siembra directa de determinada vía una vez identificada en el
mapa en color. Hemos optado por el sistema de ROI en las fibras
de asociación y de proyección, y por el sistema de siembra directa
en las fibras comisurales. La vía óptica ha sido estudiada con ambas técnicas. El tiempo de posprocesado presenta grandes variaciones en función del tracto objeto de estudio y es dependiente
del operador y del soporte informático disponible.
Para una mejor comprensión de los tractos, algunos han sido
superpuestos a imágenes anatómicas de referencia registradas simultáneamente, en la mayoría de los casos sobre imágenes sin
gradientes adicionales (B = 0), eco planar potenciadas en T2.
Recuerdo anatómico y resultados
Objetivo
El objetivo de este trabajo es representar de forma bidimensional
y tridimensional las principales vías de la sustancia blanca cerebral a partir de los datos de la ITD de alta resolución espacial,
exponer nuestra metodología y realizar una discusión acerca de
sus limitaciones actuales y sus aplicaciones clínicas.
Las fibras de la sustancia blanca hemisférica se clasifican desde
el punto de vista anatómico en tres categorías: a) fibras de asociación, que a su vez pueden ser cortas (unen la corteza de dos circunvoluciones próximas, generalmente adyacentes, también denominadas fibras arqueadas o en U, debido a su forma) y largas
(unen la corteza de dos puntos distantes pero en el mismo hemisferio); b) fibras comisurales, que unen ambos hemisferios y
c) fibras de proyección, que unen la corteza con formaciones de
niveles inferiores, fundamentalmente los tálamos, el tronco del
encéfalo y la médula.
Material y métodos
Estudiamos los principales tractos de sustancia blanca en cinco
individuos: cuatro voluntarios sanos, dos hombres y dos mujeres
entre 26 y 42 años de edad, sin antecedentes quirúrgicos ni historia previa de anomalías neurológicas ni psiquiátricas y en un
paciente varón de 50 años de edad con una metástasis no opera-
Fibras largas de asociación
Forman fascículos extensos, situados en la profundidad de la
sustancia blanca hemisférica. Los principales fascículos de asociación son:
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Fig. 1. Mapa en color de anisotropía fraccional a la altura de los
pedúnculos cerebelosos medios; cpt/cst: tractos corticopontino y
corticoespinal; icp: pedúnculo cerebeloso inferior; mcp: pedúnculo
cerebeloso medio; ml: lemnisco medial; pct: fibras transversas del
puente.
1. Fascículo longitudinal superior: discurre por el centro semioval, por encima del plano del putamen, une los lóbulos
frontal, parietal, temporal y occipital del mismo lado, formando
arcos sobre la ínsula.
2. Fascículo longitudinal inferior: sus fibras discurren próximas a la pared lateral del ventrículo lateral y unen los polos
temporal y occipital a lo largo de la cara basal del cerebro.
3. Fascículo fronto-occipital superior: también denominado
subcalloso, fronto-témporo-occipital o de Forel Onufrowicz; situado craneal y lateral al núcleo caudado, une los lóbulos frontal, occipital y temporal.
4. Fascículo fronto-occipital inferior: une la región basal de la
corteza occipital con la circunvolución fusiforme.
5. Fascículo unciforme: une la región rostral del polo temporal con la cara orbitaria del lóbulo frontal adoptando una forma
de gancho en la región basal de la cisura de Silvio.
6. Cíngulo: se encuentra en el espesor de la circunvolución
del cíngulo y rodea con forma arqueada el cuerpo calloso formando parte del sistema límbico.
Fig. 2. Mapa en color de anisotropía fraccional a la altura de los pedúnculos cerebelosos superiores; dscp: decusación de los pedúnculos cerebelosos superiores; ilf: fascículo longitudinal inferior; scp:
pedúnculo cerebeloso superior; unc: fascículo unciforme.
cas de los lóbulos parietales, la región posterior de los frontales y
la región craneal de los temporales; la rodilla une los lóbulos
frontales formando el forceps minor, mientras que el rodete o esplenio une los occipitales formando el forceps major en su porción posterior y el tapetum en su porción inferoexterna, que se
proyecta en el lóbulo temporal a lo largo del margen lateral del
asta occipital del ventrículo lateral.
La comisura blanca anterior está situada por delante del tercer
ventrículo, caudal al pico del cuerpo calloso, tiene fibras ventrales que unen entre sí las zonas basales de la corteza frontal y las
regiones anteriores de la corteza basal temporal, y fibras dorsales
que unen entre sí las circunvoluciones temporales inferiores28.
El fórnix, trígono o bóveda de los cuatro pilares, una estructura
perteneciente al sistema límbico, es una lámina de sustancia blanca triangular, incurvada en forma de bóveda debajo del cuerpo calloso, que posee dos pilares anteriores y dos pilares posteriores.
Tiene dos tipos de fibras: longitudinales, que son de asociación interhemisférica o de proyección entre la corteza hipocámpica y el
diencéfalo, y transversales interhemisféricas, la denominada comisura psaltarina o de las formaciones hipocámpicas28.
Fibras de proyección
Fibras comisurales
Existen comisuras telencefálicas, derivadas de la placa comisural
embrionaria (el cuerpo calloso, la comisura blanca anterior y la
región posterior del fórnix, denominada psalterium o lira de David) y comisuras diencefálicas y mesencefálicas (la comisura
blanca posterior, la comisura de Gudden, que une los cuerpos
geniculados internos y los tubérculos cuadrigéminos inferiores,
la comisura de Meynert, que une las regiones sublenticulares y
las sustancias innominadas, y la comisura gris del tercer ventrículo o adhesión talámica).
El cuerpo calloso, constituido por fibras transversales, es la
mayor de las comisuras: el cuerpo une entre sí regiones simétri-
102
Las fibras de proyección se extienden entre la corteza cerebral y
las formaciones inferiores del SNC; sus estructuras anatómicas
más importantes son la corona radiada o radiante y la cápsula
interna, y sus fibras principales los tractos corticoespinal, corticobulbar y las radiaciones talámicas, que en su componente más
posterior incluyen las radiaciones ópticas.
Se pudieron delinear las principales vías neuronales en todos
los pacientes.
En los mapas bidimensionales en color del tensor de difusión
pueden distinguirse con claridad los tractos de sustancia blanca
en color rojo, verde y azul según las orientaciones en el espacio
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Fig. 3. Mapa en color de anisotropía fraccional a la altura de los
pedúnculos cerebrales; cp: pedúnculos cerebrales; cpt/cst: tractos corticopontino y corticoespinal; ifo/ilf: fascículos fronto-occipital inferior y longitudinal inferior.
derecha-izquierda, anterior-posterior y superior-inferior, respectivamente(figs. 1-6).
Mostramos de forma tridimensional los siguientes tractos de
sustancia blanca:
1. Cuerpo calloso (figs. 7-9).
2. Sistema límbico.
a) Cíngulo (fig. 10).
b) Fórnix y estría terminalis (fig. 11).
3. Tracto corticoespinal (figs. 12 y 13).
4. Comisura blanca anterior (fig. 14).
5. Fibras largas de asociación.
a) Fascículo fronto-occipital inferior (fig. 15).
b) Fascículo longitudinal superior (fig. 16).
c) Fascículo fronto-occipital superior (fig. 17).
d) Fascículo longitudinal inferior y fascículo unciforme
(fig. 18).
6. Pedúnculos cerebelosos.
a) Inferior (fig. 19).
b) Superior (fig. 20).
c) Medio (figs. 21 y 22)
7. Vía óptica (figs. 23 y 24)
Fig. 4. Mapa en color de anisotropía fraccional a la altura de la
comisura blanca anterior; ac: comisura blanca anterior; pc: comisura blanca posterior; ifo/ilf: fascículos fronto-occipital inferior y
longitudinal inferior.
técnica reciente y no carece de algunas limitaciones que conviene conocer al iniciarse en este tipo de estudios.
Algunas patologías reducen focalmente la FA, como las enfermedades desmielinizantes y la degeneración walleriana, dificul-
Discusión
La tractografía mediante el cálculo del tensor de difusión es el
único método disponible en la actualidad para evaluar los tractos de la sustancia blanca cerebral in vivo. Su extraordinaria utilidad como herramienta para el estudio y la descripción anatómica está suficientemente avalada en la bibliografía, ya sea en
revisiones de anatomía general29-31 o de regiones anatómicas
particulares, como el sistema límbico32, la vía óptica33,34, el tracto corticoespinal35 o el cuerpo calloso36,37; no obstante, es una
Fig. 5. Mapa en color de anisotropía fraccional a la altura de la rodilla y el esplenio del cuerpo calloso; acr: corona radiada anterior;
alic: brazo anterior de la cápsula interna; ec: cápsula externa; ecc:
esplenio del cuerpo calloso; fmaj: forceps major; fmin: forceps minor; gcc: rodilla del cuerpo calloso; pcr: corona radiada posterior;
plic: brazo posterior de la cápsula interna.
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Fig. 6. Mapa en color de anisotropía fraccional a la altura del
cuerpo calloso; cc: cuerpo calloso; scr: corona radiada superior;
sfo: fascículo fronto-occipital superior; slf: fascículo longitudinal
superior.
Fig. 7. Representación tridimensional del cuerpo calloso en una
visión lateral y oblicua. Pueden apreciarse las conexiones corticocorticales a través del cuerpo calloso y los finos tractos que se
proyectan hacia los lóbulos temporales (tapetum). El tapetum discurre caudalmente a lo largo del margen lateral del asta occipital
del ventrículo lateral.
tando la tractografía por pérdida de datos acerca de la orientación de las fibras. Por el contrario, las cavidades de los abscesos
pueden presentar valores muy elevados de FA a pesar de que en
su interior no existan tractos organizados de sustancia blanca,
pudiendo llevar a un error en el análisis de las estructuras adyacentes38.
Es una técnica muy sensible a los artefactos de movimiento,
un claro inconveniente, ya que las secuencias de alta resolución
codificadas para 32 o más direcciones tienen una duración mayor de 10 minutos y exigen la máxima colaboración del pacien-
104
Fig. 8. Representación tridimensional del cuerpo calloso en una
visión superior. Pueden apreciarse las conexiones corticocorticales. Las proyecciones de la rodilla del cuerpo calloso forman el
forceps minor; las del esplenio forman el forceps major.
Fig. 9. Representación tridimensional del cuerpo calloso en una
visión lateral superpuesta a una imagen sagital de resonancia
magnética eco planar potenciada en T2 (B = 0).
te o de lo contrario obligan a recurrir a su sedación. Para disminuir los efectos negativos del movimiento se puede aumentar el
número de adquisiciones y promediarlas, pero asumiendo que
en el proceso se perderán los detalles finos. También pueden
producirse errores en el registro de las trayectorias debido a artefactos de susceptibilidad magnética, ruido y distorsión por las
corrientes eddy. Pero la principal limitación viene condicionada
por la resolución del dispositivo de RM: la ITD representa un
conjunto de líneas que forman parte de determinado tracto de
sustancia blanca, pero el número de estas líneas sólo guarda
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Fig. 10. Representación tridimensional de las fibras del sistema
límbico; visión lateral del cíngulo superpuesto a una imagen sagital de resonancia magnética eco planar potenciada en T2.
Fig. 11. Representación tridimensional de las fibras del sistema
límbico; visión lateral del fórnix y la estría terminalis superpuestos
a una imagen parasagital de resonancia magnética eco planar potenciada en T2. El cuerpo del fórnix se reconstruye con facilidad
en su proyección en el hipotálamo, pero su diferenciación de la
estría terminalis no resulta clara con una resolución de 2 mm.
Fig. 12. Representación tridimensional del tracto corticoespinal,
las fibras de proyección de mayor extensión, en una vista anterior
superpuesta a una imagen coronal de resonancia magnética eco
planar potenciada en T2. Las regiones de interés fueron ubicadas
en los pedúnculos cerebrales y en las circunvoluciones pre y poscentral.
Fig. 13. Representación tridimensional del efecto de masa de una
metástasis pontina sobre el tracto corticoespinal. Nótese cómo la
vía piramidal izquierda rodea cranealmente la lesión y desciende
junto a la contralateral.
Aplicaciones clínicas
una relación indirecta con el número real de axones, ya que el
vóxel estudiado no recibe información sobre las vías neuronales
que se encuentran por debajo del umbral de resolución del
equipo; por lo tanto, el cálculo del tensor de difusión para delinear estructuras axonales es todavía una simplificación, ya que
con los niveles de resolución disponibles actualmente, en la
mayoría de los casos el resultado se basa en el componente axonal dominante30,39.
Las entidades patológicas que alteran la microestructura tisular
del cerebro no sólo pueden afectar a la difusión general, sino
también a la difusión anisotrópica. Entre estos procesos patológicos se encuentra la tumefacción celular, la ampliación o disminución del espacio extracelular o la pérdida de la organización tisular, que producen cambios transitorios o permanentes
en la difusión39.
Así, la tractografía basada en el tensor de difusión ha demostrado ser útil en el estudio del infarto cerebral, tanto en el
pronóstico, por su capacidad de valorar la integridad de los trac-
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Fig. 14. Representación tridimensional de la comisura blanca anterior en una visión anterior superpuesta a una imagen coronal de
resonancia magnética eco planar potenciada en T2. Puede apreciarse la morfología de su cordón central, una comunicación
transversal entre ambos hemisferios situada por delante del tercer
ventrículo.
Fig. 16. Fibras largas de asociación: representación tridimensional
del fascículo longitudinal superior derecho en una visión superior
superpuesta a una imagen axial de anisotropía fraccional.
Fig. 15. Fibras largas de asociación: representación tridimensional
del fascículo fronto-occipital inferior derecho en una visión superior superpuesta a una imagen axial de resonancia magnética eco
planar potenciada en T2.
Fig. 17. Fibras largas de asociación: representación tridimensional
del segmento anterosuperior del fascículo fronto-occipital superior derecho en una visión superior superpuesta a una imagen
axial de resonancia magnética eco planar potenciada en T2.
tos de sustancia blanca adyacentes al área isquémica40, como en
la evaluación de la degeneración walleriana secundaria a un infarto cerebral; los datos de la ITD han mostrado una significativa reducción de la FA en la vía piramidal del hemisferio afectado
en las dos primeras semanas tras un infarto, cuando todavía no
existen hallazgos detectables en la RM convencional41.
En el campo de la epilepsia se ha detectado un incremento de
la difusión y una reducción de la anisotropía en los hipocampos
escleróticos con cambios sutiles en las imágenes potenciadas en
T242, aumento del CDA y disminución de la FA en las anomalías
del desarrollo cortical43 y diferencias estadísticamente significativas en los índices de difusión en pacientes con RM negativa y
106
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Fig. 18. Fibras largas de asociación: representación tridimensional
del segmento anterosuperior del fascículo fronto-occipital superior derecho en una visión superior superpuesta a una imagen
axial de resonancia magnética eco planar potenciada en T2.
Fig. 20. Representación tridimensional del pedúnculo cerebeloso
superior, que conecta el cerebelo con el tronco incluyendo el tracto espinocerebeloso anterior (tracto de Gowers). Vista superior
superpuesta a una imagen axial de resonancia magnética eco planar potenciada en T2.
Fig. 19. Representación tridimensional del pedúnculo cerebeloso
inferior, que conecta el cerebelo con el tracto espinocerebeloso
posterior (fascículo de Flechsig) y la oliva. Vista lateral superpuesta a una imagen parasagital de resonancia magnética eco planar
potenciada en T2.
epilepsia del lóbulo temporal con alteraciones estructurales menores epileptógenas ocultas44. Asimismo, la tractografía 3D es
útil en la evaluación posquirúrgica de la lobectomía temporal.
La ITD ha sido extensamente empleada en el estudio de la esclerosis múltiple, no sólo en la cuantificación de las placas y en
el estudio 3D de las vías adyacentes, sino en el análisis de áreas
aparentemente normales mediante RM convencional, que
muestran reducción de la anisotropía e incremento de la difusión que traduce un daño estructural inadvertido con otras técnicas de imagen45. Un avance capital en la ITD es que es capaz
Fig. 21. Representación tridimensional de los pedúnculos cerebelosos medios. Visión superior superpuesta a una imagen axial de
anisotropía fraccional.
de distinguir entre un área de desmielinización y otra de dismielinización, ambas igualmente hiperintensas en las secuencias
potenciadas en T2, ya que la dismielinización, tal como sucede,
Radiología. 2008;50(2):99-111
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Fig. 22. Representación tridimensional de los pedúnculos cerebelosos medios y las fibras transversas del puente. Visión superior.
Fig. 23. Vía óptica. Representación tridimensional de las cintillas
ópticas, entre el quiasma y los cuerpos geniculados laterales. Visión superior superpuesta a una imagen axial de resonancia
magnética de inversión-recuperación potenciada en T1.
por ejemplo, en la enfermedad de Pelizaeus-Merzbacher, no altera la anisotropía46.
Los hallazgos de Kalsborg et al47, Aoki et al48 y Toosy et al49
han demostrado la utilidad de la ITD en la evaluación del tracto
piramidal en la esclerosis lateral amiotrófica, convirtiéndola en
una herramienta útil en la monitorización de la progresión de la
enfermedad.
La valoración de la circunvolución del cíngulo mediante el
tensor de difusión ha mostrado reducciones en la FA antes del
desarrollo de demencias, y es útil en el diagnóstico temprano de
la enfermedad de Alzheimer50-52.
Las anomalías congénitas del SNC suelen mostrar conexiones
aberrantes de la sustancia blanca; así, la tractografía pone de
manifiesto las conexiones hemisféricas anormales en la agenesia
parcial o completa del cuerpo calloso, descenso en la anisotropía
108
Fig. 24. Vía óptica. Representación tridimensional de la vía óptica,
que incluye los nervios ópticos (izquierda de la imagen), el quiasma, donde es posible apreciar parcialmente la decusación de las
fibras, las cintillas ópticas y las radiaciones ópticas mediales. Visión lateral-oblicua.
de la sustancia blanca adyacente a la corteza malformada, y es
frecuente encontrar un curso aberrante de los tractos de sustancia blanca subyacentes a un área de displasia cortical severa. El
síndrome de Joubert comprende la malformación del vermis cerebeloso y unas conexiones aberrantes entre el cerebelo y la corteza cerebral por unos pedúnculos cerebelosos superiores elongados y anormales que pueden ser bien estudiados mediante la
ITD53.
En la leucomalacia periventricular la tractografía demuestra
un tracto corticoespinal intacto y una disminución de las conexiones sensoriales talamocorticales, que son responsables de la
espasticidad de la parálisis cerebral debida a lesión de la función
inhibitoria53.
La aplicación clínica más extendida es la planificación prequirúrgica en la resección de tumores cerebrales. La ITD permite
cuantificar la proximidad de un tumor a los tractos elocuentes
de sustancia blanca, mejorando la precisión en la valoración del
riesgo quirúrgico y aportando una valiosa información sobre la
posible vía de acceso al tumor54-56. Algunos estudios recientes54,56-58 han mostrado los beneficios prequirúrgicos de la tractografía mediante la ITD cuando se complementa con la resonancia magnética funcional (RMf), ya que la combinación de
ambas técnicas, realizable en el mismo equipo y en la misma exploración, logra una mejor estimación de proximidad de los bordes del tumor a las áreas cerebrales elocuentes, e informa del
posible desplazamiento de los tractos de sustancia blanca respecto a su trayectoria habitual por el efecto de masa de los tumores39. El edema y el efecto de masa alteran la arquitectura normal de la sustancia blanca y dificultan la selección de la ROI
sobre la que se planifica el estudio de ITD; con la información
aportada por la RMf, la ROI puede ser seleccionada con mayor
precisión, mejorando el resultado final del mapa funcional prequirúrgico58. La tractografía puede ser integrada en un sistema
estándar de neuronavegación, facilitando la visualización intraoperatoria de los principales tractos de sustancia blanca, como
la vía piramidal y las radiaciones ópticas59.
La investigación actual con la ITD está ofreciendo avances en
el conocimiento de la organización del lenguaje humano, superando el modelo clásico y poniendo de manifiesto complejas conexiones perisilvianas, con vías indirectas desde la corteza parietal inferior paralelas y laterales al fascículo arcuato, hasta ahora
desconocidas60. Asimismo, la exploración mediante la ITD de los
niños prematuros está permitiendo el estudio de la arquitectura
laminar del cerebro y del desarrollo de la sustancia blanca antes
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de la mielinización. Las nuevas revelaciones acerca de la maduración cerebral aportadas por la ITD habrán de mejorar el
diagnóstico y la evaluación de las alteraciones cerebrales congénitas, metabólicas y del desarrollo61.
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Las imágenes de tractografía basadas en el tensor de difusión
aportan hallazgos adicionales y únicos en los estudios de la anatomía de la sustancia blanca en comparación con los obtenidos
con RM convencional. Estas imágenes son de gran utilidad tanto con un propósito clínico como docente. Gracias a esta técnica no invasiva, la descripción de la arquitectura de la sustancia
blanca y sus relaciones con las lesiones cerebrales, en especial
con los procesos expansivos, se está convirtiendo en un procedimiento de rutina. Con la futura mejora de la técnica son de esperar avances en el conocimiento de la conectividad funcional
del cerebro y la médula.
Conviene recordar que el cálculo del tensor de difusión para
delinear estructuras axonales es todavía una simplificación, ya
que con los niveles de resolución disponibles actualmente, en la
mayoría de los casos el resultado se basa en el componente axonal dominante.
Las ITD pueden detectar lesiones en la sustancia blanca antes
de que sean evidentes mediante RM convencional, y su empleo
conjunto con la RMf aporta una valiosa información en la planificación prequirúrgica de los tumores cerebrales. La tractografía
puede integrarse en un sistema estándar de neuronavegación.
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Agradecimientos
Este trabajo no habría sido posible sin la profesionalidad y la dedicación de José Manuel Escobar.
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110
AUTOEVALUACIÓN
1. A propósito de la difusión, señale la falsa:
a) La difusión no requiere aporte energético.
b) La difusión es un proceso que resulta del movimiento
browniano.
c) El movimiento difusivo aumenta la amplitud del eco del
espín.
d) La densidad de la corriente de las partículas a través de una
membrana permeable es proporcional al gradiente de concentración.
e) El cambio neto de fase de los espines que se trasladan uniformemente es proporcional a su velocidad.
2. ¿Qué define el coeficiente de difusión aparente?
a) La difusión estimada en un grupo de espines contenidos en
un vóxel.
b) La difusividad a través de una membrana permeable.
c) El efecto de los gradientes de difusión.
d) La difusión media de los espines efectivos.
e) El inverso de la difusividad media.
3. ¿En cuál de los siguientes tejidos la difusión es isotrópica?
a) En la sustancia blanca.
b) En la sustancia gris.
c) En el músculo esquelético.
d) En el músculo cardíaco.
e) En ninguna de las anteriores.
4. ¿Cuál de los siguientes parámetros es imprescindible y no
puede variarse en una secuencia de tensor de difusión?
a) La codificación de la difusión en 32 direcciones independientes.
b) El valor b de 800 mm2/s.
c) Los cortes de todo el encéfalo sin GAP.
d) El factor de reducción de 2.0.
e) La matriz de 112 × 112.
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8. ¿Cuál es la aplicación clínica más extendida de la tractografía por resonancia magnética?
a) El estudio de placas de desmielinización.
b) Las malformaciones cerebrales congénitas.
c) Las anomalías del desarrollo cortical.
d) El infarto cerebral.
e) La planificación quirúrgica cerebral.
5. El fascículo longitudinal inferior pertenece a:
a) Las fibras comisurales.
b) Las fibras de proyección.
c) Las fibras cortas de asociación.
d) Las fibras largas de asociación.
e) Las fibras arqueadas.
6. El fascículo subcalloso o de Forel Onufrowicz une:
a) Los lóbulos frontal y temporal.
b) Los lóbulos temporal y parietal.
c) Los lóbulos parietal y occipital.
d) Los lóbulos frontal y parietal.
e) Los lóbulos frontal, temporal y occipital.
7. ¿Cuál es la principal limitación técnica de los estudios de
tractografía por resonancia magnética?
a) Los artefactos de movimiento.
b) Los artefactos de susceptibilidad magnética.
c) La resolución del equipo de resonancia magnética.
d) La distorsión por ruido.
e) Las corrientes eddy.
9. Señale la falsa respecto a la anisotropía fraccional:
a) Disminuye en la degeneración walleriana.
b) Disminuye en la esclerosis mesial.
c) Disminuye en las anomalías del desarrollo cortical.
d) Disminuye en la enfermedad de Alzheimer.
e) Disminuye en la enfermedad de Pelizaeus-Merzbacher.
10. En el síndrome de Joubert encontramos tractos de sustan cia blanca aberrantes:
a) Entre el cerebro y el cerebelo.
b) En el cuerpo calloso.
c) En la comisura blanca anterior.
d) En la comisura blanca posterior.
e) En el fórnix.
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