(Odocoileus virginianus mexicanus) EN PUEBLA, MÉXICO

EVALUACIÓN DEL CONTEO DE GRUPOS FECALES Y DEL ANÁLISIS
MORFOMÉTRICO DE PELLETS COMO MÉTODOS DE OBTENCIÓN DE
PARÁMETROS
DEMOGRÁFICOS
DEL
VENADO
COLA
(Odocoileus virginianus mexicanus) EN PUEBLA, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA ANGELA ANDREA CAMARGO SANABRIA
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRÍA EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México 2008
3 BLANCA
Aprobación final del documento final de tesis de grado:
“Evaluación del conteo de grupos fecales y del análisis morfométrico de pellets
como métodos de obtención de parámetros demográficos del venado cola blanca
(Odocoileus virginianus mexicanus) en Puebla, México”.
Nombre
Firma
Director
Dr. Salvador Mandujano Rodríguez
Comité Tutorial
Dr. Roger Enrique Guevara
Dr. Jairo Pérez Torres
Jurado
Dr. Eduardo Naranjo Piñera
Dr. Gerardo Sánchez Rojas
4 AGRADECIMIENTOS
Al Instituto de Ecología, A.C. por la oportunidad brindada para llevar a cabo mis estudios
de maestría y por las facilidades para culminar el proyecto de tesis. Al Departamento de
Biodiversidad y Ecología Animal por el apoyo financiero y logístico para el desarrollo del
presente proyecto.
A mi director, Dr. Salvador Mandujano, por su orientación, apoyo en campo y constantes
correcciones al documento.
A los integrantes de mi comité tutorial, Dr. Roger Guevara por su continua asesoría en la
parte estadística y su disposición a cualquier inquietud; y al Dr. Jairo Pérez-Torres por sus
acertados comentarios.
A los doctores Eduardo Naranjo Piñera y Gerardo Sánchez-Rojas, miembros del jurado
evaluador, por sus observaciones al documento final que sin duda fueron de gran valor.
A Don Toño y Doña Nina que me acogieron en su casa en el Rancho El Salado. Y a Coco,
Arturo y Joanna por su colaboración en campo.
Al M. en C. Luis Enrique Martínez y a la Biól. Delfina Pérez por la ayuda en el muestreo
de los venados en cautiverio y por todas las facilidades prestadas por la UMA-Zoológico Flor del
Bosque para desarrollar esta parte del proyecto.
A mis amigos del Instituto, Armando, Evis, Roger, Cori, Rodri, Lore, Paco, Silvia,
Manuel; y de Colombia, Adriana y Gina que siempre están ahí.
A mis padres y hermanos por su amor, por el apoyo incondicional y por ser mi sustento en
todo sentido, en especial en la última fase de la tesis.
A Hugo por todo tu apoyo, colaboración, por la aventura emprendida y por la compañía.
Por saber que puedo contar contigo a pesar de todo, gracias!
5 A mi mami, a mi papi
y a mis hermanos
6 DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación
contenido en esta tesis fue efectuado por Angela Andrea Camargo Sanabria como estudiante de la
carrera de Maestría en Ciencias entre septiembre de 2005 y abril de 2008, bajo la supervisión del
Dr. Salvador Mandujano Rodríguez.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato:
Director de tesis:
7 ÍNDICE
LISTA DE FIGURAS .............................................................................................. 10 LISTA DE CUADROS ............................................................................................ 13 RESUMEN ............................................................................................................... 15 INTRODUCCIÓN GENERAL ................................................................................ 16 I. ANTECEDENTES GENERALES ......................................................................................... 17 El venado cola blanca mexicano en la Mixteca Poblana .................................................... 17 Abundancia y estructura poblacional ................................................................................. 18 Monitoreo poblacional........................................................................................................ 22 II. OBJETIVOS .......................................................................................................................... 24 Objetivo General ................................................................................................................ 24 Objetivos Específicos ......................................................................................................... 24 III. PRESENTACIÓN ................................................................................................................ 24 IV. LITERATURA CITADA ..................................................................................................... 25 COMPARACIÓN DE DOS MÉTODOS DE MUESTREO DE CONTEO DE
GRUPOS FECALES PARA ESTIMAR LA DENSIDAD POBLACIONAL DEL
VENADO COLA BLANCA .................................................................................... 30 I. INTRODUCCIÓN .................................................................................................................. 31 II. HIPÓTESIS............................................................................................................................ 33 III. MÉTODOS ........................................................................................................................... 33 Área de estudio ................................................................................................................... 33 Fase de campo .................................................................................................................... 36 Procedimientos para la estimación de la densidad poblacional.......................................... 38 Simulación del efecto de la variación en el esfuerzo de muestreo sobre la precisión de la
estimación de densidad promedio de ind/km2 .................................................................... 40 IV. RESULTADOS .................................................................................................................... 42 Tamaño de muestra............................................................................................................. 42 8 Comparación de la densidad promedio de venados/km2 estimada con las técnicas de
muestreo de grupos fecales FSC-P, FAR-P y FSC-TL ...................................................... 45 Efecto del esfuerzo de muestro sobre la estimación de densidad promedio de venados/km2
y su precisión ...................................................................................................................... 49 V. DISCUSIÓN .......................................................................................................................... 54 Comparación entre técnicas de estimación poblacional ..................................................... 55 Análisis de la relación entre esfuerzo de muestreo y precisión de las estimaciones de
densidad .............................................................................................................................. 59 VI. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES ................................................................... 64 VII. LITERATURA CITADA ................................................................................................... 64 ANÁLISIS Y EVALUACIÓN DE LA MORFOMETRÍA DE PELLETS COMO
MÉTODO DE CATEGORIZACIÓN DE SEXOS Y EDADES EN VENADO
COLA BLANCA (Odocoileus virginianus mexicanus) EN PUEBLA, MÉXICO . 70 I. INTRODUCCIÓN .................................................................................................................. 71 II. HIPÓTESIS............................................................................................................................ 74 III. MÉTODOS ........................................................................................................................... 74 Área de estudio ................................................................................................................... 74 Población en estudio ........................................................................................................... 75 Fase de campo .................................................................................................................... 75 Análisis de datos ................................................................................................................. 77 IV. RESULTADOS .................................................................................................................... 81 Variación morfométrica entre grupos fecales de un mismo individuo dentro y entre épocas
............................................................................................................................................ 81 Comparación entre grupos fecales de individuos de distintas clases de edad y sexo......... 85 Evaluación del desempeño de la técnica de clasificación fuzzy ........................................ 90 V. DISCUSIÓN .......................................................................................................................... 96 VI. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES ................................................................. 101 VII. LITERATURA CITADA ................................................................................................. 102 DISCUSIÓN GENERAL ....................................................................................... 106 9 LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO II
Figura 1. Localización del municipio de Jolalpan, Puebla. Mapa tomado de Google Earth. ....... 34 Figura 2. Diagrama ombrotérmico del periodo comprendido entre 1943 y 1999 para la estación
climática del municipio de Jolalpan, Pue., ubicada en las coordenadas geográficas 18º32’N y
98º82’W.......................................................................................................................................... 35 Figura 3. Esquema de la disposición en campo del cuadrante de muestreo de un km2. ............... 36 Figura 4. Histograma del número de grupos fecales por parcela colectados en un cuadrante de
500 parcelas en el Rancho El Salado, Jolalpan, Pue. ..................................................................... 43 Figura 5. Histogramas de la distancia perpendicular de los grupos fecales registrados en un
cuadrante de un km2 en el Rancho El Salado, Jolalpan, Pue., durante el muestreo de mayo de
2006 (arriba) y mayo de 2007 (abajo). ........................................................................................... 44 Figura 6. Número de grupos fecales presentes en cada periodo de seguimiento del tiempo de
deterioro. ........................................................................................................................................ 45 Figura 7. Gráficas de ajuste de los modelos seleccionados a los datos del muestreo de mayo de
2006 y valores de la prueba de bondad de ajuste. a) Modelo Uniforme + Coseno (3) ajustado a los
datos sin truncamiento, n = 326. b) Modelo Seminormal + Coseno ajustado a los datos con
truncamiento del 5%, n = 310. c) Modelo Uniforme + Coseno ajustado a los datos con
truncamiento del 10%, n = 293. ..................................................................................................... 46 Figura 8. Gráficas de ajuste de los modelos seleccionados a los datos del muestreo de mayo de
2007 y valores de la prueba de bondad de ajuste. a) Modelo Uniforme + Coseno ajustado a los
datos sin truncamiento, n = 293. b) Modelo Uniforme + Coseno ajustado a los datos con
truncamiento del 5%, n = 278. c) Modelo Seminormal ajustado a los datos con truncamiento del
10%, n = 264. ................................................................................................................................. 48 Figura 9. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento del número de parcelas, mayo de 2006. .......................................................................... 50 Figura 10. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en la longitud de transectos de parcelas, mayo de 2006. ................................................. 50 10 Figura 11. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento de número de transectos de 390 y 790 m de longitud, mayo de 2006. ............................ 51 Figura 12. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en la longitud del transecto de línea, mayo de 2006........................................................ 52 Figura 13. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en el número de transectos de línea de 390 y 790 m de longitud, mayo de 2006. .......... 52 Figura 14. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en el número de transectos de franja de 390 y 790 m de longitud, mayo de 2006. ......... 53 Figura 15. Relación entre esfuerzo de muestreo y porcentaje de cambio detectable de la
población para tres métodos de estimación de densidad poblacional evaluados a dos longitudes
(390 y 790 m). TP = Transecto de parcelas, TL = Transecto de línea, TF = Transecto de franja.
La línea punteada indica el porcentaje de cambio de la población que representa la detección de ±
1 individuo/km2. ............................................................................................................................. 54 Figura 16. Esquema del experimento para determinar tasa de deterioro. Pi representa la fecha de
deposición del grupo i, Gi la fecha de desaparición del grupo i, Xi el tiempo de vida de la señal
(desde que es depositada hasta que desaparece), xi la edad del grupo fecal medida en la revisita.
La señal 1 estuvo presente en el momento de la visita, mientras que la señal 2 ya había
desaparecido. Tomado de Laing et al. (2003). ............................................................................... 58 CAPÍTULO III
Figura 1. Esquema del procesamiento de una fotografía de un grupo fecal con el programa de
cómputo Image J. La fotografía digital es convertida a un archivo binario (en blanco y negro) y
las medidas de las variables área, eje mayor y eje menor son proporcionadas asumiendo que los
pellets tienen forma de elipse. ........................................................................................................ 77 Figura 2. Variación en el eje mayor entre épocas dada la identidad de cada individuo focal. En el
recuadro rosado la primera letra indica la identidad de cada animal, la segunda letra indica el sexo
del mismo, H = Hembra, M = Macho. Los números en los bordes externos de la gráfica indican el
periodo de muestreo. ...................................................................................................................... 82 11 Figura 3. Representación gráfica de la variación en las medidas morfométricas de los pellets
durante los tres periodos de muestreo para un mismo individuo. .................................................. 83 Figura 4. Valores promedio y desviación estándar para cada una de las medidas morfométricas,
según sexo y edad, n = 180. Las letras en la parte superior de cada punto indican la significancia
del ANOVA, combinaciones “aa” o “bb” indican diferencias no significativas, combinación “ab”
indica diferencias significativas (p < 0.05). ................................................................................... 87 Figura 5. Valores promedio y desviación estándar para cada una de las medidas morfométricas
para tres categorías de edad, n = 181. El valor junto a cada punto es el valor promedio para la
categoría de edad. Las letras en la parte superior de cada barra indican la significancia del
ANOVA, combinaciones “aa” o “bb” indican diferencias no significativas, combinación “ab”
indica diferencias significativas (p < 0.05). ................................................................................... 88 Figura 6. Remuestreo del número de pellets vs. promedio de la variable morfométrica para el
grupo fecal 60. Línea azul representa el promedio de la variable para ese grupo fecal; las líneas
rojas son los límites del intervalo de confianza del 95%. .............................................................. 89 Figura 7. Distribución de los porcentajes de asignación de 189 grupos fecales a los tres conjuntos
generados por fuzzy. ...................................................................................................................... 93 Figura 8. Número de grupos fecales de animales focales asignado a cada cluster. El número en la
parte superior de las barras corresponde al tamaño de muestra para ese individuo. ...................... 94 Figura 9. Distribución de los porcentajes de asignación de 189 grupos fecales a cada cluster,
considerando tres categorías de edad; J = Juveniles, H = Hembras, M = Machos. ....................... 95 Figura 10. Distribución de los porcentajes de asignación de 189 grupos fecales a cada cluster,
considerando a) dos categorías de edad; JH = Juveniles+Hembras, M = Machos; y b) dos
categorías de edad; JHM = Juveniles+Hembras+Machos < 5 años, M = Machos de 5 y 6 años. . 96 DISCUSIÓN GENERAL
Figura 1. Representación gráfica del diseño de muestreo recomendado. Las áreas sombreadas de
distinto color representan estratos que varían en la abundancia relativa de venado. ................... 109 12 LISTA DE CUADROS
CAPÍTULO II
Cuadro 1. Resumen de los parámetros estimados para cada uno de los modelos seleccionados en
los tres ensayos. Mayo de 2006. ..................................................................................................... 47 Cuadro 2. Resumen de los parámetros estimados para cada uno de los modelos seleccionados en
los tres ensayos. Mayo de 2007. ..................................................................................................... 48 Cuadro 3. Comparación de las estimaciones de densidad de venados/km2 producidas por el
conteo de grupos fecales aplicado con las técnicas FSC-P y FSC-TL para 2006 y 2007. ............. 49 Cuadro 4. Variación en la densidad promedio de venados en relación al tiempo de depósito de
los grupos fecales. .......................................................................................................................... 49 CAPÍTULO III
Cuadro 1. Tipo de muestreo, fecha y número de días de tres periodos de muestreo de grupos
fecales de individuos en cautiverio en la UMA-Zoológico Flor del Bosque, 2006 y 2007. .......... 76 Cuadro 2. Número de muestras por periodo de muestreo para ocho venados focales durante el
periodo de muestreo 2006-2007. .................................................................................................... 81 Cuadro 3. Promedios de cada medida morfométrica por periodo de muestreo y por sexo y
resultados del modelo estadístico de efectos mixtos. Se presentan los valores de t y p para la
comparación entre sexos, y el porcentaje de varianza que es explicado por el factor ÉPOCA para
cada medida morfométrica. ............................................................................................................ 81 Cuadro 4. Resultados de la significancia para pruebas de ANOVA anidada de la comparación de
las medidas morfométricas de los grupos fecales dentro de épocas por cada individuo focal. ..... 84 Cuadro 5. Número y porcentaje de grupos fecales por clase de sexo y edad para la época seca, n
= 180. Abril – mayo de 2006.......................................................................................................... 85 13 Cuadro 6. Resultados de la prueba de ANOVA para la comparación de las medidas
morfométricas entre sexos (g.l. = 1, 169), edades (g.l. = 5, 169) y la interacción sexo:edad (g.l. =
4, 169)............................................................................................................................................. 86 Cuadro 7. Esquema de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto con
base en la mayor membresía, y porcentaje de grupos fecales colocados en cada conjunto, n = 189.
........................................................................................................................................................ 90 Cuadro 8. Esquemas de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto,
utilizando cada una de las medidas morfométricas independientemente, y porcentaje de grupos
fecales colocados en cada conjunto, n = 189. ................................................................................ 91 Cuadro 9. Esquema de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto,
quitando los datos de machos de 5 años, y porcentaje de grupos fecales colocados en cada
conjunto, n = 184............................................................................................................................ 92 Cuadro 10. Esquema de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto,
quitando los datos de machos de 5 y 6 años, y porcentaje de grupos fecales colocados en cada
conjunto, n = 159............................................................................................................................ 92 Cuadro 11. Comparación de las estructuras poblacionales (%) generadas en cada ensayo con la
estructura real del grupo en cautiverio. .......................................................................................... 93 DISCUSIÓN GENERAL.
Cuadro 1. Ventajas y desventajas de los métodos de conteo de grupos fecales evaluados. ....... 108 14 RESUMEN
El conocimiento del tamaño y de la estructura de edades y sexo de una población de fauna
silvestre es necesario para lograr estrategias efectivas de manejo. El venado cola blanca mexicano
(Odocoileus virginianus mexicanus) es una especie cuya importancia cinegética está creciendo en
el estado de Puebla. Con el fin de proponer protocolos que puedan ser usados para evaluar las
poblaciones silvestres de la especie en la Mixteca Poblana, este estudio buscó: 1) comparar dos
métodos de muestreo y estimación de la densidad poblacional basados en el conteo de grupos
fecales (conteo en parcelas y transecto de línea), y 2) evaluar el análisis morfométrico de pellets
como herramienta para categorizar clases de edad y sexo. Los resultados mostraron que las
estimaciones de densidad de grupos fecales generadas por los dos métodos difirieron en
precisión, debido a que éstos permiten obtener tamaños de muestra muy diferentes. Se discute el
efecto de la variación en el esfuerzo de muestreo (número de parcelas, así como número y
longitud de transectos) sobre la precisión del estimado de densidad de venados/km2 y se sugiere
el método y el esfuerzo de muestreo adecuado para evaluar las tendencias poblacionales de la
especie. Por otro lado, se evidenció que el análisis morfométrico de pellets es una metodología
poco confiable para determinar la estructura de edad y sexo de una población de O. virginianus
mexicanus, debido a la alta variación en las medidas morfométricas de los pellets de un mismo
individuo y la baja variación mostrada entre pellets de individuos de diferentes clases. En
consecuencia, la técnica de clasificación de conjuntos difusos no logró una categorización
adecuada pues sólo discriminó a los machos más grandes de la población en estudio. Se finaliza
destacando algunos puntos interesantes para ser estudiados en el futuro, con el fin de mejorar los
métodos de evaluación de las poblaciones de venado en un ambiente tropical como la selva baja
caducifolia.
15 CAPÍTULO I
INTRODUCCIÓN GENERAL
16 I. ANTECEDENTES GENERALES
El venado cola blanca mexicano en la Mixteca Poblana
El venado cola blanca (Odocoileus virginianus) es la especie con más amplia distribución
en México (Galindo-Leal y Weber 1998) y según Méndez (1984) en el país están presentes 14 de
las 34 subespecies distribuidas en el continente americano. El venado cola blanca se distribuye en
una gran cantidad de ambientes, con la única excepción de los climas más séricos del norte del
país (Galindo-Leal y Weber 1998). Es una especie altamente plástica y tolerante, capaz de ocupar
una amplia variedad de hábitats, llegando incluso a prosperar en áreas transformadas por el
hombre (Baker 1984, Teer 1994).
La subespecie O. virginianus mexicanus se distribuye de forma natural en el centro de
México, en los estados de Guanajuato, Puebla, Querétaro, Hidalgo, Guerrero, Oaxaca, Morelos,
México, Distrito Federal, Querétaro, San Luís Potosí, Tlaxcala, Michoacán y Veracruz. En el
estado de Puebla se encuentra principalmente en la región mixteca, en los volcanes Iztaccíhuatl y
Popocatépetl y en menor medida en el altiplano central (Villarreal-Espino y Barros 2000). En la
Mixteca Poblana es donde las poblaciones de venado cola blanca mexicano son más abundantes,
debido a su relativo aislamiento, topografía accidentada, baja densidad poblacional humana y
vegetación en un grado moderado de conservación (Villarreal-Espino y Barros 2000). La Mixteca
es una región étnica que se localiza al sur del estado de Puebla, está conformada por 47
municipios y cuenta con una superficie de 10.565 km2 (INEGI 2000 citado en Villarreal-Espino y
Guevara 2002). Con base en una evaluación que combinó información ecogeográfica, de tipos de
vegetación y económica, Villarreal y Guevara (2002) definieron las áreas con la posible presencia
del venado, encontrando que la especie se distribuye principalmente en la zona oeste de la
Mixteca Poblana, donde se encuentra la selva baja caducifolia, disminuyendo paulatinamente al
17 centro y poniente. La superficie total de distribución corresponde a 5.475 km2, que representa el
51.8% de la región.
Las actividades económicas de la región son la ganadería extensiva, la agricultura de
temporal, la minería y la silvicultura, las cuales son poco productivas y han producido la
degradación de los ecosistemas naturales (López-Tellez et al. 2007). El aprovechamiento racional
del venado cola blanca mexicano dentro de Unidades de Manejo para la Conservación de la Vida
Silvestre (UMAS) de tipo extensivo, combinado con la explotación de ganado, se ha propuesto
como un modelo que produciría beneficios ecológicos, económicos y sociales para la región
(Villarreal-Espino y Barros 2000). Con el fin de proponer áreas prioritarias para el
aprovechamiento y conservación de la especie en la Mixteca, López-Tellez et al. (2007)
estimaron la densidad poblacional y caracterizaron el hábitat en cuatro municipios, encontrando
que las densidades son bajas, alrededor de 2 ind/km2, debido posiblemente a la cacería furtiva, la
extensión de la frontera agrícola y la competencia entre ganado y venado. El Rancho El Salado,
con una densidad estimada de 3.4 ind/km2, la más alta de los cuatro municipios estudiados por
López-Tellez et al. (2007) fue la localidad seleccionada para desarrollar el presente estudio.
Abundancia y estructura poblacional
El éxito del manejo de poblaciones silvestres de fauna depende en gran medida del
conocimiento de la estructura y función de las respectivas poblaciones y ante todo de sus
variaciones en el tiempo o dinámica poblacional (Ojasti 2000). La dinámica de cualquier
población animal es función de la densidad poblacional, la estructura de edades, la proporción de
sexos y la tasa de crecimiento (Ezcurra y Gallina 1981). De éstos, el tamaño poblacional es quizá
el aspecto más importante pues la finalidad y éxito de las acciones de manejo son frecuentemente
18 expresadas en términos de este número (Lancia et al. 1996). En el caso de los ungulados en los
que las tasas de sobrevivencia y mortalidad varían según las clases de sexo y edad (Clutton-Brock
y Lonergan 1994, Coulson et al. 2001), el conocimiento de la estructura poblacional juega un
papel fundamental en su manejo. Para el venado cola blanca, la especie de fauna silvestre más
importante desde el punto de vista económico y cinegético en México, el conocimiento de la
proporción de sexos y estructura de edades de sus poblaciones resulta tan importante como el de
su densidad (Villarreal 1996).
Métodos de estimación de la abundancia poblacional en ungulados.--La mayoría de
decisiones relacionadas con el manejo de una población de vida silvestre requiere información
sobre el número de animales (Caughley 1994, Lancia et al. 1996, Ojasti 2000). Éste se puede
expresar como abundancia o tamaño total de individuos en la población, como densidad
expresada en número de individuos por unidad de área, o por medio de índices que se relacionan
proporcionalmente con el tamaño poblacional (Ojasti 2000). Existen muchos métodos para
obtener un estimativo de la densidad los cuales varían en la magnitud de su exactitud, precisión y
costo (Caughley 1994). El método más indicado en cada caso dependerá del objetivo, la especie,
la población, el hábitat, la escala espacio-temporal y los recursos económicos disponibles (Ojasti
2000, Marques et al. 2001).
En el caso de los ungulados la densidad poblacional ha sido estimada a través de métodos
de conteo directo y métodos de conteo indirectos. Los métodos directos se pueden separar en tres
grandes grupos: conteo en transectos de franja y transectos de línea (Gates et al. 1968, Robinette
et al. 1974, Eberhardt 1978, Focardi et al. 2002), captura-marcaje y recaptura (Nichols y
Dickman 1996) y reconstrucción poblacional con base en datos de cacería (Cattadori et al. 2003).
Los métodos indirectos se basan en el número de rastros detectados por unidad de esfuerzo
19 (Ojasti 2000) y los más utilizados son el conteo de huellas (Mayle et al. 2000, Mandujano 2005)
y el conteo de grupos fecales (Neff 1968, Batcheler 1975, Bailey y Putman 1981, Freddy y
Bowden 1983, Rivero et al. 2004).
El muestreo de grupos fecales es el método más consolidado en la estimación de
abundancia de cérvidos y otros herbívoros de mayor porte (Ojasti 2000). Inicialmente fue
utilizado como índice de abundancia y luego evaluado como método para censar poblaciones de
venado bajo los siguientes supuestos: 1) los animales tienen una tasa de defecación constante de
13 grupos fecales/venado/día, 2) se conoce la fecha de depósito de los grupos fecales, 3) todos los
grupos en la parcela son contados y correctamente identificados, 4) el tamaño de la unidad
muestral es eficiente y 5) se obtienen estimaciones válidas del error de muestreo (Eberhardt y
Van Etten 1956). Este método busca determinar la densidad de grupos de heces en un área y el
número de venados necesario para obtener ese número (Burgoyne y Moss 1974), a partir de la
utilización de la tasa de defecación y el tiempo de depósito como factores de conversión (Bailey
y Putman 1981). Comúnmente el muestreo se hace en parcelas circulares o rectangulares
dispuestas a lo largo de transectos de variada longitud para facilitar su localización (Neff 1968,
Smith 1968, Burgoyne y Moss 1974). Recientemente, se ha aplicado el método del transecto de
línea (Buckland et al. 1993) al conteo de grupos fecales para evitar el sesgo producido por no la
detección de todos los grupos (Marques et al. 2001, Walsh et al. 2001, Ellis y Bernard 2005).
Si el objetivo primordial del estudio es detectar diferencias entre lugares o periodos, la
transformación del índice en densidad no es necesario (Ojasti 2000). Como índice, el conteo de
grupos fecales ofrece varias ventajas: provee un registro persistente de la presencia del venado
independientemente de su actividad, por tratarse de una evidencia inerte puede ser sometido a un
muestreo parcelado y a análisis estadístico, es capaz de producir datos bajo la mayoría de
condiciones de campo y no es afectado por el observador (Eberhardt y Van Etten 1956, Neff
20 1968, Burgoyne y Moss 1974). La premisa que un índice es proporcional a la densidad
poblacional es lógica pero muchas veces no se cumple. En el caso del conteo de grupos fecales,
Forsyth et al. (2007) demostraron que existe una relación positiva y aproximadamente lineal entre
los conteos de grupos fecales y la densidad de venados.
Las estimaciones de la densidad poblacional son requeridas para definir tasas de
aprovechamiento, establecer épocas de veda, ajustar la relación machos:hembras y conocer el
porcentaje de sobrevivencia de las crías (Gallina 1994, Villarreal 1999), por tanto, es necesario
transformar el índice aplicando dos factores de conversión, el tiempo de depósito y la tasa de
defecación. El primero se refiere al periodo de acumulación de los grupos y varía según el tipo de
hábitat (Prugh y Krebs 2004) mientras que el segundo es el número de grupos fecales depositados
por animal por día, el cual depende de la calidad del forraje y la edad (Rogers 1987, Sawyer et al.
1990). Para evitar sesgos en la estimación de densidad éstos factores deberían ser determinados
de manera particular para cada área de estudio.
Métodos de estimación de la estructura poblacional.--Los individuos que integran una
población de vertebrados no son idénticos, su estructura demográfica es la que más importa en la
dinámica poblacional porque se refiere a la frecuencia de las clases de edad o tamaño, segregadas
por sexo. Esta estructura adquiere una importancia singular en el estudio de la dinámica
poblacional cuando las tasas de sobrevivencia y fecundidad varían según la edad (Ojasti 2000).
Conocer la proporción de sexos y la estructura de edades de una población proporciona indicios
importantes sobre la historia reciente, el estado actual y probablemente las tendencias futuras
inmediatas (Dimmick y Pelton 1996). Las edades estimadas pueden ser absolutas o relativas. La
estimación de la edad absoluta en unidades de tiempo se basa en ciertos rasgos morfológicos
asociados al crecimiento y desarrollo, mientras que la clasificación en edades relativas se
fundamenta en etapas sucesivas de la vida, tales como juvenil, subadulto y adulto (Ojasti 2000).
21 Los métodos que estiman edades absolutas buscan detectar correlaciones entre la edad y
características corporales (Kunz et al. 1996). Por ejemplo, para los cérvidos existen varios
métodos que varían en exactitud pero que han sido ampliamente usados. Severinghaus (1949) y
Gilbert y Stolt (1970) examinaron la relación entre el grado de desgaste dental y la edad en
venado cola blanca. La deposición anual de capas de cemento en incisivos de varias especies de
cérvidos fue relacionada con la edad por Gilbert (1966). El peso del cristalino ha sido
considerado un buen criterio de edad porque aumenta durante toda la vida por la acumulación de
proteínas insolubles (Ojasti 2000) y su relación con la edad fue evaluada por Brokx (1972) para
el venado cola blanca en Venezuela. Estos métodos tienen en común que requieren la captura del
individuo o muestras procedentes de animales cazados o de restos encontrados en campo (Kunz
et al. 1996, Ojasti 2000). Dentro de los métodos que estiman edades relativas está el análisis
morfométrico de pellets que ha sido usado en ungulados como el venado cola blanca de Coues
(O. virginianus couesi) (Ezcurra y Gallina 1981), el alce (Alces alces) (MacCracken y van
Ballenberghe 1987) y el venado bura (O. hemionus) (Sánchez-Rojas et al. 2004).
Idealmente, un criterio para determinar sexo y edad debe permitirle al manejador: a)
asignar al animal individual a un grupo de sexo y edad con un mínimo de subjetividad, y b)
segregar clases de sexo y edad con poco o nada sobrelapamiento (Dimmick y Pelton 1996).
Monitoreo poblacional
Toda población tiene en un momento dado un tamaño N y una densidad D reales, que casi
nunca pueden determinarse; aplicando un metodología apropiada, sin embargo, se obtienen
estimadores de los parámetros
y
o índices proporcionales a éstos (Ojasti 2000). El
desempeño de un estimador se mide en términos de su exactitud, precisión y sesgo. La exactitud
22 es una medida de qué tan cerca está un estimador poblacional del tamaño poblacional real
(Lancia et al. 1996). Si fuera posible tener k muestras de la población objetivo, el promedio
aritmético de todas las posibles muestras sería el valor esperado; la diferencia entre éste y el
tamaño poblacional verdadero es el sesgo del método (Lancia et al. 1996, Thompson et al. 1998).
La precisión es una medida del error de muestreo o de la dispersión de los valores muestrales
alrededor del promedio y de la repetibilidad del muestreo y es proporcional a la varianza muestral
(Ojasti 2000). Ésta última juega un papel muy importante en el monitoreo poblacional. Un
monitoreo poblacional se refiere a la evaluación de la abundancia, densidad u otro atributo
poblacional dentro de un área definida en varios periodos de tiempo, con el fin de detectar
cambios en estos atributos tanto en magnitud como en dirección (Thompson et al. 1998).
La importancia del monitoreo radica en que es la herramienta a ser usada para evaluar y
alcanzar objetivos de manejo específicos y el cual debe ser visto como parte integral de un
programa más general (Thompson et al. 1998, Gibbs et al. 1999). La hipótesis nula en el
monitoreo es que no hay cambios en el tamaño poblacional y la intención es rechazarla, pues
fallar en hacerlo significa que probablemente se decide no ejecutar ninguna acción para asistir o
manejar la población. Asumir incorrectamente que debido a que no se rechazó la hipótesis nula
no hay un cambio en la población podría traer un efecto dramático sobre la misma (Zielinski y
Stauffer 1996, Thompson et al. 1998). La validez de esta decisión depende del poder de la prueba
y éste está directamente relacionado con la precisión de los datos. El poder estadístico (1 - β) se
define como la probabilidad de detectar un cambio cuando ha ocurrido, es decir, de rechazar la
hipótesis nula cuando ésta es falsa (Zielinski y Stauffer 1996).
Como parte de un esquema de monitoreo adecuado el manejador debe conducir un
proceso de toma de decisiones que lo lleve a establecer el valor de alfa, el poder deseado y la
máxima disminución aceptable (Kendall et al. 1992). La cuestión es entonces seleccionar el
23 método y el esquema de muestreo que tenga mayor probabilidad de detectar un declive en la
población (Taylor y Gerrodette 1997).
II. OBJETIVOS
Objetivo General
Evaluar el método de conteo de grupos fecales y el análisis morfométrico de los pellets como
herramientas para estimar parámetros demográficos del venado cola blanca (Odocoileus
virginianus mexicanus) en Puebla, México.
Objetivos Específicos
1. Comparar los estimativos de densidad del venado cola blanca producidos por el conteo
de grupos fecales aplicado con las técnicas FAR-P, FSC-P y FSC-Transecto de línea.
2. Analizar el efecto de diferentes diseños de muestreo (número de parcelas, distancia
entre parcelas, número de transectos, longitud de los transectos) sobre la precisión de la
estimación de densidad de venado cola blanca producida por el conteo de grupos fecales.
3. Evaluar el análisis morfométrico de los pellets como método de categorización de
clases de edad y sexo en individuos de venado cola blanca.
4. Proponer un diseño de muestreo para la futura aplicación de estos métodos en la
Mixteca Poblana con base en los resultados obtenidos.
III. PRESENTACIÓN
Este documento está organizado en cuatro capítulos. En los capítulos que siguen se
estudia en detalle cada uno de los métodos objeto de evaluación. En el capítulo II “Comparación
24 de dos métodos de muestreo de conteo de grupos fecales para estimar la densidad
poblacional del venado cola blanca”, busco definir cuál es el método y diseño de muestreo de
grupos fecales más adecuado para ser utilizado en futuros estudios y evaluaciones poblacionales
de la especie. En el capítulo III sobre el “Análisis y evaluación de la morfometría de pellets
como método de categorización de sexos y edades en venado cola blanca (Odocoileus
virginianus mexicanus) en Puebla, México”, evalúo el desempeño de esta herramienta para
estimar la estructura de edad y sexo de poblaciones del venado cola blanca mexicano. En el
capítulo final de Discusión General resumo los hallazgos más importantes, hago
recomendaciones para la aplicación de los métodos objeto de evaluación y sugiero algunos temas
de estudio que son necesarios para mejorar la información obtenida mediante el uso de estos
métodos.
El formato del documento sigue los lineamientos generales establecidos por la guía para
la elaboración de tesis del posgrado del INECOL y las instrucciones de la revista The Journal of
Wildlife Management.
IV. LITERATURA CITADA
BAILEY, R. E. Y R. J. PUTMAN. 1981. Estimation of fallow deer (Dama dama) populations from
faecal accumulation. The Journal of Applied Ecology 18: 697-702.
BAKER, R. H. 1984. Origin, classification and distribution. Págs. 1-18 in L. K. Halls (ed.). White
tailed deer: Ecology and management. Stackpole Books, Harrisburg, PA, USA.
BATCHELER, C. L. 1975. Development of a distance method for deer census from pellet groups.
The Journal of Wildlife Management 39: 641-652.
BROKX, P. A. 1972. Age determination of Venezuelan white-tailed deer. The Journal of Wildlife
Management 36 : 1060-1067.
BUCKLAND, S. T., D. R. ANDERSON, K. P. BURNHAM Y J. L. LAAKE. 1993. Distance sampling:
estimating abundance of biological populations. Chapman and Hall. London.
25 BURGOYNE, G. E. Y M. L. MOSS. 1974. The 1974 deer pellet group surveys. Survey and Statistical
Servirces Report No. 134.
CATTADORI, I. M., D. T. HAYDON, S. J. THIRGOOD Y P. J. HUDSON. 2003. Are indirect measures of
abundance a useful index of population density? The case of red grouse harvesting. Oikos
100: 439-446.
CAUGHLEY, G. Y A. R. E. SINCLAY. 1994. Wildlife ecology and management. Blackwell
Scientific Publications. Boston.
CLUTTON-BROCK, T. H. Y M. E. LONERGAN. 1994. Culling regimes and sex ratio biases in
highland red deer. The Journal of Applied Ecology 31: 521-527.
COULSON, T., E. A. CATCHPOLE, S. D. ALBON, B. J. T. MORGAN, J. M. PEMBERTON, T. H.
CLUTTON-BROCK, M. J. CRAWLEY Y B. T. GRENFELL. 2001. Age, sex, density, winter
weather, and population crashes in Soay sheep. Science 292: 1528-1531.
DIMMICK, R. W. Y M. R. PELTON. 1996. Criteria of sex and age. Págs. 169-214 in T. A. Bookhout,
editor. Research and Management Techniques for Wildlife and Habitats. Fifth edition. The
Wildlife Society. Bethesda, MD., USA.
EBERHARDT, L. 1978. Transect methos for population studies. The Journal of Wildlife
Management 42: 1-31.
--------, Y R. C. VAN ETTEN. 1956. Evaluation of the pellet group count as a deer census method.
The Journal of Wildlife Management 20: 70-74.
ELLIS, A. M. Y R. T. F. BERNARD. 2005. Estimating the density of Kudu (Tragelaphus
strepsiceros) in subtropical thicket using line transect surveys of dung and Distance
software. African Journal of Ecology 43: 362-368.
EZCURRA, E. Y S. GALLINA. 1981. Biology and populations dynamics of white-tailed deer in
northwestern Mexico. Págs. 77-108 in P. F. Ffolliot y S. Gallina, editores. Deer biology,
habitat requirements, and management in western North America. Instituto de Ecologia,
A. C. México.
FOCARDI, S., R. ISOTTI Y A. TINELLI. 2002. Line transect estimates of ungulate populations in a
mediterranean forest. The Journal of Wildlife Management 66: 48-58.
FORSYTH, D. M., R. J. BARKER, G. MORRIS Y M. P. SCROGGIE. 2007. Modeling the relationship
between fecal pellet indices and deer density. The Journal of Wildlife Management 71:
964-970.
26 FREDDY, D. J. Y D. C. BOWDEN. 1983. Sampling mule deer pellet-group densities in juniperpinyon woodland. The Journal of Wildlife Management 47: 476-485.
GALINDO-LEAL, C. Y M. WEBER. 1998. El Venado de la Sierra Madre Occidental. Ecología,
manejo y conservación. EDICUSA-CONABIO. México D.F.
GALLINA, S. 1994. Dinámica poblacional y manejo poblacional del venado cola blanca en la
Reserva de la Biósfera La Michilía, Durango, México. Págs. 207-234 in C. Vaughan y M.
A. Rodríguez (eds.). Ecología y manejo del venado cola blanca en México y Costa Rica.
Ed. Euna. 1 edición. Heredia, Costa Rica.
GATES, C. E., W. H. MARSHALL Y D. P. OLSON. 1968. Line transect method of estimating grouse
population densities. Biometrics 24: 135-145.
GIBBS, J. P., H. L. SNELL Y CH. E. CAUSTON. 1999. Effective monitoring for adaptative wildlife
management: lessons from the Galápagos Islands. The Journal of Wildlife Management 63:
1055-1065.
GILBERT, F. F. 1966. Aging white-tailed deer by annuli in the cementum of the first incisor. The
Journal of Wildlife Management 30: 200-203.
--------. Y S. L. STOLT. 1970. Variability in ageing Maine white-tailed deer by tooth
characteristics. The Journal of Wildlife Management 34: 532-535.
KENDALL, K. C., L. H. METZGAR, D. A. PATTERSON Y B. M. STEELE. 1992. Power of sign surveys
to monitor population trends. Ecological applications 2: 422-430.
KUNZ, T. H., C. WEMMER Y V. HAYSSEN. 1996. Appendix 5: Sex, age, and reproductive condition
of mammals. Págs. 279-290 in D. E. Wilson, F. Russell-Cole, J. D. Nichols, R, Rudran y
M. S. Foster, editors. Measuring and monitoring biological diversity, Standard methods for
mammals. Smithsonian Institution. USA.
LANCIA, R. A., J. D. NICHOLS Y K. H. POLLOCK. 1996. Estimating the number of animals in
wildlife populations. Págs. 215-253 in T. A. Bookhout, editor. Research and Management
Techniques for Wildlife and Habitats. Fifth edition. The Wildlife Society. Bethesda, MD.,
USA.
LÓPEZ-TELLEZ, M. C., S. MANDUJANO Y G. YÁNES. 2007. Evaluación poblacional del venado cola
blanca en un bosque tropical seco de la Mixteca Poblana. Acta Zoológica Mexicana 23: 116.
27 MACCRACKEN, J. G. Y VAN BALLENBERGHE. 1987. Age-and sex-related differences in fecal pellet
dimensions of moose. The Journal of Wildlife Management 51: 360-364.
MANDUJANO, S. 2005. Calibration of tracks count to estimate population density of white-tailed
deer (Odocoileus virginianus) in a Mexican tropical forest. The Southwestern Naturalist 50:
223-229.
MARQUES, F., S. T. BUCKLAND, D. GOFFIN, C. E. DIXON, D. L. BORCHERS, B. A. MAYLE Y A. J.
PEACE. 2001. Estimating deer abundance from line transect surveys of dung: sika deer in
sourthern Scotland. The Journal of Applied Ecology 38: 34-363.
MAYLE, B. A., R. J. PUTMAN Y I. WYLLIE. 2000. The use of trackway counts to establish an index
of deer presence. Mammal Review 30: 233-237.
MÉNDEZ, E. 1984. Mexico and Central America. Págs. 513-524 in L. K. Halls (ed.). White tailed
deer: Ecology and management. Stackpole Books, Harrisburg, PA, USA.
NEFF, D. J. 1968. The pellet-group count technique for big game trends, census, and distribution:
a Review. The Journal of Wildlife Management 32: 597-614.
NICHOLS, J. D. Y C. R. DICKMAN. 1996. Capture-Recapture methods. Págs. 217-226 in D. E.
Wilson, F. Russell-Cole, J. D. Nichols, R, Rudran y M. S. Foster, editors. Measuring and
monitoring biological diversity, Standard methods for mammals. Smithsonian Institution.
USA.
OJASTI, J. 2000. Manejo de fauna silvestre neotropical. F. Dallmeier, editor. SIMAB Series No.
5. Smithsonian Institution/MAB Program, Washington, D.C.
PRUGH, L. R. Y CH. J. KREBS. 2004. Snowshoe hare pellet-decay rates and aging in different
habitats. Widlife Society Bulletin 32: 386-393.
RIVERO, K., D. I. RUMIZ & A. B. TABER. 2004. Estimating brocket deer (Mazama gouazoubira
and M. americana) abundance by pellet counts and other indices in seasonal chiquitano
forest habitats of Santa Cruz, Bolivia. European Journal of Wildlife Research 50: 161-167.
ROBINETTE, W. L., C. M. LOVELESS Y D. A. JONES. 1974. Field test of strip census methods. The
Journal of Wildlife Management 38: 81-96.
ROGERS, L. L. 1987. Seasonal changes in defecation rates of free-ranging white-tailed deer. The
Journal of Wildlife Management 51: 330-333.
SÁNCHEZ-ROJAS, G., S. GALLINA & M. EQUIHUA. 2004. Pellet morphometry as a tool to
distinguish age and sex in the mule deer. Zoo-Biology 23: 139-146.
28 SAWYER, T. G., R. L. MARCHINTON Y W. M. LENTZ. 1990. Defecation rates of female white-tailed
deer in Georgia. Wildlife Society Bulletin 18: 16-18.
SEVERINGHAUS, C. W. 1949. Tooth development and wear as criteria of age in white-tailed deer.
The Journal of Wildlife Management 13: 195-216.
SMITH, R. 1968. A comparison of several sizes of circular plots for estimating deer pellet groupdensity. The Journal of Wildlife Management 32: 585-591.
TAYLOR, B. L. Y T. GERRODETTE. 1997. The uses of statistical power in conservation biology: the
vaquita and northen spotted owl. Conservation Biology 7: 489-500.
TEER, J. 1994. El venado cola blanca: historia natural y principios de manejo. Págs. 33-47 in C.
Vaughan y M. A. Rodríguez (eds.). Ecología y manejo del venado cola blanca en México
y Costa Rica. Ed. Euna. 1 edición. Heredia, Costa Rica.
THOMPSON, W. L., G. C. WHITE Y CH. GOWAN. 1998. Monitoring vertebrate populations.
Academic Press. USA.
VILLARREAL, J. 1996. Importancia de la relación machos:hembras en la producción de trofeos de
venado cola blanca (Odocoileus virginianus). Memorias V simposio de venados en
México. UNAM, Quintana Roo.
--------. 1999. Venado cola blanca. Manejo y aprovechamiento cinegético. Unión Ganadera
Regional de Nuevo León. México.
VILLARREAL-ESPINO, O. Y O. BARROS. 2000. El aprovechamiento sustentable de venado cola
mexicano (Odocoileus virginianus mexicanus), una alternativa para el uso del suelo en la
región de la Mixteca Poblana. VII Simposio sobre venados en México. Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México, D.F.
--------. Y R. V. GUEVARA. 2002. Distribución regional del venado cola blanca mexicano
(Odocoileus virginianus mexicanus) en la Mixteca Poblana, México. Revista Producción
Animal 14: 35-40.
WALSH, P. D., L. WHITE, C. MBINA, D. IDIATA, Y. MIHINDOU, F. MAISELS Y M. THIBAULT. 2001.
Estimates of forest elephant abundance: projecting the relationships between precision and
effort. The Journal of Applied Ecology: 38: 217-228.
ZIELINSKI, W. J. Y H. B. STAUFFER. 1996. Monitoring martes populations in California: survey
desing and power analysis. Ecological Applications 6: 1254-1267.
29 CAPÍTULO II
COMPARACIÓN DE DOS MÉTODOS DE MUESTREO DE
CONTEO DE GRUPOS FECALES PARA ESTIMAR LA
DENSIDAD POBLACIONAL DEL VENADO COLA BLANCA
30 I. INTRODUCCIÓN
El manejo de las poblaciones silvestres de venado cola blanca (Odocoileus virginianus)
debe basarse en información precisa y objetiva (Galindo-Leal y Weber 1998). El tamaño
poblacional es uno de los parámetros demográficos más importantes y para estimarlo en el caso
particular del venado cola blanca, existen métodos directos e indirectos. Dentro de los primeros
están el conteo en transectos de franja y transectos de línea (Gates et al. 1968, Robinette et al.
1974, Eberhardt 1978, Focardi et al. 2002), captura-marcaje y recaptura (Nichols y Dickman
1996) y reconstrucción poblacional con base en datos de cacería (Cattadori et al. 2003). Los
métodos indirectos más utilizados son el conteo de huellas (Tyson 1959, Mayle et al. 2000,
Mandujano 2005) y el conteo de grupos fecales (Neff 1968, Batcheler 1975, Bailey y Putman
1981, Freddy y Bowden 1983, White 1992, Rivero et al. 2004).
El conteo de grupos fecales ofrece varias ventajas sobre otros métodos (Eberhardt y Van
Etten 1956, Neff 1968, Burgoyne y Moss 1974, Barnes 2002) y consiste en determinar la
densidad de grupos de heces en un área y el número de venados necesario para obtener ese
número (Burgoyne y Moss 1974), a partir de la utilización de la tasa de defecación y el tiempo de
depósito como factores de conversión (Bailey y Putman 1981). Metodológicamente esto se puede
llevar a cabo mediante el conteo de todos los grupos fecales presentes en parcelas y la estimación
de la tasa de desaparición de los mismos (FSC, Faecal Standing Crop) o examinando la tasa de
acumulación de los grupos en parcelas fijas que son limpiadas regularmente (FAR, Faecal
Accumulation Rate) (Wemmer et al. 1996, Marques et al. 2001). La segunda categoría a menudo
produce estimaciones más exactas pero menos precisas que la primera debido a que el número de
parcelas vacías suele ser mucho mayor (Bailey y Putman 1981, Nchanji y Plumptre 2001,
Campbell et al. 2004).
31 Ambas técnicas requieren la detección de todos los grupos presentes en las parcelas y por
tanto consumen tiempo (Marques et al. 2001). Como alternativa al muestreo FSC en parcelas,
recientemente se ha aplicado el método del transecto de línea (Buckland et al. 1993) al conteo de
grupos fecales para evitar el sesgo producido por la no detección de todos los grupos y
especialmente en lugares de baja densidad donde el número de parcelas instaladas debería ser lo
suficientemente grande para generar estimaciones con adecuada precisión (Marques et al. 2001,
Walsh et al. 2001, Ellis y Bernard 2005).
En México, el conteo de grupos fecales es el método más empleado para estimar la
densidad de las especies de venado (Galindo-Leal 1993), aunque en los estados del noreste del
país son más frecuentes métodos directos como el conteo físico nocturno de animales con auxilio
de luz artificial y el conteo aéreo (Villarreal 1999). En el método indirecto, el diseño de muestreo
comúnmente utilizado se puede catalogar dentro de la técnica FAR, pues consiste en establecer
parcelas circulares de 9.29 m2 distanciadas 10 m a lo largo de transectos de 390 m de longitud
que se limpian al inicio del estudio (Ezcurra y Gallina 1981). El tiempo de depósito utilizado en
los estudios mexicanos ha sido variable, con valores oscilando de 50 a 120 días (Ezcurra y
Gallina 1981, Morales et al. 1989, Gallina 1990, Mandujano y Gallina 1995, Corona 2003, OrtizMartínez et al. 2005). Para determinar la confiabilidad del método se requiere conocer el sesgo y
la precisión de sus estimaciones poblacionales, pero hasta el momento los trabajos que discuten
algunos aspectos del mismo son pocos (Galindo-Leal y Morales 1987, Morales et al. 1989,
Galindo-Leal 1992, Gallina y Ezcurra 1992), con escaso sustento empírico y carentes de nuevas
propuestas para su aplicación.
Dado el creciente interés en el aprovechamiento cinegético de la especie en el estado de
Puebla, se evidencia la necesidad de contar con métodos de estimación de la densidad
poblacional que puedan ser utilizados en lugares con bajos niveles poblacionales de venado y en
32 donde se dificulta el uso de métodos directos (López-Téllez et al. 2007). Este estudio buscó
responder ¿cómo es el desempeño de las técnicas FAR-Parcelas (FAR-P), FSC-Parcelas (FSC-P)
y FSC-Transecto de línea (FSC-TL) en términos de precisión para estimar la densidad
poblacional de venado cola blanca? y ¿cómo afecta la variación en el esfuerzo de muestreo,
representado en el número de parcelas de muestreo, y número y longitud de transectos la
estimación de densidad poblacional promedio y su precisión?. Las respuestas a estas preguntas
permitirán definir cuál es el método y diseño de muestreo de grupos fecales más adecuado para
ser utilizado en futuros estudios y evaluaciones poblacionales de la especie.
II. HIPÓTESIS
1.- Debido a que las técnicas FAR y FSC varían en el tamaño de muestra que permiten
obtener en campo, la precisión de sus estimaciones de densidad promedio de ind/km2 diferirá. Al
compararlas, la técnica FSC aplicada con transecto de línea (FSC-TL) proporcionará la
estimación de densidad promedio más precisa, seguida por FSC con parcelas (FSC-P) y
finalmente FAR (FAR-P).
2.- En ausencia de sesgo, la estimación de la densidad promedio de venados/km2 no debe
diferir significativamente al variar el esfuerzo de muestreo (número de parcelas, número y/o
longitud de transectos). En cambio, espero que al incrementar el esfuerzo de muestreo aumente la
precisión asociada al estimativo.
III. MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en el municipio de Jolalpan en la Mixteca Poblana ubicada al
sur del estado de Puebla (Fig. 1). Jolalpan se ubica en las coordenadas geográficas 18º12’18’’ y
33 18º27’54’’ de latitud norte y 98º46’24’’ y 99º04’06’’ de longitud occidental; presenta una
extensión de 423,53 km2, la topografía es muy accidentada y cuenta con una altitud que varía de
los 600 a los 2750 msnm. El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano y la vegetación
característica es la selva baja caducifolia asociada a vegetación secundaria arbustiva (INAFED
2005).
N
ÍJolalpan
940 km
18º 17’36 N, 98º51’29 O
Veracruz
Tlaxcala
Morelos
Puebla
Guerrero
Oaxaca
Figura 1. Localización del municipio de Jolalpan, Puebla. Mapa tomado de Google Earth.
En el periodo comprendido entre 1943 y 1999 la precipitación media anual fue de 816.5
mm; el mes más lluvioso fue julio con una precipitación media mensual de 168.82 mm, mientras
que el más seco fue diciembre con 1.17 mm. En el mismo periodo, la temperatura media anual
34 fue de 20.8ºC; el mes más cálido fue mayo con una temperatura media mensual de 24.2ºC y el
mes más frio enero con 16.4ºC (Fig. 2). Las principales actividades económicas del municipio
90
180
80
160
70
140
60
120
50
100
40
80
30
60
20
40
10
20
0
Precipitación (mm)
Temperatura ( C)
son la agricultura, la ganadería, la pesca y la horticultura (INAFED 2005).
0
ENE FEB MAR ABR MAY JUN
JUL AGO SEP
OCT NOV DIC
Mes
Precipitación media mensual
Temperatura media mensual
Figura 2. Diagrama ombrotérmico del periodo comprendido entre 1943 y 1999 para la estación
climática del municipio de Jolalpan, Pue., ubicada en las coordenadas geográficas 18º32’N y
98º82’W.
El cuadrante de muestreo se localizó en el ejido El Salado que actualmente está dado de
alta como UMA y donde López-Tellez et al. (2007) registraron para el venado cola blanca una
densidad poblacional de 3.4 ± 0.02 (E.E.) ind/km2, la densidad de venado más alta comparada
con otras localidades de la región. El ejido presenta una altura promedio de 1056.2 msnm y una
extensión de 31.25 km2, de los cuales el 0.6% (0.18 km2) corresponde a asentamientos humanos
mientras que el restante 99.4% (31.07 km2) está destinado a la agricultura como actividad
primaria (López-Tellez 2006). La pendiente clasificada como ladera tiene una inclinación del
18%; el estrato arbóreo tiene una altura promedio de 6 m y una densidad arbórea de 9.6 ind/m2, el
35 sotobosque está bien desarrollado y el grado de perturbación del hábitat es relativamente menor
que en otras localidades del municipio como Mitepec o Huachinantla (López-Tellez 2006).
Fase de campo
Desde el 23 de mayo al 2 de junio de 2006, instalé un cuadrante de un km2 en donde
coloqué cinco transectos paralelos de 1000 m de longitud separados 250 m, iniciando a los 0 m.
En cada transecto establecí 100 parcelas de 9.29 m2 distanciadas 10 m teniendo un total de 500
parcelas de muestreo. Cada transecto de 1000 m quedó dividido por un camino, de tal forma que
a cada lado de éste fueron instaladas 50 parcelas, siempre paralelas a la pendiente (Fig. 3).
Figura 3. Esquema de la disposición en campo del cuadrante de muestreo de un km2.
La selección del sitio para la ubicación del cuadrante de 1 km2 no se hizo al azar sino que
se apoyó en criterios como presencia relativamente alta de venado, rápido acceso para los
muestreos periódicos, y cercano al poblado para evitar que los animales fueran perturbados por
36 posibles cazadores furtivos. De esta manera, atendiendo las recomendaciones de los ejidatarios el
cuadrante se ubicó en un sector a aproximadamente 1 km de distancia del poblado.
Pinté, marqué con cinta flaggy y georreferencié el punto sobre el camino. Seguí el rumbo
definido por la brújula para tratar de que el transecto permaneciera lo más recto posible, al tiempo
que coloqué un hilo nylon para indicar el centro de la línea. Cada 10 m marqué el centro de la
parcela y lo nombré con su respectivo número consecutivo y de transecto. En cada parcela
colecté los grupos fecales presentes en un radio de 1.72 m, aproximadamente. Consideré un
grupo fecal como el conjunto de diez o más pellets de apariencia similar. Durante el mismo
recorrido, medí la distancia perpendicular de la línea a los grupos fecales observados a lado y
lado de la misma, asegurando que aquellos encontrados sobre la línea fueran detectados. Colecté
estos grupos y registré su ubicación aproximada en la línea. También medí la distancia
perpendicular a la línea de los grupos colectados en parcelas. Contabilicé el tiempo empleado en
la instalación y revisión de las parcelas y del transecto de línea, así como el número de
hombres/día empleados durante su ejecución.
Debido a que la técnica FSC requiere el cálculo de la tasa de decaimiento de los grupos
fecales, los días 3 y 4 de junio, escogí 50 parcelas de manera sistemática y en cada una coloqué
un grupo fecal fresco procedente de la UMA-Zoológico Flor del Bosque. Todos los grupos
tuvieron una cantidad inicial de 50 pellets y fueron revisados en enero de 2007 para determinar si
continúan visibles o no. Si había menos de diez pellets consideré que el grupo había
desaparecido.
En enero de 2007 reinicié la revisión del cuadrante continuando a los 60 y 120 días. En
cada revisión conté y marqué con pintura de color los grupos fecales encontrados en parcelas,
esto último con el fin de detectar posibles pérdidas de grupos a lo largo de los siguientes meses
de registro y de contabilizar como nuevos los que así lo fueran.
37 Procedimientos para la estimación de la densidad poblacional
Método de estimación en parcelas.--Para estimar la densidad promedio de venados ( ) a
partir del conteo de grupos fecales en parcelas (FSC-P y FAR-P), utilicé el modelo de Eberhardt
y Van Etten (1956), como:
. .
, donde NP = número de parcelas de 9.29 m2 en un
km2, PG = número promedio de grupos fecales por parcela, E.E. = error estándar de PG, TP =
tiempo de depósito de los grupos fecales para el caso de FAR y tiempo de deterioro para el de
FSC y, TD = tasa de defecación, en este caso la máxima de 25 grupos fecales/venado/día
calculada por Pérez-Mejía et al. (2004) para O. virginianus mexicanus para producir estimaciones
conservativas de la densidad de animales. El error estándar se calculó como
, donde X =
promedio de grupos fecales por parcela, k = parámetro de la binomial negativa y n = número de
parcelas;
, donde S2 = varianza. El tiempo de depósito se refirió al número de días
transcurridos desde que se limpiaron las parcelas hasta el conteo de los grupos fecales, mientras
que el tiempo de deterioro se refirió al número promedio de días que sobrevivieron los grupos
fecales marcados en enero hasta su revisión en mayo de 2007.
Método de estimación en transecto de línea.--Para estimar la densidad ( ) de grupos
fecales a partir de los datos del transecto de línea (FSC-TL) usé la expresión
= número de grupos fecales,
, donde n
0 = función probabilística de densidad para distancias en ángulo
recto, evaluada a 0 m de la línea, y L = longitud total del transecto. La función de detección fue
estimada usando el programa de cómputo DISTANCE 5.0. (Thomas et al. 2005). Para analizar
los datos en el software, utilicé cuatro modelos recomendados por Buckland et al. (1993): 1)
Uniforme + Coseno (Uniform + Cosine), 2) Semi-normal + Coseno (Half-norm + Cosine), 3)
38 Semi-normal + Polinomial (Half-norm + Hermite polynomial) y 4) Aleatorio + Coseno (Hazard
Rate + Cosine). Obtuve directamente la densidad de venados/km2 especificando en el programa
de cómputo un tiempo de depósito de 120 días y una tasa de defecación de 25 grupos
fecales/venado/día, como factores de conversión. El programa selecciona el modelo que mejor se
ajusta a la distribución de los datos con base en el menor AIC (Akaike Criterion Information) y
posteriormente lo evalúa con el test de Kolmogorov-Smirnof y la prueba de bondad de ajuste del
chi-cuadrado. Para cada muestreo hice tres análisis variando la distancia de truncamiento, en el
primero utilicé todos los datos, en el segundo trunqué el 5% de los datos y en el tercero, trunqué
el 10% de los mismos. Seleccioné el modelo final con base en el menor coeficiente de variación,
es decir, el que proporcionaba mayor precisión en el estimador.
Comparación de la densidad promedio de venados/km2 estimada con las técnicas de
muestreo de grupos fecales FSC-P, FAR-P y FSC-TL.--Para comparar las técnicas de muestreo
FSC-P y FSC-TL, utilicé las estimaciones de densidad de venados/km2 de los muestreos
realizados en mayo de 2006 y mayo de 2007. El tiempo de deterioro fue expresado como el
número de días promedio que sobrevivieron los grupos fecales en campo para el intervalo
comprendido entre enero y mayo de 2007. No se cuenta con una estimación del tiempo de
deterioro para 2006, por tanto en los dos años se utilizó la encontrada para 2007. Calculé el área
muestreada con cada método, con el de parcelas multipliqué el número de parcelas por el área de
cada una y con el transecto de línea multipliqué el ancho efectivo por la longitud total de
transectos.
Para comparar las técnicas FSC-P y FAR-P, utilicé la estimación de densidad de
venados/km2 producida con los datos de mayo de 2007. Los datos para FAR comprendieron el
número de grupos fecales contabilizados tras 120 días de depósito, mientras que para FSC
incluyeron los grupos que se encontraron en el primer muestreo (enero de 2007) al igual que los
39 del muestreo de mayo.
Para conocer el efecto del aumento en el tiempo de depósito de los excrementos sobre la
estimación de densidad, utilicé los conteos de grupos fecales en parcelas de marzo y mayo de
2007. Apliqué el modelo de Eberhardt y Van Etten (1956) variando en cada caso el tiempo de
depósito, para marzo de 60 días y para mayo de 120 días.
Simulación del efecto de la variación en el esfuerzo de muestreo sobre la precisión de la
estimación de densidad promedio de ind/km2
Con el fin de conocer el efecto de la variación en el esfuerzo de muestreo (número de
parcelas, número y longitud de transectos) sobre la estimación de densidad y su medida de
precisión, procedí a hacer una serie de simulaciones remuestreando la base de datos de número de
grupos fecales por parcela y distancias perpendiculares obtenida de los muestreos de mayo de
2006, en el programa de cómputo R (R Development Core Team 2006). Adicionalmente, se
simuló el método del transecto de franja, que es una variación del transecto de línea en el que el
observador cuenta todos los animales u objetos dentro de un ancho predeterminado con el
supuesto que todos los objetos presentes en la franja son registrados (Gates 1981). En los tres
métodos simulados la densidad de grupos fecales fue convertida a densidad de venados/km2
aplicando un tiempo de depósito de 120 días y una tasa de defecación de 25 grupos
fecales/venado/día. A continuación detallo el procedimiento seguido en cada caso.
Efecto del número de parcelas.--Se fijaron 46 esfuerzos de muestreo, desde 40 hasta 490
parcelas en pasos de diez. Cada número de parcelas fue seleccionado aleatoriamente 100 veces
para calcular la densidad de grupos fecales.
Efecto de la longitud del transecto de parcelas.--Se varió la longitud de un transecto de
40 390 a 990 m en pasos de 100, dejando constante una distancia entre parcelas de 10 m. Cada
esfuerzo de muestreo fue repetido 100 veces y en cada una se calculó la densidad de grupos
fecales.
Efecto del número de transectos de parcelas de 390 m y 790 m de longitud.--Para el caso
de transectos de 390 m de longitud se varió el número de transectos de uno hasta diez y para el de
transectos de 790 m de longitud de uno hasta cinco, dejando constante en ambos casos una
distancia entre parcelas de 10 m. Cada esfuerzo de muestreo fue repetido 100 veces y en cada una
se calculó la densidad de grupos fecales.
Efecto de la longitud del transecto de línea.--Con un número constante de un transecto, se
varió la longitud del mismo de 390 a 990 m en pasos de 100. La densidad de venados de cada
remuestreo fue obtenida con el programa de cómputo DISTANCE (Thomas et al. 2005). En este
caso sólo se hicieron ocho repeticiones debido a que la estimación de densidad con dicho
programa consume mucho más tiempo. Para estimar la densidad de venados de cada remuestreo
utilicé dos modelos. El primero fue el que presentó un mejor ajuste a los datos, considerando para
su selección los criterios mencionados anteriormente: AIC, prueba de Kolmogorov-Smirnof y
prueba de chi-cuadrado. El segundo, fue el modelo que mejor se ajustó a los datos del muestreo
de mayo de 2006, lo cual se hizo con el fin de poder comparar estimativos de densidad generados
con el mismo modelo.
Efecto del número de transectos de línea de 390 m y 790 m de longitud.--Para el caso de
transectos de 390 m de longitud se varió el número de transectos de uno hasta diez y para el de
transectos de 790 m de uno hasta cinco. De igual manera que el caso anterior, cada esfuerzo de
muestreo fue repetido ocho veces y en cada una se obtuvo la densidad de venados/km2 utilizando
dos modelos en el programa DISTANCE.
Efecto del número de transectos de franja de 390 y 790 m de longitud.--Para este diseño
41 utilicé los datos del transecto de línea, haciendo un subconjunto de las distancias perpendiculares
menores o iguales a un metro, siendo éste el valor fijado como ancho del transecto. Para el caso
de transectos de 390 m de longitud se varió el número de transectos de uno hasta diez y para el de
transectos de 790 m de uno hasta cinco. Cada esfuerzo de muestreo fue repetido 100 veces y en
cada una la densidad de grupos fecales ( ) se obtuvo con la fórmula
, donde n =
número de grupos fecales, w = ancho del transecto y L = longitud total del transecto.
Determinación del método más adecuado en términos de precisión.--Relacioné el
esfuerzo de muestreo con el porcentaje de cambio de la población que se detectaría aplicando ese
esfuerzo. Definí este valor como el porcentaje que representa la diferencia entre los límites
superior e inferior del intervalo de confianza, de la densidad promedio para ese esfuerzo de
muestreo. Esto lo hice para los métodos de transecto de parcelas, transecto de línea y transecto de
franja evaluados a dos longitudes 390 y 790 m.
IV. RESULTADOS
Tamaño de muestra
En mayo de 2006, mediante el conteo en parcelas se colectaron 71 grupos fecales, los
cuales se encontraron en 48 parcelas (Fig 4). El promedio de grupos fecales por parcela fue de
0.142 ± 0.05 grupos (E.E.), k = 0.123. En mayo de 2007, se registraron 48 grupos fecales en 33
parcelas; en este caso, el promedio de grupos fecales por parcelas fue de 0.118 ± 0.09 grupos
(E.E.), k = 0.045 (Fig. 4).
42 Mayo 2007
500
300
100
200
Frecuencia
300
200
100
Frecuencia
490
400
Mayo 2006
400
500
487
0
2
0
1
2
1
0
3
4
5
8
1
0
6
1
0
9
7
0
No. Grupos por parcela
1
2
0
3
1
0
4
5
6
No. Grupos por parcela
Figura 4. Histograma del número de grupos fecales por parcela colectados en un cuadrante de
500 parcelas en el Rancho El Salado, Jolalpan, Pue.
En mayo de 2006, con el transecto de línea se registraron 326 grupos fecales. La distancia
perpendicular osciló entre 0 y 7.78 m, con un promedio de 1.59 ± 1.43 m (D.E.). La tasa de
encuentro fue de 65.2 ± 21 grupos/km. Para mayo de 2007, se encontraron 293 grupos fecales, a
una distancia perpendicular del transecto que varió entre 0 y 5.20 m, con un promedio de 1.67 ±
1.22 m (D.E.), registrándose una tasa de encuentro de 58.6 ± 34 grupos/km.
Al graficar las frecuencias de las distancias perpendiculares a intervalos de 100 y 50 cm,
se encontró que en ambos muestreos, mayo de 2006 y mayo de 2007, se presenta un “hombro” en
la distribución y no se observa comportamiento evasivo previo a la detección como puede pasar
con los datos de conteos directos (Fig. 5). Esto sugiere que los datos no violan ninguno de los
supuestos del método, es decir, que los objetos sobre la línea fueron detectados con certidumbre,
que fueron detectados en su posición inicial y que las medidas fueron exactas.
43 120
80
Frecuencia
0
0
200
400
600
800
0
600
800
100
0
0
Intervalo 50 cm
60
Frecuencia
60
400
Distancia perpendicular (cm)
Intervalo 100 cm
20
200
20
100
Distancia perpendicular (cm)
Frecuencia
Intervalo 50 cm
40
120
80
40
0
Frecuencia
Intervalo 100 cm
0
100
300
500
0
Distancia perpendicular (cm)
100 200 300 400 500
Distancia perpendicular (cm)
Figura 5. Histogramas de la distancia perpendicular de los grupos fecales registrados en un
cuadrante de un km2 en el Rancho El Salado, Jolalpan, Pue., durante el muestreo de mayo de
2006 (arriba) y mayo de 2007 (abajo).
Para ambos años el tamaño de muestra obtenido con el conteo de grupos en parcelas
representó cerca del 21% del tamaño de muestra conseguido con el transecto de línea. En cuanto
al área muestreada, por medio de las parcelas se muestreó el 0.05% del cuadrante en estudio,
mientras que con el transecto de línea varió entre el 0.11% para 2006 y 0.14% para 2007.
44 Comparación de la densidad promedio de venados/km2 estimada con las técnicas de
muestreo de grupos fecales FSC-P, FAR-P y FSC-TL
La estimación de densidad producida por FSC-P y FSC-TL se obtuvo utilizando un
tiempo de deterioro de 123 ± 2.8 días (D.E.) calculado para el intervalo de tiempo comprendido
entre enero y mayo de 2007. Los grupos fecales marcados en junio de 2006 no sobrevivieron la
temporada de lluvias pues ninguno fue encontrado en enero de 2007, por tanto, se siguieron
nueve grupos encontrados en este último mes. Al final del segundo periodo de seguimiento
(enero 2007 – mayo 2007), se encontró que sobrevivió el 78% de los grupos marcados en enero,
mientras que al finalizar el tercer periodo de seguimiento (marzo 2007 – mayo 2007) sobrevivió
60
50
50
40
7
Periodo 1
Ene-07
Ene-07
0
0
Periodo 2
14
13
May-07
10
8
Mar-07
9
May-07
20
Mar-07
30
Jun-06
Número de grupos fecales
el 93% de los grupos marcados en marzo (Fig. 6).
Periodo 3
Periodo de seguimiento
Figura 6. Número de grupos fecales presentes en cada periodo de seguimiento del tiempo de
deterioro.
La densidad promedio de venados estimada con el conteo de grupos fecales en parcelas
(FSC-P) fue de 5.0 ind/km2 (Intervalo 3.2 - 6.8, CV 36.2%) para mayo de 2006 y de 4.1 ind/km2
(Intervalo 1.0 -7.2, CV 65.0%) para mayo de 2007.
45 La densidad promedio de venados estimada con el conteo de grupos fecales en transecto
de línea (FSC-TL) no difirió de la estimada con FSC-P. Para mayo de 2006, la densidad
promedio fue de 4.6 ind/km2 (Intervalo 3.1 - 6.8, CV 12.9%), estimada a partir del modelo
Seminormal + Coseno, con base en el menor CV (Cuadro 1). La densidad estimada por tres
modelos que variaban en la distancia de truncamiento no difirió de manera significativa, en la
Figura 7 presento los histogramas de cada uno de ellos.
a) 1
b) 1.2
Probabilidad de detección
Probabilidad de detección
1.2
χ2 = 6.43, g.l. = 8, P = 0.60
0.8
0.6
0.4
0.2
χ2 = 9.90, g.l. = 15, P = 0.83
1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
0
0
1
2
3
4
5
6
7
0
8
Distancia perpendicular (m)
1
2
3
4
5
Distancia perpendicular (m)
c) Probabilidad de detección
1.2
χ2 = 6.12, g.l. = 9, P = 0.73
1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
0
1
2
3
4
Distancia perpendicular (m)
Figura 7. Gráficas de ajuste de los modelos seleccionados a los datos del muestreo de mayo de
2006 y valores de la prueba de bondad de ajuste. a) Modelo Uniforme + Coseno (3) ajustado a los
datos sin truncamiento, n = 326. b) Modelo Seminormal + Coseno ajustado a los datos con
truncamiento del 5%, n = 310. c) Modelo Uniforme + Coseno ajustado a los datos con
truncamiento del 10%, n = 293.
46 Cuadro 1. Resumen de los parámetros estimados para cada uno de los modelos seleccionados en
los tres ensayos. Mayo de 2006.
Modelo
N
Uniforme +
coseno
Seminormal +
coseno
Uniforme +
coseno
w
(m)
326 7.78
AIC
AE
(m)
938.23 2.3
310 4.53
769.36 2.2
293 3.16
629.84 2.0
Test k-s
n/L
Test
Chi2
65.2 6.43,
P=0.60
62
9.90,
P=0.83
58.6 6.12,
P=0.73
0.034,
P=0.85
0.036,
P=0.83
0.038,
P=0.80
D
E.E.
CV%
IC
95%
4.61 0.70 14.92 3.12 –
6.84
4.65 0.60 12.89 3.35 –
6.45
4.68 0.60 13.22 3.35 –
6.53
n: número de observaciones; w: ancho del transecto; AE: ancho efectivo del transecto; n/L: tasa
de encuentro (número de grupos/km); AIC: Akaike Criterion Information; k-s: Test de
Kolmogorov-Smirnof; D: Densidad de venados/km2; E.E.: Error estándar de D; CV%:
Coeficiente de variación de D; IC: Intervalo de confianza.
La densidad promedio de venados/km2 estimada para mayo de 2007 fue menor que la del
año anterior y tampoco difirió entre modelos. En la Figura 8 presento los histogramas de cada
uno de los modelos seleccionados y en el Cuadro 2 el resumen de los parámetros de cada uno de
ellos. El modelo escogido con base en el menor coeficiente de variación fue el Uniforme +
Cosino, con el cual se estimó una densidad de venados de 3.2 ind/km2 (Intervalo 1.6 – 6.6, CV
26.1%).
a) 1.2
χ2 = 15.93, g.l. = 23, P = 0.86
1
0.8
0.6
0.4
0.2
1.2
χ2 = 9.77, g.l. = 14, P = 0.78
1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
0
0
1
2
3
4
5
6
0
1
2
3
Distancia perpendicular (m)
Distancia perpendicular (m)
47 b) 1.4
Probabilidad de detección
Probabilidad de detección
1.4
4
c) Probabilidad de detección
1.4
1.2
χ2 = 6.41, g.l. = 8, P = 0.60
1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
0
1
2
3
4
Distancia perpendicular (m)
Figura 8. Gráficas de ajuste de los modelos seleccionados a los datos del muestreo de mayo de
2007 y valores de la prueba de bondad de ajuste. a) Modelo Uniforme + Coseno ajustado a los
datos sin truncamiento, n = 293. b) Modelo Uniforme + Coseno ajustado a los datos con
truncamiento del 5%, n = 278. c) Modelo Seminormal ajustado a los datos con truncamiento del
10%, n = 264.
Cuadro 2. Resumen de los parámetros estimados para cada uno de los modelos seleccionados en
los tres ensayos. Mayo de 2007.
Modelo
Uniforme +
Coseno
Uniform +
Coseno
Seminormal
N
w
(m)
293 5.2
AIC
AE
(m)
844.62 2.8
278 4.0
717.19 2.5
264 3.4
624.11 2.4
Test k-s
Test Chi2
0.04,
P=0.64
0.04,
P=0.77
0.04,
P=0.81
15.93,
P=0.86
9.77,
P=0.78
6.41,
P=0.60
n/L
D
E.E.
CV%
IC
95%
58.6 3.240 0.84 26.11 1.60 –
6.57
55.6 3.510 0.94 26.70 1.72 –
7.16
52.8 3.434 0.93 27.22 1.68 –
7.03
n: número de observaciones; w: ancho del transecto; AE: ancho efectivo del transecto; n/L: tasa
de encuentro (número de grupos/km); AIC: Akaike Criterion Information; k-s: Test de
Kolmogorov-Smirnof; D: Densidad de venados/km2; E.E.: Error estándar de D; CV%:
Coeficiente de variación de D; IC: Intervalo de confianza.
Al comparar la estimación de densidad producida por el conteo en parcelas (FSC-P) y el
transecto de línea (FSC-TL), se encontró que la densidad promedio de venados no varió
significativamente en ninguno de los años; sin embargo, la precisión expresada como el
coeficiente de variación de la estimación fue menor para el transecto de línea (FSC-TL) en ambos
años (Cuadro 3).
48 Cuadro 3. Comparación de las estimaciones de densidad de venados/km2 producidas por el
conteo de grupos fecales aplicado con las técnicas FSC-P y FSC-TL para 2006 y 2007.
Año de
muestreo
2006
2007
Densidad
(ind/km2)
5.0
4.1
FSC-P
Coeficiente de
variación
36%
65%
Densidad
(ind/km2)
4.6
3.2
FSC-TL
Coeficiente de
variación
26%
13%
Para mayo de 2007 con la técnica FAR-P se contabilizaron 48 grupos fecales (0.096 ±
0.05 grupos/parcela, (E.E.), k = 0.10), mientras que con FSC-P se registraron 59 grupos (0.118 ±
0.08 grupos/parcela, (E.E.), k = 0.04), pues éste último incluyó 11 grupos encontrados en enero
de 2007. La densidad promedio de venados/km2 estimada con el conteo de grupos fecales en
parcelas (FAR-P) fue de 3.4 ind/km2, la cual no fue diferente de la estimada con FSC-P de 4.1
ind/km2. No se evidenció un efecto del aumento en el tiempo de depósito sobre la estimación de
densidad promedio de venados producida por la técnica FAR-P, pues las densidades estimadas a
los 60 y 120 días no variaron apreciablemente, pero sí sobre la precisión del estimado (Cuadro 4).
Cuadro 4. Variación en la densidad promedio de venados en relación al tiempo de depósito de
los grupos fecales.
Mes de
muestreo
Marzo 2007
Mayo 2007
Tiempo de
depósito (días)
60
120
Número de
GFs
21
48
Promedio GFs por
parcela
0.042
0.096
Densidad venados
ind/km2 (CV%)
3.0 (92.4%)
3.4 (48.6%)
Efecto del esfuerzo de muestro sobre la estimación de densidad promedio de venados/km2 y
su precisión
Efecto del número de parcelas.--La precisión mejoró con el aumento en el número de
unidades muestrales. Para mayo de 2006 el intervalo de confianza de la estimación de densidad
49 de venados promedio disminuyó de 5.1 (0.4 - 12.6) con 40 parcelas a 5.1 (4.7 - 5.2) con 490
parcelas (Fig. 9).
Figura 9. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento del número de parcelas, mayo de 2006.
Efecto de la longitud del transecto de parcelas.--Con el aumento en la longitud del
transecto se incrementa la precisión del estimado, aunque no es tan evidente como en el caso
anterior. Con un transecto de 390 m de longitud se obtiene una densidad promedio de 5.0 (0.9 –
10
8
6
4
2
0
Densidad de venados (Ind/km2)
11.7) ind/km2 y con uno de 990 m se obtiene una estimación de 5.1 (2.2 – 9.0) ind/km2 (Fig. 10).
400
600
800
1000
Longitud del transecto
Figura 10. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en la longitud de transectos de parcelas, mayo de 2006.
50 Efecto del número de transectos de parcelas de 390 m y 790 m de longitud.--En este caso
la precisión también mejoró conforme aumenta el esfuerzo de muestreo. Con un transecto de 390
m de longitud la estimación de densidad promedio fue de 4.2 (0.0 – 9.9) ind/km2 mientras que
con diez fue de 5.2 (4.3 – 5.9) ind/km2. Con transectos de 790 m de longitud, la estimación de
2
4
6
8
10
10
2
4
6
8
TP 790 m
0
Densidad de venados (Ind/km2)
10
2
4
6
8
TP 390 m
0
Densidad de venados (Ind/km2)
densidad promedio pasó de 5.4 (2.0 – 8.3) ind/km2 a 5.1 (4.3 – 5.7) ind/km2 (Fig. 11).
1
Número de transectos
2
3
4
5
Número de transectos
Figura 11. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento de número de transectos de 390 y 790 m de longitud, mayo de 2006.
Efecto de la longitud del transecto de línea.--Al remuestrear los datos del transecto de
línea aumentando el tamaño del transecto de 390 a 990 m, la disminución en los intervalos de
confianza de la estimación conforme aumenta el esfuerzo de muestreo no es tan evidente como en
los anteriores casos. Con el modelo elegido se obtiene un patrón más claro que con el modelo
estándar. Con el primero, el intervalo de confianza para la estimación pasó de 3.2 (1.4 - 4.9)
ind/km2 con un transecto de 390 m de longitud a 4.2 (2.8 – 5.4) ind/km2 con un transecto de 990
m (Fig. 12).
51 400
600
800
1000
12
Modelo estándar
0 2 4 6 8
Densidad de venados (Ind/km2)
12
0 2 4 6 8
Densidad de venados (Ind/km2)
Modelo elegido
400
Longitud del transecto
600
800
1000
Longitud del transecto
Figura 12. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en la longitud del transecto de línea, mayo de 2006.
Efecto del número de transectos de línea de 390 m y 790 m de longitud.--En este caso
presento los resultados utilizando solamente el modelo elegido, encontrándose que para ambas
longitudes el aumento en el número de transectos provoca una estimación más precisa. Con un
transecto de 390 m la densidad promedio fue de 5.1 (4.6 - 5.6) ind/km2 mientras que con diez fue
de 4.4 (1.5 – 6.9) ind/km2. Con un transecto de 790 m la densidad promedio fue de 4.1 (2.1 – 5.7)
2
4
6
8
10
10
2
4
6
8
TL 790 m
0
Densidad de venados (Ind/km2)
10
2
4
6
8
TL 390 m
0
Densidad de venados (Ind/km2)
ind/km2, mientras que con cinco fue de 4.8 (4.3 - 5.3) ind/km2 (Fig. 13).
1
Número de transectos
2
3
4
5
Número de transectos
Figura 13. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en el número de transectos de línea de 390 y 790 m de longitud, mayo de 2006.
52 Efecto del número de transectos de franja de 390 y 790 m de longitud.--Con el aumento
en el número de transectos de franja también se logró un incremento en la precisión de la
estimación de densidad como en los casos anteriores. La densidad promedio pasó de 6.0 (1.3 12.0) ind/km2 con un transecto a 4.7 (3.8 - 5.3) ind/km2 con diez de 390 m; y de 4.7 (1.7 - 7.4)
ind/km2 con un transecto a 4.7 (4.0 - 5.1) ind/km2 con diez transectos de 790 m de longitud (Fig.
2
4
6
8
2
4
6
8 10
TF 790 m
0
Densidad de venados (Ind/km2)
2
4
6
8 10
TF 390 m
0
Densidad de venados (Ind/km2)
14).
10
1
Número de transectos
2
3
4
5
Número de transectos
Figura 14. Densidad de venados/km2 e intervalos de confianza del 95% para la simulación de
aumento en el número de transectos de franja de 390 y 790 m de longitud, mayo de 2006.
Determinación del mejor método en términos de precisión.--La relación entre esfuerzo de
muestreo y porcentaje de cambio detectable de la población estuvo descrita por una exponencial
negativa (Fig. 15). El transecto de línea a las dos longitudes evaluadas (390 y 790 m) fue el
método más preciso y por ende el que permitiría a un nivel de esfuerzo dado detectar cambios
más pequeños en el tamaño poblacional.
53 % de cambio detectable de la población
120
TP390
TP790
100
TL390
TL790
80
TF390
TF790
60
40
20
0
0
2
4
6
8
10
Número de transectos
Figura 15. Relación entre esfuerzo de muestreo y porcentaje de cambio detectable de la
población para tres métodos de estimación de densidad poblacional evaluados a dos longitudes
(390 y 790 m). TP = Transecto de parcelas, TL = Transecto de línea, TF = Transecto de franja.
La línea punteada indica el porcentaje de cambio de la población que representa la detección de ±
1 ind/km2.
V. DISCUSIÓN
Mis resultados coincidieron con las hipótesis planteadas pues los métodos y técnicas con
las cuales se obtuvo un tamaño de muestra mayor produjeron las estimaciones de densidad más
precisas. Esto es un resultado esperable en función del teorema del límite central que expresa que
a medida que aumenta el tamaño de muestra, los promedios de las muestras de una población de
cualquier distribución se comportarán como una distribución normal (Sokal y Rolfh 1969). Sin
embargo, dada la importancia del monitoreo de las poblaciones para determinar el efecto de las
acciones de manejo, establecer cuál método y qué esfuerzo de muestreo producen las
estimaciones más precisas es el primer paso para definir metodologías que produzcan
información comparable a escala local y regional. En las siguientes secciones discuto en detalle
los resultados correspondientes a cada hipótesis.
54 Comparación entre técnicas de estimación poblacional
La estimación de densidad de venados generada por el transecto de línea (FSC-TL) fue
más precisa que la proporcionada por el conteo en parcelas (FSC-P). Aunque no hay trabajos que
comparen estos dos métodos de estimación de densidad basados en el registro de grupos fecales,
Marques et al. (2001) sugirieron que en sitios de bajas densidades donde se requeriría un número
muy alto de parcelas para obtener estimaciones con adecuados niveles de precisión, el transecto
de línea probablemente sería una metodología que proporcionaría una mejor relación costobeneficio. Estudios que comparan el transecto de línea contra otros métodos han llegado a
conclusiones similares, por ejemplo, Bollinger et al. (1988) compararon el transecto de línea y las
parcelas circulares, encontrando que el primero fue más preciso porque fue capaz de seguir mejor
los cambios en la abundancia del tordo (Dolichonyx oryzivorus) en dos sitios y dos tiempos
diferentes. Ruette et al. (2003) encontraron que el transecto de línea aplicado a conteos de zorros
con luz artificial resultó más preciso que el transecto de puntos. Smart et al. (2004) encontraron
que el transecto de línea aplicado a imágenes termales proporcionó las estimaciones más precisas
y por tanto el mayor poder estadístico. Estos resultados probablemente se sustentan en tres
ventajas del transecto de línea en comparación al menos con el transecto de franja: 1) no tiene
supuestos fuertes sobre la función de detección (que para el caso del TF debe ser igual a 1 en todo
el ancho del transecto), 2) el sesgo no aumenta con el ancho del transecto, y 3) se pueden utilizar
todos los datos disponibles (Burnham et al. 1985).
Cabe resaltar que las estimaciones de densidad promedio de venados/km2 no variaron
apreciablemente entre los métodos estudiados y que los dos coincidieron en la tendencia
decreciente que se presentó entre años. Las implicaciones de este resultado dependen del objetivo
del estudio, si se busca conocer el estado de una población en un momento determinado emplear
el método más rápido y menos costoso podría ser el criterio para elegir. Sin embargo, si la
55 intención es seguir los cambios poblacionales en el tiempo para determinar el efecto de acciones
de manejo como la cosecha o la manipulación del hábitat, utilizar el método que produzca las
estimaciones más precisas sería lo recomendable.
Evidencié un aumento en la precisión de la técnica FAR-P con el incremento en el tiempo
de depósito. Campbell et al. (2004) para 26 sitios de muestreo encontraron una relación inversa
entre el periodo de acumulación medido en días y el coeficiente de variación de la estimación de
densidad. Smart et al. (2004) concluyeron que el pobre desempeño de FAR se debió a los pocos
grupos fecales colectados en un corto periodo de acumulación de 60 días. En general, la precisión
de la estimación con la técnica FAR mejora si el periodo de acumulación se extiende, aunque
Welch et al. (1990) y Campbell et al. (2004) reconocen que el incremento en el tiempo de
depósito puede aumentar el riesgo de pérdida de grupos fecales entre visitas y por tanto de
obtener resultados sesgados de la densidad de individuos. Bajo las condiciones de mi estudio esto
no resultaría problemático pues al menos para el periodo comprendido entre enero y mayo de
2007 el número de grupos fecales perdidos fue mínimo. Por otro lado, Campbell et al. (2004)
afirman que el método del transecto de línea mejoraría la precisión de los conteos FSC pues una
mayor área podría ser buscada para un esfuerzo dado y de hecho, éste método sólo favorecería a
FSC, pues no puede ser aplicado a FAR que requiere que todos los grupos fecales sean
detectados en la primera visita con el fin de que éstos detectados en la segunda puedan ser
tratados como nuevos.
Las estimaciones de densidad promedio de ind/km2 no variaron aprecidablemente entre
las técnicas FAR-P y FSC-P debido probablemente a la pequeña diferencia entre la tasa de
acumulación utilizada para FAR y el tiempo de deterioro de los grupos fecales estimado para
FSC. Esto pudo resultar de la manera cómo se condujeron las observaciones para medir tiempo
de deterioro. Se determinó con certeza que los grupos fecales no sobreviven la época de lluvias
56 pues ninguno de los grupos dejados en campo en junio de 2006 fue encontrado en enero de 2007;
esto probablemente se debe al lavado producto de las lluvias intensas, a la mayor humedad
relativa y al aumento en la actividad bacterial, fúngica y de escarabajos coprófagos (Wallmo et al.
1962, Neff 1968, Ezcurra y Gallina 1981, Prugh y Krebs 2004).
El tiempo de deterioro estimado para la época seca (enero - mayo de 2007) se subestimó
porque no fue posible determinar la edad exacta de los grupos seguidos, pues los grupos
marcados en enero ya estaban en el lugar y es factible que hayan sido depositados en meses
anteriores. Este tipo de estudio en el que se identifican grupos frescos en un punto en el tiempo y
luego se realizan visitas repetidas para determinar cuándo desaparecen se trata de un “estudio
prospectivo” y puede producir estimaciones sesgadas -si la tasa de deterioro varía
estacionalmente (como en este estudio)- pues no estima el tiempo promedio de decaimiento de
los rastros presentes en el momento del estudio (Laing et al. 2003). Para solventar este problema,
Laing et al. (2003) propusieron un “estudio retrospectivo” en el que se localizan y marcan señales
frescas en varias fechas previas al estudio y luego se retorna para registrar si son o no visibles en
el momento de la evaluación. Considerando que los resultados obtenidos en mi estudio no fueron
una estimación adecuada del tiempo de deterioro de los grupos fecales para las condiciones de la
Mixteca poblana, sugiero adelantar el seguimiento anual de por lo menos 50 grupos fecales
frescos. En la Figura 16, presento el esquema de cómo se conduciría el experimento de deterioro,
en donde la variable respuesta Y toma valores de 1 si en la revisita el grupo fecal permanece y de
0, si no; y x representa la edad del grupo fecal medida en la revisita, si el grupo ha sobrevivido.
57 Figura 16. Esquema del experim
mento para deeterminar tassa de deteriooro. Pi repressenta la fechha de
deposicióón del grupo i, Gi la fechha de desaparrición del grrupo i, Xi el tiempo
t
de vida de la señaal
(desde quue es deposittada hasta quue desaparecce), xi la edadd del grupo fecal medidaa en la revisiita.
La señal 1 estuvo preesente en el momento
m
de la visita, miientras que la
l señal 2 ya había
desapareccido. Tomad
do de Laing et
e al. (2003).
A
Aunque
en mii estudio no se hizo una evaluación exacta
e
del tiempo demanndado por caada
técnica de muestreo, FSC-P requirió más díass en campo que
q FAR-P. Para FSC-P
P se realizaroon
dos visitaas al experim
mento de tiem
mpo de deterrioro y otra para
p la revisiión de las paarcelas; FAR
R-P
requirió sólo
s
dos visiitas, una paraa limpiar las parcelas y otra
o para revvisarlas. Cam
mpbell et al.
(2004) y Smart et al. (2004) coincidieron conntrario a mis resultados, que FSC-P fue
f menos
po que FAR--P, aunque ellos fallaronn en incluir en sus cálculoos el tiempo
demandannte en tiemp
requeridoo para la estiimación del tiempo
t
de deeterioro. Debbido a que laas tasas de deterioro
d
varíían
entre sitioos es necesarrio estimarlaas para cada área en partticular (Baileey y Putmann 1981, Wem
mmer
et al. 19996, Marques et al. 2001, Prugh y Kreebs 2004); sin embargo, si se estimann a partir de un
estudio bien diseñado
o (como el reecomendadoo anteriormennte) no habrría necesidadd de estimarllas en
C resultaría más
m efectivoo porque requueriría menoos
cada evalluación pobllacional y poor tanto, FSC
visitas a campo.
c
Adiccionalmente,, se podrían explorar varriables que ayudaran
a
a prredecir la tassa de
58 deterioro de los grupos fecales como lo hace Barnes et al. (1997) quienes identifican que la
precipitación de los dos meses previos a la deposición sería un buen predictor del tiempo
promedio de duración de los grupos fecales.
Debido a que aplicando la técnica FAR se controla el tiempo de depósito de los grupos
fecales se asume que produce estimaciones más exactas (Bailey y Putman 1981, Nchanji y
Plumptre 2001, Prugh y Krebs 2004). Sin embargo, como hice notar inicialmente la exactitud de
un método sólo puede ser evaluada comparando con el tamaño real de la población. Smart et al.
(2004) construyeron modelos de simulación en los que con una densidad de individuos conocida
compararon tres técnicas (FSC, FAR y muestreo de distancias de imágenes termales),
encontrando que FSC produjo las estimaciones más exactas. Por el contrario, Mayle et al. (1999
citado en Smart et al. 2004) y MacDonald y Johnson (1998 citado en Smart et al. 2004)
concluyeron que FAR generó mejores estimaciones. Considerando que no hay resultados
concluyentes sobre cuál técnica es la más adecuada en términos de exactitud para conocer la
densidad poblacional del venado en un área particular y que contar con una población silvestre de
tamaño conocido es casi imposible, sugiero explorar el uso de modelos de simulación en el que
controlando la densidad de individuos se pongan a prueba estas dos categorías metodológicas,
detectando si existe un sesgo en las estimaciones producidas y la dirección del mismo.
Análisis de la relación entre esfuerzo de muestreo y precisión de las estimaciones de
densidad
La precisión de las estimaciones de densidad promedio de venados/km2 mejoró con el
aumento en el esfuerzo de muestreo de cada método, como se esperaba de acuerdo a mis
hipótesis. Esto concuerda con lo registrado por Smart et al. (2004) quienes evidenciaron que
generalmente la precisión de las tres técnicas evaluadas mejoró con el esfuerzo de muestreo y con
59 Plumptre (2000) y Marques et al. (2001) que trabajando específicamente con el transecto de línea
encontraron el mismo comportamiento. Plumptre (2000) observó que al incrementar la distancia
caminada disminuía el coeficiente de variación de la densidad estimada de primates y Marques et
al. (2001) encontraron una relación positiva entre el esfuerzo de muestreo asignado a bloques que
diferían en densidad y la precisión del estimado de densidad de venados. La principal ventaja de
una alta precisión es que los límites probables de una estimación de densidad están mucho más
próximos, haciendo más fácil detectar diferencias entre poblaciones o entre tiempos (Thompson
et al. 1998). Estudios que utilizan índices como conteo de huellas (Kendall et al. 1992, Hayward
et al. 2002) o conteo de estaciones visitadas (Zielinski y Stauffer 1996, Sargeant et al. 2003), han
determinado una relación positiva entre el esfuerzo de muestreo y el poder estadístico del
método, entendido este último como la capacidad de acertadamente rechazar la hipótesis nula
cuando ésta es falsa (Zielinski y Stauffer 1996).
En mi estudio la relación entre esfuerzo de muestreo y porcentaje de cambio detectable de
la población parece ser descrita por una exponencial negativa, indicando que al principio
incrementos en el esfuerzo de muestreo mejoran significativamente la precisión, mientras que
sólo cambios pequeños se logran con esfuerzos extremos (Kendall et al. 1992, Hayward et al.
2002). El transecto de línea a las dos longitudes evaluadas (390 y 790 m) fue el método más
preciso y por ende el que permitiría a un nivel de esfuerzo dado detectar cambios más pequeños
en el tamaño poblacional. Al respecto de cuál longitud utilizar, Marques et al. (2001) para el caso
del transecto de línea sugieren que una vez se ha determinado la longitud total del transecto, se
deben preferir muchas líneas cortas a pocas largas, ya que las primeras dan una mejor cobertura
de la variabilidad espacial y por tanto los estimados de precisión serían más reales. Por el
contrario, Gates (1981) menciona que un número muy alto de transectos no es práctico pues la
mayoría tendrían cero registros; por tanto, para estimar la densidad con determinado nivel de
60 precisión se deberían utilizar transectos largos, aunque su longitud no debe ser tal que se
intercepten coberturas vegetales diferentes. Algunos autores han definido para el transecto de
línea que su longitud debe asegurar la detección de un mínimo de observaciones por transecto, 40
(Anderson et al. 1979), 60 - 80 objetos (Buckland et al. 1993) y 100, si se trata de un monitoreo
de los cambios poblacionales (Plumptre 2000).
Las estimaciones de alta precisión y exactitud cuestan dinero debido al tiempo y personal
extra requeridos para obtener muestras grandes (Plumptre 2000), por tanto, aunque el esfuerzo de
muestreo requerido para detectar determinado nivel de cambio en la población debería ser el
implementado en las evaluaciones poblacionales, los recursos económicos disponibles son los
que determinan el esfuerzo que se puede hacer. En mi estudio la revisión de un transecto (de línea
o parcelas) de 390 m de longitud ocupó 2 horas aproximadamente; sin embargo, la relación entre
número de transectos y horas no puede considerarse lineal pues se debe tener en cuenta el tiempo
que se gastaría trasladándose entre ellos en un terreno pendiente y con un sotobosque abundante.
Al respecto Campbell et al. (2004) mencionan que generalmente el tiempo de viaje entre
transectos fue más alto que el tiempo de revisión de los mismos. En todo caso, dado que para
cada nivel de precisión deseado, el transecto de línea requiere la instalación de un menor número
de transectos será también el que necesite menos esfuerzo expresado como días/hombre. Por otro
lado, dado que el transecto de franja aquí fue tratado como una variación del transecto de línea no
existen registros de tiempo para este método; sin embargo, Burnham et al. (1985) afirman que el
tiempo gastado en medir distancias en la práctica es casi insignificante, que en la mayoría de
estudios los objetos están esparcidos y se gasta más tiempo buscándolos que haciendo las
mediciones, por tanto se gastaría menos tiempo en TL que en TF. El tiempo de análisis de datos
tampoco fue incluido en mi comparación, pero es evidente que el tratamiento de los datos del
transecto de línea toma más tiempo pues deben ser analizados con un programa de cómputo
61 especial, mientras que para TP y TF la expresión matemática que calcula la densidad promedio es
bastante sencilla.
Independientemente del método seleccionado para realizar las evaluaciones poblacionales
del venado, una consideración muy importante que no fue posible definir con mi estudio es la
intensidad de muestreo en el área estudio. Se definió el número de transectos requeridos para
asegurar determinado nivel de precisión si el área de interés tuviera un km2; sin embargo,
¿cuántos transectos proporcionarían un nivel de precisión similar para toda la UMA del ejido El
Salado que cuenta con una extensión de 31 km2? Ezcurra y Gallina (1981) por ejemplo, para un
área de18.78 km2 en la Reserva de la Biósfera La Michilía utilizaron 16 transectos para estimar la
densidad de grupos fecales con un error de ± 0.01/ha (P < 0.01), es decir, aproximadamente 1
transecto de 390 m de longitud por cada km2. Si el comportamiento encontrado en mi estudio se
extrapolara a un área mayor, es claro, que un transecto de esa longitud por km2 proporciona
estimaciones de densidad muy poco precisas. Esta situación sugiere la necesidad de replicar la
metodología planteada en este estudio en otros sectores del ejido El Salado. Se podría
implementar un muestreo estratificado en el que se delimiten unidades de muestreo más o menos
homogéneas con el fin de reducir la dispersión de los resultados y mejorar la asignación del
esfuerzo de muestreo, muestreando más donde la densidad es mayor y menos donde la densidad
es menor (Telleria 1986). La delimitación de los estratos con base en la abundancia relativa de la
especie podría determinarse a partir de un premuestreo o indagando con los pobladores que
conocen bastante bien la distribución del venado en su ejido.
Es de destacar que las estimaciones promedio de densidad de los diferentes remuestreos
no variaron apreciablemente de la obtenida utilizando el máximo tamaño de muestra conseguido
con cada método. En el caso de los métodos basados en parcelas, la estimación de densidad
estuvo alrededor de 5.0 ind/km2 que fue la generada utilizando 500 parcelas y para el caso del
62 transecto de línea la mayoría de remuestreos produjeron estimaciones cercanos a 4.6 ind/km2, que
fue la obtenida usando 5000 m de línea. Aunque el transecto de línea proporcionó las
estimaciones más precisas, éstas oscilaron más alrededor del valor promedio que por ejemplo las
producidas por el transecto de parcelas. Esto pudo deberse a que las simulaciones para el TL solo
tuvieron ocho repeticiones en comparación con las 100 para los otros dos métodos y a que
DISTANCE ajusta modelos de detección individuales a los datos generados en cada repetición.
Estos modelos son muy específicos, con buen ajuste y alta precisión pero pueden variar mucho
entre repeticiones en respuesta a los datos particulares (Smart et al. 2004).
Las comparaciones entre métodos a una escala que cubra un área mayor que un km2 son
necesarias. Definir la intensidad de muestreo para un área de densidad de venado relativamente
baja como esta selva baja caducifolia y compararla con un área de densidad alta evidenciaría las
circunstancias bajo las cuales un método es más apropiado que otro; por ejemplo, a densidades
altas el transecto de línea en el que la distancia de cada grupo detectado a la línea debe medirse
exactamente llegaría a ser menos eficiente que el transecto de parcelas (Burnham et al. 1985,
Marques et al. 2001). Por lo que el diseño y construcción de modelos de simulación que
incorporen la distribución espacial de la especie a la escala de un ejido, por ejemplo, serían la
herramienta para evaluar la exactitud de los diseños de muestreo bajo el método seleccionado.
Adicionalmente, el uso de técnicas moleculares podría ser otra alternativa para conocer el tamaño
poblacional de la especie en un lugar y comparar contra él las estimaciones producidas por los
distintos métodos del conteo de grupos fecales (Kohn et al. 1999, Barnes 2001, Webbon et al.
2004).
63 VI. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
La precisión de las estimaciones de densidad promedio de venados/km2 varió entre las
tres técnicas de conteo estudiadas (FAR-P, FSC-P y FSC-TL) y como se predijo FSC-TL produjo
las estimaciones más precisas dado que permite registrar un mayor número de grupos fecales.
La estimación de densidad no varió apreciablemente entre las dos técnicas FAR-P y FSCP aunque utilizan un factor de conversión diferente. Se sugiere un experimento para estimar la
tasa de deterioro de los grupos fecales para las condiciones de la Mixteca Poblana. Una
evaluación confiable y precisa de este factor favorecería la aplicación de FSC pues en el mediano
plazo resultaría dando una mejor relación costo-beneficio.
Las estimaciones de densidad no variaron significativamente con el incremento en el
esfuerzo de muestreo. En cambio, la precisión si aumentó para todos los esquemas considerados.
El transecto de línea resultó ser el método de muestreo que para cualquier nivel de esfuerzo
proporcionaría las estimaciones de densidad más precisas.
Se sugiere la replicación de la metodología seguida en este estudio en otros sectores del
ejido El Salado para definir la intensidad de muestreo necesaria a esta escala.
Recomiendo el diseño y construcción de modelos de simulación para determinar qué
método y qué diseño de muestreo produce las estimaciones más exactas y precisas sobre un
amplio rango de condiciones, como por ejemplo, distintos niveles de densidad del venado.
VII. LITERATURA CITADA
ANDERSON, D. R., J. L. LAAKE, B. R. CRAIN Y K. P. BURNHAM. 1979. Guidelines for line transect
sampling of biological populations. The Journal of Wildlife Management 43: 70-78.
BAILEY, R. E. Y R. J. PUTMAN. 1981. Estimation of fallow deer (Dama dama) populations from
faecal accumulation. The Journal of Applied Ecology 18: 697-702.
64 BARNES, R. F. W. 2001. How reliable are dungs counts for estimating elephant numbers? African
Journal of Ecology 39: 1-9.
--------. 2002. The problem of precision and trend detection posed by small elephant populations
in West. Africa. African Journal of Ecology, 40: 179-185.
--------, B. ASAMOAH-BOATENG, J. NAADA MAJAM Y J. AGYEI-OHEMENG. 1997. Rainfall and the
population dynamics of elephant dung-piles in the forest of sourthen Ghana. African
Journal of Ecology 35: 39-52.
BATCHELER, C. L. 1975. Development of a distance method for deer census from pellet groups.
The Journal of Wildlife Management 39: 641-652.
BOLLINGER, E. K., T. A. GAVIN Y D. MCINTYRE. 1988. Comparison of transects and circular-plots
for estimating bobolink densities. The Journal of Wildlife Management 52: 777-786.
BUCKLAND, S. T., D. R. ANDERSON, K. P. BURNHAM Y J. L. LAAKE. 1993. Distance sampling:
estimating abundance of biological populations. Chapman and Hall. London.
BURGOYNE, G. E. Y M. L. MOSS. 1974. The 1974 deer pellet group surveys. Survey and Statistical
Servirces Report No. 134.
BURNHAM, K. P., D. A. ANDERSON Y J. L. LAAKE. 1985. Efficiency and bias in strip and line
transect sampling. The Journal of Wildlife Management 49: 1012-1018.
CAMPBELL, D., G. M. SWANSON Y J. SALES. 2004. Comparing the precision and cost-effectiveness
of faecal pellet group count methods. The Journal of Applied Ecology 41: 1185-1196.
CATTADORI, I. M., D. T. HAYDON, S. J. THIRGOOD Y P. J. HUDSON. 2003. Are indirect measures of
abundance a useful index of population density? The case of red grouse harvesting. Oikos
100: 439-446.
CORONA, P. 2003. Bases biológicas para el aprovechamiento del venado cola blanca en el ejido
“El Limón de Cuauchichinola”, Municipio de Tepalcingo, Morelos. Tesis de Maestría.
Instituto de Ecología, A. C., Ver.
EBERHARDT, L. 1978. Transect methos por population studies. The Journal of Wildlife
Management 42: 1-31.
--------. Y R. C. VAN ETTEN. 1956. Evaluation of the pellet group count as a deer census method.
The Journal of Wildlife Management 20: 70-74.
65 ELLIS, A. M. Y R. T. F. BERNARD. 2005. Estimating the density of Kudu (Tragelaphus
strepsiceros) in subtropical thicket using line transect surveys of dung and Distance
software. African Journal of Ecology 43: 362-368.
EZCURRA, E. Y S. GALLINA. 1981. Biology and population dynamics of white-tailed deer in
northwestern Mexico. Págs. 77-108 in P. F. Ffolliot y S. Gallina, editores. Deer biology,
habitat requirements, and management in western North America. Instituto de Ecologia, A.
C. México.
FOCARDI, S., R. ISOTTI Y A. TINELLI. 2002. Line transect estimates of ungulate populations in a
mediterranean forest. The Journal of Wildlife Management 66: 48-58.
FREDDY, D. J. Y D. C. BOWDEN. 1983. Sampling mule deer pellet-group densities in juniper-pinon
woodland. The Journal of Wildlife Management 47: 476-485.
GALINDO-LEAL, C. 1992. Overestimation of deer densities in Michilia Biosphere Reserva,
Durango, Mexico. The Southwestern Naturalist 37: 209-212.
--------. 1993. Densidades poblacionales de los venados cola blanca, cola negra y bura en Norte
América. Págs. 371-391 in R. A. Medellín & G. Ceballos, editores. Avances en el estudio
de los mamíferos de México. AMMAC, Publicaciones especiales, Vol. 1. México, D. F.
--------. Y A. MORALES. 1987. Aspectos del muestreo en la estimación de poblaciones de venados.
Memorias V Simposio sobre fauna silvestre en México. UNAM, AZARM. México.
--------. Y M. WEBER. 1998. El Venado de la Sierra Madre Occidental. Ecología, manejo y
conservación. EDICUSA-CONABIO. México D.F.
GALLINA, S. 1990. El venado cola blanca y su hábitat en la Michilía, Durango. Tesis de
doctorado. UNAM. México, D.F.
--------. Y E. EZCURRA. 1992. Deer densities in La Michilia: a reply a Galindo. The Southwestern
Naturalist 37: 422-424.
GATES, C. E. 1981. Optimizing sampling frequency and numbers of transects and stations. Studies
in Avian Biology 6: 399-404.
--------, W. H. MARSHALL Y D. P. OLSON. 1968. Line transect method of estimating grouse
population densities. Biometrics 24: 135-145.
HAYWARD, G. D., D. G. MIQUELLE, E. N. SMIRNOV Y CH. NATIONS. 2002. Monitoring Amur tiger
populations: characteristics of track surveys in snow. Wildlife Society Bulletin 30: 11501159.
66 INAFED. 2005. Enciclopedia de los municipios de México. http://www.elocal.gob.mx/wb2/ELOCAL/ELOC_Enciclopedia. Página visitada en febrero de 2008.
KENDALL, K. C., L. H. METZGAR, D. A. PATTERSON Y B. M. STEELE. 1992. Power of sign surveys
to monitor population trends. Ecological applications 2: 422-430.
KOHN, M. H., E. YORK, D. KAMRADT, G. HAUGHT, R. SAUVAJOT Y R. K. WAYNE. 1999.
Estimating population size by genotyping faeces. Proceedings of The Royal Society 266:
657-663.
LAING, S. E., S. T. BUCKLAND, R. W. BURN, D. LAMBIE Y A. AMPHLETT. 2003. Dung and nest
surveys: estimating decay rates. The Journal of Applied Ecology 40: 1102-1111.
LÓPEZ-TÉLLEZ, M. C. 2006. Análisis de la densidad poblacional y caracterización del hábitat del
venado cola blanca (Odocoileus virginianus mexicanus) en cuatro localidades del
Municipio de Jolalpan, Puebla. Tesis de maestría. UNAM, Facultad de ciencias. México.
--------, S. MANDUJANO Y G. YÁNES. 2007. Evaluación poblacional del venado cola blanca en un
bosque tropical seco de la Mixteca Poblana. Acta Zoológica Mexicana 23: 1-16.
MANDUJANO, S. 2005. Calibration of tracks count to estimate population density of white-tailed
deer (Odocoileus virginianus) in a Mexican tropical forest. The Southwestern Naturalist 50:
223-229.
--------. Y S. GALLINA. 1995. Comparison of deer censusing methos in tropical dry forest. Wildlife
Society Bulletin 23: 180-186.
MARQUES, F., S. T. BUCKLAND, D. GOFFIN, C. E. DIXON, D. L. BORCHERS, B. A. MAYLE Y A. J.
PEACE. 2001. Estimating deer abundance from line transect surveys of dung: sika deer in
sourthern Scotland. The Journal of Applied Ecology 38: 34-363.
MAYLE, B. A., R. J. PUTMAN Y I. WYLLIE. 2000. The use of trackway counts to establish an index
of deer presence. Mammal Review 30: 233-237.
MORALES, A., M. WEBER Y C. GALINDO-LEAL. 1989. Factores que afectan las estimaciones de
abundancia del venado cola blanca por métodos indirectos. Memorias III Simposio sobre
venados en México. Universidad Autónoma de Nuevo León.
NCHANJI, A. C. Y A. J. PLUMPTRE. 2001. Seasonality in elephant dung decay and implications for
censusing and population monitoring in south-western Cameroo. African Journal of
Ecology 39: 24-32.
67 NEFF, D. J. 1968. The pellet-group count technique for big game trends, census, and distribution:
a Review. The Journal of Wildlife Management 32: 597-614.
NICHOLS, J. D. Y C. R. DICKMAN. 1996. Capture-Recapture methods. Págs. 217-226 in D. E.
Wilson, F. Russell-Cole, J. D. Nichols, R, Rudran y M. S. Foster, editors. Measuring and
monitoring biological diversity, Standard methods for mammals. Smithsonian Institution.
USA.
ORTIZ-MARTÍNEZ, T., S. GALLINA, M. BRIONES-SALAS Y G. GONZÁLEZ. 2005. Densidad
poblacional y caracterización del hábitat del venado cola blanca (Odocoileus virginianus
oaxacensis, Goldman y Kellog, 1940) en un bosque templado de la sierra norte de Oaxaca,
Mexico. Acta Zoológica Mexicana 21: 65-78.
PÉREZ-MEJÍA, S., S. MANDUJANO Y L. E. MARTÍNEZ-ROMERO. 2004. Tasa de defecación del
venado cola blanca, Odocoileus virginianus mexicanus, en cautividad en Puebla. Acta
Zoológica Mexicana (n.s.). 20: 167-170.
PLUMPTRE, A. 2000. Monitoring mammal populations with line transect techniques in African
forest. The Journal of Applied Ecology 37: 356-368.
PRUGH, L. R. Y CH. J. KREBS. 2004. Snowshoe hare pellet-decay rates and aging in different
habitats. Widlife Society Bulletin 32: 386-393.
R DEVELOPMENT CORE TEAM. 2006. R: A language and environment for statistical computing. R
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL
http://www.R-project.org.
RIVERO, K., D. I. RUMIZ & A. B. TABER. 2004. Estimating brocket deer (Mazama gouazoubira
and M. americana) abundance by pellet counts and other indices in seasonal chiquitano
forest habitats of Santa Cruz, Bolivia. European Journal of Wildlife Research 50: 161-167.
ROBINETTE, W. L., C. M. LOVELESS Y D. A. JONES. 1974. Field test of strip census methods. The
Journal of Wildlife Management 38: 81-96.
RUETTE, S., P. STAHL Y M. ALBARET. 2003. Applying distance-sampling methods to spotlight
counts of red foxes. The Journal of Applied Ecology 40: 32-43.
SARGEANT, G. A., D. H. JOHNSON Y W. E. BERG. 2003. Sampling designs for carnivore scentstation surveys. The Journal of Wildlife Management 67: 289-298.
SMART, J., A. I. WARD Y P. WHITE. 2004. Monitoring woodland deer populations in the UK: an
imprecise science. Mammal Review 34: 99-114.
68 SOKAL, R. R. Y F. J. ROLFH. 1969. Biometry. The principles and practice of statistics in biological
research. W.H. Freeman and Company. Third edition.New York.
TELLERÍA, J. 1986. Manual para el censo de los vertebrados terrestres. Ed. Raíces. Madrid.
THOMAS, L., J. L. LAAKE, S. STRINDBERG, F. F. C. MARQUES, S. T. BUCKLAND, D. L. BORCHERS,
D. R. ANDERSON, K. P. BURNHAM, S. L. HEDLEY, J. H. POLLARD, J. R. B. BISHOP, Y T. A.
MARQUES. 2005. Distance 5.0. Release “b”. Research Unit for Wildlife Population
Assessment, University of St. Andrews, UK. http://www.ruwpa.st-and.ac.uk/distance/
THOMPSON, W. L., G. C. WHITE Y CH. GOWAN. 1998. Monitoring vertebrate populations.
Academic Press. USA.
TYSON, E. L. 1959. A deer drive vs. track census. Transnational Noth America Wildlife
Conference 24: 457-464.
VILLARREAL, J. 1999. Venado cola blanca. Manejo y aprovechamiento cinegético. Unión
Ganadera Regional de Nuevo León. México.
WALLMO, O. C., A. W. JACKSON, T. L. HARLEY Y R. L. CARLISLE. 1962. Influence of rain on the
count of deer pellet groups. The Journal of Wildlife Management 26: 50-55.
WALSH, P. D., L. WHITE, C. MBINA, D. IDIATA, Y. MIHINDOU, F. MAISELS Y M. THIBAULT. 2001.
Estimates of forest elephant abundance: projecting the relationships between precision and
effort. The Journal of Applied Ecology: 38: 217-228.
WEBBON, CH., P. BAKER Y S. HARRIS. 2004. Faecal density counts for monitoring changes in red
fox numbers in rural Britain. The Journal of Applied Ecology 41: 768-779.
WELCH, D., B. W. STAINES, D. C. CATT Y D. SCOTT. 1990. Habitat use by red (Cervus elaphus)
and roe (Capreolus capreolus) deer in a Scottish Sitka spruce plantation. The Journal of
Zoology 221: 453-476.
WEMMER, C., T. H. KUNZ, G. LUNDIE-JENKINS Y W. J. MCSHEA. 1996. Mammalian sign. Págs.
157-176 in D. E. Wilson, F. Russell-Cole, J. D. Nichols, R, Rudran y M. S. Foster, editors.
Measuring and monitoring biological diversity, Standard methods for mammals.
Smithsonian Institution. USA.
WHITE, G. C. 1992. Do pellet counts index white-tailed deer numbers and population change?: a
comment. The Journal of Wildlife Management 56: 611-612.
ZIELINSKI, W. J. Y H. B. STAUFFER. 1996. Monitoring martes populations in California: survey
desing and power analysis. Ecological Applications 6: 1254-1267.
69 CAPÍTULO III
ANÁLISIS Y EVALUACIÓN DE LA MORFOMETRÍA DE
PELLETS COMO MÉTODO DE CATEGORIZACIÓN DE SEXOS
Y EDADES EN VENADO COLA BLANCA (Odocoileus virginianus
mexicanus) EN PUEBLA, MÉXICO
70 I. INTRODUCCIÓN
El estudio de la dinámica de una población de fauna silvestre requiere conocer su
estructura por sexo y edad pues las tasas de supervivencia y fecundidad suelen variar según la
estructura de cada población (Caughley y Sinclair 1994, Kunz et al. 1996, Ojasti 2000). En
ungulados se ha demostrado que diferentes edades y sexos responden diferencialmente a factores
como la densidad poblacional y el clima (Clutton-Brock y Lonergan 1994, Coulson et al. 2001),
conduciendo a que independientemente del tamaño poblacional fluctuaciones en la estructura
poblacional tengan fuertes impactos en su dinámica (Coulson et al. 2001). En especial, para el
manejo de especies que son aprovechadas por el hombre, los manejadores necesitan conocer la
edad y otras características de ungulados silvestres con el fin de definir tasas de extracción para
cada sexo (Clutton-Brock y Lonergan 1994) o evaluar el efecto de prácticas de manejo del hábitat
pues éstas pueden resultar benéficas para un sexo y desfavorables para el otro (Stewardt et al.
2003). En consecuencia, la estimación sesgada de la estructura poblacional podría conducir a
decisiones equivocadas sobre el manejo de la población, de aquí la importancia de contar con
métodos confiables que permitan distinguir entre sexos y edades.
En ungulados se utilizan varios métodos para estimar la edad y sexo de los individuos. Por
ejemplo, aquellos que estiman edades absolutas buscan detectar correlaciones entre la edad y
características corporales (Kunz et al. 1996), dentro de estos se cuentan el grado de desgaste
dental (Severinghaus 1949, Gilbert y Stolt 1970), la deposición anual de capas de cemento en
incisivos (Gilbert 1966) y, el peso del cristalino para el venado cola blanca (Odocoileus
virginianus) (Brokx 1972). Estos métodos tienen en común que requieren la captura del individuo
o muestras procedentes de animales cazados o de restos encontrados en campo (Kunz et al. 1996,
Ojasti 2000).
71 En métodos indirectos como el análisis morfométrico de pellets se ha evidenciado que
existe una relación entre el sexo y edad de los individuos y la morfología del pellet, demostrando
su utilidad en ungulados como el venado cola blanca de Coues (O. virginianus couesi) (Ezcurra y
Gallina 1981), el alce (Alces alces) (MacCracken y van Ballenberghe 1987) y el venado bura (O.
hemionus) (Sánchez-Rojas et al. 2004). Estos trabajos han utilizado análisis como la función
discriminante por pasos (Manly 1994), las relaciones de la media con respeto a la varianza de las
mediciones o la técnica de clasificación de conjuntos difusos (Equihua 1990), que se
parametrizan mediante el análisis de muestras provenientes de individuos de edad y sexo
conocido para posteriormente clasificar muestras de individuos de identidad desconocida. Sin
embargo, MacCracken y van Ballenberghe (1987) sugieren que la técnica de morfometría de
pellets no sería útil para animales que no exhiben un fuerte dimorfismo sexual y en poblaciones
donde los machos grandes son fuertemente cazados. El venado cola blanca mexicano (O.
virginianus mexicanus) es una subespecie con un dimorfismo sexual moderado si se compara con
el venado bura o con subespecies de venado cola blanca distribuidas a otras latitudes. La
proporción del peso de la hembra respecto al macho es de 70% en O. virginianus borealis (Sauer
1984), de 54% en O. hemionus (Geist 1998), de 64% en O. virginianus couesi (Galindo-Leal y
Weber 1998); en contraste con el 98% encontrado en el venado cola blanca en la Selva
Lacandona (E. Naranjo, Ecosur, com.pers.) y de 85% en O. virginianus peruvianus (F. Gutierrez,
com. pers.).
La creciente importancia económica del venado cola blanca mexicano en el estado de
Puebla se evidencia en el alto número de Unidades de Manejo para la Conservación de la Vida
Silvestre de tipo extensivo interesadas en su manejo, que según Villarreal-Espino (2002) ascendía
a 11 en un área de 14335 ha. Esta actividad combinada con la explotación de ganado se ha
propuesto como un modelo que produciría beneficios ecológicos, económicos y sociales en zonas
72 como la Mixteca Poblana (Villarreal-Espino y Barros 2000), donde estimaciones recientes del
tamaño poblacional del venado cola blanca mexicano indican que sus densidades son bajas,
debido posiblemente a la cacería furtiva, la extensión de la frontera agrícola y la competencia
entre ganado y venado (López-Tellez et al. 2007). Las bajas densidades de venado y la topografía
accidentada de la región, hacen que el método de conteo de grupos fecales sea el más factible de
utilizar para conocer el tamaño poblacional de la especie y monitorear las tendencias a través del
tiempo (López-Tellez 2006). Por lo tanto, resultaría ventajoso si mediante el análisis
morfométrico de pellets se pudiese obtener una adecuada estimación de la estructura de edades y
sexos de la población (MacCracken y van Ballenberghe 1987, Sánchez-Rojas et al. 2004). Esto
resultaría de gran utilidad para el manejo de las UMAS de tipo extensivo ya que la SEMARNAT
(1997), exige en su normatividad implementar métodos para monitorear las poblaciones sujetas a
explotación.
Dicho esto el objetivo de este estudio fue evaluar el método de morfometría de pellets
como posible herramienta para estimar la estructura de edad y sexo de poblaciones del venado
cola blanca mexicano. Además, considerando que Ezcurra y Gallina (1981), McCullough (1982),
Wemmer et al. (1996) afirman que el peso de los grupos fecales y el número de deposiciones de
un animal por día pueden variar con la época del año como resultado de cambios en la dieta, este
estudio buscó separar los componentes de la variación en las medidas morfométricas de los
pellets no sólo por edad y sexo sino también en función del tiempo
Este estudio buscó responder ¿cómo es la variación en las medidas morfométricas entre
pellets de un mismo grupo fecal, entre grupos fecales de un mismo individuo en un mismo y
diferentes tiempos y entre grupos fecales de diferentes individuos de la misma clase de edad y
sexo?, y ¿cómo es el desempeño de la técnica de clasificación de conjuntos difusos para
categorizar grupos fecales en clases de sexo y edad?
73 II. HIPÓTESIS
1.- El valor promedio de las variables morfométricas dentro de un mismo grupo fecal y
entre grupos fecales de un mismo individuo no cambia de manera estadísticamente significativa a
lo largo de un año.
2.- Teniendo en cuenta el desempeño mostrado por el análisis morfométrico de pellets en
la categorización de clases de edad y sexo en trabajos previos, espero que el valor promedio de
las variables morfométricas de grupos fecales de individuos de distintas clases de edad y sexo sea
estadísticamente diferente, de tal forma que los individuos puedan ser segregados en categorías
discretas de manera correcta.
3.- La técnica de clasificación de conjuntos difusos logrará asignar correctamente a los
individuos cuya variación intra-grupo fecal sea mínima y por tanto, la exactitud de la técnica
dependerá más de esta variación que de la presentada entre grupos fecales de animales de
distintos sexos y edades.
III. MÉTODOS
Área de estudio
La colecta de los grupos fecales se hizo en el parque General Lázaro Cárdenas del Río
“Flor del Bosque” perteneciente a la SEDUEEP (Secretaría de Desarrollo Urbano y Ecología del
Estado de Puebla), ubicado en las coordenadas 19º 01’ y 19º 02’ de latitud norte y 98º 05’ y 98º
07’ de longitud oeste, al suroeste del municipio de Amozoc. El parque cuenta con una superficie
de 614 ha y su temperatura media anual es de 18 ºC y posee una altitud que va de los 2200 hasta
los 2470 msnm (Romero y Martínez-Romero 1998).
74 Población en estudio
El parque incluye una UMA-Zoológico que para abril de 2006 mantenía un grupo de 35
venados cola blanca subespecie O. virginianus mexicanus en un cercado de 4 ha rodeado de
malla ciclónica de 4 m de altura. En esta zona existe vegetación secundaria, pastizales y una zona
de eucaliptos (Romero y Martínez-Romero 1998). La población en cautiverio estaba conformada
por doce machos adultos (34%), quince hembras adultas (43%) y ocho individuos de las clases
juvenil y crías (23%) (L. E. Martínez-Romero, UMA-Zoológico Flor de Bosque, com. pers.). No
se conoce la estructura poblacional detallada del grupo ya que en la UMA no existen registros
fiables de la edad y sexo de los animales. Según la bióloga encargada de los venados, de los doce
machos adultos se conoce que hay uno de 4 años, uno de 5 y dos de 6 años, datos similares no
existen para las hembras (D. Pérez, UMA-Zoológico Flor de Bosque, com. pers.).
Los venados eran alimentados en la mañana con alfalfa fresca, alfalfa acicalada, hierbas,
maleza de la temporada y fruta, y en la tarde con alimento comercial (potrerina y generaleche).
Fase de campo
Para examinar si el valor promedio de las variables morfométricas de distintos grupos
fecales de un mismo individuo cambia de manera estadísticamente significativa a lo largo de un
año, realicé el muestreo de los grupos fecales de los venados en tres periodos de tiempo (Cuadro
1).
En el primer periodo de muestreo, colecté inmediatamente después del suministro de
alimento (mañana o tarde), los grupos fecales de todos los individuos cuya edad y sexo era
identificada. Las muestras fueron guardadas en bolsas de papel y marcadas con el nombre o
número del animal, número del grupo fecal y la fecha. Luego fueron secadas a temperatura
ambiente. Registré el número de pellets por grupo y tomé fotos de todos los grupos fecales
75 separando cada pellet para poder calcular las medidas morfométricas con un paquete de análisis
de imágenes.
Cuadro 1. Tipo de muestreo, fecha y número de días de tres periodos de muestreo de grupos
fecales de individuos en cautiverio en la UMA-Zoológico Flor del Bosque, 2006 y 2007.
Periodo de muestreo
Muestreo 1
Muestreo 2
Muestreo 3
Tipo de muestreo
Total
Animales focales
Animales focales
Fecha
3 abril – 6 mayo
21 – 25 agosto
29 dic – 18 enero
No. días
25
5
10
En este primer muestreo identifiqué ocho animales que fueron utilizados como focales
para seguir muestreándolos posteriormente. Estos animales eran reconocidos por marcas
naturales, artificiales o comportamiento improntado. Sus grupos fecales fueron colectados en los
dos siguientes periodos de muestreo procediendo de igual forma que con las muestras del primer
periodo.
Todas las fotos de los grupos fecales fueron analizadas (Fig. 1) con el programa de
cómputo Image J (Rasband 1997), con el cual obtuve las medidas de área, longitud (L) y ancho
(A) de cada pellet; el programa asemeja la forma del pellet a la de una elipse. A partir de las
medidas de longitud y ancho, calculé el volumen (V) y la proporción L/A. Todas las medidas
fueron reportadas en mm.
76 Figura 1. Esquema del procesamiento de una fotografía de un grupo fecal con el programa de
cómputo Image J. La fotografía digital es convertida a un archivo binario (en blanco y negro) y
las medidas de las variables área, eje mayor y eje menor son proporcionadas asumiendo que los
pellets tienen forma de elipse.
Análisis de datos
Analicé las medidas de las cinco variables morfométricas (área, eje mayor, eje menor,
proporción L/A y volumen) en el programa de cómputo R (R Development Core Team 2006) y
obtuve una matriz de las estadísticas descriptivas: media, varianza, desviación estándar, mediana,
máximo y mínimo, y número de pellets por grupo fecal.
Variación morfométrica en los grupos fecales de un mismo individuo dentro y entre
épocas.--Para conocer la variación en las medidas morfométricas de los grupos fecales de un
mismo individuo, utilicé los datos de los animales focales. Inicialmente, comparé el valor
77 promedio de cada variable para todos los individuos focales entre periodos de muestreo con un
modelo de efectos mixtos de la forma:
~
,
~É
|
, donde:
Y = variable morfométrica
SEXO = efecto fijo
random = ~ ÉPOCA | ID = efecto aleatorio: desviaciones respecto de la media del factor
época dada la identidad del individuo
Realicé análisis de varianza anidados (grupos fecales dentro de épocas) para cada
individuo focal y por variable morfométrica para determinar si existen diferencias significativas
en las medidas de los grupos fecales de un individuo dentro de épocas. Así mismo, apliqué un
análisis de varianza de una sola vía para los datos de la época seca para cada individuo focal y
por variable morfométrica para examinar si existen diferencias significativas en las medidas de
los grupos fecales dentro de esta época. Seleccioné este periodo de muestreo pues es el que
cuenta con mayor número de muestras de grupos fecales y en el que tiene más sentido conocer la
variación intra-época porque es en ella cuando se hacen los muestreos para conocer el estado de
las poblaciones silvestres de venado.
Comparación entre grupos fecales de individuos de distintas clases de edad y sexo.-Inicialmente, apliqué un análisis multivariado de varianza (MANOVA) teniendo como variables
respuestas las cinco medidas morfométricas transformadas en rangos (Conover y Iman 1981).
Posteriormente, apliqué análisis de varianza a cada variable morfométrica nuevamente
transformada en rangos para determinar si había diferencias significativas en las medidas
morfométricas entre los factores sexo, edad y su interacción. A continuación, llevé a cabo una
prueba de Tukey para comparar los niveles de los factores y así determinar que combinaciones de
sexo y edad difieren de manera significativa entre sí.
78 Para analizar los datos de la manera que lo hacen Sánchez-Rojas et al. (2004) quienes
dividen a los individuos en tres categorías (juveniles, < 1.5 años de edad; hembras, > 3 años de
edad; machos, > 3 años de edad), clasifiqué los datos de los individuos de mi estudio en las
siguientes clases: crías y juveniles de 0 a 2 años de edad; hembras de >2 a 5 años de edad; y,
machos de >2 a 6 años. Realicé un análisis de varianza por cada variable morfométrica tomando
estas nuevas categorías de edad como factor.
Para encontrar el tamaño de muestra mínimo que habría que medir para representar el
valor promedio de las variables morfométricas, utilicé todos los datos del primer periodo de
muestreo. Para esto, hice remuestreos en R variando el tamaño de muestra de 2 pellets hasta el
total de pellets del grupo en cuestión, la variable respuesta era el promedio de la medida
morfométrica. Los remuestreos se detenían cuando con la medida morfométrica en cuestión se
alcanzaba una precisión del 95%. A partir de la rutina obtuve una matriz que contenía el número
mínimo de pellets a medir por grupo fecal y por variable morfométrica, los cuales fueron
promediados para obtener un valor por variable.
Evaluación del desempeño de la técnica de clasificación de conjuntos difusos.--Utilicé el
programa de cómputo Fuzzy clustering tool (Equihua-Zamora 2001) para categorizar los grupos
fecales colectados en el primer muestreo y así, probar la exactitud de la técnica k-medias difusa,
en adelante referida como “fuzzy” para asignar individuos a clases de edad y sexo conocida. Este
programa indaga los siguientes parámetros: número de conjuntos, parámetro de difusión (m) y
norma para la distancia métrica; siguiendo el trabajo de Sánchez-Rojas et al. (2004), fijé como
número de conjuntos tres (teniendo en cuenta la categorización en juveniles, hembras adultas y
machos adultos), m = 2 y norma euclidiana para la distancia métrica. Realicé varios ensayos de
categorización: 1) usando como variable de clasificación la mediana, 2) usando como variable de
clasificación la media, 3) usando cada medida morfométrica por separado, es decir, tomando en
79 cada análisis las medianas de una sola variable y 4) quitando los datos de machos adultos de 5 y 6
años. Este último ensayo se hizo considerando que los datos de los machos de estas edades
fueron separados en conjuntos aparte en los ensayos 1 y 2. Asigné cada grupo fecal a uno de los
tres conjuntos con base en la mayor membresía. Con los resultados generados al usar las cinco
medidas morfométricas y la mediana, grafiqué el porcentaje de grupos fecales asignado a cada
conjunto, por sexo y en orden ascendente de edad, esperando que estos porcentajes evidencien la
existencia de tres distribuciones. La primera distribución debería estar sesgada hacia los datos de
juveniles de 1 y 2 años de edad; la segunda debería exhibir una forma de campana con la moda en
las edades de 3 y 4 años; y, la tercera debería estar sesgada hacia las mayores edades.
Con los datos del primer periodo de muestreo de los animales focales, grafiqué por cada
animal el número de grupos que eran clasificados en cada conjunto; de esta forma pude examinar
visualmente el desempeño de la técnica para categorizar los grupos fecales de un mismo animal.
Espero que todos los grupos fecales de un individuo sean asignados a un solo conjunto.
Para conocer cómo puede variar la estructura poblacional del grupo en cautiverio
dependiendo de los grupos fecales usados en la técnica de clasificación fuzzy, seleccioné al azar
tres grupos fecales de cada animal focal y 14 pellets de cada grupo y luego calculé la mediana del
eje mayor. Este procedimiento fue repetido 50 veces y con cada matriz de datos corrí el programa
de cómputo Fuzzy clustering tool. Comparé con una prueba de χ2 la frecuencia de grupos fecales
asignado a cada cluster con la frecuencia conocida de la población de los animales focales (2
juveniles, 2 hembras adultas y 4 machos adultos). Con este procedimiento busqué evaluar la
exactitud de la técnica para generar una estructura poblacional conocida. La exactitud, medida de
la cercanía entre el valor estimado y el valor verdadero (Lancia et al. 1996) fue evaluada como el
porcentaje de veces en que la prueba de χ2 resultó no significativa.
80 IV. RESULTADOS
Variación morfométrica entre grupos fecales de un mismo individuo dentro y entre épocas
El número total de muestras para los animales focales varió entre 11 y 34 (Cuadro 2). La
comparación de las medidas morfométricas con el modelo de efectos mixtos mostró que existen
diferencias significativas entre sexos y que el mayor porcentaje de la variación de los datos está
explicado por las diferencias entre épocas (Cuadro 3).
Cuadro 2. Número de muestras por periodo de muestreo para ocho venados focales durante el
periodo de muestreo 2006-2007.
Sexo
Identidad
A
B
Hembras
C
D
E
Machos
F
G
H
Total
Edad
(años)
1
3
4
2
4
5
6
6
Periodo 1
2006
8
20
19
6
7
5
16
9
90
Periodo 2
2006
1
2
1
5
4
2
2
4
21
Periodo 3
2007
3
12
5
3
†
6
4
2
35
Total
12
34
25
14
11
13
22
15
146
Cuadro 3. Promedios de cada medida morfométrica por periodo de muestreo y por sexo y
resultados del modelo estadístico de efectos mixtos. Se presentan los valores de t y p para la
comparación entre sexos, y el porcentaje de varianza que es explicado por el factor ÉPOCA para
cada medida morfométrica.
Prueba t
con g.l. =
138, 6
Época
% de varianza
explicada por
la época
Periodo 1
Periodo 2
Periodo 3
Variable
H
M
H
M
H
M
2
68.1
88.1
102.3
110.9
76.0
93.8
18.0*
Área (mm )
12.5
12.8
13.8
11.4
13.0
22.4*
Eje mayor (mm) 11.2
7.7
8.9
10.1
10.2
8,4
9.1
28.8*
Eje menor (mm)
1.4
1.4
1.3
1.4
1.4
1.5
Proporción L/A
26.0*
9.6*
Volumen (mm3) 2851.4 4309.0 5634.6 6122.3 3496.3 4670.5
H = Hembras, M = Machos; p ≤ 0.05 “*”; “-” = modelo no corrió para esta variable.
81 75%
82%
75%
En la Figura 2 presento un ejemplo para la variable morfométrica eje mayor. En general
todas las variables, excepto la proporción L/A, presentaron los valores más bajos en el periodo 1
que corresponde con la época seca, los valores intermedios en el periodo 3 y los más altos en el
periodo 2 que corresponde con las lluvias. Al colapsar los niveles de los periodos 1 y 3 en uno
solo, los modelos generados para las variables área, eje menor y volumen presentaron un AIC
menor que los que consideraban los tres niveles (Área: AIC Modelo 1 = 1220.6, AIC Modelo 2 =
1165.1; Eje menor: AIC Modelo 1 = 407.4, AIC Modelo 2 = 356.8; Volumen: AIC Modelo 1 =
2490.5, AIC Modelo 2 = 2422.8), es decir, que no existen diferencias significativas entre las
medidas morfométricas de los periodos 1 y 3 y que éstas difieren significativamente de las de la
época de lluvias.
Figura 2. Variación en el eje mayor entre épocas dada la identidad de cada individuo focal. En el
recuadro rosado la primera letra indica la identidad de cada animal, la segunda letra indica el sexo
del mismo, H = Hembra, M = Macho. Los números en los bordes externos de la gráfica indican el
periodo de muestreo.
82 El boxplot para los grupos fecales de cada individuo permitió observar la gran
variabilidad que existe en las medidas de los pellets dentro y entre grupos fecales de un mismo
periodo y entre grupos de periodos diferentes (Fig. 3). Las gráficas para los otros siete animales
se presentan en el Anexo 1.
Periodo 1 Periodo 2 Periodo 3 Figura 3. Representación gráfica de la variación en las medidas morfométricas de los pellets
durante los tres periodos de muestreo para un mismo individuo.
83 La comparación de las medidas morfométricas de los grupos fecales dentro de cada época
mostró que sólo en los casos de la hembra de 4 años y de uno de los machos de 6 años las
dimensiones de sus grupos fecales no variaron de manera significativa dentro de cada periodo de
muestreo. La hembra de 1 año y el macho de 2 años presentaron diferencias significativas en las
variables área, eje menor y volumen. Los grupos fecales de la hembra de 3 años, el macho de 4
años y el otro macho de 6 años difirieron significativamente dentro de épocas en todas las
variables excepto en la proporción L/A. Los grupos del macho de 5 años variaron con algún
grado de significancia en todas las variables. En suma, la proporción L/A y el eje mayor fueron
las medidas morfométricas que exhibieron menos variabilidad dentro de épocas para seis y cinco
de los ocho animales focales, respectivamente (Cuadro 4).
Cuadro 4. Resultados de la significancia para pruebas de ANOVA anidada de la comparación de
las medidas morfométricas de los grupos fecales dentro de épocas por cada individuo focal.
Venado Sexo Edad Área Eje mayor Eje menor Proporción L/A
H
1
A
*** n.s.
**
n.s.
n.s.
H
3
B
***
***
*
n.s.
H
4
C
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
M
2
D
**
n.s.
**
n.s.
M
4
E
**
*
**
M
5
F
**
*
**
*
n.s.
M
6
G
n.s. n.s.
n.s.
n.s.
M
6
H
**
**
*
p ≤ 0.001 “***”, p ≤ 0.01 “**”, p ≤ 0.05 “*”, p > 0.05 “n.s.”.
Volumen
***
***
n.s.
**
**
***
n.s.
**
Los grupos fecales dentro del primer periodo de muestreo variaron de manera
significativa con una p < 0.001 en todos los individuos focales y todas las medidas
morfométricas.
84 Comparación entre grupos fecales de individuos de distintas clases de edad y sexo
Para comparar las medidas morfométricas de grupos fecales de individuos de distintas
clases de edad y sexo, se utilizaron los datos de 189 grupos colectados en el primer periodo de
muestreo. El número de muestras por sexo y clase de edad no fueron equitativos, sólo las clases
de edad de 2 y 5 años tuvieron tamaños de muestra similares entre machos y hembras (Cuadro 5).
Considerando la clasificación en tres categorías de edad, 60 grupos fecales (33%) fueron de
juveniles, 74 (36%) de hembras adultas y 55 (30%) de machos adultos.
Cuadro 5. Número y porcentaje de grupos fecales por clase de sexo y edad para la época seca, n
= 180. Abril – mayo de 2006.
Edad
<1
1
2
3
4
5
6
>6
Total
No. Muestras
Hembras
Machos
1
15
3
17
24
25
12
34
13
7
5
25
8
98
82
Total por clase de edad
1
18
41
37
47
12
25
8
189
Porcentaje
Hembras
Machos
83%
41%
68%
72%
58%
0%
100%
17%
59%
32%
28%
42%
100%
0%
El MANOVA indicó que existe un efecto altamente significativo sobre las medidas
morfométricas de los factores sexo, edad y su interacción (Sexo, g.l. = 1, Wilks = 0.8, p < 0.001;
Edad, g.l. = 5, Wilks = 0.3, p < 0.001; Sexo:Edad, g.l. = 4, Wilks = 0.7, p < 0.001), por lo cual se
puede confiar en la significancia de los ANOVAS realizados a cada variable. Encontré
diferencias altamente significativas al comparar el área, el eje mayor, el eje menor y el volumen
entre sexos, entre edades y en la interacción sexo:edad. La proporción L/A varió
significativamente entre edades y en la interacción sexo:edad, pero no entre sexos (Cuadro 6).
85 Cuadro 6. Resultados de la prueba de ANOVA para la comparación de las medidas
morfométricas entre sexos (g.l. = 1, 169), edades (g.l. = 5, 169) y la interacción sexo:edad (g.l. =
4, 169).
Variable
Área
Eje mayor
Eje menor
Proporción L/A
Volumen
Entre sexos
F = 23.4, p < 0.05
F = 19.3, p < 0.05
F = 23.0, p < 0.05
F = 0.006, p = 0.93
F = 22.5, p < 0.05
Resultados ANOVA
Entre edades
F = 13.8 , p < 0.05
F = 9.1, p < 0.05
F = 17.8, p < 0.05
F = 4.9 , p < 0.05
F = 16.1, p < 0.05
Sexo:Edad
F = 4.4, p < 0.05
F = 6.0, p < 0.05
F = 3.5 , p < 0.05
F = 3.8, p < 0.05
F = 4.4 , p < 0.05
Al comparar entre sexos y edades gráficamente se observa que los machos más grandes
siempre tuvieron los mayores valores promedio de las variables morfométricas, excepto para la
proporción L/A. Las edades 1, 2, 3 y 4 de los machos y todas las edades de las hembras tuvieron
promedios similares para todas las variables (Fig. 4). En el Anexo 2 presento el valor promedio
de cada una de las variables por clase de edad para las hembras y los machos.
86 b
Área
120
Promedio
100
80
a
aa
a
aa
b
16
aa
a
a
60
40
12
aa
aa
aa
aa
a
1
2
3
4
5
b
a
8
4
20
0
0
0
1
2
3
4
5
a
8
aa
a
a
a
a
a
a
a
a
1.5
6
4
6
Proporción L/A
2
b
b
Promedio
10
0
6
Eje menor
12
Promedio
Eje mayor
20
b
Promedio
140
a
aa
a
a
aa
a
a
b
b
1
0.5
2
0
0
Promedio
0
1
8000
7000
6000
5000
4000
3000
2000
1000
0
2
3
4
5
Volumen
a
0
1
a
b
aa
aa
a
2
3
4
a
0
6
1
2
3
4
5
6
b
Hembras
Machos
a
a
5
6
Edad
Figura 4. Valores promedio y desviación estándar para cada una de las medidas morfométricas,
según sexo y edad, n = 180. Las letras en la parte superior de cada punto indican la significancia
del ANOVA, combinaciones “aa” o “bb” indican diferencias no significativas, combinación “ab”
indica diferencias significativas (p < 0.05).
Al agrupar las edades en tres categorías (juveniles, hembras adultas y machos adultos), no
encontré diferencias significativas entre ellas en la variable proporción L/A (ANOVA, F = 0.24,
gl = 2 y 178, p = 0.78) pero sí en el área (ANOVA, F = 33.3, gl = 2 y 178, p < 0.05), eje mayor
(ANOVA, F = 18.8, gl = 2 y 178, p < 0.05), eje menor (ANOVA, F = 23.4, gl = 2 y 178, p <
0.05) y volumen (ANOVA, F = 35.3, gl = 2 y 178, p < 0.05) (Fig. 5).
87 120
80
67.5
65.1
40
20
Juveniles
12
Hembras
a
a
10.8
10
12.1
10.6
8
6
4
0
Machos
Eje menor
a
7.8
a
8
7.6
8.6
6
Promedio
b
10
Promedio (mm)
12
b
2
0
4
2
0
Juveniles
Hembras
Machos
6000
Promedio (mm3)
Eje mayor
14
83.4
a
a
60
b
Promedio (mm)
100
Promedio (mm2)
16
Área
4000
3000
a
Proporción L/A
a
a
1.43
Juveniles
1.40
Hembras
Machos
a
1.41
Machos
3976.8
a
2686.6
Hembras
b
Volumen
5000
1.8
1.6
1.4
1.2
1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
Juveniles
2850.8
2000
1000
0
Juveniles
Hembras
Machos
Categorías de edad
Figura 5. Valores promedio y desviación estándar para cada una de las medidas morfométricas
para tres categorías de edad, n = 181. El valor junto a cada punto es el valor promedio para la
categoría de edad. Las letras en la parte superior de cada barra indican la significancia del
ANOVA, combinaciones “aa” o “bb” indican diferencias no significativas, combinación “ab”
indica diferencias significativas (p < 0.05).
El número de pellets a medir para alcanzar una precisión del 95% varió entre grupos
fecales y variables morfométricas. En la Figura 6 presento un ejemplo para un grupo fecal de una
hembra de 1 año, en la cual se observa que el eje menor es la medida menos variable.
88 Figura 6. Remuestreo del número de pellets vs. promedio de la variable morfométrica para el
grupo fecal 60. Línea azul representa el promedio de la variable para ese grupo fecal; las líneas
rojas son los límites del intervalo de confianza del 95%.
A partir de una matriz de datos que contenía el número mínimo de pellets a medir por
grupo fecal y por variable morfométrica, obtuve el número de pellets promedio para alcanzar una
precisión del 95%. El eje menor con 5 pellets y el volumen con 40, fueron las variables que
menor y mayor número de pellets, respectivamente, necesitaron para alcanzar la precisión
deseada. El área, el eje mayor y la proporción L/A necesitaron 23, 14 y 13 pellets,
respectivamente.
89 Evaluación del desempeño de la técnica de clasificación fuzzy
Primer ensayo.--Usando la mediana como variable de clasificación, la técnica fuzzy
colocó al 56% de las muestras en el conjunto I, el 32% en el conjunto II y el 12% en el conjunto
III. El conjunto I presentó los valores más bajos en todas las variables, excepto en la proporción
L/A, seguido por el conjunto II y finalmente el conjunto III. Con este análisis, en el conjunto I
quedaron incluidos individuos de todas las edades, excepto los machos de 5 años, en el conjunto
II todas las edades, excepto crías, hembras de 1 año y machos de 5 años, y en el conjunto III los
machos adultos de 5 y 6 años y un grupo fecal de una hembra de 4 años (Cuadro 7).
Cuadro 7. Esquema de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto con
base en la mayor membresía, y porcentaje de grupos fecales colocados en cada conjunto, n = 189.
Hembras
Edad
0
1
2
3
4
5
Machos
14
1
2
3
4
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
5
6
%
56
32
12
Segundo ensayo.--Análisis como los dos anteriores con el total de muestras y las cinco
variables morfométricas, los hice también con la media en cambio de la mediana y encontré los
mismos resultados, tanto en porcentajes como en esquema de asignación de individuos a cada
conjunto. Por tanto, en los siguientes ensayos utilicé la mediana preferiblemente.
Tercer ensayo.--Al utilizar cada una de las medidas morfométricas, encontré que tanto la
asignación a cada conjunto como el porcentaje de grupos fecales pertenecientes a cada uno varía
(Cuadro 8). Es decir, que mientras en el primer ensayo en donde se utilizan todas las variables el
mayor número de muestras pertenecen al conjunto I (valores bajos), con el eje mayor, por
ejemplo, la mayoría de muestras corresponden al conjunto II (valores medios). Con algunas
90 medidas no fue posible lograr una clasificación ni con la media ni con la mediana, pues como en
el caso de la proporción L/A los centroides o valores medio de cada conjunto resultan iguales
generando membresías idénticas. La clasificación obtenida utilizando solamente el volumen
produjo los mismos resultados que la proporcionada por todas las variables.
Cuadro 8. Esquemas de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto,
utilizando cada una de las medidas morfométricas independientemente, y porcentaje de grupos
fecales colocados en cada conjunto, n = 189.
a) Área con mediana
Edad
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
0
1
2
Hembras
3 4 5
14
1
2
Machos
3 4 5
6
%
50
37
13
14
1
2
Machos
3 4 5
6
%
32
52
16
14
1
2
Machos
3 4 5
6
%
39
47
14
14
1
2
Machos
3 4 5
6
%
56
32
12
b) Eje mayor con media
Edad
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
0
1
2
Hembras
3 4 5
c) Eje menor con mediana
Edad
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
0
1
2
Hembras
3 4 5
d) Volumen con mediana
Edad
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
0
1
2
Hembras
3 4 5
Cuarto ensayo.--En ausencia de los datos de machos de 5 años, nuevamente en los
conjuntos I y II quedaron clasificados individuos de todas las edades y en el conjunto III se logró
91 separar a los machos de 6 años (Cuadro 9). Sin los datos de machos de 5 y 6 años, la clasificación
es poco discriminatoria, individuos de todas las edades quedan asignados a los tres conjuntos, a
excepción del dato de la cría que no es incluida en los conjuntos II ni III y machos de 1 año que
no son incluidos en el conjunto II (Cuadro 10).
Cuadro 9. Esquema de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto,
quitando los datos de machos de 5 años, y porcentaje de grupos fecales colocados en cada
conjunto, n = 184.
Edad
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
0
1
2
Hembras
3 4 5
14
1
Machos
2 3 4
6
%
58
32
10
Cuadro 10. Esquema de asignación de individuos por clase de edad y sexo a cada conjunto,
quitando los datos de machos de 5 y 6 años, y porcentaje de grupos fecales colocados en cada
conjunto, n = 159.
Edad
Cluster I
Cluster II
Cluster III
0
1
2
Hembras
3 4 5
14
1
Machos
2 3 4
%
42
40
18
Considerando que los porcentajes de grupos fecales asignados a cada conjunto
representan la estructura de edades de la población en cautiverio, en el cuadro 11 presento el
resumen de las estructuras poblacionales generadas en cada uno de los ensayos anteriores
comparadas con la estructura real.
92 Cuadro 11. Comparación de las estructuras poblacionales (%) generadas en cada ensayo con la
estructura real del grupo en cautiverio.
Categoría de
edad
Ensayo
1
Estructura
real
Ensayo 3
Ensayo
2
Área
J
23
56
56
50
H
43
32
32
37
M
34
12
12
13
J: Juveniles, H: Hembras adultas, M: Machos adultos
Ensayo 4
Eje
mayor
Eje
menor
Volumen
Sin
M5
Sin M5 y
M6
32
52
16
39
47
14
56
32
12
58
32
10
42
40
18
Distribución de los porcentajes de asignación de grupos fecales a los conjuntos de fuzzy,
según sexo y edad.--La distribución del porcentaje de grupos fecales asignados a cada conjunto
no mostró la distribución esperada, pues en el conjunto I aunque fueron clasificados la mayoría
de grupos fecales pertenecientes a las edades de 0 a 2 años, fueron colocados también grupos
fecales de individuos de 3 a 4 años y hasta 5 en el caso de las hembras. En el conjunto II fueron
clasificados grupos de todas las edades, excepto crías y machos de 5 años aunque en porcentajes
menores a los conjuntos I y III; y en el conjunto III fueron clasificados sólo machos adultos de 5
y 6 años (Fig. 7).
100
90
80
Porcentaje
70
60
50
40
30
20
10
0
D
0
H
M
1
H
M
2
H
M
H
3
M
4
H
M
H
5
M
6
Edad/Sexo
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
Figura 7. Distribución de los porcentajes de asignación de 189 grupos fecales a los tres conjuntos
generados por fuzzy.
93 Asignación de los grupos fecales de individuos focales a los conjuntos de fuzzy.--Al
analizar el desempeño de la técnica fuzzy para asignar los grupos de un mismo individuo a una
clase de edad y sexo conocida, se observa en la Figura 8 que los grupos fecales de todos los
individuos, excepto los del macho de 2 años, son asignados a más de un conjunto. Los grupos
fecales de hembras y machos de 1 a 4 años son clasificados en los conjuntos I y II, mientras que
los de los machos adultos son asignados a los conjuntos II y III; aunque incluso uno de los grupos
Número de grupos fecales
fecales de uno de los machos de 6 años es clasificado en el conjunto I.
22
20
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
22
21
18
8
7
H1
H3
H4
10
8
6
M2 M4 M5 M6
M6
Individuo (Sexo-Edad)
Conjunto I
Conjunto II
Conjunto III
Figura 8. Número de grupos fecales de animales focales asignado a cada cluster. El número en la
parte superior de las barras corresponde al tamaño de muestra para ese individuo.
Evaluación del desempeño de fuzzy para clasificar en categorías de edad.--Considerando
las categorías de edad de juveniles, hembras y machos, el mayor porcentaje de grupos fecales de
juveniles (73%) quedó clasificado en el conjunto I, mientras que el 27% quedó asignado al
conjunto II. En el caso de las hembras el 57% fue clasificado en el conjunto I, el 42% en el
conjunto II y sólo el 1% en el conjunto III. Para los machos, el 36% de los grupos fecales quedó
asignado en el conjunto I, el 25% en el conjunto II y el 38% en el conjunto III (Fig. 9).
94 Porcentaje de grupos
80
70
60
50
40
30
20
10
0
J
Conjunto I
H
Categoría de edad
Conjunto II
M
Conjunto III
Figura 9. Distribución de los porcentajes de asignación de 189 grupos fecales a cada cluster,
considerando tres categorías de edad; J = Juveniles, H = Hembras, M = Machos.
Teniendo en cuenta que las categorías de juveniles y hembras no difirieron
significativamente en el valor promedio de sus variables (ver Fig. 4), se probó uniendo los
resultados generados por fuzzy para estas dos clases de edad. De esta forma, en el caso de
juveniles + hembras, el 99% de sus grupos son clasificados en el conjunto I, mientras que en el
caso de los machos, el 62% es asignado al conjunto I y el 38% al conjunto III (Fig. 10a.).
Esta nueva forma de clasificación no mejora los resultados pues se espera que los grupos
fecales de machos sean preferiblemente asignados al conjunto III. Cuando a los datos de juveniles
y hembras se unen los datos de machos de 3 y 4 años y se dejan aparte los de machos de 5 y 6
años, (que en el análisis inicial de fuzzy fueron separados en el conjunto III (ver cuadro 7)), se
obtiene que los juveniles, las hembras y los machos de hasta 4 años son asignados a los conjuntos
I + II, mientras que los machos más grandes lo son al conjunto III (Fig. 10b). En suma, según
fuzzy, el 88% de los grupos fecales pertenecen al conjunto I + II y el 12% al conjunto III. Esta
última clasificación coincide mejor con la distribución total de las muestras, pues el 84% (159
grupos fecales) fue de juveniles, hembras y machos menores de 3 y 4 años, mientras que el 16%
(30 grupos fecales) fue de los tres machos de 5 y 6 años.
95 a) 80
60
40
20
0
JH
M
Categoría de edad
Conjunto I + II
Conjunto III
100
Porcentaje de grupos
Porcentaje de grupos
100
b)
80
60
40
20
0
JHM
M
Categorías de edad
Conjunto I + II
Conjunto III
Figura 10. Distribución de los porcentajes de asignación de 189 grupos fecales a cada cluster,
considerando a) dos categorías de edad; JH = Juveniles + Hembras, M = Machos; y b) dos
categorías de edad; JHM = Juveniles + Hembras + Machos < 5 años, M = Machos de 5 y 6 años.
Comparación entre estructuras poblacionales estimadas y real.--Al comparar las
estructuras estimadas con una real compuesta por dos juveniles (1 y 2 años), dos hembras adultas
(3 y 4 años) y cuatro machos adultos (4, 5 y 6 años), se encontraron diferencias significativas (p <
0.05) en el 30% de las comparaciones. Por otro lado, considerando que cuando los machos
intermedios de 3 y 4 años fueron separados de los machos de 5 y 6 años, se encontró una
distribución de los porcentajes de asignación a cada conjunto más similar a la distribución real
del total de las muestras (Fig.9b), se realizó una segunda comparación entre las estructuras
poblacionales observadas y una real compuesta por dos juveniles (1 y 2 años), dos hembras
adultas y un macho adulto intermedio (3 y 4 años) y tres machos grandes (5 y 6 años). En este
caso, se encontraron diferencias significativas sólo en el 2% de las comparaciones.
V. DISCUSIÓN
Mis resultados sugieren que dada la alta variación presentada en las medidas
morfométricas de los pellets de un mismo individuo en una misma época y entre épocas del año,
y la baja variación mostrada entre grupos fecales de individuos de diferentes clases de edad y
96 sexo, el análisis morfométrico de pellets es una metodología poco confiable para determinar la
estructura de edad y sexo de una población de O. virginianus mexicanus. En consecuencia, la
técnica de clasificación fuzzy no logra una categorización adecuada de la población en estudio
pues sólo separa a los machos adultos de 5 y 6 años, mientras que los juveniles y las hembras no
son discriminados en clases separadas. En lo que sigue se discute en detalle estos resultados.
Este estudio evidenció que las medidas morfométricas de los pellets de los grupos fecales
de un mismo individuo varían de manera significativa dentro y entre épocas. Ninguno de los
trabajos realizados anteriormente con morfometría de pellets (Ezcurra y Gallina 1981,
MacCracken y van Ballenberghe 1987, Sánchez-Rojas et al. 2004) había considerado cómo
cambian las medidas morfométricas de los pellets de un individuo con el tiempo. La variación
entre épocas en donde los pellets de la época de lluvias (periodo 2) son más grandes que los de
los otros periodos podría relacionarse con cambios en la dieta. En otros estudios que evalúan el
efecto de la época sobre el número de grupos fecales depositados por animal, se ha encontrado
que este número cambia de manera significativa entre estaciones como resultado del aumento en
la ingesta de comida y el incremento en el contenido de fibra de los recursos consumidos (Rogers
1987). La variación individual dentro de épocas también ha sido registrada para el peso de los
grupos fecales y de los pellets (Arthur y Alldredge 1980, McCullough 1982). Ezcurra y Gallina
(1981) compararon el tamaño de los pellets de individuos de un zoológico con los de otros
cautivos en un encierro en la Reserva La Michilía, encontrando que los de éstos últimos eran
mucho más pequeños que los del zoológico, por tanto, concluyeron que la dieta tenía una fuerte
influencia sobre el tamaño del pellet. Para determinar el efecto de la dieta sugiero conducir un
estudio experimental en el que se controle el tipo y cantidad de alimentos consumidos por los
animales y se tomen las medidas morfométricas de pellets de grupos fecales colectados durante
días sucesivos.
97 Otro de los resultados importantes de mi trabajo es que el análisis morfométrico de pellets
para esta subespecie de venado no evidenció diferencias significativas entre animales de sexos y
edades diferentes. Sólo los grupos fecales de los machos más grandes tuvieron promedios
significativamente diferentes que las otras edades. El método morfométrico se basa en el
supuesto que el tamaño del cuerpo es un indicador de la edad del animal y que las medidas de los
pellets dependen del tamaño corporal. Por ejemplo, Bubenik (1982 citado en MacCracken y van
Ballenberghe 1987), afirma que el tamaño de los pellets del wapiti (Cervus elaphus) depende de
la edad del animal y su forma es sexo-específica. Sin embargo, aún cuando el dimorfismo sexual
ocurra, las medidas de machos y hembras usualmente se sobrelapan (Kunz et al. 1996); por tanto,
es de esperarse que si el tamaño del cuerpo influye el tamaño del pellet y el primero es un criterio
fiable solamente en los extremos, los grupos de pellets que pueden separarse son los de los
animales más pequeños y más grandes, esto último como en el presente estudio.
La poca diferenciación en las medidas morfométricas de pellets de hembras y machos
encontrada en este estudio, contrasta con las diferencias intersexuales en el consumo de dietas y
uso de hábitats de diferente calidad registradas por otros trabajos. Debido a sus requerimientos
energéticos y a restricciones anatómicas se ha propuesto que las hembras consumen forrajes más
nutritivos y ocupan hábitats de mejor calidad que los machos (Beier 1987, McCullough et al.
1989, Barboza y Bowyer 2000). Si el tipo de comida consumida determina la forma y tamaño del
pellet, la dieta suplementada en cautiverio podría tener un efecto homogenizador que no está
presente en las poblaciones silvestres en donde al parecer los sexos son capaces de seleccionar
forrajes diferentes. Realizar un estudio en el que animales de edad y sexo conocido se alimenten
libremente y se tomen muestras de sus grupos fecales, puede ser el medio para comprobar el
efecto de la dieta sobre la morfometría de los pellets.
98 El análisis morfométrico de pellets varió en exactitud al igual que los métodos que
estiman edades absolutas. Por ejemplo, para poblaciones del corzo (Capreolus capreolus) el
desgaste dental produjo resultados sesgados (Hewinson et al. 1999), mientras que resultó ser
correcto y repetible para estimar la edad del antílope (Saiga saiga) (Lundervold et al. 2003). El
conteo de capas de cemento en secciones de dientes ha resultado ser exacto para determinar la
edad del corzo (Aitken 1975), el antílope (Lundervold et al. 2003) y el alce (Alces alces)
(Rolandsen et al. 2007). Para el caso del análisis morfométrico de pellets, su exactitud no hace
posible estimar edades absolutas sino relativas, es decir, categorías gruesas como juveniles,
hembras adultas y machos adultos. Ezcurra y Gallina (1981) para la subespecie de venado cola
blanca O. v. couesi y Sánchez-Rojas et al. (2004) para el venado bura, encontraron diferencias en
la morfometria de los pellets de individuos de edad y sexo conocido; sin embargo, éstas sólo
permitieron asignar individuos a categorías de sexo y edad. En el presente estudio, la falta de
poder discriminatorio del método de clasificación podría deberse al pequeño dimorfismo sexual
que existe en la subespecie del venado cola blanca mexicano en comparación al venado cola
blanca de Coues o al venado bura. Según MacCracken y van Ballenberghe (1987) el análisis
morfométrico de pellets puede no ser útil cuando se presenta esta situación. Por tanto, se sugiere
evaluar en otras subespecies de venado pequeñas el desempeño del análisis morfométrico de
pellets para asignar individuos a categorías de sexo y edad. Si se encuentra el mismo patrón, es
decir, que sólo se separa a los machos más grandes de la población, se podría concluir que este
método sólo funciona para subespecies grandes.
La técnica de clasificación fuzzy no permitió categorizar de manera adecuada el grupo de
venados en estudio, a diferencia de lo registrado por Sánchez et al. (2004) para el venado bura.
La variación individual dentro y entre épocas en las medidas morfométricas de los pellets pudo
producir esta baja exactitud pues excepto tres animales focales (hembra de 1 año, macho de 2
99 años y macho de 5 años), los grupos fecales de los restantes individuos no fueron asignados
correctamente a un solo conjunto de fuzzy. Esto se traduce en que dependiendo de los pellets o el
grupo fecal medido, un animal puede quedar clasificado como juvenil en unas ocasiones y como
hembra en otras.
Según mis resultados, sólo el 73% de los grupos fecales de juveniles, el 72% de los
grupos de las hembras y el 38% de los grupos de machos adultos, fueron asignados al conjunto
correcto. Esto contrasta con lo encontrado por Sánchez-Rojas et al. (2004), quienes lograron
diferenciar claramente tres categorías de edad y clasificar correctamente en ellas al 75% de los
juveniles, al 83% de las hembras y al 100% de los machos. Cuando los datos de machos de
edades intermedias (3 y 4 años) son colocados junto con los datos de juveniles y hembras adultas
(JHM), el porcentaje de grupos fecales correctamente asignados aumenta a 99% para la clase de
JHM y a 70% para los machos adultos más grandes. El nivel de exactitud logrado en mi estudio
separando los individuos en dos grandes categorías de edad, juveniles, hembras y machos
intermedios por un lado y macho grandes por otro, sugeriría trabajar en fuzzy con dos conjuntos;
sin embargo, procediendo de esta forma no se logra separar a los machos más grandes en un
conjunto aparte. Por tanto, seguir aplicando el significado biológico al utilizar tres conjuntos que
representan tres categorías de edad parece más conveniente.
La estructura de edades generada por fuzzy de 56% de juveniles, 32% de hembras y 12%
de machos, difirió de la real compuesta por un 23% de juveniles, 43% de hembras adultas y 34%
de machos adultos. Mis análisis sugieren que una estimación menos sesgada de la estructura
poblacional, se podría obtener cuando se unen los datos de los grupos fecales de juveniles,
hembras adultas y machos intermedios clasificados en los conjuntos I y II.
Las diferentes pruebas realizadas para evaluar el desempeño de fuzzy sugieren que al
menos para la subespecie O. virginianus mexicanus la técnica es confiable solamente para asignar
100 a los machos más grandes de una población a la clase de edad y sexo correcta. Considerando que
los venados macho más grandes son los individuos objeto de aprovechamiento en la región de la
Mixteca Poblana, la utilidad del análisis morfométrico de pellets para separar esta clase de sexo y
edad podría ser suficiente. Sin embargo, en poblaciones manejadas con fines cinegéticos, donde
el objetivo principal es maximizar la extracción anual de machos maduros, es necesario
aprovechar también algunas hembras, esto hace que se deban aplicar tasas de extracción
diferenciales a los dos sexos (Clutton-Brock y Lonergan 1994).
Para aplicar las tasas de cosecha correctas se debe contar con estimaciones exactas de la
estructura poblacional; si el análisis morfométrico de pellets no proporciona esta información se
hace necesario explorar otras herramientas metodológicas. La determinación del sexo a partir de
heces ha sido utilizada en el venado cola blanca y el alce (Huber et al. 2002, Lindsay y Belant
2007). Aunque las bajas concentraciones de DNA y la inhibición de la polimerasa son los
mayores problemas para usar el extracto fecal como plantilla para la PCR (Kohn y Wayne 1997),
colectar suficientes muestras para repetir las pruebas varias veces parece resolverlos (Huber et al.
2002). La proporción estradiol/testosterona también se ha usado para conocer la proporción de
venados de cada sexo; sin embargo, los niveles fecales de esteroides pueden verse afectados por
la composición de la dieta y su uso debe limitarse a máximo diez días después de la deposición
(Martínez-Romero 2004).
VI. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
Dado la variación individual y entre individuos de clases de edad y sexo diferentes en las
medidas morfométricas de los pellets, el análisis morfométrico no es una metodología
recomendable para estimar la estructura poblacional de la subespecie de venado cola blanca
mexicano en Puebla.
101 La técnica de clasificación fuzzy no logró proporcionar la estructura de edades y sexo
correcta de la población en estudio, por lo que se recomienda interpretar con mucha precaución
los resultados generados por esta técnica cuando se aplique en poblaciones silvestres de la
subespecie de venado cola blanca mexicano.
Se recomienda explorar qué factores explican la variación individual en la medidas
morfométricas de los pellets. Posibles factores pueden ser la dieta, la actividad o la hora del día.
Se sugiere realizar un estudio similar a este con otras subespecies de venado que no
exhiban un fuerte dimorfismo sexual como aquellas distribuidas hacia el Sur de México.
VII. LITERATURA CITADA
AITKEN, R.J. 1975. Cementum layers and tooth wear as criteria for ageing roe deer (Capreolus
capreolus). The Journal of Zoology 175: 15-28.
ARTHUR, W. J. Y A. W. ALLDREDGE. 1980. Seasonal estimates of masses of mule deer fecal
pellets and pellets groups. The Journal of Wildlife Management 44: 750-752.
BARBOZA, P. S. Y R. T. BOWYER. 2000. Sexual segregation in dimorphic deer: a new gastrocentric
hypothesis. Journal of Mammalogy 81: 473-489.
BEIER, P. 1987. Sex differences in quality of white-tailed deer diets. Journal of Mammalogy 68:
323-329.
BROKX, P. A. 1972. Age determination of Venezuelan white-tailed deer. The Journal of Wildlife
Management 36:1060-1067.
CAUGHLEY, G. Y A. R. E. SINCLAIR 1994. Wildlife ecology and management. Blackwell Science.
USA.
CLUTTON-BROCK, T. H. Y M. E. LONERGAN. 1994. Culling regimes and sex ratio biases in
highland red deer. The Journal of Applied Ecology 31: 521-527.
CONOVER, W. J. Y R. L. IMAN. 1981. Rank transformations as a bridge between parametric and
non parametric statistics. The American Statistician 35: 124-129.
102 COULSON, T., E. A. CATCHPOLE, S. D. ALBON, B. J. T. MORGAN, J. M. PEMBERTON, T. H.
CLUTTON-BROCK, M. J. CRAWLEY Y B. T. GRENFELL. 2001. Age, sex, density, winter
weather, and population crashes in Soay sheep. Science 292: 1528-1531.
EQUIHUA, M. 1990. Fuzzy clustering of ecological data. Journal of Ecology 78: 519-534.
--------. 2001. Fuzzy clustering tool. Versión 2.0. Instituto de Ecología, A.C.
EZCURRA, E. Y S. GALLINA. 1981. Biology and populations dynamics of white-tailed deer in
northwestern Mexico. Págs. 77-108 in P. F. Ffolliot y S. Gallina, editores. Deer biology,
habitat requirements, and management in western North America. Instituto de Ecologia, A.
C. México.
GALINDO-LEAL, C. Y M. WEBER. 1998. El Venado de la Sierra Madre Occidental. Ecología,
manejo y conservación. EDICUSA-CONABIO. México D.F.
GEIST, V. 1998. Deer of the world. Their evolution, behaviour, and ecology. Stackpole Books.
Pennsylvania.
GILBERT, F. F. 1966. Aging white-tailed deer by annuli in the cementum of the first incisor. The
Journal of Wildlife Management 30: 200-203.
--------. Y S. L. STOLT. 1970. Variability in ageing Maine white-tailed deer by tooth
characteristics. The Journal of Wildlife Management 34: 532-535.
HEWINSON, A. J. M., J. P. VINCENT, J. M. ANGIBAULT, D. DELORME, G. VAN LAERE Y J. M.
GAILLAR. 1999. Tests of estimation of age from tooth wear on roe deer of known age:
variation within and among populations. Canadian Journal of Zoology 77: 58-67.
HUBER, S. U. BRUNS Y W. ARNOLD. 2002. Sex determination of red deer using polymerase chain
reaction of DNA from feces. Wildlife Society Bulletin 30: 208-212.
KOHN, M. H. Y R. K. WAYNE. 1997. Facts from feces revisited. Trends in Ecology and Evolution
12: 223-227.
KUNZ, T. H., C. WEMMER Y V. HAYSSEN. 1996. Appendix 5: Sex, age, and reproductive condition
of mammals. Págs. 279-290 in D. E. Wilson, F. Russell-Cole, J. D. Nichols, R, Rudran y
M. S. Foster, editors. Measuring and monitoring biological diversity, Standard methods for
mammals. Smithsonian Institution. USA.
LANCIA, R. A., J. D. NICHOLS Y K. H. POLLOCK. 1996. Estimating the number of animals in
wildlife populations. Págs. 215-253 in T. A. Bookhout, editor. Research and Management
103 Techniques for Wildlife and Habitats. Fifth edition. The Wildlife Society. Bethesda, MD.,
USA.
LINDSAY, A. R. Y J. L. BELANT. 2007. A simple and improved PCR-based technique for whitetailed deer (Odocoileus virginianus) sex identification. Conservation Genetics. DOI
10.1007/s10592-007-9326-y.
LÓPEZ-TÉLLEZ, M. C. 2006. Análisis de la densidad poblacional y caracterización del hábitat del
venado cola blanca (Odocoileus virginianus mexicanus) en cuatro localidades del
Municipio de Jolalpan, Puebla. Tesis de maestría. UNAM, Facultad de ciencias. México.
--------, S. MANDUJANO Y G. YÁNES. 2007. Evaluación poblacional del venado cola blanca en un
bosque tropical seco de la Mixteca Poblana. Acta Zoológica Mexicana 23: 1-16.
LUNDERVOLD, M., R. LANGVATN Y E. J. MILNER-GULLAND. 2003. A comparison of age
estimation methods for the saiga antelope Saiga tarica. Wildlife Biology 9: 219-227.
MACCRACKEN, J. G. Y VAN BALLENBERGHE. 1987. Age-and sex-related differences in fecal pellet
dimensions of moose. The Journal of Wildlife Management 51: 360-364.
MANLY, B. F. J. 1994. Multivariate statistical methods: A primer. Second edition. Chapman &
Hall, UK.
MARTÍNEZ-ROMERO, L. E. 2004. Determinación de fechas de aprovechamiento del venado cola
blanca (Odocoileus virginianus) a través de hormonas sexuales y comportamiento. Tesis de
Maestría. Instituto de Ecología, A.C. México.
MCCULLOUGH, D. R. 1982. White-tailed deer pellet-groups weights. The Journal of Wildlife
Management 46: 829-832.
--------, D. H. Hirth y S. J. Newhouse. 1989. Resource partitioning between sexes in white-tailed
deer. The Journal of Wildlife Management 53: 277-283.
OJASTI, J. 2000. Manejo de fauna silvestre neotropical. F. Dallmeier, editor. SIMAB Series No. 5.
Smithsonian Institution/MAB Program, Washington, D.C.
R DEVELOPMENT CORE TEAM. 2006. R: A language and environment for statistical computing. R
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL
http://www.R-project.org.
RASBAND, W.S. 1997-2007. ImageJ, U. S. National Institutes of Health, Bethesda,
Maryland, USA, http://rsb.info.nih.gov/ij/. Java 1.5.0_09
104 ROGERS, L. L. 1987. Seasonal changes in defecation rates of free-ranging white-tailed deer. The
Journal of Wildlife Management 51: 330-333.
ROLANDSEN, CH. M., E. J. SOLBERG, M. HEIM, F. HOLMSTRØM, M. I. SOLEM Y B. SAETHER. 2007.
Accuracy and repeatability of moose (Alces alces) age as estimated from dental cement
layers. European Journal of Wildlife Research DOI 10.1007/s10344-007-0100-8.
ROMERO, S. Y. L. E. MARTÍNEZ-ROMERO. 1998. Programa de rescate del venado cola blanca
(Odocoileus virginianus) en el parque estatal General Lázaro Cárdenas del Río “Flor del
Bosque”, en Puebla. Memorias VI simposio de venados en México, UNAM, Xalapa, Ver.
SÁNCHEZ-ROJAS, G., S. GALLINA & M. EQUIHUA. 2004. Pellet morphometry as a tool to
distinguish age and sex in the mule deer. Zoo-Biology 23: 139-146.
SAUER, P. R. 1984. Physical characteristics. Págs. 73-90 in L. K. Halls (ed.). White tailed deer:
Ecology and management. Stackpole Books, Harrisburg, PA, USA.
SEMARNAT. 1997. Programa de conservación de la vida silvestre y diversificación productiva
en el sector rural 1997-2000. Primera edición. México, D.F.
SEVERINGHAUS, C. W. 1949. Tooth development and wear as criteria of age in white-tailed deer.
The Journal of Wildlife Management 13:195-216.
STEWARDT, K. M., T. E. FULBRIGHT, D. L. DRAWE Y R. T. BOWYER. 2003. Sexual Segregation in
White-Tailed Deer: Responses to Habitat Manipulations. Wildlife Society Bulletin 31:
1210-1217.
VILLARREAL-ESPINO, O. 2002. El grand-slam de venado cola blanca mexicano, una alternativa
sostenible. Archivos de Zootecnia 51: 183-193.
VILLARREAL-ESPINO, O. Y O. BARROS. 2000. El aprovechamiento sustentable de venado cola
mexicano (Odocoileus virginianus mexicanus), una alternativa para el uso del suelo en la
región de la Mixteca Poblana. VII Simposio sobre venados en México. Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México, D.F.
WEMMER, C., T. H. KUNZ, G. LUNDIE-JENKINS Y W. J. MCSHEA. 1996. Mammalian sign. Págs.
157-176 in D. E. Wilson, F. Russell-Cole, J. D. Nichols, R, Rudran y M. S. Foster, editors.
Measuring and monitoring biological diversity, Standard methods for mammals.
Smithsonian Institution. USA.
105 DISCUSIÓN GENERAL
106 El venado cola blanca es la especie de fauna silvestre mexicana más importante desde el
punto de vista económico y cinegético, por tanto, para su adecuado manejo el conocimiento de la
proporción de sexos y estructura de edades de sus poblaciones resulta tan importante como el de
su densidad (Villarreal 1996). Este estudio evaluó dos metodologías comúnmente usadas para
estimar la densidad y la estructura poblacional del venado cola blanca: el conteo de grupos
fecales y el análisis morfométrico de pellets, respectivamente. Esto con el fin de determinar si son
adecuadas para ser usadas con la subespecie O. virginianus mexicanus en un área de la Mixteca
Poblana y de ser posible hacer recomendaciones para mejorar su aplicación.
Este es el primer trabajo que compara los métodos de transecto de línea y parcelas para
estimar la densidad de individuos con base en el registro de grupos fecales. Aunque muchas de
las comparaciones hechas aplicando estos métodos a observaciones directas pueden extenderse a
los rastros, mi trabajo refuerza la idea que el transecto de línea produce estimaciones más
precisas (Bollinger et al. 1988, Ruette et al. 2003, Smart et al. 2004) y que podría desempeñarse
mejor que las parcelas en sitios con baja densidad de venados (Marques et al. 2001).
En el siguiente cuadro resumo algunas ventajas y desventajas ofrecidas por los métodos
de estimación de densidad evaluados. El transecto de línea ofrece más ventajas comparativamente
que el transecto de parcelas. Con el transecto de línea no hay problema en decidir si un grupo
debe registrarse, mientras que con las parcelas se debe estar seguro si un grupo está o no dentro
de la unidad (Neff 1968). El transecto de línea produce estimaciones más precisas y por tanto
tiene mayor poder para detectar cambios en la población. La necesidad de ir dos veces a campo
hace que con FAR-P se altere más la vegetación, lo que puede ser problemático pues
probablemente el venado evita áreas con evidencias de actividad humana (Ezcurra y Gallina
1981). Por el contrario, la dificultad para conocer la edad de los grupos fecales encontrados, hace
107 que cualquier método aplicado bajo la técnica FSC sea menos conveniente que FAR en donde el
tiempo de depósito se puede controlar con exactitud.
Cuadro 1. Ventajas y desventajas de los métodos de conteo de grupos fecales evaluados.
Criterios
Tiempo empleado en el montaje del esquema de muestreo
Tiempo de revisión
Procesamiento y análisis de datos
Registro de grupos “dudosos”
Precisión de la estimación
Poder estadístico
Alteración de la vegetación
Dificultad para datar grupos
“+” = ventaja; “-” = desventaja
Métodos
Transecto de
Transecto de
parcelas
línea
+
+
+
+
+
+
FAR
FSC
+
+
+
-
El poder estadístico de un método definido como la capacidad para detectar diferencias
entre dos estimaciones cuando realmente las hay (Thompson et al. 1998), está relacionado con la
precisión del mismo. En un monitoreo poblacional es probablemente más importante contar con
estimaciones precisas que exactas, pues suele ganarse precisión a expensas de aplicar un método
sesgado (Bollinger et al. 1988, Plumptre 2000). Considerando la importancia de monitorear las
poblaciones de venado objeto de aprovechamiento, sugiero atender principalmente al criterio de
precisión y aplicar el método de transecto de línea, adelantando previamente un experimento para
estimar el tiempo de deterioro pues éste método sólo puede ser aplicado bajo la técnica FSC. Una
posible opción para un diseño de muestreo eficiente es estratificar el área de acuerdo a la
abundancia relativa de la especie, seleccionar cuadrantes de un km2 que son estudiados
intensamente empleando dos transectos de 790 m de longitud en cada uno; el número de
cuadrantes estudiados debe ser proporcional al área del estrato en la zona de estudio (Fig. 1).
108 Figura 1. Representaación gráficaa del diseño de muestreoo recomendaddo. Las áreaas sombreadaas de
c
represeentan estratoss que varían en la abunddancia relativva de venadoo.
distinto color
d un método sólo puedee ser evaluadda comparanndo con el taamaño real de la
Laa exactitud de
poblaciónn (Bollinger et al. 1988). Los trabajoos que evalúaan exactitudd con datos de
d campo lo
hacen connsiderando que
q el tamañño poblacionnal estimado tras un muestreo continuuo y exhausttivo
puede connsiderarse muy
m cercano al tamaño reeal (Hounsom
me et al. 20005). En zonaas tropicales de
México donde
d
no exiisten lugaress con muestreos a largo plazo como para tener un
u estimado
similar all tamaño pob
blacional, y tampoco
t
es posible
p
dem
marcar un área y censar laa población
existente,, la construccción de moddelos de simuulación puedde ser una heerramienta para
p evaluar la
exactitudd de métodoss de estimaciión poblacioonal. Los passos propuestoos para el modelo seríann: 1)
especificaar área de esstudio, 2) gennerar una pooblación de venados,
v
esppecificando abundancia,
a
reglas de movimiento
o de los indivviduos y regglas de depossición de loss grupos fecaales, 3) generar el
d muestreo, 4) conducirr el muestreoo y 5) calculaar estimadoss de densidadd y su medidda de
sistema de
precisiónn. En una sim
mulación estoos pasos no están
e
definiddos tan marccadamente, pero
p
visualizzarlos
de esta manera
m
buscaa facilitar el diseño
d
y orgganización deel modelo. El
E desempeño del modeloo no
sólo depeenderá de la programacióón sino de laa información biológica utilizada, enn esta medidaa, se
deben tenner datos sob
bre área de acción
a
y patrrones de despplazamiento del venado cola blanca,, tipo
de distribbución espaccial de los gruupos fecaless, tasa de deffecación del venado, entre otros. No
obstante, el modelo es
e sólo una posible
p
herraamienta, el manejador
m
deebe ayudarsee del
109 conocimiento del hábitat en el área de estudio para generar mapas de hábitat en los que el balance
entre esquemas de muestreo, costos logísticos y sesgo del muestreo puedan ser evaluados
directamente (Gibbs et al. 1999).
Para mejorar las estimaciones producidas por los métodos evaluados todavía son varios
los aspectos sobre los que debe estudiarse, a continuación sugiero algunos puntos interesantes:
1.
Los esquemas de muestreo completamente aleatorios son los recomendados para
asegurar la representatividad del área de estudio; sin embargo, éstos producen tasas de encuentro
demasiado bajas que restringe el poder para detectar tendencias poblacionales (Gibbs et al. 1999).
Esto puede ser superado estratificando de acuerdo a los tipos de hábitats frecuentemente usados
por la especie (Thompson et al. 1998) o con base en el conocimiento del investigador. Esto
último puede producir resultados engañosos pues si el sitio elegido corresponde a uno de alta
densidad y la población sufre ciclos naturales, el conteo inicial puede coincidir con un pico del
ciclo y los descensos detectados posteriormente serán resultado de artefactos del procedimiento
de muestreo más que de tendencias poblacionales verdaderas (Gibbs et al. 1999). La cacería
también puede tener efectos sobre los movimientos y el uso del hábitat del venado haciéndolo
moverse hacia coberturas que le ofrezcan mayor protección (Swenson 1982, Root et al. 1988),
haciendo que el cambio detectado no necesariamente refleje una disminución en el tamaño
poblacional. Comparar el desempeño de esquemas de muestreo permanentes y temporales entre
años podría dar luces sobre el efecto de estos aspectos y la forma de superarlos.
2.
No es claro si el conteo de grupos fecales utilizado como índice de abundancia podría
funcionar mejor para monitorear la población que la densidad de individuos conseguida a partir
de la aplicación de factores de conversión. La utilización del método como índice es factible
porque la relación con el número de animales es positiva y aproximadamente lineal (Eberhardt y
110 Van Etten 1956, Forsyth et al. 2007). Usar el índice sería apropiado porque se evita agregar dos
fuentes de variación a la estimación, los coeficientes de variación de los factores de conversión
(Plumptre 2000). Por otro lado, utilizar la estimación de densidad de individuos resulta más
conveniente si hay cambios en los factores de conversión sin que en realidad exista un cambio en
la población (Barnes et al. 1997).
3.
En especies donde la extracción de individuos es selectiva por sexo y edad, una
cosecha sesgada hacia cualquier sexo podría tener efectos adversos sobre la población,
especialmente cuando las tasas de cosecha son altas y las densidades son bajas (Ginsberg y
Milner-Gulland 1994, Schliebe et al. 1999). Por tanto, contar con estimaciones exactas parece
más importante que obtener estimaciones precisas. De acuerdo a los resultados de mi estudio el
análisis morfométrico de pellets logró identificar los grupos fecales pertenecientes a los machos
más grandes de la población. En situaciones de manejo donde los machos son el foco de interés,
esta estimación podría ser suficiente; sin embargo, muchos estudios reconocen la importancia de
conocer el resto de la estructura poblacional (Clutton-Brock y Lonergan 1994). Es importante
entender cuál es el efecto sobre la dinámica poblacional de extraer determinado número de
individuos a partir de una estimación errónea de la estructura poblacional, este efecto será más
evidente en poblaciones con bajas densidades.
4. Es deseable que a partir de los muestreos de grupos fecales empleados para estimar
densidad de venados se conozca la estructura poblacional. Con un método de muestreo definido y
teniendo certeza que es posible estimar la estructura de edades y sexos a partir de heces, a partir
del análisis morfométrico de pellets, la cuantificación de niveles hormonales (Martínez-Romero
2004) o la extracción de DNA (Huber et al. 2002), sería interesante probar la hipótesis nula que
las estimaciones de la estructura poblacional no diferirán significativamente al aplicar diferentes
diseños de muestreo de grupos fecales.
111 Es evidente que para las condiciones de una selva baja aún son muchos los aspectos
metodológicos que faltan abordar, este estudio buscó aportar resultados concretos para avanzar en
esa dirección.
LITERATURA CITADA
BARNES, B. ASAMOAH-BOATENG, J. NAADA MAJAM Y J. AGYEI-OHEMENG. 1997. Rainfall and the
population dynamics of elephant dung-piles in the forest of sourthen Ghana. African
Journal of Ecology 35: 39-52.
BOLLINGER, E. K., T. A. GAVIN Y D. MCINTYRE. 1988. Comparison of transects and circular-plots
for estimating bobolink densities. The Journal of Wildlife Management 52: 777-786.
CLUTTON-BROCK, T. H. Y M. E. LONERGAN. 1994. Culling regimes and sex ratio biases in
highland red deer. The Journal of Applied Ecology 31: 521-527.
EBERHARDT, L. Y R. C. VAN ETTEN. 1956. Evaluation of the pellet group count as a deer census
method. The Journal of Wildlife Management 20: 70-74.
EZCURRA, E. Y S. GALLINA. 1981. Biology and populations dynamics of white-tailed deer in
northwestern Mexico. Págs. 77-108 in P. F. Ffolliot y S. Gallina, editores. Deer biology,
habitat requirements, and management in western North America. Instituto de Ecologia, A.
C. México.
FORSYTH, D. M., R. J. BARKER, G. MORRIS Y M. P. SCROGGIE. 2007. Modeling the relationship
between fecal pellet indices and deer density. The Journal of Wildlife Management 71:
964-970.
GIBBS, J. P., H. L. SNELL Y CH. E. CAUSTON. 1999. Effective monitoring for adaptative wildlife
management: lessons from the Galápagos Islands. The Journal of Wildlife Management 63:
1055-1065.
GINSBERG, J. R. Y E. J. MILNER-GULLAND. 1994. Sex-biased harvesting and population dynamics
in ungulates: implications for conservation and sustainable use. Conservation Biology 8:
157-166.
112 HOUNSOME, T. D., R. P. YOUNG, J. DAVISON, R. W. YARNELL, I. D. TREWBY, B. T. GARNETT, R. J.
DELAHAY AND G. J. WILSON. 2005. An evaluation of distance sampling to estimate badger
(Meles meles) abundance. The Journal of Zoology 266: 81-87.
HUBER, S. U. BRUNS Y W. ARNOLD. 2002. Sex determination of red deer using polymerase chain
reaction of DNA from feces. Wildlife Society Bulletin 30: 208-212.
MARQUES, F., S. T. BUCKLAND, D. GOFFIN, C. E. DIXON, D. L. BORCHERS, B. A. MAYLE Y A. J.
PEACE. 2001. Estimating deer abundance from line transect surveys of dung: sika deer in
sourthern Scotland. The Journal of Applied Ecology 38: 34-363.
MARTÍNEZ-ROMERO, L. E. 2004. Determinación de fechas de aprovechamiento del venado cola
blanca (Odocoileus virginianus) a través de hormonas sexuales y comportamiento. Tesis de
Maestría. Instituto de Ecología, A.C. México.
NEFF, D. J. 1968. The pellet-group count technique for big game trenes, census, and distribution:
a Review. The Journal of Wildlife Management 32: 597-614.
PLUMPTRE, A. 2000. Monitoring mammal populations with line transect techniques in African
forest. The Journal of Applied Ecology 37: 356-368.
ROOT, B. B., E. K. FRITZELL Y N. F. GIESSMAN. 1988. Effects of intensive hunting on white-tailed
deer movement. Wildlife Society Bulletin 16: 145-151.
RUETTE, S., P. STAHL Y M. ALBARET. 2003. Applying distance-sampling methods to spotlight
counts of red foxes. The Journal of Applied Ecology 40: 32-43.
SCHLIEBE, S. L., T. J. EVANS, A. S. FISCHBACH Y M. A. CRONIN. 1999. Using genetics to verify
sex of harvested polar bears: management implications. Wildlife Society Bulletin 27: 592597.
SMART, J., A. I. WARD Y P. WHITE. 2004. Monitoring woodland deer populations in the UK: an
imprecise science. Mammal Review 34: 99-114.
SWENSON, J. E. 1982. Effects of hunting on habitat use by mule deer on mixed-grass prairie in
Montana. Wildlife Society Bulletin 10: 115-120.
113 THOMPSON, W. L., G. C. WHITE Y CH. GOWAN. 1998. Monitoring vertebrate populations.
Academic Press. USA.
VILLARREAL, J. 1996. Importancia de la relación machos:hembras en la producción de trofeos de
venado cola blanca (Odocoileus virginianus). Memorias V simposio de venados en México.
UNAM, Quintana Roo.
114 ANEXO 1. Representación gráfica de la variación en las medidas morfométricas de los pellets
durante los tres periodos de muestreo para los animales focales. El color de la caja indica el
periodo de muestreo al que pertenecen, gris: periodo 1, blanco: periodo 2, negro: periodo 3. La
“n” indica el número de grupos fecales totales para cada animal.
Venado A (Hembra 1 año), n = 12
115 116 Venado B (Hembra 3 años), n = 34
Grupo Fecal
117 Venado C (Hembra 4 años), n = 25
Grupo Fecal
118 Venado D (Macho 2 años), n = 14
Grupo Fecal
119 Venado E (Macho 4 años), n = 11. No existen datos para el tercer periodo de muestreo, pues
el animal murió antes de ello.
Grupo Fecal
120 Venado F (Macho 5 años), n = 13
Grup o Fe ca l
121 Venado G (Macho 6 años), n = 22
Grup o Fe ca l
122 Venado H (Macho 6 años), n = 15
Grup o Fe cal
123 ANEXO 2. Promedio y desviación estándar de las variables morfométricas de los pellets para las
hembras (arriba) y los machos (abajo), durante la época seca de 2006.
Eje mayor
Eje menor
Proporción
Volumen (mm3)
(mm)
(mm)
L/A
Prom. D.E.
Prom. D.E. Prom. D.E. Prom. D.E.
Prom.
D.E.
0*
49.9
6.5
9.1
1.0
7.0
0.3
1.3
0.1
1857.4
303.5
1
63.9
15.2
11.1
1.8
7.3
1.0
1.5
0.3
2545.3
1070.6
2
65.3
11.1
10.7
1.5
7.8
0.7
1.4
0.2
2729.9
653.3
3
70.2
15.2
10.7
1.5
8.3
0.9
1.3
0.2
3.160.3
995.2
4
68.4
12.4
11.3
1.8
7.7
0.8
1.5
0.3
2842.8
730.6
5
64.4
9.5
10.3
1.2
7.9
0.6
1.3
0.2
2736.5
563.2
14** 63.7
12.5
9.6
1.1
8.4
0.8
1.1
0.1
2903.0
827.6
*En realidad el sexo de esta muestra de cría se desconoce, se colocaron sus datos acá para
propósitos comparativos.
**El dato de esta hembra se dejó intencionalmente para compararlo con los datos de las demás.
Edad
Edad
1
2
3
4
5
6
Área (mm2)
Área (mm2)
Prom.
62.6
68.5
64.6
71.3
107.4
99.2
D.E.
14.5
14.0
13.5
17.7
20.9
20.3
Eje mayor
(mm)
Prom. D.E.
10.3
1.5
11.1
1.5
11.0
1.6
11.2
1.6
14.7
1.7
13.1
1.7
Eje menor
(mm)
Prom. D.E.
7.7
0.8
7.9
0.9
7.4
0.9
8.0
1.1
9.3
1.1
9.6
1.0
124 Proporción
L/A
Prom. D.E.
1.4
0.2
1.4
0.2
1.5
0.2
1.4
0.2
1.6
0.2
1.4
0.2
Volumen (mm3)
Prom.
2609.1
2920.8
2603.6
3128.5
5416.3
5171.9
D.E.
894.6
913.0
835.9
1246.0
1652.8
1532.5