La Ecología del Tizón Tardío en Papa y las Implicaciones para su Manejo Greg Forbes El tizón tardío, Phytopthora infestans Mont. de Bary, es una enfermedad con distribución mundial en papas y tomates; se cree que el patógeno se originó en la región Central de México (18). Varios estudios poblacionales del patógeno revelan una diversidad genética mucho mayor en México que en otros lugares (7, 13, 17, 37) y hasta 1980, únicamente el tipo de apareamiento A1 había sido encontrado fuera de México (24). Varios investigadores de Sud América han propuesto a los Andes como orígen de P. infestans (1). Sin embargo, esta hipótesis no se ha basado en estudios de genética de poblaciones, sino en cuentas históricas de enfermedades de papa en los Andes, y por eso la hipóresis tiene poco apoyo in la literatura científica. Con el desarrollo de una variedad de marcadores moleculares, que han ayudado a los investigadores a seguir el movimiento del patógeno alrededor del mundo, se documentaron dos migraciones mayores desde México, que probablemente ocurrieron entre 1840 y 1980. (15, 17). Se identificaron subsecuentes migraciones desde México a los Estados Unidos y Canadá (21) y la posibilidad de otras migraciones desde México para América del Sur fueron sugeridas por algunos autores (2, 39). Las exposiciones publicadas acerca del origen y migración de P. infestans, en varias reseñas recientes (2, 15, 20), se basan principalmente en lo que se conoce como aislamientos del patógeno que proviene de papa. Esto se debe a que el tizón tardío es una enfermedad en la papa económicamente importante y también porque parece haber pocos huéspedes alternativos en la zona templada, donde históricamente se realizó la mayor parte de la investigación del patógeno. El tizón en tomate también ha recibido una considerable atención, pero la dinámica de la población del patógeno en este huésped no es clara. Algunos estudios han identificado genotipos del patógeno que han infectado por igual a papa y tomate (14, 19, 28, 38) sugiriendo así que no existe especialización por huésped. Si esto es verdad, los resultados de los estudios de numerosas poblaciones del patógeno realizadas con aislamientos tomados de papa, podrían ser extrapolados directamente a tomate. Sin embargo, otros estudios indican claras diferencias genéticas en las poblaciones que afectan a estos dos cultivos (3, 18, 25, 27, 34). Desde este punto de vista, las observaciones de la población de P. infestans en papa no pueden ser necesariamente extrapoladas a la población que ataca al tomate. Al momento poco se conoce sobre la estructura genética de las poblaciónes de P. infestans que ataca a cultivos menos importantes y a especies silvestres de Solanum (etálicas). En Centro y Sudamérica, existen muchas especies de Solanum en las mismas regiones geográficas que la papa y el tomate. Especies no cultivadas de Solanum de Centro y Sudamérica, han sido evaluadas para su resistencia a P. infestans (4, 16, 36), pero la población del patógeno que ataca a estas plantas silvestres no ha sido estudiada. Parece existir un consenso general entre los investigadores que han trabajado en el Valle Toluca de la zona Central de México, para decir que las especies de papa cultivada y silvestres son atacadas por la misma población del patógeno ( 29, 31, 35), a pesar de que no se puede estar completamente seguro de que esta hipótesis haya sido explícitamente probada. La caracterización genética de la población del patógeno que ataca a huéspedes alternativos de P. infestans puede dar un nuevo discernimiento sobre la biología de este patógeno. Por ejemplo, los aislamientos tomados de S. brevifolium y S. tetrapetalum en Ecuador poseen el tipo de apareamiento A2 (34), cuando únicamente el tipo de apareamiento A1 había sido encontrado en poblaciones que atacan a papa y tomate en el mismo país (8, 34). Los aislamientos A2 de S. brevifolium y S. tetrapetalum, presentaron bandas RFLP y un haplotipo de ADN mitocondrial que no habían sido reportados antes (33). No se sabe aún cómo o cuándo el tipo de apareamiento A2 llegó al Ecuador. Muchas otras plantas del genero Solanum también son huéspedes de P. infestans en el Ecuador, pero poco se conoce sobre la población del patógeno que las ataca. El rol de la ecología: el caso especial de las montañas tropicales La papa es un cultivo importante de las montañas tropicales, pero esto no necesariamente se refleja en la producción total de estos países. Por ejemplo, el área sembrada de papa en montañas tropicales en países tales como Colombia (170,000 ha), Kenya (100,000 ha), Indonesia (67,000 ha) y Uganda (53,000 ha), es mucho menor que en otras partes del mundo (por ejemplo Europa, USA y China). La importancia viene dada por la historia, como en el caso de los Andes, o por el papel que cumple el cultivo en las economías rurales locales. Las papas originarias de los Andes han sido consumidas por cientos de años por la gente que habitya en esta parte del mundo. El consumo per capita en los países Andinos ha disminuido (por ejemplo en Ecuador, cerca de 40 kg./año), pero esto no es representativo de todos los sectores de la sociedad. Por ejemplo, la gente de la regiones rurales montañosas consume 200 kg./año o más (41). De forma similar, las papas son muy importantes para los habitantes de las regiones montañosas del Sub-Sahara y Asia; sin embargo, las estadísticas a nivel nacional de estos paíseslno son impresionantes. Desde que los agricultores pobres poblaron las áreas montañosas donde crece la papa, el cultivo ha jugado un papel importante en la seguridad alimentaria y en la aliviación de la pobreza, ya sea como consumo doméstico o para la venta. La producción de papa en montañas tropicales se caracteriza por bajos rendimientos. El promedio nacional en Ecuador es cerca de 10t/ha, y en parte del subSahara es incluso mucho más baja. Se podría pensar que esto se debe a las pobres condiciones de crecimiento (suelos pobres, bajas temperaturas, estrés de agua), pero este no parece ser el caso. Los estudios de simulación indican que la producción potencial en montañas tropicales se acerca a las 100 t/ha (23). Además, en esta zona, los rendimientos en las estaciones experimentales, así como en granjas con alta tecnología, frecuentemente exceden 60 t/ha. Por lo tanto, existe una enorme brecha entre el promedio nacional y los rendimientos alcanzados con un buen manejo. El estrés hídrico es ciertamente un factor causante de la pérdida de rendimiento, pero los investigadores en las montañas tropicales tambien identifican otros factores, tales como los factores bióticos como causas importantes en la reducción de rendimiento (11, 23). Entre los factores bióticos identificados, el tizón tardío es probablemente el más importante (10, 22). A pesar de que es muy difícil establecer exactamente el daño causado por el tizón tardío, las estimaciones hechas por los expertos son generalmente altas (5). Frecuentemente he visto campos muy infectados en Ecuador y el abandono de éstos no es raro. Para tener una idea más precisa de las pérdidas de rendimiento, en 1995 realizamos un censo en campos seleccionados al azar en el Ecuador, y el diseño y el procedimiento fueron publicado (9). Los resultados indicaron que la severidad de la enfermedad en los campos que estuvieron en el punto de floración, fue alta en la mayoría de los casos [Fig.1]. La pérdida de rendimiento podría depender del grado de control subsecuente al censo, pero los niveles de infección bajos como del 10% a la floración son difíciles de controlar, incluso con pesticidas sistémicos. Algunos de estos campos tienen aproximadamente el 90% de severidad al momento de floración. Pudimos concluir que muchos de los campos sometidos al censo debieron haber sufrido una severa reducción de rendimiento causada por el tizón tardío. La severidad del Tizón tardío puede ser estimada con gran objetividad midiendo el uso de fungicidas. En montañas tropicales el tizón tardío es la enfermedad más importante y virtualmente todos los fungicidas aplicados son para controlar esa enfermedad. Encuestas realizadas recientemente en Perú y Ecuador estiman que los agricultores gastan cerca de $150/ha para controlar el tizón tardío (información no publicada). Estos estudios fueron realizados en áreas donde los agricultores fumigaron entre 5 y 8 veces por estación. Sin embargo, cuando las condiciones son malas, los agricultores fumigan mucho más. A inicios del 2000, la región Andina llegaba al final de una importante estación húmeda. Los agricultores fumigaron los cultivos susceptibles cada semana con fungicidas sistémicos. El costo de esta protección será 2 o 3 veces mayor al mencionado anteriormente. En las montañas tropicales donde los agricultores son pobres, el tizón tardío deberá ser visto como un factor potencial de falla del cultivo, de tal manera que las medidas de control casi figuran universalmente como un costo adicional en el sistema de producción. La extrapolación de la información local a una escala global puede dar también indicaciones útiles de la importancia del tizón tardío. El Centro Internacional de la Papa (CIP), estima que cerca del 15% anual de los cultivos mundiales de papa (cerca de 275 millones de toneladas)] se pierden por tizón tardío. Esto representa un costo de alrededor de $2.75 billones. El CIP estima también que solo en los países en desarrollo se gasta $100 millones anuales en fungicidas. Esta estimación se basa en un promedio de $15 por ha, lo cual posiblemente es muy bajo para las montañas tropicales, como se indica anteriormente. El tizón tardío en las montañas tropicales es un tema de estudio interesante, no solamente por las pérdidas importantes que causa, sino también por la dinámica de la enfermedades bajo las condiciones agro-ecológicas de esta agro-ecología. La diferencia entre el tizón tardío en las montañas tropicales y en la zona temperada puede verse de varias formas. El resto de este documento se enfocará en esta comparacion. Diferencias epidemiológicas entre las montañas tropicales y la zona temperada Dos factores principales afectan la dinámica epidemiológica del tizón tardío en las montañas tropicales: la temperatura y el cultivo contínuo de papa. El promedio de temperatura diaria para el rango de altitud (2800 a 3400 metros sobre el nivel de mar) donde crecen las papas en el Ecuador está entre 9 y 12C (Fig. 2). Esto contrasta grandemente con el promedio de temperatura diaria en la zona templada que fácilmente superan los 15C. Frecuentemente nos hemos referido al tizón tardío como la enfermedad que afecta a las papas cuando las condiciones ambientales son frías y húmedas. Sin embargo, el concepto común de que las condiciones “frías” favorecen al tizón tardío podrían ser un artefacto. La alta humedad relativa y la humedad de las hojas, promueven el desarrollo de la enfermedad y frecuentemente esto se asocia con temperaturas más frías. Las temperaturas óptimas para el patógeno y para el desarrollo de la enfermedad bajo condiciones controladas, están sin embargo por sobre los 15C (30). Las bajas temperaturas en las montañas tropicales (especialmente en la noche) disminuyen la severidad del tizón tardío. Los estudios de simulación demuestran que, manteniendo otros factores por igual, la diferencia de temperatura entre las montañas tropicales y la zona templada da como resultado diferentes curvas de progreso de la enfermedad para las dos ecologías, lo cual muestra claramente un progreso lento de la enfermedad en las montañas tropicales [Fig.3]. La temperatura también puede tener efectos indirectos en el desarrollo de la enfermedad o en el manejo de la misma. Por ejemplo, el fungicida sistémico cymoxanil, es uno de los más utilizados en las zonas altas de Ecuador. Sin embargo, este fungicida no está entre los más utilizados en los Estados Unidos y Europa, donde parece tener una baja eficacia. A pesar de que pueden haber muchas razones para esto, un motivo para su uso parece ser el efecto de la temperatura en la eficacia de este compuesto. En estudios de hojas separadas de la planta, el cymoxanil controló completamente las lesiones desarrolladas hasta 70 horas después de la inoculación a 10 C. Sin embargo, a 24C, hubo desarrollo de lesiones 24 horas después de la inoculación y éstas crecieron casi a un promedio normal (es decir no hubo efecto del fungicida) 70 horas después de la inoculación (12). La temperatura también puede afectar otros aspectos del control de la enfermedad tales como persistencia del fungicida en la superficie de la planta, pero no tenemos información de la importancia de este fenómeno en las montañas tropicales. El segundo factor importante que afecta la dinámica del tizón tardío en las montañas tropicales es el cultivo contínuo de papa. En muchos países las papas se siembran a diario en las montañas tropicales. Los nuevos cultivos emergentes se encuentran frecuentemente muy próximos a campos altamente infectados con tizón tardío. Las esporas de P. infestans caen en las plantas durante todo el ciclo vegetal. De este modo se puede predecir que la enfermedad podría ocurrir uniformemente en los campos. Muchos estudios recientes no publicados demuestran actualmente que este es el caso. Infecciones tempranas ocurren en muchas plantas en el campo y los focos de infección iniciales son difíciles de detectar (Fig. 4). Esto contrasta con los resultados obtenidos en estudios recientes en la zona templada (Holanda), que demostraron que las infecciones tempranas son caracterizadas por un foco claro de la enfermedad (42). Los efectos de los dos factores tratados anteriormente, temperatura y cultivos contínuos, contractúan el uno con el otro. La temperatura disminuye la taza de incremento de la enfermedad, pero los cultivos contínuos resultan en una mayor exposición de las plantas al inóculo. En los cultivos contínuos, las plantas se infectan frecuentemente después de emerger. Por esto en los cultivos tradicionales de papa que requieren de 5 a 8 meses (dependiendo de la temperatura) para madurar, los fungicidas deberán ser aplicados por períodos largos. La necesidad de proteger tempranamente las plantas de papa se documentó en base a un estudio que se efectuó en la parte Norte del Ecuador, el cual demostró que la mayoría de agricultores procedió con la primera aplicación del fungicida cerca de 45 días después de realizada la siembra (6). Manejo de Tizón tardío en las montañas tropicales La combinación de estos factores hacen diferente el progreso del tizón tardío en las montañas tropicales, y por esta razón las estrategias de manejo probablemente deberán ser diferentes (Tabla 1). En las zonas templadas, la base de manejo del tizón tardío es la sanidad. Los agricultores hacen todo lo posible para eliminar los medios de inóculo, además de demorar el inicio de la enfermedad. Las tácticas empleadas para esto incluyen el uso de semilla limpia, eliminación de rastrojos y plantas voluntarias, y potencialmente rotación. El inicio de la enfermedad es frecuentemente monitoreado, lo que implica el uso de recursos humanos. En las montañas tropicales, donde el inóculo llegua al campo por medios externos durante todo el ciclo vegetal, estos procedimientos de sanidad son de poco valor. A pesar de que no se han hecho estudios para probar esta hipótesis, parece lógico que la remoción de las fuentes de inóculo como semilla y plantas voluntarias, tendrán poco efecto cuando la enfermedad está presente en los campos circundantes. Tabla 1. Comparación de las estrategias de manejo de la enfermedad del tizón tardío en papa, en las montañas tropicales y en zona templada Agro-ecosistema Trópicos Alto Andinos Sanidad Zona Templada Semilla limpia Eliminación de rastrojos Eliminación de voluntarios Rotación Rango de reducción Huésped resistente Optimización del fungicida [DSS, tecnología] Biocontrol Huésped resistente Optimización del fungicida [DSS, tecnología] Biocontrol Las tácticas para reducir la taza de progreso de la epidemia son de valor en ambos casos (montañas tropicales y zona templada). Varios componentes pueden ser usados para reducir la taza de enfermedad tales como: prácticas culturales, optimización de fungicidas y biocontrol. Sin embargo las tácticas usadas más frecuentemente para el manejo de la enfermedad son los hospederos resistentes y los fungicias. Huéspedes resistentes. En general, los hospederos resistentes han sido usados más en montañas tropicales que en la zona templada, donde los cultivares muy susceptibles se siembran ampliamente. Ejemplos de cultivares resistentes actualmente usados en las montañas tropicales son: Cruza 148 en el sub-Sahara en Africa, Santa Catalina en Ecuador y Monserrate in Colombia. Algunos de estos cultivares resistentes usados en las montañas tropicales han mantenido su resistencia por varias décadas (11), y aparecen como excelentes ejemplos de la durabilidad de la resistencia cuantitativa. A pesar de que la resistencia es más frecuentemente usada en montañas tropicales que en la zona templada, muchas variedades susceptibles todavía son sembradas frecuentemente en países tropicales. Algunas veces, esto se debe a la limitación de semilla, pero también porque se han liberado muchas variedades con resistencia vertical, la cual ha sido rápidamente vencida [Tabla 2]. Una vez que el cultivar ha sido introducido en un sistema de producción, toma algún tiempo para reemplazarlo debido al bajo promedio de multiplicación del cultivo. Tabla 2. Nivel de resistencia al tiempo de liberación y actualmente para varios cultivares liberados en montañas tropicales. Cultivo País/Región Resistencia a la Nivel actual de liberación resistencia Capiro Colombia Inmune o alta Susceptible Esperanza Ecuador Inmune o alta Susceptible Cecilia Ecuador Inmune o alta Susceptible Gabriela Ecuador Inmune o alta Susceptible Muziranzara SSAa Inmune o alta Susceptible Muruta SSA Inmune o alta Susceptible Kinigi SSA Inmune o alta Susceptible a Sub-Sahara, Africa Una razón por la cual la resistencia podría ser usada más en las montañas tropicales es que los factores que restringen la adopción del cultivar no son particularmente importantes en estas economías en desarrollo. Un estudio llevado a cabo hace varios años llevó a la conclusión de que el cambio en los cultivares es más proclive a ocurrir en áreas donde la papa no tiene valores altos para productos especializados, tales como en procesamiento. En muchos países con montañas tropicales la mayor parte de la producción va para el consumo fresco, la industria de procesamiento consume únicamente una pequeña parte de la cosecha. Por esta razón es muy importante que los cultivares resistentes sean introducidos en estos países antes de que los mercados especializados se hagan fuertes. Optimización de los Fungicidas. En este caso, la optimización podría considerarse como el uso de fungicidas de la manera más económica para producir un cultivo sano. La optimización podría resultar en un incremento en el uso de fungicidas, pero es más probable que guíe a una reducción. Las vías por las cuales el uso del fungicida podría ser óptimo incluyen la selección del compuesto, el tiempo correcto, la dosis, y la tecnología de aplicación (esto último se refiere al uso óptimo de la mochila para fumigar). Cada una de estas áreas de optimización engloban varias alternativas. Las decisiones tomadas entre estas alternativas podrían confiarse en buenos principios de investigación. Por ejemplo, la aplicación de los fungicidas protectantes sería ralizada de mejor manera produciendo un tamaño de gota que maximice el cubrimiento y minimice la deriva. Los programas de entrenamiento de los agricultores y los programas de investigación en montañas tropicales han tratado de asegurarse de que cuando los agricultores usen fungicidas, los usen de la mejor manera posible. Sin embargo, este no es siempre el caso. Estudios realizados en el norte del Ecuador demostraron variabilidad en la manera como los agricultores escogen y aplican los fungicidas (6). En una encuesta reciente (no publicada) se demostró que los agricultores mezclan frecuentemente fungicidas con los mismos ingredientes activos, o hacen mezclas que virtualmente doblan la dosis efectiva. Esfuerzos recientes para mejorar el manejo del tizón tardío en las montañas ropicales se enfocan en educar a los agricultores, y una parte importante de esta educación consiste en enseñarles la forma como trabajan los fungicidas. Otro componente de la taza de la enfermedad que ha sido explorado experimentalmente, es el uso de mezclas de genotipos de plantas, ya sea mezcla de diferentes genotipos de papa, o de diferentes cultivos (por ejemplo, papa y haba). Se han hecho experimentos tanto en Europa y Estados Unidos como en montañas tropicales (Ecuador y Perú). A pesar de que algunas veces los resultados son difíciles de medir, parece que a medida que el inóculo externo se incrementa, el efecto supresivo de la diversidad de hospederos decrece. En un estudio de campo realizado recientemente en Perú, Ecuador y Estados Unidos se demostró que el efecto de la diversidad de hospederos en la enfermedad está asociada con la cantidad del inóculo externo. (Fig. 5). El efecto relativo de la diversidad de hospederos es más notable si el cultivar susceptible es mezclado con un cultivar altamente resistente, y si no hay muchi inóculo en el aire. Es necesario realidar investigaciones adicionales en diversidad de hospederos para determinar si esto se trata de una herramienta potencial para el manejo de la enfermedad en las montañas tropicales. Población del Patógeno. La población del patógeno en las montañas tropicales generalmente es simple. Estudios realizados en el Ecuador indicaron que la población que ataca a papa está compuesta por un solo linaje clonal denominado EC-1; (9) monitoreos realizados en el país durante los años 1995 y 1998 encontraron el mismo linaje clonal, lo que indica que la población ha permanecido estables por varios años. Esta situación contrasta con la de la zona templada. En los Estados Unidos, Europa y Asia, las poblaciones del patógeno tienden a ser muy complejas, frecuentemente incluyen ambos tipos de apareamiento y, hasta cierto punto, recombinaciones sexuales. La complejidad de estas poblaciones ha sido tratada en artículos recientes. [Goodwin, 1997 #2415; Nishimura, 1999 #39]. Conocimiento de los Agricultores. Una muy importante diferencia entre las montañas tropicales y la zona templada no tienen nada que ver con el patógeno o entorno físico. Por el contrario, factores socioeconómicos también afectan la manera como los agricultores pueden manejar la enfermedad. Una encuesta reciente hecha en Latino América y Africa confirmó la afirmación de los capacitadores de agricultores, de que los agricultores en esta parte del mundo no tenían el conocimiento adecuado de la situación de la enfermedad. Más específicamente, el estudio mostró que la mayoría de agricultores 1) no conocen que el tizón tardío es causado por un microorganismo, 2) no distinguen tizón tardío de otras enfermedades foliares, y 3) no tienen un entendimiento técnico acerca de los fungicidas. Lo último se refiere al conocimiento de cómo trabajan los fungicidas sistémicos y protectantes, o la naturaleza de la intensidad de los fungicidas y la importancia de una buena tecnología de aplicación (volumen, presión y tamaño de gota). Los investigadores que realizaron la encuesta concluyeron que va a ser difícil para los agricultores manejar el tizón tardío efectivamente sin un mejor conocimiento de la biología del patógeno y los principios para el uso de los fungicidas. Conclusión Debido a las diferencias discutidas anteriormente entre montañas tropicales y zona templada, el manejo integrado de tizón tardío es diferente para las dos zonas agroecologías. (Tabla 3) Los agricultores en las montañas tropicales son usualmente pobres y sufren pérdidas importantes debido al tizón tardío. Sin embargo, un análisis del estado de la problemática del tizón tardío en las montañas tropicales indica que hay potencial para mejorar la situación. Probablemente hay un potencial mayor para usar hospederos resistentes en montañas tropicales, porque las demandas del mercado no son tan estrictas. El rol de la papa como un medio de alimentación segura deberá mejorar los esfuerzos para introducir cultivares resistentes, ya que los agricultores están dispuestos a sacrificar algunos aspectos de la calidad o rendimiento potencial por dependibilidad. Los programas de fitomejoramiento (26) han desarrollado nuevas variedades con las cuales encontrarán un incremento en acres en las montañas tropicales, en un futuro cercano. Se puede esperar avances importantes en el conocimiento de los agricultores en las montañas tropicales. El estado del conocimiento actual de los agricultores data de la teoría de gérmenes y esta no puede continuar si se piensa implementar medidas de control efectivo. Nuevas técnicas en el entrenamiento de los agricultores (por ejemplo las escuelas de campo) están haciendo que los agricultores conozcan acerca del manejo de la enfermedad del tizón tardío en general. Esto no solamente deberá servir para ayudar a los agricultores a usar herramientas convencionales de mejor manejo (fungicidas) sino también para innovar sus propias necesidades específicas. Concomitantemente con el incremento del conocimiento de los agricultores acerca del tizón tardío, debemos anticipar una mayor preocupación por parte de los agricultores, obreros que aplican fungicidas, y comunidades rurales, para un uso seguro de pesticidas. Un área en donde podríamos ver mayores cambios en la zona templada es en la política. Ciertos gobiernos ordenaron una reducción en el uso de pesticidas y la prohibición de otros. La probabilidad de cambios basados en decisiones políticas es menor en países en vías de desarrollo, y también tiene incidencia sobre el uso de los pesticidas es el de los consumidores interesados en productos producidos con pocos o sin ningín pesticida. Este mercado altamente especializado es generalmente menos importante en los países en desarrollo que en las zonas templadas. Finalmente, hay un potencial enorme para cambiar en su totalidad la productividad en montañas tropicales. Los rendimientos de papa en estos países son frecuentemente bajos y la brecha entre el promedio del país y la producción en estaciones experimentales es muy alta. La reducción de problemas bióticos deberá liderar para obtener un significante incremento en sus rendimientos. Tabla 3. Comparación de los componente de manejo para la zona templada y los trópicos alto andinos (asterisco denota potencial para cambio). Componente Zona Temperada Trópicos Alto Andinos Resistencia IPM Conocimiento agricultor Seguridad Política Productividad ? * *** *** * * *** * *** *** * *** del 30 Frequencia 20 10 0 0 15 30 45 60 75 90 Porcentaje infección Figura 1. Frecuencia de campos con diferentes niveles de severidad del Tizón tardío. Campos donde se tomaron muestras al azar en zonas altas del Ecuador y todas estuvieron en época de floración Temperatura (C) 12 11 Temp. = 25.3358 0.0047 * Alt. 10 9 2800 Figura 2. 2900 3000 3100 3200 Altura (masl) 3300 3400 Relación entre altitud y temperatura in Ecuador Porcentaje infección 100 NY 50 Ecuador 0 0 90 Días después de la emergencia Figura 3. Comparación del progreso simulado de enfermedad usando datos de temperatura de la parte superior de New York [NY] y el norte de Ecuador 1 0 Número de lesiones 6 3 Ancho del campo Largo del campo Figura 4. Patrón Espacial de lesiones de Phytopthora infestans en papa, causada en Ecuador. Datos provistos por la Dr. Karen GarreTT, Kansas State University. Efecto de mezcla 1. 4 1. 21 0. 8 0. 6 0. 4 0. 2 0 Cantidad del inóculo de afeura Figura 5. Relación entre respuestas a mezclas relativas [RMR] y niveles de incremento de inóculo externo. A un alto RMR, el menor efecto de beneficio de la mezcla.