1 Musculium argentinum *Santiago Peredo, Esperanza Parada y Pedro Jara-Seguel

1
Dinámica reproductiva de dos poblaciones de Musculium argentinum del sur de Chile.
Reproductive dynamics of two Musculium argentinum populations from southern Chile.
*Santiago Peredo, Esperanza Parada y Pedro Jara-Seguel
Escuela de Ciencias Ambientales- Universidad Católica de Temuco, Chile.
* 56-45-205697. [email protected]
Palabras clave: Chile, Temuco, América del Sur, Bivalvos dulceacuícolas, Sphaeriidae
Título abreviado: Dinámica reproductiva de Musculium argentinum
2
ABSTRACT
Reproductive traits of two Musculium argentinum populations inhabiting different
environments (stream and lake) were studied. During one year (October 2006- 2007)
monthly samples were taken at two study sites: Lautaro stream (38º 32´ S; 72º 27´ W)
and La Poza, Villarrica lake (39º16’27’’S; 71°58’54’’W). From the monthly collected
specimens from each population, in 50 of them was determined valve length, 20
specimens dissected to determine presence and number of brooding sacs. In the first
sampling carried out in both populations 100 specimens were collected at random to
determine size structure of each population.
Results indicate that M. argentinum in both populations is iteroparous and with embryos
in brooding sacs and extramarsupial ones present all year round.
RESUMEN
Se estudiaron algunas características reproductivas de dos poblaciones de Musculium
argentinum que habitan diferentes ambientes (lótico y léntico) en el sur de Chile.
Durante un año (octubre 2006- octubre 2007), se tomaron muestras mensuales en dos
lugares de estudio: estero Lautaro (38° 32’S; 72°27’W) y sector La Poza, lago Villarrica
(39°16’S; 71°58’W). De cada muestra mensual en ambas poblaciones, se determinó la
longitud valvar en 50 individuos, se disecaron 20 individuos para examinar la presencia
y número de sacos marsupiales.
En el primer muestreo llevado a cabo en ambas poblaciones, 100 especímenes fueron
colectados al azar para establecer la estructura de tallas de las respectivas poblaciones.
Los resultados obtenidos señalan que M. argentinum en ambas poblaciones es iteróparo,
con embriones en sacos incubatrices y extramarsupiales a través del año.
3
INTRODUCCIÓN
La diversidad de estrategias de vida adoptadas por los bivalvos esféridos les han
permitido tener una distribución cosmopolita, encontrándoseles en una diversidad de
ambientes fluviales y lacustrinos, tanto permanentes como temporales. Entre estas
estrategias, aquellas relacionadas con la reproducción, tales como hermafroditismo,
ovoviviparía e incubación (sincrónica o asincrónica), número de generaciones por año,
patrón braditíctico o taquitíctico entre otras, han jugado un rol clave en la colonización
y permanencia en diferentes ambientes dulceacuícolas (Hornbach, et al., 1980;
Hornbach et al. 1982; Hornbach et al., 1991; Morton, 1985; Hornbach & Childers,
1986 y Way, 1988).
En Chile, los esferidos están representados por tres géneros y 11 especies: Pisidium, con
siete especies, Sphaerium con dos especies y Musculium con dos especies (Parada &
Peredo, 2002). El primer registro de Musculium argentinum en Chile fue reportado por
Sobarzo et al. (2002) en la cuenca del río Cautín y Parada et al. (2002) han reportado
que M. argentinum se encuentra distribuido de manera discontinua entre los paralelos
38°S y 41° S y entre los meridianos 71° W y 72° W, habitando ambientes lóticos y
lénticos.
Teniendo en consideración la gran variabilidad en ciclos de vida y de estrategias
reproductivas exhibidas por poblaciones de Musculium y los escasos estudios realizados
en ciclos de vida de esferidos, en particular de Sud América, el presente estudio
compara la dinámica reproductiva (patrón de actividad gonadal, generaciones por año,
entre otros) de poblaciones fluviales y lacustrinas de M. argentinum, presentes en
regiones mediterráneas húmedas del sur de Chile.
4
MATERIAL Y MÉTODOS
Áreas de estudio.
El presente estudio se realizó in dos áreas con diferentes condiciones ambientales:
1.- Canal Lautaro, efluente del río Cautín en el valle central del sur de Chile (38° 32’ S;
72° 27’W) a una altitud de 190 msnm; transcurre por interior de un parque recreacional,
con abundante vegetación arbórea. El canal tiene una longitud aproximada de 2 Km.,
un ancho promedio de 2m y desemboca en el río Cautín, cuenca del río homónimo.
2.- Lago Villarrica, en la precordillera andina a una altitud de 250 msnm (39°16’S;
71°58’ W). Es de origen glaciar y ha sido caracterizado por Campos et al. (1983) como
oligotrófico, monomíctico, con circulación invernal y estagnamiento estival.
El área donde se realizó el presente estudio se denomina bahía la Poza, ubicada en
extremo NE del lago.
Material biológico.
Desde octubre del 2006 hasta octubre del 2007, se hicieron muestreos mensuales en
ambas áreas de estudio. El material biológico recolectado (60 individuos en cada área)
fue llevado hasta el laboratorio, determinándose la longitud valvar de cada individuo,
mediante un vernier digital. Posteriormente, 50 especímenes fueron examinados bajo
lupa a fin de determinar número de sacos marsupiales en las hemibranquias internas,
número de embriones por saco y número de juveniles extramarsupiales retenidos en la
cavidad del manto. A nivel poblacional se determinó densidad, estructura de tallas y
edad de primera reproducción poblacional.
5
Debido a condiciones climáticas no fue posible efectuar el muestreo de julio en el sector
La Poza del Lago Villarrica.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La estructura de tallas mensuales de las poblaciones estudiadas se presenta en las
figuras 1a y b. (Ubicar figura 1 a y b aquí)
La mayor amplitud de clases de la población del canal Lautaro correspondió a octubre
2006 y para la población La Poza a diciembre del mismo año. La presencia de juveniles
(individuos de la clase 1.0- 1.9 mm) se registró en diferentes estaciones del año en
ambas poblaciones.
Tabla 1: parámetros poblaciones y reproductivos de las poblaciones canal Lautaro y
La Poza de M. argentinum.
Parámetros
Máx. longitud valvar (mm)
Densidad (ind./m2)
Fertilidad máxima individual
Productividad promedio anual
N° máximo sacos incubatrices por branquia
N° máximo embriones por saco
N° promedio embriones/año
Talla primera reproducción individual (mm)
Temperatura promedio anual (°C)
Población
Canal Lautaro
Población La
Poza
8.0
7.8
325.0
187.5
26
18
96 ± 39
78 ± 25
26
18
3
2
77.2 ± 15.7
64.09 ± 19.4
2.3
2.8
10.6
15.1
6
Figura 1: estructura de tallas mensuales de población canal Lautaro (a) y la población
La Poza (b) de M. argentinum.
Incubación y Dinámica Reproductiva
Especímenes de ambas poblaciones contenían embriones en diferentes estados de
desarrollo en sacos incubatrices ubicados en las hemibranquias internas durante todo el
período de estudio. Esta característica corrobora la condición ovovivípara de M.
7
argentinum, de acuerdo a la definición de ovoviviparía señalada por Mackie (1978). No
se observaron estructuras que conectaran el saco incubatriz con los embriones que
pudiese proveer de nutrientes a los embriones, de modo que, M. argentinum no es
vivíparo en contraste a lo reportado por Korniushin & Glaubrecht (2003) y Hetzel
(1993) para otros esféridos.
De un total de 840 individuos de cada población, la variación mensual de individuos
incubando muestra la misma tendencia durante el período de primavera verano, esto es,
un incremento progresivo hasta alcanzar el mayor número de individuos incubando en
enero 2006, para luego caer hasta alcanzar el menor número de individuos incubando en
marzo 2007 en ambas poblaciones. Durante el período otoño invierno, el
comportamiento de los individuos de ambas poblaciones es diferente, puesto que
individuos de la población La Poza tienden a recuperar el porcentaje promedio,
mostrando en mayo, junio, agosto y septiembre 2007 sobre el 50% de individuos
incubando, en tanto que los de la población canal Lautaro muestran un porcentaje menor
de 40%, registrando un incremento en julio 2007 para luego caer nuevamente en
septiembre del mismo año. (Figura 2).(Ubicar figura 2 aquí.)
Figura 2: variación mensual del porcentaje de individuos incubando en canal Lautaro
(triángulos) y La Poza (cuadrados)
8
Las variaciones mensuales del total de embriones contenidos en sacos incubatrices y de
juveniles extramarsupiales en la cavidad del manto de individuos de las poblaciones
estudiadas se muestran en las figuras 3. (Ubicar figura 3 aquí).
Figura 3: fertilidad total mensual (productividad) de individuos de canal Lautaro
(triángulos) y de individuos de La Poza (cuadrados).
En ambas poblaciones, individuos en incubación se registraron en todos los meses del
período de estudio. Juveniles extramarsupiales no se encontraron en noviembre y agosto
2006 en la población canal Lautaro. No hay datos de enero, febrero y julio de la
población La Poza.
La mayor cantidad de sacos incubatrices por hemibranquia correspondió 3 sacos para
individuos de canal Lautaro en diciembre y octubre 2006. Para individuos de La Poza,
correspondió a 2 sacos por hemibranquia De acuerdo a los resultados observados en el
estudio, M. argentinum no presentó un período definido de incubación en ambas
poblaciones estudiadas. De acuerdo a los datos de la figura 3 hubo un porcentaje de
individuos incubando embriones a lo largo del período de estudio, siendo este
porcentaje variable en los meses que duró el estudio. El mayor porcentaje de individuos
9
incubando en la población del canal Lautaro se registró en enero y octubre, meses que
coinciden con en mayor porcentaje de individuos incubando de la población de La
Poza. Ambas poblaciones mostraron una tendencia similar en la fluctuación del
porcentaje de individuos incubando en el período primavera- verano. En marzo 2007, el
porcentaje de individuos incubando cae en ambas poblaciones para luego individuos de
la población la Poza mostrar un incremento mayor y más estable que los de la población
canal Lautaro. Esta diferencia podría ser explicada por las temperaturas más altas
registradas en el sector La Poza que en el canal Lautaro (Figura 4).(ubicar figura 4 aquí)
Figura 4: variación mensual de la temperatura del agua en canal Lautaro (triángulos) y
en La Poza (cuadrados) durante el período de estudio.
La presencia de individuos de M. argentinum incubando durante todo el año en los
lugares de estudio y la presencia de juveniles y adultos durante el mismo período,
difiere de los resultados publicados por Mackie et al. (1976) para una población de
Musculium securis, Morton (1985) para M. lacustre, Hornbach et al. (1991) para M.
partumeim y O’Toole & Wilson (2001) para M. lacustre, todas poblaciones del
Hemisferio Norte.
10
Por lo tanto, M. argentinum originaría varias generaciones en un año, siendo noviembre
2006 y febrero y abril del 2007 los meses con el mayor número de juveniles
extramarsupiales en la población canal Lautaro, y noviembre 2006 y marzo del 2007
para la población La Poza. En este aspecto de la dinámica reproductiva, M. argentinum
se asemeja a Sphaerium striatinum caracterizado como un incubador secuencial, con
producción de progenie durante todo el año (Beekey & Hormbach, 2004), en tanto que
S. lacustre presenta un único período de reproducción en el año (Gong & Li, 2004).
La presencia de adultos de M. argentinum en ambas poblaciones estudiadas durante
todo el período de estudio, los que producen progenie durante todo el año, es indicativo
de iteroparía en lugar de semilparía como han sido calificadas otras especies de
Musculium presentes en diversos hábitats (Morton, 1985; O’Toole & Wilson, 2001;
Mouthon, 2004). Iteroparía en poblaciones de M. argentinum según los resultados del
presente estudio, podría constituir una estrategia reproductiva a fin de favorecer el éxito
reproductivo. Mackie 1979 relaciona la tasa de crecimiento de embriones con iteroparía
o semilparía. Así, especies con desarrollo embrionario o larval lento son usualmente
semílparos y univoltinos en tanto que iteróparas y multivoltinas por un nacimiento
precoz de juveniles o larvas. La presencia de juveniles extramarsupiales, retenidos en la
cavidad del manto de los progenitores registrado en el presente estudio, concuerda con
lo señalado. Beekey et al. (2000) señalan que la retención de progenie en el cuerpo de
los progenitores representa una modalidad de cuidado parental.
Fertilidad y talla poblacional de primera reproducción.
La fertilidad (productividad) promedio fue de 96.2 ± 39 embriones por individuo en la
población canal Lautaro y de 78± 25 embriones por individuo en la población La Poza.
11
Las variaciones mensuales de los valores de fertilidad de los individuos de ambas
poblaciones se muestran en la figura 4.
Ambas poblaciones muestran similar tendencia a través del período de estudio. La
curva de la población canal Lautaro está siempre sobre la población La Poza, excepto en
mayo y junio 2007 cuando el número de embriones en individuos del canal Lautaro
disminuye. A nivel individual, las variaciones mensuales fertilidad total, considerada
como el número de embriones en sacos marsupiales y juveniles en la cavidad del manto
(extramarsupiales) presentes en cada individuo, se muestra en la figura 5. (ubicar figura
5 aquí).
Figura 5: variación mensual de la fertilidad mayor individual (individuo con mayor
número de embriones en sacos y juveniles extramarsupiales) en canal Lautaro (negro) y
La Poza (blanco)
El valor más alto de la población canal Lautaro corresponde a 26 embriones, registrado
en abril y octubre, en individuos de 4.5 y 6.2 mm de longitud valvar respectivamente.
Para individuos de población La Poza, el valor de fertilidad más alto fue registrado en
enero 2006, correspondiendo a 26 embriones en sacos incubatrices en un individuo
12
No hay correlación entre el número de sacos incubatrices y la longitud valvar de los
individuos de M. argentinum de ambas poblaciones. Beekly & Hornbach (2004) señalan
que en S. striatinum el número de la progenie (tamaño de camada) está limitada por el
tamaño del saco marsupial y la retención de progenie extramarsupial.Un aspecto
importante de señalar es que individuos de canal Lautaro poseen un Índice de
Convexidad o de redondez (sensu Ituarte, 1996) mayor que los de La Poza: 65.4 en
canal Lautaro y 59.1 en La Poza (Parada et al. datos no publicados). Esto significaría
que esta característica morfométrica estaría relacionada con la capacidad de producir
más progenie (fertilidad) como se ha mostrado por la mayor cantidad de sacos
incubatrices en individuos del canal Lautaro con respecto a los de La Poza.
Otra diferencia encontrada entre ambas poblaciones estudiadas es la talla de primera
reproducción, es decir, el individuo de menor longitud valvar que esté incubando.
Ambas poblaciones registran individuos de menos tamaño incubando en mayo 2007;
sin embargo, es en la población canal Lautaro donde se registra el individuo de menor
longitud valvar incubando, correspondiendo a una longitud de 2.3 mm, en tanto que en
La Poza el individuo de menor tamaño correspondió a 2.8 mm (tabla 1)
Mackie et al. (1976) señalan que variaciones intra e interpoblacionales de la fertilidad
en M. securis podría ser explicada por la mortalidad embrionaria durante el período de
incubación. Al respecto, es preciso señalar que en el caso de las poblaciones de M.
argentinum estudiadas, no se encontraron embriones muertos en sacos incubatrices así
como tampoco juveniles extramarsupiales. Las diferencias encontradas en fertilidad en
individuos de ambas poblaciones, podrían ser más bien atribuidas como una respuesta a
los factores ambientales presentes donde las poblaciones habitan. La mayor fertilidad de
los individuos del canal Lautaro, podría ser en compensación a la pérdida de juveniles
13
que son arrastrado por la corriente del canal. También es posible que obedezca a la
oferta alimentaria, específicamente por la mayor cantidad de materia orgánica en el
sedimento, la que es significativamente mayor en el canal Lautaro (11%) que en La
Poza (1.5%).
Características del Hábitat.
Los parámetros físico-químicos del sustrato de ambas estaciones muestran diferencias
en relación con el porcentaje de materia orgánica y la granulometría. El sustrato del
canal Lautaro presenta un porcentaje considerablemente más alto (11%) que el sustrato
de la Poza (1.5%). Las estaciones presentan también granulometría diferente, de
acuerdo con el Triángulo Textural USDA (1975). En canal Lautaro, el sustrato está
compuesto de de limo (54.1%), arena (0.91%) y greda (45.1%). El sustrato de La Poza
está compuesto de limo (12.2 %), arena (7.3 %) y greda (81.8%). Los parámetros
físico-químicos del agua donde habitan las poblaciones estudiadas se presentan en la
Tabla 2. (insertar aquí tabla 2)
Tabla 2: parámetros físico-químicos del canal Lautaro y de La Poza durante el período
de estudio.
Parámetros
Lautaro
La Poza
1.5
1.6
Conductividad (mS/cm)
62.1
57.9
Oxígeno disuelto (mg/l)
11.54
10.13
7.71
7.79
26.50
28.35
5.73
0
Amonio total (mg/l)
0.024
0.007
Nitritos (mg/l)
0.003
0.050
Nitratos (mg/l)
0.06
0.06
Cloruro (mg/l)
0.7
1.3
Fósforo (mg/l)
0.03
0.01
Sulfatos (mg/l)
0
6
Total sólidos suspendidos (mg/l)
pH
Alcalinidad (mg/l)
Calcio (mg/l)
14
Temperatura (°C)
10
13
Profundidad (cm)
15.7
30.0
55
0
Caudal (m/s)
Hay diferencias sólo en los parámetros físicos, debido especialmente a las fluctuaciones
de profundidad del agua en La Poza, las que fluctúa entre 30 cm en verano y 2.5 m en
invierno y debido a la ausencia de flujo. Por el contrario, el canal Lautaro registra un
flujo de 55 m/s, sin variaciones significativas durante el año. Las variaciones de
temperatura del agua muestran la misma tendencia en ambos lugares de estudio durante
todo el año, con el canal Lautaro con temperaturas más bajas que las aguas de La Poza.
Diversos autores han intentado, tanto teórica como empíricamente, establecer patrones
de historia de vida de diferentes especies relacionando ciertos parámetros individuales,
tales como edad (talla) de primera reproducción, fertilidad, número progenie (camadas)
durante su vida con el hábitat en que se encuentran.
Morton (1991) señala que aún cuando variaciones intraespecíficas en tácticas de ciclos
de vida, habilitan a todas las especies para adaptarse a ambientes variables, las
permutaciones del carácter dioico, mediante variaciones en la proporción sexual general
o condicionada por la edad del individuo, son las que de manera fundamental posibilitan
la adaptación de bivalvos dulceacuícolas a un amplio rango de hábitats acuáticos.
Los resultados del presente estudio permiten concluir que M. argentinum de
poblaciones del sur de Chile es ovovivíparo, iteróparo, incubador secuencial con
producción de progenie durante todo el año. El patrón presentado por la población del
canal Lautaro, a diferencia de la población la Poza, se caracteriza por presentar una
15
variación reproductiva estacional, con una mayor actividad en primavera- verano, así
como una mayor fertilidad.
Finalmente, aunque discontinua, la distribución de M. argentinum en el cono sur de
América, desde el sur de Brasil (Mansur et al. 1991; Ituarte, 1996), Uruguay (Figueiras,
1965) y Argentina, regiones Este y Oeste Ituarte, 1996) y Chile, ocupando diferentes
biotopos y climas, constituye una especie de interés para el análisis de la diversidad de
circunstancias ecológicas e históricas que han influenciado y adaptado las historias de
vida de las especies a las diferentes condiciones ambientales en las que habitan.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Beekey, MA & Karslon, RH 2003. Effect of food availability on reproduction and
brood size in a freshwater brooding bivalve. Canadian Journal of Zoology, 81:11681173.
Beekey, M A, Karlson R H & Greenberg A R. 2000. Parental care in Sphaerium
striatinum Lamarck: evidence for retention of competent offspring. Canadian Journal
of Zoology, 78: 1697–1701.
Beeky, MA & Hornbach DJ. 2004. The effect of size-limited brood capacity
brood size in a freshwater bivalve. American Midland Naturalist, 151: 274-285.
Campos C, Steffen W, Roman C & Agüero G. 1983. Limnological studies in Lake
Villarrica. Morphometric, physical, chemicals, planktonical factor and primary
productivity. Archiv für Hidrobiologie, Suppl., 65:371-406.
Gong Z, Li Y & Xie P. 2004. Life history and production of Sphaerium lacustre
(Mollusca: Sphaeriidae) in a shallow subtropical Chinese Lake. Journal of freshwater
Ecology, 19: 709-711.
16
Heard WH. 1975. Sexuality and other aspects of reproduction in Anodonta (Pelecypoda:
Unionidae). Malacologia, 15: 81- 103.
Hetzel U. 1993. Reproduktionsbiologie. Aspekte der Viviparie bei Sphaeriidae mit dem
Unter suchungsschkt Musculium lacustre (O.F. Müller, 1774) (Bivalvia,
Eulamellibranchia). Ph D. Thesis, University of Hanover.
Hornbach DJ, Deneka, T & Dado, R. 1991. Life-history of Musculium partumeium
(Bivalvia: Sphaeriidae) from a temporary and permanent pond in Minnesota. Canadian
Journal of Zoology, 69:2738-2744.
Hornbach DJ & Childers, .L. 1986. Life-history variation in a stream population of
Musculium partumeium (Bivalvia: Pisidiidae). Journal of North American
Benthological Society, 5: 263-271.
Hornbach DJ 1982. Life-histories characteristics of a stream population of the
freshwater clam Sphaerium striatinum Lamarck (Bivalvia: Pisidiidae). Canadian
Journal of Zoology, 60: 249-260.
Hornbach DJ, Way CM & Burky AJ. 1980. Reproductive strategies in the freshwater
sphaeriid clam, Musculium partumeium (Say), from a permanent and temporary pond.
Oecology, 44:164-170.
Korniushin AV & Glaubrecht M. 2003. Novel reproductive modes in freshwater clams:
brooding and larval morphology in Southeast Asian taxa of Corbicula (Mollusca,
Bivalvia, Corbiculidae). Acta Zoologica (Stockholm), 84: 293 – 315.
Mackie GL, Quadri SU & Clarke AH 1976. Reproductive habits of four populations of
Musculium securis (Bivalvia: Sphaeriidae) near Ottawa, Canada. The Nautilus, 90 (2):
76 – 86.
Mackie GL. 1978. Are sphaeriid clams ovoviviparous or viviparous? Nautilus, 92:145146.
17
Mackie GL. 1979. Growth dynamics in natural populations of Sphaeriidae clams
(Sphaerium, Musculium, Pisidium). Canadian Journal of Zoology, 57: 441–456.
Mansur MC, Schulz C Oliveira Da Silva MG &. Campos-Velho N M R. 1991.
Moluscos Bivalves limnicos da estaçao ecológica do Taim e áreas adjacentes, Río
Grande, Brasil. Iheringia, Sér. Zoológica, 71:43-58.
Morton B. 1991. Do the bivalvia demonstrate environment-specific sexual strategies - a
Hong-Kong model. Journal of Zoology, 223: 131-142.
Morton B. 1985. The population dynamics, reproductive strategy and life history tactics
of Musculium lacustre (Bivalvia: Pisidiidae) in Hong Kong. Journal of Zoology, 207:
581-603.
Mouthon J. 2004. Life cycle of Musculium lacustre (Bivalvia: Sphaeriidae) in the Saone
River at Lyon (France): a curious life strategy. Annales de Limnologie –International
Journal of Limnology, 40: 279-284.
Parada E & Peredo S. 2002. Estado actual de la taxonomía de los bivalvos
dulceacuícolas chilenos: progresos y conflictos. Revista Chilena de Historia Natural,
75: 691-701.
Peredo S, Parada E, Jara-Seguel P & Rozas D. 2007. Population dinamycs and
reproduction of a Musculium argentinum (Bivalvia: Sphaeriidae) population in Southern
Chile, South America. The Veliger, 49: 1-6.
Sobarzo C, Jara-Seguel P, Peredo, S & Parada E. 2002. primer registro de Musculium
argentinum (D’Orbigny, 1835) (Bivalvia: Sphaeriidae) en aguas continentales chilenas.
Gayana, 66: 39-43.
Wilbur HM & Rudolf VH. 2006, Life-History Evolution in Uncertain Environments:
Bet Hedging in Time. The American Naturalist, 168: 398-411.