Evaluación de la invasión de Acanthophora spicifera (Rhodophyta

Evaluación de la invasión de Acanthophora
spicifera (Rhodophyta) sobre la epifauna en Bahía
de La Paz, B.C.S.
An assessment of the invasion of Acanthophora
spicifera (Rhodophyta) upon epifauna in Bahia de la
Paz, B.C.S.
María del Carmen Méndez-Trejo, Rafael Riosmena-Rodríguez,
Enrique Ávila, Juan Manuel López-Vivas y Abel Sentíes
Resumen
Se realizó un estudio en La Bahía de La Paz, Baja California Sur (BCS) para conocer el efecto del alga invasora Acanthophora spicifera sobre la epifauna asociada. Se evaluó la composición temporal de epibiontes y se comparó con la
documentada para otra alga residente (Sargassum spp.). Se identificaron 10
especies de epifitas y 13 órdenes de epifauna. A. spicifera mantiene microhábitats estables, resultado de su persistencia y estructura física. Las disimilitudes entre algas se deben a selección por los organismos, determinada por
la estructura y condiciones ambientales en cada hábitat. La variabilidad en la
estructura de fauna asociada a A. spicifera se explica por la complejidad estructural que promueven las epifitas y el alga hospedero, así como la variación
de su tamaño y condición.
Palabras clave: Acanthophora spicifera, Sargassum invasión, epifauna, epifi-
tas, complejidad.
Abstract
We evaluated the effect of the invasive seaweed Acanthophora spicifera on
the epifauna in Bahía de La Paz, Baja California Sur. The epibiont composition
433
was assessed temporarily and compared with data for other resident algae
(Sargassum spp.). We identified 10 species of epiphytes and 13 orders of
epifauna. A. spicifera promotes stable microhabitats as a result of their persistence and physical structure. The dissimilarities between algae are due to
selection by the organisms, determined by the structure and environmental
conditions in each habitat. The variability in the structure of fauna associated
with A. spicifera is explained by the structural complexity promoted by the
algae epiphytes and host, and their change of size and condition.
Keywords: Acanthophora spicifera, Sargassum, invasion, epifauna, epiphytes,
complexity.
,,
INTRODUCCIÓN
Las invasiones biológicas en los hábitats marinos se encuentran entre las mayores causas de pérdida de biodiversidad, modificación de poblaciones y comunidades marinas nativas. De acuerdo con diferentes estudios, este proceso
conduce a consecuencias ecológicas y evolutivas (Mooney y Cleland 2001,
Grosholz 2002, Olden et al. 2004). En el caso de las macroalgas invasoras,
existen múltiples reportes de impactos negativos causados por su introducción (Russell 1992, Tsuda y Coles 2008, Weijerman et al. 2008, Monteiro et
al. 2009, Irigoyen et al. 2010).
Entre los principales impactos que causan las algas exóticas invasoras se encuentran: competencia directa o indirecta con la biota nativa, alteración de la cadena alimenticia, monopolización de espacio, cambio en la composición de la comunidad, modificación de los procesos naturales, efectos genéticos, impacto económico
por el evidente decremento del valor recreativo en las playas, altos costos para su
manejo, erradicación e investigación y en algunos casos, consecuencias sobre la
salud humana (Schafellke y Hewitt 2007). Por otro lado, estos hábitats también
proveen alimento y refugio a fauna sésil y de vida libre, incrementan la abundancia
y riqueza de especies y algunas veces favorecen la explotación de algún recurso
de interés pesquero (Wikstrom y Kautsky 2004, Gribben y Wright 2006, Briggs
2007, Polte y Buschbaum 2008, Irigoyen et al. 2010, Thomsen 2010).
434
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
Se tienen registradas 277 especies de macroalgas invasoras en todo
el mundo (Williams y Smith 2007), de las cuales 45 pertenecen al orden
Chlorophyta, 165 al orden Rhodophyta, 12 a la división Ochrophyta y 1 a la
división Charophyta. Su introducción ha sido posible debido al comercio, exploración náutica o actividades de acuarismo (Buschbaum y Chapman 2006,
Schaffelke et al. 2006, Hewitt et al. 2007, Valentine et al. 2007). Las rodofitas
es el principal grupo de algas invasoras, el proceso de transporte más común
que utilizan es por incrustación en cascos de barcos (Hewitt et al. 2007) y por
transporte de propágulos en aguas de lastre (Hewitt et al. 2007).
Acanthophora spicifera (Vahl) Børgesen, 1910 es nativa del Caribe y las
costas de Florida, actualmente está registrada como especie invasora en islas
del Pacífico central (Russell 1992, Tsuda y Coles 2008). En Hawaii es la principal alga invasora y la más dañina para los corales (Russell 1992). Hace aproximadamente seis años se registró por primera vez en las costas del suroeste
del Golfo de California. Su plasticidad morfológica, estrategias reproductivas
(sexual y asexual), epifitismo en otras algas, adaptación a condiciones ambientales y capacidad de regenerarse por fragmentación, la han convertido en
una especie capaz de invadir un ecosistema en el que la mayoría de las veces
resulta exitosa (Russell 1992, Smith et al. 2002, Ávila et al. 2012). En la Bahía
de La Paz, B.C.S., esta alga roja puede promover el reclutamiento de organismos sésiles, como es el caso de ciertas especies de esponjas, pero también es
epifita de algas residentes del genero Sargassum spp. (Ávila et al. 2012).
A. spicifera se caracteriza por tomar del ambiente compuestos nitrogenados que incorpora y utiliza durante la reproducción, su mayor productividad
ocurre entre 23 y 25 ºC (Kilar et al. 1988, Trono 1968). En los últimos años,
independientemente del proceso de sucesión algal, los mantos de A. spicifera
se han mantenido en la bahía. Durante el periodo de mayo a junio se presenta una etapa de intensa fragmentación (Ávila et al. 2012), no obstante en
los meses subsecuentes parece recuperarse rápidamente. Su éxito ha sido
tan evidente que las zonas que antes estaban habitadas por Sargassum spp.,
hoy son monopolizadas por esta macroalga invasora. Estas características
invasivas son muy similares a las que se han documentado en otras regiones
donde también es invasora (e.g., Hawaii) (Schaffelke y Hewitt 2007). Este
estudio tuvo tres objetivos: 1) dar a conocer los aspectos del alga invasora
que favorecen la creación de microhábitats tras su establecimiento y proliferación en La Bahía de La Paz, B.C.S. 2) Comparar la composición de epifauna
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
435
con la documentada para las especies residentes del género Sargassum en la
bahía y 3) identificar los factores que afectan la abundancia de la epifauna
asociada a A. spicifera.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se llevó a cabo en la zona submareal (1-4 m de profundidad) de la playa El Caimancito, La Paz, B.C.S. (24º12’07’’N-110º17’59’’W) (Fig. 1). Se eligieron tres sitios con diferente tipo de sustrato habitado por A. spicifera, esto nos
permitió registrar la mayor cantidad de especies epibiontes presentes: el sitio
1 era rocoso con alta cobertura de mejillones (Modiolus capax), el sitio 2 está
compuesto por sustrato coralino (Pocillopora sp.), en el sitio 3 hay parches de
coral, rocas pequeñas y sustrato arenoso. El estudio se efectuó entre primavera
y verano (abril a agosto) del 2010. Los muestreos se realizaron cada 15 días por
Figura 1. Mapa del área de estudio donde se muestra la localización de la localidad
de muestreo en la Bahía de La Paz, Baja California Sur, México.
436
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
medio de buceo libre. La temperatura se registró con un sensor (HOBO, Water
Temp Pro v2), el cual se colocó al inicio del estudio a 2 m de profundidad.
Fase de campo
En cada sitio se colocaron aleatoriamente 9 cuadrantes de 5 x 5 cm (0.0025 m2)
cada uno, a una profundidad de 1 a 5 m de profundidad que es la zona donde el
manto algal es mas denso. En el interior de cada cuadrante los talos de A. spicifera
se desprendieron con una espátula desde la estructura de fijación, se almacenaron
y etiquetaron inmediatamente en bolsas de plástico sellables para su traslado al
laboratorio. El área total que se extrajo en cada sitio fue de 0.0225 m2.
Fase de laboratorio
Una vez en el laboratorio, los talos se midieron (cm) y pesaron (g de peso húmedo) con una báscula digital eliminando el exceso de agua. Posteriormente
las muestras se secaron en una estufa a 60 ºC durante 5 días y se registró el
peso seco (g). A partir de la diferencia entre el peso seco y húmedo se calculó el
porcentaje de humedad de cada muestra. Los invertebrados se separaron enjuagando las muestras con agua dulce y se tamizaron en tamices de 500 µm, los
que quedaban entre los talos se extrajeron con pinzas utilizando un estereoscopio, la epifauna de cada muestra se almacenó en frascos etiquetados con alcohol
al 70%, hasta su posterior identificación taxonómica. La abundancia relativa se
registró a nivel de orden y suborden y se calculó con base al número total de
individuos colectados. También se identificaron las especies de epifitas.
Análisis de datos
Los datos obtenidos fueron sometidos a un análisis exploratorio para evaluar
normalidad (prueba de Kolmogorov-Smirnov) y homocedasticidad (prueba de
Barttlet) con el software SigmaStat 3.5. Posteriormente se aplicó un análisis
de varianza de dos vías (ANOVA) para evaluar si se registraron cambios en
la diversidad a través del periodo de estudio (5 meses) y entre sitios (3 sitios), posteriormente se aplicó una prueba de Tukey para examinar con detalle
las diferencias en la diversidad y abundancia entre sitios. Para evaluar si hubo
relación entre las variables físicas del hospedero (biomasa y longitud de A.
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
437
spicifera) con la abundancia y riqueza de organismos asociados se aplicaron
correlaciones rango Spearman o Pearson, según cumplidos los supuestos.
RESULTADOS
La talla promedio de A. spicifera mostró variación estadísticamente significativa en el tiempo de estudio y entre sitios (ANOVA dos vías, p<0,05), la longitud
promedio (±DE) fue de 9,9 ± 0,15 cm con máximos tamaños en abril (21 cm) y
mínimos en junio (3 cm). Los talos más pequeños se registraron en el sitio 2 con
un tamaño promedio de 8,70 ± 0,30 cm, con relación al tamaño registrado en los
sitios 1 y 3 (10,60 ± 0,17 cm y 10,58 ± 0,23 cm, respectivamente). El porcentaje
de humedad fue de 93,27 %. La biomasa promedio en peso seco (g DW m-2) más
alta se registró en abril (2 136 g DW m-2) y la mínima en julio (852 ± 40,54 g DW
m-2). Los sitios 1 y 3 exhibieron las biomasas más altas con un promedio de 1
066.32 ± 40,12 g DW m-2 y 1 053.37 ± 43,11 g DW m-2, respectivamente.
Epifauna asociada a Acanthophora spicifera
Se contó un total de 42,730 organismos en un área de cobertura total de
0,7425 m2 en todo el periodo de estudio, correspondientes a 13 órdenes y 51
especies (Anexo I). De todos los invertebrados los anfípodos resultaron ser
el grupo más abundante, las especies dominantes de estos crustáceos fueron Ampithoe plumulosa y Podocerus fulanus (Fig. 2). El segundo grupo más
abundante fueron los micromoluscos con 17,425 individuos, la especie dominante fue Assiminea sp. Entre los grupos raros se encuentran los cumáceos
con únicamente 42 individuos. Los poliquetos presentaron altas abundancias,
en especial la especie Eunice spongicola y Platynereis dumerilli, el tercer grupo
más abundante fueron los tanaidáceos con la especie dominante Leptochelia
dubia. La abundancia y riqueza variaron a través del tiempo (p<0,05) (Fig. 3)
pero no entre sitios (p>0,05).
La diversidad de grupos taxonómicos de mesoherbívoros mostró una correlación negativa con respecto al tamaño del alga (Spearman r = –0,8, p >
0,05) y la biomasa (Spearman r = –0,6, p > 0,05). Esta relación sugiere que
cuando A. spicifera alcanza su mayor tamaño y biomasa, el número de grupos
taxonómicos es menor.
438
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
Figura 2. Abundancia (número total de individuos) de cada grupo taxonómico de epifauna asociada a Acanthophora spicifera en El Caimancito. Los valores a la derecha
de las barras indican la proporción relativa de cada grupo taxonómico.
Figura 3. Número de individuos promedio de la epifauna asociada a A. spicifera en el
periodo de estudio.
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
439
Interacción entre epifitas y epifauna asociadas a
Acanthophora spicifera
Se registró un total de 45 especies de algas en la localidad (Anexo II), de las
cuales 10 resultaron ser epifitas de A. spicifera (Tabla 1), las más abundantes
fueron Ceramium reticorticum y Spyridia filamentosa (Fig. 4). Con un ANOVA de
dos vías se encontró que la riqueza de especies de algas asociadas cambió significativamente a través del tiempo (p<0,05) pero no entre sitios (p>0,05).
Para evaluar la importancia de A. spicifera y sus epifitas en la formación de
hábitats que ocuparán los invertebrados locales, se eligieron dos grupos representativos de los más abundantes (anfípodos y poliquetos). Aunque se observó un incremento en la abundancia de estos invertebrados en junio y julio, no
se encontró una relación significativa con el tamaño de A. spicifera (Fig. 5). Sin
embargo, si se obtuvo una correlación positiva entre la riqueza de epifitas y la
abundancia de epifauna (Pearson, r = 0,62; 0<0,05), lo cual podría significar
que estas algas epifitas pueden incrementar la complejidad estructural de esta
alga invasora, favoreciendo así la creación de microhábitats para la epifauna.
La máxima temperatura promedio en el agua superficial se presentó en
agosto (28,02 ± 0,035 °C) y la mínima en abril (23,5 ± 0,034 °C). El valor
máximo se registró en agosto (30,62 °C) y el mínimo en mayo (20,5 °C).
Tabla 1. Algas epifitas asociadas con A. spicifera durante el periodo de estudio: abril
a agosto de 2010. Los valores indican el número de veces que las especies de algas
epifitas estuvieron presentes en las muestras
Algas asociadas
Dyctiota crenulata
Abril
Mayo
Junio
Julio
Agosto
--
1
6
15
22
Spyridia filamentosa
21
16
2
19
19
Ceramium recticorticum
29
25
27
24
21
Hypnea cervicornis
4
5
3
1
1
Hypnea valentiae
4
6
9
7
--
Osmundea spectabilis
1
5
1
1
1
Crouania attenuata
1
5
2
5
1
Campia parvula
--
--
2
1
1
Gelidiella acerosa
6
8
15
9
2
Jania adhaerens
6
2
9
4
1
440
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
Figura 4. Abundancia (número total de individuos) de epifitas asociadas a los mantos de A. spicifera en El Caimancito durante el periodo de estudio, los valores a la
derecha de las barras indican la proporción relativa de especies.
Figura 5. Abundancia promedio de anfípodos y poliquetos comparado con tamaño
del alga y riqueza de especies de epifitas asociadas
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
441
Comparación de la epifauna asociada con Acanthophora
spicifera y Sargassum spp.
El grupo dominante de fauna asociada que habita en Sargassum spp. es el de los
anfípodos con un 54%, según lo describió Suárez-Castillo en un estudio realizado
en 2008. En Acanthophora este mismo orden ocupa el 43% de la fauna total. El segundo grupo en orden de abundancia fueron los moluscos con 38% en A. spicifera
mientras que en Sargassum spp. representaron el 16%. En el caso de los copépodos estos fueron un grupo importante en Sargassum spp. con 16%, sin embargo,
en la rodofita fue casi nula su presencia, al igual que los platelmintos con 4% en
Sargassum spp. y únicamente 3 organismos en el alga invasora. Hay que resaltar
que en Sargassum spp. no se encontraron picnogónidos ni cumáceos (Tabla 2). La
abundancia de organismos asociados a A. spicifera incrementa significativamente
en julio así como la riqueza de grupos taxonómicos, ambos parámetros variaron
significativamente a través del tiempo en este estudio (p<0,05).
Si contrastamos los registros en ambos hospederos, evidentemente se detecta una variación temporal en la abundancia de invertebrados asociados en
el mismo periodo del año (Fig. 6), mientras que en A. spicifera se incrementa
Figura 6. Abundancia mensual total de individuos de epifauna en Acanthophora spicifera (2010) y en Sargassum spp. de acuerdo con estudio realizado por SuarezCastillo (2001)
442
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
Tabla 2. Abundancia relativa (%) de los grupos taxonómicos de fauna asociada a
Sargassum spp. (2001) y A. spicifera (2010). Los organismos raros fueron representados con una X
UT
Orden
Acanthophora
Sargassum
Clase
Pycnogonida
X
Orden
Amphipoda
(43.99 %)
(54 %)
Orden
Isopoda
(3.55 %)
(1.4 %)
Orden
Tanaidacea
(3.01 % )
(0.4 %)
Orden
Cumacea
(0.11 %)
Infraorden
Brachyura
(0.45 %)
(0.5)
Infraorden
Caridea
(0.31 %)
(3 %)
Infraorden
Anomura
(0.56 %)
(1 %)
Subclase
Copepoda
(1.02 %)
(16 %)
Infraclase
Cirripedia
Phylum
Annelida
Clase
Gastropoda
(38.38 %)
(16 %)
Clase
Bivalvia
X
(0.2 %)
(0.1 %)
(5.97 %)
(1 %)
Clase
Anthozoa
X
Clase
Hydrozoa
X
(0.5 %)
Clase
Ophiuroidea
X
(0.2 %)
Clase
Holothuroidea
Clase
Echinoidea
(0.1 %)
Clase
Turbellaria
(4.3 %)
Clase
Gymnolaemata
(0.7 %)
(0.01 %)
(0.4 %)
la abundancia de organismos asociados de abril a julio, en Sargassum spp. comenzó a disminuir a principios de abril.
DISCUSIÓN
El éxito de Acanthophora spicifera como especie invasora, se debe principalmente a su plasticidad fenotípica (O’Doherty y Sherwood 2007) y a su tipo
de reproducción (sexual y asexual). Su alta abundancia en la bahía se puede atribuir a una serie de factores que han sido evaluados en otras regiones
(Smith et al. 2002) como es: a) la ausencia de depredador o mínima presión
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
443
por herbivoría, como sucede en Hawái (Weijerman et al. 2008, Monteiro et
al. 2009, Cacabelos et al. 2010), b) alta dispersión de propágulos (Roman y
Darling 2007) y c) enriquecimiento de nutrientes (Lapointe y Bedford 2010).
Se sabe que este último factor es el más influye en la competencia entre flora
marina exótica y nativa (Williams y Smith 2007). Es probable que la mayor
cantidad de biomasa de esta alga en esta zona sea reflejo del aporte de nutrientes producto de la cercanía con la zona urbana de la Ciudad de La Paz, ya
que no se encontró ninguna relación con la temperatura.
En los últimos años se ha incrementado el esfuerzo en investigación para
tratar de comprender la respuesta de la flora y fauna nativa ante la presencia de especies exóticas (Buschbaum y Champan 2006, Olabarria et al. 2009,
Cacabelos et al. 2010, Gestoso et al. 2010, Irigoyen et al. 2010). A. spicifera
ha demostrado ser una especie altamente competitiva, que se caracteriza por
monopolizar el sustrato donde habita fuera de su área de distribución y desplazar a las especies residentes (Russell 1992, Schaffelke y Hewitt 2007).
En este estudio, el alga mostró una ligera variación en talla y biomasa a
través del tiempo y entre los sitios analizados. Las diferencias espaciales se
explican tanto por el tipo de sustrato entre sitios como a las diferencias en la
exposición al oleaje. La talla pequeña de los talos y la escasez de ramas que se
registraron en el sitio 2 se deben probablemente a un proceso de fragmentación vegetativa por la alta energía del oleaje en ese sitio. Este mismo proceso
se ha registrado en el Caribe, donde la alta exposición al aire libre y oleaje en la
zona intermareal incrementan la densidad de plantas pequeñas por renovación
(Kilar y McLachlan 1986).
Respecto a la biomasa, también se ha señalado que un mayor número de
ramas puede estar relacionado con un incremento en la tasa de pastoreo (Kilar
y McLachlan 1986). Estos mismos autores sugieren que estudiando el estado
y morfología de Acanthophora spicifera es posible evaluar eventos ecológicos,
pues es una especie sensible a factores físicos como la acción del oleaje, así
como a la disponibilidad de luz y nutrientes (Kilar y McLachlan 1986).
Acanthophora spicifera y Sargassum spp.
En el Golfo de California se ha detectado que Acanthophora spicifera compite por espacio con especies nativas. En zonas que antes eran dominadas por
Sargassum spp., en la actualidad son monopolizadas por A. Spicifera. Las espe444
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
cies de Sargassum que habitan el la zona de la Bahía de La Paz son pseudoperennes y forman extensos mantos en el litoral de la región occidental del golfo,
es considerada como hábitat crítico y posee un alto valor ecológico y económico (Davis et al. 2000, Suárez-Castillo 2008, Riosmena-Rodríguez 2009).
En contraste, A. spicifera es considerada como una especie perenne, puesto
que está presente durante todo el año, mientras que Sargassum spp. exhibe
variaciones estacionales, su máxima biomasa es de enero a junio, en este mes
comienza a fragmentarse y crece nuevamente en enero (Muñeton-Gómez y
Hernández-Carmona 1993). En 2001 la abundancia de fauna asociada coincidió con la talla de los talos de Sargassum spp. que presentaron su máxima
longitud en marzo y posteriormente comenzaron a reducir su tamaño y degradarse (Suárez-Castillo 2008).
Se sabe que muchas especies de algas invasoras poseen un dosel monoespecífico que modifica la complejidad estructural en la localidad receptora, como
consecuencia aumenta la riqueza y diversidad de la fauna bentónica (Irigoyen
et al. 2010). Si se compara la morfología de ambos géneros (Acanthophora y
Sargassum) fácilmente se concluye que su estructura y tamaño son muy diferentes, esto explica las diferencias en diversidad de taxa que se encontró en los
organismos asociados. Sargassum spp., exhiben un disco de fijación turgente con
prolongaciones y hasta tres ramas, un estipe grueso que se extiende hasta donde
inicia la fronda compuesta por filoides, aerocistos, ramas secundarias y receptáculos hasta la parte apical y llega a medir hasta 120 cm (Paul-Chávez 2005).
En cuanto a A. spicifera, ésta presenta un sujetador en forma de disco irregular o algunas veces rizoidal, de este disco se desprenden múltiples frondas con
ramas cilíndricas espinosas con patrones de crecimiento monopodial, el diámetro
de las ramas es menor a 5 mm y su tamaño máximo es 25 cm (Børgesen 1918,
Perrone et al. 2006). De acuerdo con estudios previos, la marcada diferencia en
la morfología del alga hospedero puede modificar la estructura de la comunidad
de especies asociadas (Schmidt y Scheibling 2006 y 2007).
Fauna y flora asociada a Acanthophora spicifera
Además de las diferencias morfológicas del alga hospedero, la abundancia y
composición taxonómica de individuos epibentónicos asociados puede estar
influenciado por la productividad de perifiton y presencia de otras algas epifitas, recursos que suelen ser utilizados como alimento o hábitat (Taylor y Cole
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
445
1994, Parker et al. 2001). La abundancia de epifauna se estimó en 57,569
individuos m-2, mayor a la obtenida para los bosques de Sargassum (48,531
ind m-2) (Suárez-Castillo 2008). Mientras que en otros estudios se han obtenido relaciones negativas entre la biomasa de fauna asociada y el tamaño del
hospedero (Wernberg et al. 2004), en este estudio se obtuvo una correlación
negativa entre el número de grupos taxonómicos respecto al tamaño y biomasa del alga invasora y una positiva con la abundancia.
Esta tendencia puede atribuirse a que la mayor complejidad estructural
también ocasiona una mayor retención de partículas de sedimento y una posible reducción en los niveles de oxígeno, esto hace que se establezca una comunidad menos diversa integrada por fauna más resistente a este tipo de ambientes sedimentarios (Carballo et al. 1996). También, aumenta la depredación y
competencia por recursos, lo que disminuye la cobertura de algas asociadas,
y algunos grupos resultan desplazados o entran en competencia interespecífica (Martin-Smith 1993). Las macroalgas contribuyen con la complejidad del
sustrato y con ello incrementan la diversidad y abundancia de especies (Dean
y Connell 1987, Martin-Smith 1993, Irigoyen et al. 2010). Entre una población nativa y una invasora, los invertebrados seleccionarán un determinado
dosel algal según las oportunidades de refugio y alimentación o hidrodinámica
que ofrezca el hábitat debido a su morfología (Duffy y Hay 1991, Koehl et al.
2003, Schmidt y Scheibling 2007).
La biomasa estimada de A. spicifera fue de 15 834 ± 440,80 g de peso
húmedo m-2 mientras que en Sargassum spp. se estimó en 12 322 g PH m-2
(Suárez-Castillo 2008), lo que probablemente explica la mayor diversidad y
abundancia de organismos asociados en el hábitat que forma el alga invasora. El
dosel altamente ramificado de A. spicifera favorece la creación de microhábitats,
asi como la retención de partículas de sedimento (Eckman et al. 1989, Schmidt y
Scheibling 2007), ofreciendo una mejor estabilidad y posibilidad de reclutamiento a especies pequeñas en comparación con Sargassum spp. Un ejemplo es el
de los anfípodos, en muestras que se extrajeron simultáneamente en el mismo
sitio, resulta evidente que estos crustáceos son de menor tamaño en A. spicifera
que en Sargassum spp. (Méndez-Trejo, CICIMAR, obs. pers.), esto corrobora el
hecho de que el tamaño de los organismos se correlaciona con la necesidad de
una dimensión de un hábitat determinado (Gee y Warwick 1993).
El grupo más abundante durante todo el estudio fueron los crustáceos, estos invertebrados forman parte importante de la trama trófica y contribuyen
446
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
con la producción secundaria bentónica aportando alimento a consumidores
secundarios que posiblemente incluyen a peces de importancia comercial
(Moreira et al. 2008). En el caso concreto de los anfípodos, constituyen el grupo más abundante en ambas macroalgas. Los anfípodos conforman un vínculo
relevante en la trama trófica y constituyen un fuerte componente en las comunidades bentónicas, sobre todo en ambientes donde la depredación por peces
es limitada (Duffy 1990, Duffy y Hay 2000).
Los organismos de la epifauna generalmente se inclinan por un hábitat que
satisfaga sus necesidades biológicas, físicas y ecológicas (Bates 2009). Estas
características probablemente influyen en las diferencias de la composición de
grupos taxonómicos entre A. spicifera y Sargassum spp., como se ha documentado en otros estudios entre especies introducidas y nativas (Schmidt y
Scheibling 2006, Gestoso et al. 2010), a pesar del bajo grado de especificidad
que se ha documentado entre la epifauna y su hospedero (Duffy y Hay 1991,
Wikstrom y Kautsky 2004).
Por primera vez se identificaron las macroalgas asociadas con A. spicifera
en la Bahía de La Paz. Se registraron 25 especies, las más abundantes fueron
las epifitas filamentosas como Ceramium recticorticum y Spyridia filamentosa.
Estas especies son sensibles a la disminución en la intensidad de la luz y tienden
a aumentar su abundancia con altos niveles de nutrientes (Arenas et al. 2006).
La diversidad de fauna asociada no necesariamente está en función de la diversidad algal (Parker et al. 2001), más bien de los atributos que representan en la
comunidad, como la productividad, área de superficie, en general, a la cantidad
de recursos disponibles que ofrece este grupo funcional (Loreau 2000). Diversos
estudios han demostrado correlaciones entre la abundancia de individuos asociados y la presencia de epifitas (Viejo 1999, Parker et al.. 2001, Wikstrom y
Kautsky 2004, Gestoso et al. 2010).
Para subrayar la importancia de algas asociadas con respecto a la distribución de invertebrados epibentónicos, tomamos dos grupos representativo
(anfípodos y poliquetos), de los más abundantes en nuestro estudio, y distinguimos una estrecha relación entre la diversidad de algas asociadas y su
abundancia. Esta tendencia se ha explicado por la complejidad estructural que
favorece la disponibilidad de espacio y/o alimento en el microhábitat (Dean y
Connell 1987, Duffy y Hay 1991, Viejo 1999, Gestoso et al. 2010).
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
447
CONCLUSIONES
Por sus estrategias de vida, Acanthophora spicifera se ha establecido exitosamente como alga invasora en la Bahía de La Paz, donde mantiene microhábitats de larga duración, sin embargo, también es capaz de competir con algas
residentes que habitaban la región antes de su introducción, como es el caso
de Sargassum spp.
La epifauna asociada a Sargassum spp. posee una estructura y variación
temporal diferente que en A. spicifera, resultado de las disimilitudes estructurales, así como del tiempo de persistencia en el ambiente y las condiciones,
mientras que Sargassum spp. presenta considerables cantidades de biomasa
la mitad del año, A. spicifera mantiene sus poblaciones hasta que las condiciones la desfavorezcan, como resultado, el microhábitat es más estable en el
tiempo, así como por su densa estructura física.
La variación espacial y temporal en estructura de la fauna asociada a A.
spicifera se puede explicar por dos factores: 1) la complejidad estructural
que promueven tanto el alga hospedero como las algas epifitas asociadas,
2) la variación natural en el tamaño y a los procesos de fragmentación de A.
spicifera.
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Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
453
MOLLUSCA
ANNELIDA
ECHINODERMATA
Filo
Bivalvia
Sabellida
Canalipalpata
Veneroida
Sabellida
Aciculata
Ophiurida
Orden
Polychaeta
Ophiuroidea
Holothuroidea
Clase
Carditidae
Sabellidae
Syliidae
sp.
effusa
Turritela
Rissoina
stricta
sp.
Barleeia
Rissoina
affinis
sp.
rugosa
Cardita
Bispira
sp.
spongicola
Eunice
Branchiosyllis
aedificatrix
Eunice
unifasciata
Neanthes
Eunicidae
cf. dumerili
Platynereis
zonata
Lumbrineris
spiculata
Nereididae
savignyi
Ophiotrix
Especie
Ophiacthis
Género
Lumbrineridae
Ophiuridea
Familia
H
L
O
L
O
O
O
O
O
O
O
O
Tipo de
alimentación
R
R
R
R
R
R
R
R
R
R
R
Interacción
de alimentación: P= Depredador, H= Herbívoro, O= Omnívoro/Detritívoro, L= Filtrador.
de interacción: R= Refugio, S= Sustrato, F= Adherido a A. spicifera, -- = presente en el área; Tipo
Lista sistemática de especies asociadas a Acanthophora spicifera en El Caimancito, B. C. S. Tipo
ANEXO I.
454
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio
ARTHROPODA
Filo
Isopoda
Amphipoda
Pantopoda
Orden
Malacostraca
Clase
Pycnogonida
ANEXO I. continua
aureocinta
californicum
Olivella
Caecum
sp.
sp.
cf. concavus
Protohyale
Bemlos
Bemlos
Hyalidae
Aoridae
sp.
Ampithoe
sp.
Pariphinothus
Laticorophium
Phliantidae
sp.
Corophium
Corophiidae
sp.
sp.
Shoemakerella
Lysianassidae
fulanus
Podocerus
Podoceridae
yaqui
plumulosa
Tritella
Ampithoidae
sp.
sculpta
Paracerceis
sp.
Colanthura
Paracerceis
occidentalis
Mesanthura
sp.
sp.
Triphora
Nymphon
assimilata
Especie
Seila
Género
Caprellidae
Janiridae
Sphaeromatidae
Anthuridae
Nymphonidae
Familia
L
H
H
H
H
O
O
H,O
H,O
D
D
D
Tipo de
alimentación
R
R
R
R
R
R
R
R
R
R
Interacción
Evaluación de la invasión de Acanthophora picifera (Rhodophyta)
455
Filo
Ostracoda
Maxillopoda
Clase
ANEXO I. Continúa.
Harpacticoida
platysoma
Microphrys
Panopeus
Mithracidae
Xhantidae
sp.
sp.
sp.
sp.
Hippolytidae
latimanus
minimus
Epialtus
Podochela
Epialtidae
Inachidae
Decapoda
dubia
sp.
sp.
Leptochelia
Leucothoe
Leucothoidae
Leptocheliidae
sp.
Anaximis
Anaximidae
bampo
sp.
Elasmopus
Ischyroceridae
mayo
neapolitanus
Amphilochus
Elasmopus
Especie
Amphilochidae
Género
Melitidae
Familia
Cumacea
Tanaidacea
Orden
H
H
O
O
O
O
O
L
L
O
O
H
Tipo de
alimentación
R
R
R
R-D
R
R
R
R
R
R
R
R
R
Interacción
ANEXO II
Lista sistemática de epifitas asociadas a Acanthophora
spicifera durante el periodo de estudio. E (epífita) y C (de
acompañamiento).
Filo
Clase
RHODO-
Florideo-
PHYTA
phyceae
Orden
Ceramiales
Familia
Rhodome-
Género
Especie
Interacción
Osmundea
spectabilis
E
Crouania
attenuata
E
recticor-
E
laceae
Callithamniaceae
Ceramiaceae
Ceramium
ticum
Spyridiaceae
Spyridia
filamentosa
E
Cystoclo-
Hypnea
cervicornis
E
niaceae
Hypnea
valentiae
E
Corallinales
Corallinaceae
Jania
adhaerens
E
Gelidiales
Gelidiellaceae
Gelidiella
acerosa
E
Rhody-
Champiaceae
Champia
parvula
E
Dictyotaceae
Dictyota
crenulata
C
meniales
OCHRO-
Phaeo-
PHYTA
phyceae
456
Dictyotales
Impacto y manejo de especies invasoras: casos de estudio