DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL
CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
FICHA TÉCNICA
Pudrición de la raíz de la fresa
Phytophthora fragariae Hickman
Foto: Melodie Putnam, 2010. http://pnwhandbooks.org/plantdisease/strawberry-fragaria-spp-red-stele
DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL
CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
CONTENIDO
IDENTIDAD ..............................................................................................................................................................3
Nombre científico ..................................................................................................................................................3
Clasificación taxonómica ......................................................................................................................................3
Nombre común .....................................................................................................................................................3
Código EPPO .......................................................................................................................................................3
Estatus fitosanitario ..............................................................................................................................................3
Situación en México..............................................................................................................................................3
IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA .........................................................................................................3
DISTRIBUCIÓN ........................................................................................................................................................4
HOSPEDANTES .......................................................................................................................................................4
ASPECTOS BIOLÓGICOS.......................................................................................................................................4
Descripción morfológica .......................................................................................................................................4
Ciclo de vida .........................................................................................................................................................4
Síntomas y Signos ................................................................................................................................................6
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS ...........................................................................................................................7
Epidemiología de la plaga ....................................................................................................................................7
Dispersión .............................................................................................................................................................7
MÉTODOS DE DETECCIÓN ...................................................................................................................................9
MUESTREO .......................................................................................................................................................... 10
MEDIDAS DE MANEJO Y CONTROL .................................................................................................................. 10
Control cultural ................................................................................................................................................... 10
Control biológico ................................................................................................................................................ 11
Control químico.................................................................................................................................................. 11
Resistencia genética.......................................................................................................................................... 12
BIBLIOGRAFIA ...................................................................................................................................................... 12
3
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de plaga cuarentenaria establecida en la ISPM No.
5 Glosario de términos fitosanitarios (IPPC, 2012).
IDENTIDAD
Nombre científico
El SENASICA a través de la Dirección General de
Phytophthora fragariae Hickman
Sanidad
Vegetal
campañas
instrumenta
fitosanitarias
para
programas
y
prevenir
la
introducción o dispersión de plagas que puedan
Clasificación taxonómica
Reino: Cromista
afectar
a
los
vegetales,
sus
productos
y
subproductos de la agricultura nacional, así como
Phylum: Pseudohongos
Clase: Oomycetes
Orden: Peronosporales
Familia: Peronosporaceae
Género: Phytophthora
Especie: P. fragariae
EPPO, 2014a.
para mejorar o conservar los estatus fitosanitarios
en
la
producción
agrícola.
El
Programa
de
Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria, tiene el
objetivo de determinar la ocurrencia o ausencia de
plagas
en
un
área
específica.
Mediante
su
operación se registra la situación fitosanitaria de las
plagas reglamentadas en campo. Cebe mencionar
que Phytophthora fragariae se ha colocado dentro
Nombre común
Pudrición de la raíz de la fresa
de este programa, con la finalidad de determinar su
Corazón rojo de la fresa
ocurrencia o ausencia en las zonas productoras de
Red core of strawberry
berries, en los estados de Jalisco, Michoacán y
Red stele of strawberry
Colima, México (SENASICA-DGSV, 2014).
EPPO, 2014a.
Código EPPO
PHYTFR (EPPO, 2014a)
IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA
La pudrición de la raíz de la fresa causa serias
pérdidas económicas en el cultivo de la fresa, es
más severa en regiones frías y húmedas. Se han
Estatus fitosanitario
observado
Ausente: registros de plaga no confiables.
inviernos húmedos, estos daños son de gran
daños
más
severos
después
de
relevancia cuando se obtienen cosechas por debajo
Situación en México
De acuerdo a lo dispuesto en la ISPM 8,
Determinación de la situación de una plaga en un
área (IPPC, 2011), Phytophthora fragariae se
encuentra Ausente: registros de plaga no confiables
en México,
no se encuentra asociada a vías de
importación de frutillas (frambuesas, moras y
arándanos), por lo tanto, cumple con la definición
de 1 t ha-1, presentando frutos pequeños y de baja
calidad. En Nueva Escocia, Canadá, se han llegado
a estimar pérdidas en 78% del área cultivada con
fresa. En la región EPPO, esta enfermedad es de
gran importancia económica en la producción de
fresa en todas las partes de Bélgica, Francia,
Alemania, Italia, Holanda, Rusia, Suiza y Reino
Unido (EPPO, 2014b).
4
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DISTRIBUCIÓN
Australia y Nueva Zelanda en Oceanía (Figura 1)
P. fragariae está presente en Egipto en África;
(EPPO, 2014a).
Canada, Ecuador, Estados Unidos en América;
India, Japón, Líbano, Siria y Taiwan en Asia;
Austria,
Bélgica,
Bulgaria,
República
Checa,
Dinamarca, Estonia, Finlandia, Francia, Alemania,
Hungría, Irlanda, Italia,
Lituania, Luxemburgo,
Noruega, Rusia, España, Suiza, Suecia, Ucrania,
HOSPEDANTES
El principal hospedante de P. fragariae es la fresa
(Fragaria
x
ananassa)
y
se
ha
encontrado
infectando de manera natural a híbridos de Rubus
(EPPO, 2014a).
Chipre, Países bajos e Inglaterra en Europa;
Figura 1. Distribución mundial de Phytophthora fragariae (EPPO, 2014a).
esporangios secundarios (no papilados) de forma
ASPECTOS BIOLÓGICOS
ovipiriforme, de 32-90x22-52 μm.
Descripción morfológica
La enfermedad es confirmada por la presencia de
una coloración rojiza en los haces vasculares y la
observación de oosporas, estas últimas pueden
estar
presentes
en
abundancia,
pero
están
restringidas a los haces vasculares de las raíces
con
pudrición.
Los
oogonios
maduros
son
usualmente de color café-dorado, de 28-46 μm de
diámetro y contienen una sola oospora aplerótica,
de 22-44 μm de diámetro, generalmente esférica,
pero algunas veces en forma de barril. Los
Ciclo de vida
P. fragariae puede sobrevivir por varios años en el
suelo.
Este
patógeno
después
de
10
años
permanece viable y las oosporas son capaces de
germinar e infectar plantas hospedantes (Newton et
al., 2010).
Las
oosporas
germinan
y
forman
uno
u
ocasionalmente varios esporangios. La temperatura
óptima para la germinación es de 10-15 °C, pero la
germinación puede ocurrir a 20 °C. Al madurar los
5
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esporangios liberan zoosporas móviles las cuales
con mayor facilidad bajo condiciones de humedad y
alcanzan las puntas de la raíz y se enquistan
temperaturas
formando tubos germinativos, los cuales penetran
presentan a finales de otoño y principios de
en la raíz en donde avanza a través de la corteza
primavera. Así también, las bajas temperaturas
tanto inter como intracelularmente hasta la estela,
favorecen la producción de grandes cantidades de
colonizando principalmente el periciclo y el floema.
inóculo secundario.
Las hifas también se desarrollan en la superficie de
La estela de las raíces infectadas adquiere una
la raíz dando lugar a la formación de nuevos
coloración
esporangios que liberan zoosporas que inician
posteriormente se inicia la pudrición a partir de la
infecciones en otras plantas.
punta
Los
esporangios,
con
frecuencia
se
pueden
frescas,
de
en
las
características
respuesta
raíces.
a
la
Conforme
que
infección
la
se
y
infección
progresa, las oosporas se forman en la estela muy
observar alrededor de las puntas del sistema
probablemente
en
radicular y en los puntos de emergencia de las
Eventualmente las raíces infectadas se pudren,
raíces laterales. Las zoosporas se dirigen hacia
debido en parte a la invasión de organismos
arriba y se concentran en el agua que se encuentra
secundarios,
en la superficie del suelo. El movimiento del agua,
nuevas oosporas en el suelo. Por lo anterior, la
especialmente cuando se tienen terrenos con
introducción de plantas enfermas en suelos limpios,
pendientes, dispersa rápidamente a las zoosporas.
contamina el sitio por muchos años.
dejando
los
vasos
grandes
del
floema.
cantidades
de
La temperatura óptima para la infección es de 1017 °C; sin embargo esta puede ocurrir a los 2 °C
La rápida acumulación y dispersión del inóculo, la
pero no a 25 °C. Las infecciones son más lentas
naturaleza policíclica de la enfermedad, y la
cuando se tienen temperaturas por debajo de los 10
producción y subsecuente sobrevivencia de las
°C, pero la producción de inóculo secundario se
oosporas son los principales factores que influyen
lleva a cabo durante períodos más largos a estas
en el control de la enfermedad (Figura 2).
bajas temperaturas, lo cual explica porque esta
enfermedad es más severa después de inviernos
húmedos. Por lo anterior, la infección se presenta
6
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Figura 2: Ciclo de vida de Phytophthora fragariae. Créditos: EFSA PLH Panel, 2014, Modificado por QuezadaSalinas, A. 2014.
justo antes del periodo de fructificación o producir
Síntomas y Signos
Los brotes de la enfermedad con frecuencia inician
a partir de un pequeño foco de plantas de fresa
infestadas. Este foco aumenta de tamaño, sobre
todo en laderas, donde la propagación mediante
agua ocasiona que áreas mayores sean infestadas
rápidamente. Los síntomas por lo general aparecen
en las partes superiores de plantas que se
encuentran bajo condiciones de estrés a finales de
primavera o principios de verano, especialmente en
zonas de baja altitud y húmedas. Las plantas
afectadas no se desarrollan o presentan una
disminución en su crecimiento. Estas pueden morir
pocos frutos pequeños. Las hojas más jóvenes
pueden presentar una coloración verde-azul y las
hojas viejas se tornan amarillas o rojas (Figura 3A).
Al extraer las plantas,
se aprecia un
sistema
radicular poco desarrollado y con pudrición, las
raíces suelen desprenderse al momento de extraer
las plantas (Figura 3B).
En las raíces adventicias, la putrefacción se
observa de las puntas hacia arriba y con frecuencia
presentan una coloración gris-marrón en sus
extremos distales, por lo cual, a este síntoma se le
denomina "cola de rata" (Figura 4A y B). El color
7
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puede extenderse por distancias muy largas por
principalmente en las zonas donde van a emerger
encima de las partes afectadas de las raíces.
las raíces laterales, se ha observado que en la
Al realizar un corte longitudinal en la raíz se
punta de la raíz se adhieren y enquistan, en la zona
observa una coloración roja de la estela, de ahí los
de elongación detrás de la cofia de la raíz. El tubo
nombres comunes que se le dan a la enfermedad
germinativo de las esporas enquistadas penetra el
como núcleo rojo y estela roja (Figura 5A y B). La
tejido de la raíz y tardan entre dos y tres días para
decoloración de la estela puede extenderse muy
formar un nuevo esporangio sobre la parte externa
por encima de la parte podrida de la raíz, desde la
de la raíz; los esporangios se producen en las
parte blanca y aparentemente saludable de la raíz
raíces en grandes cantidades (Bain and Demareee,
hasta la corona (Figura 5C y D) (EFSA, 2014;
1945) y por lo tanto mayor producción de zoosporas
EPPO, 2014b).
para
infectar
enfermedad
aledañas.
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS
plantas
entre
Las
sanas
raíces
zoosporas
y
diseminar
cercanas
son
la
y plantas
negativamente
geotácticas (Cameron y Carlile, 1977), es decir,
Epidemiología de la plaga
nadan
Phytophthora fragariae puede persistir en el suelo
asegura su acumulación cerca de la superficie del
por años en forma de esporas sexuales u oosporas
suelo, donde fácilmente pueden ser arrastradas por
de
el movimiento de agua.
paredes
gruesas;
Newton
et
al.
(2010)
hacia
arriba,
un
comportamiento
que
registraron la viabilidad de inóculo por más de 10
años,
en
experimentos
controlados
bajo
condiciones de campo.
Dispersión
El oomiceto puede ser diseminado a través del
La germinación de los esporangios se inicia muy
rápidamente entre los 15 a 20 °C, pero se ha
observado que a 20 °C pocas oosporas germinan y
a los 30 ° C no hay germinación y mueren a las
pocas semanas;
por debajo de los 15 °C, la
germinación es lenta, deteniéndose a los 5 °C, sin
embargo se pueden mantener viables varias
semanas (Duncan, 1985); en agua los esporangios
de oosporas son pequeños y liberan de 8 a 16
zoosporas (Duncan, 1975) y esporangios grandes
(en promedio de 50 x 30 µm) son producidos en
raíces infectadas y pueden liberar de 40 a 50
zoosporas. Las zoosporas son quimiotácticamente
atraídas por los puntas de las raíces (Halsall, 1976),
agua, ya sea de manera superficial (agua rodada) o
agua drenada (filtraciones o escurrimientos), esto
puede ser muy importante para una dispersión
local. Se deben de tomar precauciones de no regar
los cultivos con agua que ha sido drenada de
cultivos con presencia de la enfermedad. Otra vía
de diseminación es mediante suelo contaminado en
implementos y maquinaria agrícola, sin embargo, el
más importante medio de diseminación es mediante
el material propagativo (EPPO, 2012), lo cual
concuerda con EFSA (2014), quienes mencionan
que la principal vía de dispersión es mediante
plantas de fresa para plantar (material propagativo),
incluyendo plantas de cultivo de tejidos y plantas
almacenadas en frio.
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A
8
B
Figura 3. Síntomas causados por Phytophthora fragariae. A) Presencia de hojas de color rojo-amarillento. B)
Sistema
radicular
poco
desarrollado
y
con
pudrición:
Fotos:
Ontario
CropIPM:
http://www.omafra.gov.on.ca/IPM/english/strawberries/diseases-and-disorders/red-stele.html;
Magnus
Gammelgaard: http://plante-doktor.dk/roedmarv.htm. Fecha de consulta junio 2014.
A
B
Figura 4. Síntomas en raíz causados por Phytophthora fragariae. A y B) Pudrición y síntomas de “cola de rata”
en raíz. Fotos: Ontario CropIPM: http://www.omafra.gov.on.ca/IPM/english/strawberries/diseases-anddisorders/red-stele.html;
SCRI-Dundee
Archive,
Scottish
Crop
Research
Institute:
http://www.forestryimages.org/browse/detail.cfm?imgnum=0454035. Fecha de consulta junio 2014.
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A
B
C
D
9
Figura 5. Síntomas de estela roja causados por Phytophthora fragariae. A y B) Coloración roja de los haces
vasculares y C y D) Coloración roja en la corona de la raíz. Fotos: SCRI-Dundee Archive, Scottish Crop
Research
Institute;
John
Hartman,
University
of
Kentucky:
http://www.forestryimages.org/search/action.cfm?q=Phytophthora%20fragariae;
http://www.agrosava.com/sr/zastita-bilja/bolesti-i-stetocine/bolesti/file/443/plamenjaca-jagode-phytophthorafragariae-var-fragariae.html.
David
Fenwick:
http://www.aphotofungi.com/oomycetes_phytophthora_fragariae_strawberry_red_core.html Fecha de consulta
junio 2014.
estudio, con muestras de 500 plantas tomadas de
MÉTODOS DE DETECCIÓN
La enfermedad puede ser detectada en campo
incluso a niveles muy bajos por el uso de una
prueba de sensibilidad con plantas indicadoras. Los
estolones se extraen a intervalos regulares a través
del campo y muestras de ápices de raíces, de 2-5
cm de longitud, se cortan desde los extremos de las
raíces y se colectan en una bolsa de polietileno. El
método preciso de selección de muestras y el
número de estolones depende del objetivo del
áreas de 0.1-0.2 ha, se han detectado niveles de
infección por debajo de 1%. Los ápices de las
raíces enfermas se mezclan con un sustrato sin
contenido de suelo y la mezcla se siembra junto
con el cultivar de fresa alpina Baron Solemacher,
obtenido a partir de semillas. Las plantas se
mantienen en condiciones frías, con luz moderada
en un invernadero y se riegan abundantemente (se
debe tener cuidado de asegurarse que las macetas
drenan libremente
y el agua no se quede
10
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estancada). De lo anterior, como resultado de la
ocasionados por el patógeno. Los muestreos se
infección se observa una coloración roja en tallos y
deberán realizar cada dos semanas, desde la
hojas, y el marchitamiento de hojas generalmente
siembra hasta la cosecha, con la finalidad de
se manifiesta dentro de 5 semanas. Los sistemas
detectar oportunamente la enfermedad.
de raíces de las plantas son revisados para
detectar oosporas y, de ser necesario, realizar
La distribución de los nueve puntos de muestreo
aislamientos en medio selectivo (EPPO, 2014b).
dentro del zig-zag, deberán estar asociados a
zonas con los siguientes factores: zonas con
La detección mediante iniciadores específicos
humedad alta o inundada, dirección de corrientes
basados en ADN a partir de las secuencias de ITS
de viento, dirección de lámina de riego, prácticas
de ADN ribosomal, también se ha utilizado para
culturales recientes.
detectar P. fragariae mediante PCR y PCR anidada.
La prueba con plantas indicadoras (o variaciones
de la misma), se modificó y combinó con pruebas
de PCR para producir una amplia gama de
MEDIDAS DE MANEJO Y CONTROL
La principal vía de diseminación de P. fragariae es
mediante plantas infectadas para plantar, por lo
que, el mejor método de control es con una
protocolos de detección.
legislación estricta y esquemas de certificación para
De manera general, métodos rápidos y confiables
se han desarrollado para la extracción de ADN a
partir del suelo y zoosporas atrapadas en filtros, por
lo
que
es
posible
detectar
la
actividad
y
propagación de especies de Phytophthora durante
cultivos no susceptibles puede ser una práctica
necesaria, sin embargo, una limitante es que las
esporas
de resistencia
del
oomiceto pueden
permanecer viables en el suelo por muchos años
sin las plantas hospedantes.
todo el año (EFSA, 2014).
Control cultural
MUESTREO
El muestreo de P. fragariae en berries se realizará
bajo la siguiente metodología de búsqueda, en
forma de zig-zag con nueve puntos (Figura 6),
considerando una superficie de 1 ha. En cada punto
se deben tomar 5 muestras para un total de 45
muestras por zig-zag; en cada lote de producción
se realizará el mismo procedimiento; al momento
del muestreo el personal encargado debe de
considerar
viveros (EPPO, 2014b). Una rotación muy larga de
los
síntomas
o
daños
típicos,
Como medidas de control cultural se puede mejorar
el drenaje de los suelos y sembrar en camas
elevadas (EPPO, 2014b). Debido a que la vía de
diseminación dentro y entre las parcelas es por
suelo
contaminado
en
las
herramientas
y
maquinaria de trabajo, así como en los zapatos, los
cuales pueden ser limpiados y desinfestados,
logrando un control moderado de la enfermedad
(EFSA, 2014).
11
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Figura 6. Esquema de muestreo en zigzag para Phytophthora fragariae en una superficie de 1 ha
Control biológico
Control químico
En evaluaciones realizadas por Anandhakumar y
Las fenilamidas (Ej. Metalaxil) y aluminio fosetil son
Zeller (2008) en Alemania, en suelos infestados
los fungicidas más usados contra P. fragariae. En
artificialmente con P. fragariae observaron que la
Escocia se probaron varios fungicidas, se encontró
aplicación de tres rizobacterias proporcionan un
que el de mayor efectividad fue metalaxil seguido
grado
de
de
protección
significativo
contra
este
aluminio
fosetil
(Montgomerie,
1984).
La
patógeno, el porcentaje de biocontrol obtenido con
estrategia para el control químico desarrollado en
Pseudomonas fluorescens fue de 45% seguido por
Escocia, se basó en la aplicación del fungicida
Bacillus amyloliquefaciens y Raoultella terrigena
antes
con 37.6 y 35%, respectivamente, el testigo positivo
producidas en otoño. En campos infestados, la
(fosetil aluminio) presentó un 49.6% de eficacia en
aplicación anual ha mostrado un aumento en los
el control.
rendimientos
Jensen y Lumsden (1999) mencionan que corteza
comparación con la producción obtenida en campos
composteada
cultivar
infestados. McIntyre y Walton (1981) mencionan
ornamentales y quien es altamente supresiva para
que las aplicaciones de metalaxil durante la
enfermedades
primavera y otoño reducen significativamente la
puede
de
Phytophthora spp.
ser
la
usada
raíz
para
causadas
por
del
crecimiento
y
tamaño
de
raíces
de
los
principales,
frutos
en
enfermedad. Seemüller (1984) reportó que la
12
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aplicación foliar de metalaxil o aluminio fosetil
BIBLIOGRAFIA
durante el otoño, antes de la dormancia tuvo un
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fragariae) and crown rot (P. cactorum) disease
Resistencia genética
of strawberry with rhizobacteria. Journal of Plant
Con el incremento en la conciencia sobre el uso de
productos químicos y la reducción del uso del
bromuro de metilo, las variedades resistentes
pueden ser una importante estrategia para el
manejo
de
esta
enfermedad
y
prevenir
el
establecimiento del patógeno en nuevas áreas
(EFSA, 2014).
Bain, H.F. and Demaree J. 1945. Red stele root
disease
of
15 razas de P. fragariae en todo el mundo y que la
suceptibilidad de las variedades de fresa al
patógeno es variable. En Europa, Canadá y
Estados Unidos se cultivan variedades resistentes a
P. fragariae, sin embargo, en Europa las variedades
resistentes aún no son bien aceptadas en el
mercado (EFSA, 2014).
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Cambridge
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las tres primeras la resistencia se asoció a una alta
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fragariae
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Allstar,
ArKing,
Atlas,
Benton,
Delmarvel, Earliglow, Guardian, Lateglow, Latestar,
Mesabi, Mohawk, Notheaster, Pegasus, Primetime,
Redchief,
Sparkle,
Sunrise,
Surecrop,
Totem,
Tribute, Tristar, Winona (originadas en Estados
Unidos), Brunswick, Cavendish, Chambly, Mira
(originadas en Canadá), Eros, Rhapsody, Shuksan,
Tango (Originadas en Inglaterra) y Symphony
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Agroalimentaria-Dirección
General
de
Sanidad
Vegetal).
Programa
de
Vigilancia
Epidemiológica
Fitosanitaria.
En:
2014.
http://www.senasica.gob.mx/?id=4155.
(Consultada 9 de junio 2014).
Seemüller, E. 1984. Importance of red core disease
in European and Mediterranean Plant Protection
Organization countries: West Germany. EPPO
Bulletin. 14:99–100.
14withlrgchanges_201402141055--
IPPC.
Survival,
Disease
Managenent in Greenhouse crops, 319-337.
Kluwer Academic Publisher. Netherlands.
Forma recomendada de citar:
DGSV-CNRF. 2014. Pudrición de la raíz de la fresa,
Phytophthora
fragariae.
Dirección
General
de
Sanidad Vegetal- Centro Nacional de Referencia
Fitosanitaria.
Ficha
Técnica.
Federal. 13 p.
Elaborada por:
Grupo Especialista Fitosanitario
Dr. Quezada-Salinas A.
Dr. García-Avila C. J.
M.C. Lázaro-Dzul M.O.
México,
Distrito
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Ficha tecnica Phytophtora fragariae