subheading text=Lista de Figuras

[[b+]]Estado poblacional del mono araña de cabeza café (([[i+]]Ateles fusciceps
fusciceps([[i-]]) en el noroccidente del Ecuador[[b-]]
Population status of the Brown head spider monkey (([[i+]]Ateles fusciceps fusciceps([[i-]])
in northwestern Ecuador
[[b+]]Paola Moscoso Rosero1[[b-]]
1
Museo de Zoología, Escuela de Biología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador,
Quito, Ecuador. 12 de Octubre y Veintimilla. <[email protected]>.
[[RESUMEN]]
La región del Chocó ecuatoriano alberga un alto número de taxones endémicos,
amenazados de extinción por la acelerada destrucción de los bosques chocoanos.
Vertebrados de gran tamaño, como el mono araña de cabeza café ([[i+]]Ateles fusciceps
fusciceps[[i-]]), son poco comunes en los remanentes de bosque de esta región. A pesar de
que la especie es considerada como En Peligro Crítico de extinción (CR), poco se conoce
de su estado poblacional, distribución y estado real de conservación. Por medio de un censo
realizado en distintas localidades del noroccidente del Ecuador se estimaron densidades de
0,9‒8,5 individuos/km2, abundancia de 0,5‒1,9 tropas/10km y un tamaño poblacional
efectivo de 103,8 individuos, en un área estudiada de aproximadamente 17,6 km2.
Asimismo, se encontró preferencia de la especie por ciertas variables ambientales
características de bosques en buen estado de conservación. También se modeló su
distribución actual en base a 62 registros en el país. Debido al pequeño tamaño poblacional,
al número de individuos maduros (reproductores) y a la continua fragmentación y pérdida
de hábitat, se calificó a [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] como CR. La Reserva Ecológica
Cotacachi-Cayapas, el Corredor Awacachi, la Reserva Étnica y Forestal Awá, zonas de
amortiguamiento y alrededores de estas reservas, así como también algunas áreas boscosas
del noroccidente de Pichincha, son prioritarias para su conservación. Se confirmó que áreas
ubicadas en los alrededores de las reservas RECC y REFA, como Tesoro Esmeraldeño,
Playa de Oro y Canandé, algergan subpoblaciones de la especie, por lo que también urgen
de alguna protección. Finalmente, se corroboró que las principales amenazas son la
desaparición e intervención de su hábitat y la cacería de subsistencia y para
comercialización.
[[b+]]Palabras clave[[b-]]: [[i+]]Ateles fusciceps fusciceps[[i-]], Chocó, distribución,
estado de conservación, estado poblacional.
[[ABSTRACT]]
The Ecuadorian Choco region houses a large number of endemic taxa, which are threatened
due to extensive destruction rates. Large vertebrates like the Brown head spider monkey
([[i+]]Ateles fusciceps fusciceps[[i-]]) are currently rare in the scarce forest remnants in this
region. Even though [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] is considered Critically Endangered (CR),
little is known about its populations, distribution, and current conservation status. A
population census was performed in six localities in northwestern Ecuador, nearby two
large protected areas: Cotacahi Cayapas Ecological Reserve and Awá Ethnic Forest
Reserve, using linear transects and playback techniques. [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] was found
in four localities, wherein the following demographic patterns were estimated: population
density of 0.9 – 8.5 individuals/km2, abundance of 0.5 – 1.9 troops/10 km and an effective
population size of 103.8 individuals in a sampled area of approximately 17.6 km2.
[[i+]]Ateles f. fusciceps[[i-]] showed a strong preference for forests in good conservation
state, characterized by a continuous canopy cover and high numbers of large and tall trees.
The distribution of [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] was modeled based on 62 records throughout
Ecuador, using Maxent niche modeling prediction algorithm. Further, degraded areas were
removed, in order to obtain a more realistic and updated distribution model. Currently, the
distribution of [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] is concentrated in the interior part of Esmeraldas
province, and adjacent regions of Imbabura and Carchi, as well as a small portion of
northwest Pichincha. A conservation status assessment for the species resulted in raking it
as CR. Priorities areas for its conservation are the Cotacachi-Cayapas Ecological Reserve,
Corredor Awacachi, Awa Ethnic Forest Reserve and the buffer and surrounding areas of
this reserves, and some forested areas in northwestern Pichincha. It was confirmed that
some localities near the RECC and the REFA, like Tesoro Esmeraldeño, Playa de Oro and
Canande have subpopulations of it, so they need urgently protection. Finally, habitat loss
and degradation, along with subsistence and commercial hunting were identified as the
major threats for the species.
[[b+]]Key words[[b-]]: [[i+]]Ateles fusciceps fusciceps[[i-]], census, Choco, conservation
status, population status
[[INTRODUCCIÓN]]
La Ecorregión Terrestre Prioritaria (ETP) o hotspot Tumbés-Chocó-Magdalena es
considerada actualmente un área de prioridad para la conservación de la biodiversidad y
para el estudio de primates amenazados (Jones 2001; Mittermeier et al. 2004, 2009).
Lastimosamente, se encuentra bajo fuerte presión antrópica, en especial por la tala de
bosques, extracción maderera, establecimiento de áreas de cultivo y ganadería, dragado de
riveras y destrucción de manglares (Guevara y Campos 2003). Como consecuencia,
vertebrados de gran tamaño han sido seriamente afectados y actualmente son poco comunes
en los remanentes de bosque de esta región. Un ejemplo de ello es el mono araña de cabeza
café ([[i+]]Ateles fusciceps fusciceps[[i-]]), taxón endémico del Chocó ecuatoriano, que se lo
considera entre los 25 primates más amenazados a nivel mundial (Mittermeier et al. 2009).
Además, se considera En Peligro Crítico (CR) en Ecuador y se incluye en el Apéndice II de
la Convención Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora silvestres (CITES)
(Tirira 2001). Su grave situación se debe principalmente a la deforestación, cacería y tráfico
ilegal (Tirira 2004), pese a que la Ley Ecuatoriana y la Convención CITES lo protegen de
cacería y comercialización en todo el territorio (Rodas et al. 2007). Esto se suma a su
historia natural y ecología propia del género, que contribuyen a disminuir su probabilidad
de recuperación poblacional.
[[i+]]Ateles f. fusciceps[[i-]] habita en la Costa norte y centro y las estribaciones
occidentales de los Andes de Ecuador, entre 100 y 1700 m de altitud (Albuja 1991; Tirira
2007). Se lo encuentra en bosques en buen estado de conservación, primarios y sin
influencia humana, por lo que Tirira (2004) sugiere que existen únicamente dos reservas de
gran extensión que albergan poblaciones viables en Ecuador: Reserva Étnica y Forestal
Awá y la Reserva Ecológica Cotacachi-Cayapas. Generalmente prefiere el uso de estratos
altos del bosque, aunque también se lo puede observar en el estrato medio y el sotobosque
(Tirira 2008).
Se han realizado algunos estudios de la especie, principalmente censos poblacionales en
distintas localidades (Baird 2007; Cueva 2008). Sin embargo, poco se conoce de su estado
poblacional, distribución y estado real de conservación. Es de gran relevancia continuar con
estudios que esclarezcan estos puntos para entender sus necesidades de conservación. Por
este motivo, este estudio permite llenar vacíos en cuanto al estado de algunas
subpoblaciones distribuidas en el noroccidente del Ecuador, distribución y estado de
conservación de la especie en el país. Además, pretende aportar con datos ecológicos de
preferencia de hábitat de la misma.
[[METODOLOGÍA]]
[[subheading text=ÁREA DE ESTUDIO]]
El trabajo de campo se desarrolló en seis localidades ubicadas dentro del Chocó
ecuatoriano. La temperatura promedio que prevalece dentro de esta zona es de 22°C. El
promedio de lluvia anual es variable según la localidad, pero se encuentra entre 4 000 y 9
000 mm (Guevara y Campos 2003). Los sitios de estudio, localizados entre las provincias
de Esmeraldas, Carchi y Pichincha, son los siguientes: 1. La Sabalera (entre Carchi y
Esmeraldas)(0°58,163’N78°30,218’W);2.ReservaCanandé(Esmeraldas)(0°31,590’N79°12,435’
W) ; 3. Reserva Mashpi (Pichincha)(0° 9,894’ N 78°53,638’ W); 4. Comunidad Río Tigre,
Reserva Étnica y Forestal Awá (REFA) (Esmeraldas)(0° 54,587’ N 78° 16,053’ W); 5. Tesoro
Esmeraldeño (Esmeraldas) (0° 27,989’ N 79° 09,360’ W); 6. Comunidad Playa de Oro
(Esmeraldas)(0° 49 54.2’ N 78° 45,304’ W) ([[figure filename="sagePicture.jpg"
caption="Figura 1: Figura 1”]]). La mayoría de sitios se localizan en zonas cercanas a la
RECC y la REFA (Sabalera, Canandé, Tesoro Esmeraldeño, Playa de Oro), o dentro de
ellas (Río Tigre); mientras, Mashpi es un remanente boscoso privado que podría,
eventualmente, tener conexión con bosques de mayor extensión como con los bosques
protectores Pachijal y Mindo-Nambillo.
[[subheading text=CENSO]]
Las salidas se realizaron entre agosto del 2008 y noviembre del 2009. En cada zona se
realizó el monitoreo durante 12 días efectivos en promedio, recorriendo entre 8 y 12
transectos. Desde el inicio de cada sendero se recorrieron transectos de 2,5-3 km en
promedio, dependiendo de la topografía y la extensión de cada área. En cada transecto se
emplearon dos métodos de censos: [[i+]]puntos de muestreo y transectos lineares[[i-]]
(Brockleman y Ali 1987; Ross y Reeve 2003). Sin embargo, por motivos logísticos o por la
topografía del lugar, no siempre fue posible establecer transectos lineares. Los puntos de
muestreo (8-10 por transecto) se distribuyeron en distintos tipos de bosque (primario
cerrado, regeneración natural y secundario intervenido) y en zonas con distinto grado de
alteración (cercanía a centros poblados, cercanía a zonas deforestadas, bosques
discontinuos); en cada punto se amplificó la vocalización del primate ([[i+]]playback[[i-]])
cada 500 m. Una vez que se detectaron las tropas de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] se llenó un
formulario que incluye: tamaño y composición grupal; uso de estrato; dieta;
comportamiento. En cada observación se estimó también la distancia animal-observador,
distancia perpendicular animal-transecto y el ángulo respecto a la línea del transecto, con el
fin de calcular la densidad de la especie (Ross y Reeve 2003). Adicionalmente, para obtener
una caracterización del hábitat y analizar si existe preferencia de las especie por alguna
variable ecológica, se llenó un formulario que consiste en una evaluación rápida de hábitat
(RHA, por sus siglas en inglés) en cada punto de muestreo. Este formulario contiene
variables topográficas (como fisonomía del paisaje, pendiente, altitud), de estado del
bosque y mediciones de árboles (como DAP, altura, cobertura de epíftas). También se
anotó la presencia de especies vegetales usadas por la especie como parte de la
determinación de disponibilidad de hábitat, y cualquier otra observación importante sobre
animales (huellas, cantos, rastros) o humanos (disparos, árboles cortados, basura). Además,
se procedió a obtener información de diversos aspectos del impacto antrópico, como sobre
el uso de suelo y el tipo de explotación del área, mediante entrevistas a habitantes locales.
[[subheading text=ANÁLISIS DE DATOS]]
Se recurrió a Análisis de Componentes Principales (PCA) del programa Statistic 18 (SPSS)
para encontrar una relación entre las variables ambientales y la presencia de la especie en
las localidades de estudio. El Análisis Factorial Discriminante (DFA) se empleó para
encontrar parámetros ambientales que expliquen mejor la diferenciación entre localidades,
relacionado con la presencia y abundancia de la especie en una localidad. Se aplicaron
pruebas de dispersión y regresión lineal con el fin de buscar si existe relación entre
abundancia o presencia de la especie y los parámetros ambientales considerados en el
análisis, según el registro de caracterización de hábitat, así como también según el registro
de impacto antrópico.
La densidad individual y grupal se calculó por medio del análisis de Fourier, del programa
BioStat 1.0 (Ayres 2007), usado principalmente cuando se tiene un bajo número de
registros. Este análisis aplica la fórmula: D=n/2μL; donde n es el número de avistamientos;
L, la distancia del transecto recorrido (km), y μ, el ancho efectivo de transecto (km).
Además, se calcularon los siguientes parámetros poblacionales para cada área: número de
avistamientos, tasa de abundancia cada 10 km (n/longitud total) x 10 (São Bernardo y
Galetti 2004) y el tamaño poblacional efectivo (Ne= 4(N♀.N♂)/ N♀ + N♂) –en donde N♀
es el número total de hembras adultas y N♂ es el número total de machos adultos–
basándose en el censo del presente estudio y en estudios previos realizados en localidades
cercanas (Gavilánez-Endara 2006; Cueva 2008).
[[subheading text=DISTRIBUCIÓN Y ESTADO POBLACIONAL]]
Se juntaron 62 registros georeferenciados de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] del presente estudio,
de museos y publicaciones previas (Kellogg y Goldman 1944; Baker 1974; Madden y
Albuja 1989; Albuja y Mena-Valenzuela 1990; Mena-Valenzuela y Ruiz 1997; Briones et
al. 1997; Tirira 2004; Arcos y Ruiz 2004; Gavilánez-Endara 2006; Baird 2007; Cueva
2008; Estévez-Noboa 2009), y de registros particulares de Pedro Jiménez, Francisco Prieto
y Rodrigo Arcos (com. pers.). Los mismos se usaron con el fin de reproducir un modelo de
distribución mediante el Sistema de Modelamiento de Máxima Entropía (Maxent) (Phillips
et al. 2006) y el uso de 19 capas bioclimáticas con 30 segundos de resolución (Hijmans et
al. 2005). Se realizaron, además, pruebas de evaluación para analizar la confiabilidad
estadística del modelo, mediante un remuestreo con repeticiones con reemplazamiento, para
obtener el valor del área bajo la curva ROC (AUC). En cada repetición se evaluó la
capacidad predictiva del modelo mediante el estadístico de área AUC. Un modelo eficiente
y confiable se puede considerar cuando el valor de AUC se acerca a 1 (Phillips et al. 2004).
Se recortó el modelo de distribución potencial de Maxent, usando el programa ArcGis de
acuerdo a un mapa de intervención (propuesto por Rodrigo Sierra en 2003), para eliminar
zonas no apropiadas para la especie.
Además, se estimó el tamaño probable de su población en el noroccidente del país
utilizando modelos de rango y estimaciones de abundancia (tropas/km²) y densidad
(individuos/km²) generadas en este estudio y por Madden y Albuja (1989), MenaValenzuela (2003), Arcos y Ruiz (2004), Gavilánez-Endara (2006), Baird (2007), Cueva
(2008) y Estévez-Noboa (2009). Para esto, se realizó una extrapolación de acuerdo al
tamaño actual del rango de la especie y a las abundancias y densidades mencionadas.
Basándose en los criterios de evaluación de especies amenazadas de Unión Mundial por la
Naturaleza (UICN 2003) se determinó el estado de conservación de la especie en el país.
Estos criterios evalúan la probabilidad de extinción a nivel nacional –en el inmediato, corto
y mediano plazo– empleando información sobre el tamaño, estado poblacional y la
distribución geógrafica, y la prevalencia de las amenazas.
[[RESULTADOS]]
[[subheading text=CENSO Y PARÁMETROS DEMOGRÁFICOS]]
El censo de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] se realizó durante 62 días de campo, en los cuales se
recorrió 268,8 km y se cubrió un área de 26,3 km2, considerando el área máxima de
cobertura por medio del [[i+]]playback[[i-]] (de 200 m), y 5,3 km2 mediante la metodología
de transectos lineares. En todo el censo se obtuvieron 16 registros de la especie,
distribuidos solo en cuatro de las seis localidades de estudio:
[[subheading text=SABALERA]]
Únicamente se tuvo un registro auditivo de la especie, a 250 m del punto de muestreo. En
vista de que la distancia del registro fue mayor que el perímetro de respuesta máximo
esperado (200 m), al igual que el tiempo de respuesta (más de 10 minutos), no se consideró
al registro como una respuesta al [[i+]]playback[[i-]]. Tampoco se calculó la densidad de
individuos en esta localidad debido al bajo número de registros y porque no hubo ningún
registro visual.
[[subheading text=CANANDÉ]]
Se obtuvieron tres registros (dos visuales y uno auditivo) mediante transectos lineares. En
los dos registros visuales se contaron 12 individuos, el 50% (n=6) de los individuos
observados fueron machos adultos; 25% (n=3) fueron hembras adultas; 17% (n=2) fueron
juveniles; y 8% (n=1) fueron infantes. El tamaño de los subgrupos promedio fue de seis
individuos distribuidos en grupos mixtos (hembra-macho). La tasa sexual entre machos y
hembras adultos fue 1:0,5. Mientras que la tasa entre individuos maduros e inmaduros fue
1:0,3. La densidad mínima de individuos en el área censada fue de 2,6 individuos/km2(con
intervalo de confianza (IC) de 0,191-5,011) y la abundancia de tropas fue 0,7 (grupo/km2)
(IC 0,0-2,194).
[[subheading text=TESORO ESMERALDEÑO]]
Se obtuvieron nueve contactos con la especie, todos visuales, en los cuales se contaron un
total de 53 individuos. No obstante, dos registros coincidieron espacialmente; es decir,
estuvieron muy cerca uno otro de otro (pese a que fueron en días distintos y subgrupos de
distinta composición), por lo que se eliminaron del conteo poblacional, resultando en 47
individuos en el área censada. De estos, 17% (n=8) fueron machos adultos; 40% (n=19)
fueron hembras adultas; 29% (n=14) fueron juveniles; y 13% (n=6) infantes. El tamaño
promedio de los subgrupos fue de 5,9 individuos, con una variación de tamaño de 1–10
individuos. Su composición consistió en: 44% de subgrupos mixtos; 22% de subgrupos de
hembras; 11% de subgrupos de machos; 11% de subgrupos solitarios; 11% de subgrupos
unisexuales con juveniles no identificados. La tasa sexual entre machos y hembras adultos
fue 1:2,4; mientras que la tasa entre individuos maduros e inmaduros fue 1:0,7. La densidad
calculada fue de 8,5 individuos/km2 (IC 5,723-11,363) para el área censada y la abundancia
de la especie fue de 1 grupo/ km2(IC 0,0-2,107).
[[subheading text=PLAYA DE ORO]]
En esta localidad hubo cuatro contactos con la especie por transectos lineales, de los cuales
dos fueron registros visuales y dos auditivos. Se registraron un total de trece individuos
(considerando que la probabilidad de tamaño mínimo de un subgrupo, en registros
auditivos, es 1). De los 11 individuos observados, 33% (n=4) correspondieron machos
adultos, 17% (n=2) fueron hembras adultas, 25% (n=3) juveniles (hembras) y 17% (n=2) a
infantes. El tamaño de los subgrupos promedio fue de 5,5 individuos, con una variación en
el tamaño de 5–6 individuos. Su composición consistió en un grupo mixto (macho-hembra)
y otro unisexual (hembras con infante). La tasa sexual entre machos y hembras adultos fue
1:0,5; mientras que la tasa entre individuos maduros e inmaduros fue 1:0,8. Los análisis
mostraron que la densidad en esta área es de 0,98 individuos/km2(IC 0,218-1,746). La
abundancia de la especie resultó en 0,15 grupos/km2 (IC 0,0-0,686).
[[subheading text=TAMAÑO POBLACIONAL EFECTIVO (Ne)]]
El tamaño poblacional efectivo fue calculado mediante los registros de este estudio y de
Gavilánez-Endara (2006) y Cueva (2008). Se contaron con 58 machos y 47 hembras
adultas, obteniendo un tamaño poblacional efectivo de 103,8 individuos maduros (capaces
de reproducirse y producir progenie viable), en un área de muestreo aproximada de 17,6
km2. Esta área está comprendida en zonas de amortiguamiento de la RECC. Sin embargo,
al calcular el tamaño poblacional efectivo por localidad, separado del resto, el número de
individuos no sobrepasa los 50 individuos (Ne = 8 en Canandé; 22,9 en Tesoro
Esmeraldeño; y 5,3 en Playa de Oro).
[[subheading text=ANÁLISIS MULTIVARIADOS]]
El PCA redujo la multidimensionalidad de los datos en varios componentes principales
(CP1, 2 ,3 ,4 y 5), de los cuales los primeros (CP1 y CP2) explicaron la mayor variación en
la estructura del hábitat. El componente principal 1 (CP1; 17,1% de la variación explicada)
incluyó principalmente a las variables que están relacionadas con características específicas
de los árboles, como diámetro y altura. En el CP1, los árboles de mayor diámetro y altura
tuvieron carga positiva. Las variables estado del bosque y superposición del dosel
estuvieron mayormente correlacionadas con el componente principal 2 (CP2; 15,4 % de la
variación explicada). La superposición del dosel presentó carga positiva, mientras que el
estado del bosque tuvo carga negativa. No obstante, hay que tener en cuenta que los
principales componentes del análisis (CP1 y CP2) explicaron menos del 50% de la
variación ambiental total, por lo que el resto de componentes principales (CP3, CP4 y CP5)
también aportaron a la variación de la estructura del hábitat, pero en menor porcentaje).
Solapando la variable presencia de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] en el espacio ambiental
(Rotación Varimax) entre los principales componentes del análisis (CP1 y CP2; Tabla 1;
[[figure filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 2: Figuras 2”]] y [[figure
filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 3: Figura 3”]]), se notó una distribución hacia
ambos extremos positivos de los principales componentes (CP1 y CP2). Es decir, se
encontró una tendencia de distribución desde las variables representadas en el extremo
positivo del CP2: principalmente superposición del dosel, hasta el extremo positivo del
PC1: diámetro y altura.
Los parámetros ambientales más importantes para la diferenciación entre localidades,
encontrados en el DFA, se localizan en las primeras funciones discriminantes (FD1 y FD2),
principalmente en el FD1. Estos explicaron un 94% de la variación total del análisis. La
variable que contribuyó mayormente al FD1 es altitud, y tuvo carga positiva dentro del
análisis. En el FD2 las variables con mayor peso fueron número de árboles y diámetro
promedio, ambas presentaron carga positiva. La representación de las localidades dentro
del espacio entre las funciones discriminantes principales (FD1 y FD2) se puede observar
en la [[figure filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 4: Figura 4”]].En el FD1 las
localidades están diferenciadas según la altitud, que representa al factor discriminante 1. En
el caso de FD2, no se observó mucha diferencia en cuanto a distribución entre localidades.
Sin embargo, la localidad con mayor tendencia a mayor diámetro y número de árboles fue
Tesoro Esmeraldeño, mientras que las localidades con menor tendencia fueron Canandé y
Mashpi. Los porcentajes de clasificación fueron altos para todas las localidades,
principalmente en Río Tigre (100%) y Playa de Oro (96%); la única localidad donde se
estaría clasificando con menor precisión fue La Sabalera (71%). El análisis completo
clasificó correctamente un 84,4% de los casos agrupados originalmente. Además, la prueba
de regresión lineal permitió evidenciar una relación inversa entre abundancia de [[i+]]A. f.
fusciceps[[i-]] a lo largo de todas las localidades y el factor discriminante 1 ([[figure
filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 5: Figura 5”]]). Esto significa que se observó
una ligera tendencia de los datos a disminuir conforme se incrementa el FD1, que
representa, en este caso, la altitud. De igual forma, mediante la regresión lineal entre
abundancia e impacto antrópico ([[figure filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 6:
Figura 6”]]), se pudo evidenciar que la abundancia de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] está
relacionada negativamente con el impacto, y se observó una tendencia de disminución de la
abundancia conforme incrementa el impacto. Esto se confirmó mediante la prueba de
significación, la cual fue altamente significativa (0,002; p<0,01).
[[subheading text=DISTRIBUCIÓN]]
El resultado de la evaluación del modelo generado, por medio de seis repeticiones –
separando el total de datos (N = 62) en grupos de entrenamiento de 42 puntos cada y otros
de evaluación de 10 puntos cada uno–, mostró un AUC promedio de 0,976, demostrando
así una gran capacidad predictiva del modelo. El modelo del nicho fundamental resultante
de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]], en función del resultado logístico, está confinado a la región de
endemismo del Chocó, tal como la definen varios autores (Cracraft 1985; Long et al. 1996,
Stattersfield et al. 1998; [[figure filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 7:Figura
7”]]). Se obtuvo el mismo resultado (0,274 como valor logístico de idoneidad de hábitat)
mediante la evaluación del valor mínimo de presencia por la regla del umbral de igualdad
de la sensibilidad y especificidad de los datos de entrenamiento, como por la máxima
sensibilidad y especificidad de entrenamiento (Liu et al. 2005). Con este valor se creó un
mapa de ausencia – presencia, el cual predice el 7,7% del área como presencia, dejando
omitidos el 7% de los puntos de entrenamiento. Por otro lado, el análisis de importancia de
variables usadas en el modelo demostró que las variables asociadas a la precipitación son
las que más aportaron al modelo (Tabla 2). El área de idoneidad climática representa un
total de 28 077,8 km2 como potencialidad de distribución, pero al excluir las áreas
intervenidas y con deforestación queda una distribución remanente de apenas 11 502 km2
(de acuerdo al mapa de zonas intervenidas del Ecuador propuesto por Rodrigo Sierra en
2003) ([[figure filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 8:Figura 8”]]), que equivale a
un 40% de la distribución potencial original. La distribución actual de la especie está
confinada principalmente en Esmeraldas, precisamente en el área de idoneidad climática de
la especie. Esto es, en el interior de Esmeraldas, entre las cuencas este de los ríos Santiago,
Cayapas, San Miguel y Canandé; extendiéndose hacia las fronteras occidentales de
Imbabura y Carchi. Además, se incluye partes noroccidentales de Pichincha, como Pedro
Vicente Maldonado, Mindo, Pachijal, Mashpi y Los Bancos. Otras áreas remanentes se
presentan en el modelo, situadas en el suroeste de Esmeraldas (Reserva Ecológica MacheChindul) y oeste de Chimborazo, pero no existen registros recientes en ellas.
[[subheading text=ESTADO POBLACIONAL]]
Según la densidad encontrada en diferentes localidades del país (0,2 – 16,6 individuos/
km2) el tamaño mínimo de la población sería de 2 300 individuos, tomando en cuenta el
rango de distribución disponible (11 502 km2). Sin embargo, este dato no considera el área
de ocupación de la especie (que es el espacio dentro del rango de distribución realmente
usado por la misma). Por lo tanto, el verdadero tamaño poblacional debería ser más
pequeño. Se estimó que ha ocurrido una reducción de la población de aproximadamente
65%, basándose en el siguiente criterio: según Fleagle (1999), el área de vida máxima
ocupada por la especie es de 2,5 km2 y, de acuerdo a van Roosmalen y Klein (1988) y
Defler (2004), el tamaño grupal máximo es de 40 individuos; esto sugiere que, en
condiciones ideales, podrían existir hasta 40 individuos por cada 2,5 km2. El área total
muestreada en este estudio fue de 5,33 km2; entonces, idealmente se podría haber
encontrado hasta 213 individuos en el área. No obstante, el total registrado fue de 74,
equivalente a un 35% de una población ideal. Esto reflejaría que la población real sería un
65% más pequeña que la población ideal, bajo condiciones prístinas.
[[DISCUSIÓN]]
Conocer el verdadero tamaño poblacional y la densidad real de la especie se dificulta
debido a su sistema social de fisión-fusión, en el que rara vez la tropa entera se encuentra
junta. No obstante, los cálculos del presente estudio, y aquellos de otros estudios sobre la
especie (Gavilánez-Endara 2006; Baird 2007; Cueva 2008; Estévez-Noboa 2009) podrían
considerarse como una estimación de algunos parámetros demográficos.
La tasa sexual entre machos y hembras adultas fue igual en Canandé y Playa de Oro (1:0,5).
De forma contraria, en Tesoro Esmeraldeño la tasa sexual es inversa (1:2,4), es decir, hubo
menos machos que hembras. La relación que existe normalmente en el género Ateles es de
15 hembras-8 machos (1:1,9) (Chance 1955). La tasa de hembras es un indicador de las
condiciones de crecimiento poblacional en un área determinada, por lo que un número alto
de hembras adultas implicaría buenas probabilidades de reproducción y mantenimiento
poblacional. En las localidades donde la tasa sexual de hembras es menor, hay menor
probabilidad de que las poblaciones se sigan manteniendo o se recuperen. El mayor número
de hembras en Tesoro Esmeraldeño podría también ser el resultado de una manipulación
sexual, como se ha observado en [[i+]]A. belzebuth[[i-]] (Nunes y Chapman 1997), que
consiste en una mayor producción de individuos del sexo dispersor, en este caso de
hembras, bajo ciertas circunstancias como fuerte competencia. Sin embargo, en todas las
localidades de estudio se evidenció un buen porcentaje de infantes (12% en promedio), lo
cual también es un indicador del estado de las poblaciones. Poblaciones con alta tasa de
fertilidad indicarían que existen condiciones favorables para la reproducción y crecimiento
poblacional. En Canandé y Playa de Oro, si bien hay un alto porcentaje de infantes, la tasa
de hembras en relación a machos es baja, por lo que las poblaciones podrían tener poca
viabilidad a futuro, especialmente si las condiciones de cada localidad (como deforestación
y cacería) empeoran.
Las densidades encontradas en el presente estudio variaron entre 0,98–8,54 individuos/km2
y son similares a otros estudios de densidad en el país, realizados entre 1989 y 2009. No
obstante, son números bajos si se los compara con otras especies del género. Por ejemplo,
Ramos y Ayala (2003) calcularon una densidad promedio alta de [[i+]]A. geoffroyi[[i-]] en
una localidad en la península de Yucatán, México, encontrando 89,5 individuos/km2 (ver
también Wallace et al. 1998 y Estrada et al. 2004). Aunque también se han reportado
densidades bajas en ciertas especies como [[i+]]A. geoffroyi[[i-]] en Costa Rica o en El
Tormento, en México (0,6 y 2,3 individuos/km2, respectivamente; Massey 1987; Barrueta
et al. 2003). La abundancia de grupos encontrada cada 10 kilómetros de recorrido
(grupos/10 km), refleja que Tesoro Esmeraldeño es el sitio con índice más alto, seguido de
Playa de Oro y Canandé. Pese a que la densidad de individuos en cada kilómetro cuadrado
(individuos/km2) fue mayor en Canandé que en Playa de Oro, la abundancia es mayor en el
último. Esto se podría explicar debido a que en Canandé hubo una mayor concentración de
individuos dentro de un área más pequeña, posiblemente por la maduración de frutos
maduros en parches pequeños y dispersos.
En definitiva, se puede considerar a Tesoro Esmeraldeño como la localidad donde se
encuentran las poblaciones más saludables del estudio. Esto se demuestra por la alta
densidad y abundancia, alto porcentaje de hembras y de infantes y tamaño importante de
los subgrupos (lo que indicaría grandes áreas con disponibilidad de alimento y con poca
presión de cacería). Además, esta área fue la que presentó menor impacto antrópico, lo cual
aseguraría la persistencia de la población. Sin embargo, la conectividad de este bosque con
otros de mayor extensión podría verse afectada por la deforestación y expansión humana en
los alrededores. Por otro lado, Canandé presentó características más críticas, como baja
densidad y bajo porcentaje de hembras adultas. Esto, sumado a las presiones antrópicas que
presenta la zona y que incrementan con el tiempo, como altas tasas de deforestación, podría
llevar a la población a desaparecer en un futuro no muy lejano. Si bien una buena parte del
área es conservada de manera privada, la presión maderera en zonas muy cercanas a la
reserva reduce la conectividad de este con otros parches de bosque, dejando poblaciones
aisladas y biológicamente poco viables.
En Playa de Oro se encontraron situaciones poblacionales críticas, como baja densidad y
porcentaje de hembras adultas. No obstante, las poblaciones tienen conexiones con bosques
de mayor extensión, como la RECC, la cual podría proveer de individuos a la zona por
inmigración e incrementar el tamaño poblacional de la especie en el área. Cabe mencionar
que en esta área la presión de cacería ha disminuido por lo que, al parecer, la población de
mono araña está recuperándose. Hace algunos años, se creía que la especie estaba extinta en
el área, pero actualmente se la ve de manera más frecuente (Olaf Jahn, com. pers.), lo cual
podría estar relacionado directamente con la disminución de cacería. Aunque la comunidad
Playa de Oro se interesa por la conservación de sus bosques a través del ecoturismo, la falta
de apoyo local y de los poblados circundantes podría determinar la explotación del hábitat,
perjudicando a la persistencia local de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]].
Según los análisis, la presencia de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] en un área determinada podría
estar relacionada con una buena superposición de dosel, lo cual se corrobora en otros
estudios del género (Van Roosmalen 1985; Wallace et al. 1998; Pozo 2001; GavilánezEndara 2006; Estévez-Noboa 2009). Es posible que se deba a la necesidad de [[i+]]A. f.
fusciceps[[i-]] de movilizarse por el bosque por braquiación, lo cual requeriría de un buen
acceso entre rama y rama. Además, su presencia también podría relacionarse con la
permanencia de árboles de gran diámetro y altura dentro de todas las localidades, ambos
relacionados con un estado de bosques maduro y sin intervención, los cuales son preferidos
por [[i+]]Ateles[[i-]] (van Roosmalen y Klein 1988; Kinzey 1997; Tirira 2004). Así,
bosques con buena cobertura de dosel, árboles altos y con gran diámetro, tendrán la
capacidad de sostener buenas poblaciones de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]]. Asimismo, la
relación inversa encontrada entre altitud y abundancia de la especie mostró que en sitios
más bajos la abundancia incrementó ligeramente y viceversa. Esto puede corroborarse con
el patrón encontrado por Durham (1971) en [[i+]]A. paniscus[[i-]], y por Madden y Albuja
(1989) en [[i+]]A. fusciceps[[i-]], los cuales encontraron que a menor altitud existe la
predisposición a incrementar la abundancia. Esto implicaría que a menor altitud
posiblemente habría mejores condiciones y recursos en el bosque, como la abundancia de
árboles y frutos, lo cual permitiría que la especie pueda sostener poblaciones más
numerosas. Este argumento también se ha discutido en distintos trabajos sobre la especie
(Gavilánez-Endara 2006; Baird 2007; Estévez-Noboa 2009). La diferenciación por
localidades en número de árboles y diámetro fue evidente en algunos sitios, como Tesoro
Esmeraldeño, lo que podría explicar la mayor densidad de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]]
encontrada. Lugares con buena abundancia de árboles pueden ser atractivos para los
primates, ya que, en el caso del mono araña, representarían una fuente diversa de alimentos.
Por otro lado, árboles con grandes diámetros son característicos de bosques noroccidentales
con poca intervención o no intervenidos, lo cual podría considerarse como un indicador de
preferencia de la especie por bosques en buen estado de conservación. De forma contraria,
las localidades con mayor representatividad negativa de estas dos variables fueron Mashpi
y Canandé. En el primer caso no hubo registros de la especie y en el segundo se encontró
una de las densidades más bajas. En Mashpi, la topografía accidentada del lugar y la
abundancia de zonas de laderas muy pendientes provoca derrumbes continuos, por lo que la
persistencia de árboles anchos y en numerosa cantidad se podría ver afectada. En Canandé,
factores externos como la deforestación selectiva podría haber afectado la persistencia de
bosques con estas características. En lugares donde sí hubo una buena representatividad de
las dos variables mencionadas, como Río Tigre, la elevada altitud podría ser una de las
causas que explican la ausencia de la especie.
La baja representatividad de la especie en localidades con buen bosque podría deberse a la
relación entre impacto antrópico y abundancia, que muestra que cualquier forma de
intervención humana (como cacería, tala de árboles, carreteras, entre otras) podría afectar
también directamente a la abundancia de la especie. Esta sensibilidad a la intervención
humana también se comenta en otros estudios de la especie (Madden y Albuja 1989; Tirira
2004; Baird 2007). Esto reduciría también sus probabilidades de persistencia en un área.
Esto también puede explicar la ausencia de la especie en Mashpi, con los valores más altos
de impacto antrópico (principalmente por cacería), así como también la baja densidad en
Canandé y Playa de Oro (principalmente por deforestación y cacería, respectivamente).
También hay que considerar que en algunos sitios de gran extensión de bosque, como Río
Tigre (REFA), donde los valores de impacto antrópico fueron más bajos en comparación
con otras localidades, la ausencia de la especie podría ser explicada como temporal. Es
decir, probablemente la especie estuvo ausente en el sitio durante el periodo de censo
porque se encontraba en otra área con mayor disponibilidad de recursos. Además, se
considera que a mayor altitud incrementa el rango diario de movimiento de [[i+]]Ateles[[i]] (Durham 1971), por lo que posiblemente dificultó el encuentro con la misma. También,
las entrevistas dentro de la comunidad permitieron indagar que la especie existe en el área y
que ésta es cazada, pero que estaba temporalmente ausente. De asegurar que la especie
estuvo presente en esta localidad y también tomando en cuenta factores externos como
cacería intensa y sus consecuencias, se considera que las densidades serían bajas. Además,
es posible también que ésta se haya alejado del sector de la comunidad para evitar la
presión de cacería, como se observó hace algunos años en Playa de Oro (Olaf Jahn, com.
pers.).
Por otro lado, la distribución potencial del nicho fundamental de la especie en el país es
bastante más amplia que la distribución actual de la misma. Esto se debe a que los bosques
de la Costa del Ecuador han sido extensamente deforestados desde la década de 1960, con
el inicio de la Reforma Agraria (McKenzie 1994), por lo que gran parte del área de
distribución original (60%) ha sido eliminada. Según el modelo, las variables de mayor
relevancia en la definición del nicho fundamental de la especie fueron las relacionadas con
precipitación, especialmente la temporalidad de la misma. Esto podría estar relacionado con
los cambios fenológicos del bosque que afectan a [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]]. Estévez-Noboa
(2009) reporta la ausencia temporal de la especie en el Bosque Protector Los Cedros en
periodos irregulares de mucha precipitación, como el Fenómeno del Niño, cuando la
disponibilidad de frutos fue menor a lo reportado en la época lluviosa en otros años.
El mapa de distribución actual de la especie incluye las siguientes áreas protegidas: RECC
y la REFA, Corredor Awacachi, B.P. Los Cedros y Reserva Canandé, así como áreas sin
protección que rodean a las reservas mencionadas, como las del presente estudio y otras
ubicadas también entre las provincias Imbabura y Carchi. Asimismo, incluye zonas
noroccidentales de Pichincha que todavía presentan áreas boscosas como los bosques
protectores Pachijal y Mindo-Nambillo, y los alrededores de Pedro Vicente Maldonado y
San Miguel de los Bancos, donde existen algunas reservas privadas. Al parecer, existe una
frágil conexión entre los bosques de Pichincha, Imbabura y Esmeraldas y entre los bosques
de Carchi con Imbabura y Esmeraldas. Estas áreas se deben considerar prioritarias para la
conservación de la especie. Otras áreas remanentes que se presentaron en el modelo, que
corresponden a la Reserva Ecológica Mache-Chindul y áreas boscosas entre el sureste de
Santo Domingo de los Tsáchilas, Cotopaxi y parte de la Reserva Ecológica Los Ilinizas, no
se deben considerar como áreas de distribución actual de la especie por los siguientes
motivos: 1) basándose en el modelo de nicho, estas áreas no mostraron gran probabilidad
de presencia de la especie ([[figure filename="sagePicture.jpg" caption="Figura 7:ver
Figura 7”]]); y 2) las áreas se encuentran aisladas del área de distribución actual de [[i+]]A.
f. fusciceps[[i-]] desde hace muchos años, por lo que es probable que, de haber existido
poblaciones en tales áreas, ya hayan desaparecido.
El análisis de estado de conservación según los criterios propuestos por UICN (2003)
sugiere una situación preocupante. El criterio A de UICNse basa en la reducción de la
población en tres generaciones (que para esta especie se ha estimado en 45 años por Cuarón
et al. 2008) para ubicar a una especie dentro de una categoría de amenaza. Entonces,
considerando que ha habido una reducción del 60% del área de distribución original de la
especie, principalmente desde los años 60 (hace 50 años), se esperaría que en 50 años haya
una reducción casi total del área de distribución (asumiendo que en las áreas protegidas
existentes no se dará tal reducción); por lo que se infiere también una reducción extensiva
del tamaño poblacional de la especie. Tomando en cuenta esto, se le asignaría a la especie
dentro de categoría En Peligro Crítico (CR) en el Ecuador (criterio A3b,c; pérdida ≥80%).
Adicionalmente, según el presente estudio y estudios previos (Gavilánez-Endara 2006;
Baird 2007; Cueva 2008; Estévez-Noboa 2009) ninguna subpoblación de [[i+]]A. f.
fusciceps[[i-]] contiene más de 50 individuos (rango de 1–47), por lo que se aplica el
criterio C2a, para la categoría CR.
Se considera que las poblaciones vecinas en Colombia no son fuente potencial de
inmigración hacia Ecuador ya que en Colombia su estado de conservación también es
preocupante (EN; Rodríguez et al. 2006). Además, no hay certeza de que las poblaciones
vecinas inmediatas en Colombia correspondan a la misma subespecie que las de Ecuador.
Por otro lado, gran parte de los remanentes de bosque del Chocó de Colombia carecen de
mamíferos grandes como primates (Defler 2004). Tomando estas consideraciones, el estado
de conservación de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] en el país correspondería a la categoría CR,
como también ha determinado Tirira (2001).
La preferencia de la especie por bosques que se caracterizan por tener buena cobertura
vegetal y árboles de gran tamaño y diámetro, así como también gran abundancia de los
mismos, implicaría que requiere bosques en buen estado de conservación. Lastimosamente,
existen pocas áreas que conservan estas características. Las actividades extractivas en el
occidente del Ecuador, como la tala maderera extensiva, la expansión de monocultivos de
exportación (principalmente palma africana, banano, palmito, cacao y pastizales para
ganado), junto con la minería y la expansión urbana, han ocasionado la pérdida del hábitat
de la especie.
Asimismo, áreas donde la presión de deforestación no es tan intensa están aisladas de
bosques donde sí existe presión, y la fragmentación es una amenaza prevalente. Es decir,
las poblaciones de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] se encontrarían aisladas de otros parches que
albergan otras poblaciones. El aislamiento de poblaciones acarrea muchos problemas que
pueden degenerar en la extinción local de las especies. Cuando una población es aislada de
otra, se detiene la emigración-inmigración de individuos, frenando el flujo génico entre
poblaciones y provocando endogamia, lo cual desencadena en problemas genéticos que
pueden ser perjudiciales para la persistencia de las poblaciones (Futuyma 2005). Además,
la fragmentación afecta de manera particular a primates frugívoros como [[i+]]A. f.
fusciceps[[i-]] que se moviliza grandes distancias diarias en búsqueda de alimento,
reduciendo de esta forma sus posibilidades de encontrar alimentos diversos y de calidad.
Por último, la fragmentación puede acarrear otros efectos, como el efecto de borde, y dar
paso a amenazas externas que también afectarían a la supervivencia de la especie (Suárez
1998).
Otra amenaza que se comprobó que tiene efecto en la abundancia y persistencia de la
especie localmente es la cacería, que se ha considerado desde hace años como gran
amenaza para [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]] (Madden y Albuja 1989; Tirira 2004). Esto se debe
a que la carne de este primate grande es muy apreciada por los cazadores (Madden y Albuja
1989; Mena-Valenzuela 2003; Tirira 2004). Aunque una parte de la cacería se destina para
consumo local, otra parte es comercializada en el tráfico ilegal, acarreando problemas
adicionales. La cacería de subsistencia también afecta en la abundancia y persistencia de
ciertas especies grandes, como sucede en la REFA, donde se ha comprobado que muchas
no existen más (Galo Zapata, com. pers.).
Existe una problemática con los mismos remanentes donde la especie habita. Las áreas
aparentemente protegidas por el Estado, como la RECC, están siendo poco efectivas para la
conservación de la especie. Un monitoreo realizado en el interior de la RECC por Madden
y Albuja (1989) y posteriormente por Mena (2003), registraron densidades muy bajas,
comparándolo a lo encontrado en otras especies dentro de áreas protegidas (Wallace et al.
1998). Las principales causas serían la tala maderera, la conversión de áreas en pastizales y
cultivos y la cacería (Mena 2003). Además, hay que considerar el gran aumento de
invasores de tierras, los cuales se alojan ilegalmente dentro de la reserva. Aunque no hay
reportes de la especie en la REFA, manejada por la Federación de Centros Awá del
Ecuador (FCAE), la presión de colonización y extracción maderera afecta a grandes
porciones de tierra (Dodson y Gentry 1991), por lo que las poblaciones de primates también
estarían afectadas. Un monitoreo de mamíferos realizado por Wildlife Conservation Society
(WCS) en distintas zonas de la REFA, entre los años 2002–2004, no registró a la especie
(Galo Zapata, com. pers.). Sin embargo, según Olindo Nastacuaz (com. pers.), presidente
de la FCAE, existen zonas donde la especie está presente, pero éstas se ubican en el interior
de la reserva (como en la zona de Gualpi, Mataje y Reserva del Oso). Posiblemente sean
áreas lejanas a las comunidades donde no existe presión de cacería. Por otro lado, ciertos
bosques protectores y reservas, como Los Cedros y Canandé, no forman parte del Sistema
Nacional de Áreas Protegidas (Ayala 2002) por lo que su prevalencia en el futuro podría ser
incierta. Aún más, muchos bosques protectores fueron declarados como tal con el fin de
evitar la expropiación de las tierras por parte del antiguo Instituto Ecuatoriano de Reforma
Agraria y Colonización, por lo que se desconoce su verdadero estado de conservación
(Freile y Santander 2005). De igual manera, las zonas de amortiguamiento no funcionan
como tal; así, si bien se ha encontrado buenas poblaciones en ciertas localidades, éstas se
ven afectadas por diversos tipos de intervención. Algunas áreas que albergan buenas
poblaciones de [[i+]]A. f. fusciceps[[i-]], donde hay interés local por la conservación, como
las cooperativas Tesoro Esmeraldeño y Tesoro Escondido, carecen de apoyo y protección,
por lo que podrían desaparecer en pocos años. Tomando en cuenta que la densidad
poblacional de mamíferos está fuertemente correlacionada con la extensión de áreas
protegidas (Kerr y Currie 1995), el área total de protección real del mono araña de cabeza
café en el occidente del Ecuador es pequeña, por lo que su persistencia estaría seriamente
afectada.
[[AGRADECIMIENTOS]]
Agradezco el apoyo económico de la Iniciativa de Especies Amenazadas “Fernando Ortiz
Crespo” del Programa de Becas de Investigación para la Conservación (PBIC), liderado
por la Fundación EcoCiencia y Conservación Internacional. A Mika Peck y Diego Tirira
por la dirección y ayuda económica brindada con el proyecto Primenet y la Fundación
Mamíferos y Conservación. También a Santiago Burneo, Fabián Rodas, Tjitte de Vries,
Omar Torres y Juan Freile por la revisión y sugerencias en el proyecto. Además agradezco
a la Fundación Jocotoco, Federación de Centros Awá del Ecuador, Comunidad Playa de
Oro, Cooperativa Tesoro Esmeraldeño y Metropolitan Touring por permitirme el ingreso en
sus propiedades y comunidades para llevar a cabo el estudio. A Martín Obando, quien
estuvo durante toda la fase de campo, y a José Luis Yantza, Segundo Pasuy, Olindo
Nastacuaz, Germán Pascal, Daniel Pai, Jacinto, Galo Vélez, José Napa, Néstor Paredes,
Pastor Ayoví, Julio y Gritson Arroyo por su guianza. Quiero nombrar a la familia Macas de
Ashiringa, la familia Napa de Mashpi, la familia Paredes de Tesoro Esmeraldeño y a la
familia Saavedra de Canandé por todo el apoyo brindado.
[[REFERENCIAS]]
Albuja, L. y P. Mena- Valenzuela, P. 1990. Mamíferos del noroccidente de Ecuador.
Informe no publicado. Departamento de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica
Nacional, Quito, Ecuador.
Albuja, L. 1991. Lista de vertebrados del Ecuador. Revista Politécnica 16 (3):163–203.
Arcos, R. y A. Ruiz. 2004. Estudio poblacional de cuatro especies de primates en los
remanentes boscosos del noroccidente ecuatoriano. Pp. 81 en: Memorias XXVIII
Jornadas Ecuatorianas de Biología. Publicación de la Sociedad Ecuatoriana de
Biología Núcleo Guayas, Guayaquil, Ecuador.
Ayala, M. 2002. Conservación en manos privadas. Ecuador Terra Incógnita 16: 20–23.
Ayres, M. 2007. BioEstat 5.0. Aplicaciones estadísticas en las áreas de ciencias
biomédicas. Universidade Federal do Para, Belém, Brasil.
Baker, R. 1974. Records of mammals from Ecuador. Michigan State University Museum
Publications, Biology Series 5 (2): 131–146.
Baird, A. 2007. RAPID - Development of playback for rapid population assessment of the
critically endangered brown-headed spider monkey (Ateles fusciceps) in Ecuador.
Tesis de Maestría, Oxford Brookes University, Oxford, Inglaterra.
Briones, E.; A. Flachier; J. Gómez; D. Tirira; H. Medina; I. Jaramillo; C. Chiriboga. 1997.
Inventario de humedales del Ecuador. Primera parte: humedales lénticos de las
provincias de Esmeraldas y Manabí. EcoCiencia, INEFAN y Convención Ramsar,
Quito, Ecuador.
Brockleman, W. y R. Ali. 1987. Methods of surveying and sampling forest primate
populations. Pp. 23–62 en: Primate conservation in the tropical rain forest (C. Marsh y R.
Mittermeier, eds.) Alan R. Liss Inc., New York, U.S.A.
Chance, M.R.A. 1955. The sociability of monkeys. Man 55: 162–165.
Cracraft, J. 1985. Historical biogeography and patterns of differentiation within the South
American avifauna: areas of endemism. Ornithological Monographs 36: 49–84.
Cuarón, A.; A. Shedden; E. Rodríguez-Luna; P. de Grammont; A. Link. 2008. Ateles
fusciceps en: IUCN 2008 Red list of threatened species (en línea). [consulta: 10
Noviembre 2008] <http://www.iucnredlist.org/>.
Cueva, X. 2008. Parámetros demográficos de Ateles fusciceps fusciceps y Alouatta palliata
aequatorialis en el noroccidente ecuatoriano. Tesis de Licenciatura, Universidad
Central del Ecuador, Quito, Ecuador.
Defler, T. 2004. Primates of Colombia. Tropical Field Guide Series, Conservation
International, Bogotá, Colombia.
Dodson, C. H. y A. H. Gentry. 1991. Biological extinctions in western Ecuador. Annals of
the Missouri Botanical Garden 78: 273–295.
Durham N. 1971. Effects of altitude differences on group organization of wild black spider
monkeys (Ateles paniscus). Proceedings of the 3rd international Congress of
Primates 3: 32–40.
Estévez-Noboa, M. 2009. Estudio poblacional y uso de hábitat de Alouatta palliata, Ateles
fusciceps y Cebus capucinus en el Bosque Protector Los Cedros, provincia de
Imbabura. Tesis de Licenciatura, Universidad Central del Ecuador, Quito, Ecuador.
Fleagle, J. 1999. New World anthropids. En: Primate Adaptation and Evolution (J. Fleagle,
ed) pp. 133–174. Academic Press, New York, U.S.A.
Freile, J. F. y T. Santander. 2005. Áreas importantes para la conservación de las aves en
Ecuador. Pp. 283–469 en Áreas Importantes para la Conservación de las Aves en
los Andes Tropicales: Sitios Prioritarios para la Conservación de la Biodiversidad
(K. Boyla y A. Estrada, eds) BirdLife International Conservation Series No. 14,
Quito, Ecuador.
Futuyma, D. J. 2005. Evolution. Sinauer Associates Inc., Sunderland, U.S.A.
Gavilánez-Endara, M. 2006. Demografía, actividad y preferencia de hábitat de tres
especies de primates (Alouatta palliata, Ateles fusciceps y Cebus capucinus) en un
bosque nublado del noroccidente ecuatoriano. Tesis de Licenciatura, Pontificia
Universidad Católica del Ecuador, Quito, Ecuador.
Hijmans, R.J.; S.E. Cameron; J.L. Parra; P.G. Jones; A. Jarvis. 2005. Very high resolution
interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of
Climatology 25: 1965–1978.
Jones, C.B. 2001. Conclusion: where to sample Neotropical primates and which ones to
sample. Primate Report 61: 68–70.
Kellog, R. y E.A. Goldman. 1944. Review of Spider Monkeys. Processes of U.S. National
Museum 96: 1–45.
Kerr, J. T. y D.J. Currie. 1995. Effects of human activity on global extinction risk.
Conservation Biology 8 (5): 1528–1538.
Kinzey, W. 1997. New World Primates: Ecology, Evolution, and Behavior. Aldine de
Gruyter, New York, U.S.A.
Liu, C.; P.M. Berry; T.P. Dawson; R.G. Pearson. 2005. Selecting thresholds of occurrence
in the prediction of species distributions. Ecography, 28(3):385–393.
Long, A. J.; M.J. Crosby; A.J. Stattersfield; D.C. Wege. 1996. Towards a global map of
biodiversity: patterns in the distribution of restricted-range birds. Global Ecology
and Biogeography 5: 281–304.
Madden, R. y L. Albuja. 1989. Estado actual de Ateles fusciceps fusciceps en el
noroccidente ecuatoriano. Revista Politécnica 14 (3): 113–157.
McKenzie, M. 1994. La política y la gestión de la energía rural: la experiencia del
Ecuador. FLACSO, Quito, Ecuador.
Mena-Valenzuela, P. 2003. Estado de las poblaciones del mono araña (Ateles fusciceps) en
la zona baja y de amortiguamiento de la reserva Cotacachi-Cayapas. Pp.144–145 en:
Memorias de las XXVII Jornadas Ecuatorianas de Biología Pedro Núñez Lucio
Publicación de la Sociedad Ecuatoriana de Biología Núcleo de Pichincha, Quito,
Ecuador.
Mena- Valenzuela, P. y A., Ruiz. 1997. Diversidad y abundancia de los mamíferos del Río
Negro, zona de amortiguamento de la Reserva Ecólogica Cotacachi Cayapas,
Esmeraldas, Ecuador. Pp. 181–194 en: Estudios Biológicos para la Conservación
(P. Mena, A. Soldi, A. Alarcón y L. Suárez, eds) EcoCiencia, Quito, Ecuador.
Nunes, A. y C. Chapman. 1997. A re-evaluation of factors influencing sex ratio of spider
monkeys populations with new data from Maraca Island. Folia Primatologica 68
(1): 31-33.
Mittermeier, R. A.; P. Robles-Gil; M. Hoffman; J. Pilgrim; T. Brooks; C. Goettsch; J.
Lamoreux; G. Da Fonseca. 2004. Hotspots, Biodiversidad Amenazada. CEMEX,
México D. F., México.
Mittermeier, R. A.; J. Wallis; A.B. Rylands; J.U. Ganzhorn; J. F. Oates; E.A. Williamson;
E. Palacios; E.W. Heymann; M.C.M. Kierulff; Y. Long; J. Supriatna; C. Roos;
S.Walker; L. Cortés-Ortiz; C. Schwitzer (eds). 2009. Primates in Peril: The World’s
25 Most Endangered Primates 2008–2010. IUCN/SSC Primate Specialist Group
(PSG), International Primatological Society (IPS) y Conservation International (CI),
Arlington, U.S.A.
Phillips, S.; M. Dud´ik; R. Schapire. 2004. A maximum entropy approach to species
distribution modeling. Proceedings of the 21st International Conference on Machine
Learning, Banff, Canada.
Phillips, S.; R. Anderson; R. Schapire. 2006. Maximum entropy modeling of species of
species geographic distributions. Ecological Modelling 190 (3/4): 231–259.
Pozo, W. 2001. Composición social y costumbres alimenticias del mono araña oriental
(Ateles belzebuth belzebuth) en el Parque Nacional Yasuní, Ecuador. Tesis
Doctoral, Escuela de Biología, Universidad Central del Ecuador, Quito, Ecuador.
Rodas, F.; F. Sánchez; L. Cuenca; J. Manzanilla. 2007. Manual de Procedimientos Contra
el Tráfico Ilegal de Fauna en el Ecuador. Universidad Técnica Particular de Loja,
Loja, Ecuador.
Rodríguez, J. V.; M. Alberico; F. Trujillo; J. Jorgenson. 2006. Libro rojo de los mamíferos
de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von
Humboldt, INVEMAR, SINCHI, Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad
Nacional de Colombia, Conservación Internacional Colombia, Fundación Inguedé y
Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial, Bogotá, Colombia.
Ross, C.y N. Reeve. 2003. Survey and census methods: population distribution and density.
Pp. 90–110 en: Field and Laboratory Methods in Primatology. A Practical Guide
(Setchell, J. y D. Curtis, eds.) Cambridge University Press, Cambridge, Inglaterra.
São Bernardo, C. y M. Galetti, M. 2004. Densidade e tamanho populacional de primatas
em un fragmento florestal no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Zoología 21
(4): 827–832.
Stattersfield, A.J.; M.J. Crosby; A.J. Long; D.C. Wege. 1998. Endemic Bird Areas of the
World. Priorities for Biodiversity Conservation. BirdLife International, Cambridge,
Inglaterra. Journal of Primatology 18: 61–72.
Suárez, L. 1998. La fragmentación de los bosques y la conservación de los mamíferos. Pp.
83–92 en: Biología, Sistemática y Conservación de los Mamíferos del Ecuador (D.
Tirira, ed) Museo de Zoología, Centro de Biodiversidad y Ambiente, Pontificia
Universidad Católica del Ecuador, Quito, Ecuador.
Suárez, S. 2006. Diet and travel costs for spider monkeys in a non seasonal, hyperdiverse
environment. International Journal of Primatology 27(2):411–436.
Tirira, D. 2001. Libro Rojo de los Mamíferos del Ecuador. SIMBIOE, EcoCiencia,
Ministerio del Ambiente y UICN. Serie Libros Rojos del Ecuador 1. Publicación
Especial 4, Quito, Ecuador.
Tirira, D. 2004. Present status of the brown-headed spider monkey (Ateles fusciceps Gray,
1866) (Primates: Atelidae) in Ecuador. Lyonia 6 (2): 17–24.
Tirira, D. 2007. Guía de Campo de los Mamíferos del Ecuador. Ediciones Murciélago
Blanco, Publicación Especial sobre los Mamíferos del Ecuador 6, Quito, Ecuador.
Tirira, D. 2008. Mamíferos de los Bosques Húmedos del Noroccidente del Ecuador.
Ediciones Murciélago Blanco y Proyecto PRIMENET. Publicación Especial sobre
los Mamíferos del Ecuador 7, Quito, Ecuador.
UICN. 2003. Guidelines for application of IUCN Red List Criteria at regional levels:
version 3.0. IUCN Species Survival Commission, IUCN, Gland, Suiza y
Cambridge, Reino Unido.
Van Roosmalen, M. 1985. Habitat preferences, diet, feeding strategy, and social
organization of the black spider monkey (Ateles paniscus paniscus Linnaeus 1758)
in Surinam. Acta Amazonica 15: 1–238.
Van Roosmalen, M. y L. Klein. 1988. The spider monkeys, genus Ateles. Pp. 455–537 en:
Ecology and Behavior of Neotropical Primates, Vol 2. (R. Van Roosmalen, A.
Rylands, A. Coimbra-Filho y G. da Fonseca, eds.) World Wildlife Fund.
Washington, D. C., U.S.A.
Wallace, R. y R. Painter; A. Taber. 1998. Primate diversity, habitat preferences, and
population density estimates in Noel Kempff Mercado National Park Santa Cruz
Department, Bolivia. American Journal of Primatology 46 (3): 197–211.
[[ANEXOS]]
[[b+]]Tabla 1. [[b-]] Resultado del análisis de componentes principales (PCA) en el que se
presenta la correlación de las variables ambientales con los componentes principales (CP1 y
CP2, respectivamente) registradas en seis localidades del noroccidente del Ecuador,
Altura
diámetro promedio
% cobertura madera
muerta
No. árboles
Estado del bosque
Pendiente
Conexiones
Altitud
Fisonomía del
paisaje
Cobertura vegetal
% superposición
dosel
Componente*
1
2
0,724
-0,289
0,724
-0,257
-0,584
-0,036
0,448
-0,349
0,248
-0,651
-0,33
0,245
0,279
0,052
-0,224
0,09
0,357
-0,363
-0,077
0,021
0,568
0,568
*Método de rotación: Normalización Varimax con Kaiser.
[[b+]]Tabla 2. [[b-]] Aporte de las variables climáticas usadas en el modelo de distribución
de A. fusciceps en el Ecuador por medio de Maxent,
Variable
Valor
Temporalidad de la precipitación
38,7%
Precipitación del trimestre más cálido
34,1%
Precipitación del trimestre más frío
11,2%
Precipitación del mes más seco
4,0%
Temperatura promedio del trimestre más
húmedo
Temperatura promedio del trimestre más seco
2,5%
Precipitación del mes más húmedo
2,1%
Rango anual de temperatura
2,1%
Temporalidad de temperatura
1,7%
2,2%
[[subheading text=Lista de Figuras]]
1.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
Registro de localidades de estudio de Ateles fusciceps en el noroccidente del
Ecuador .
Rotación Varimax del PCA en el que las variables ambientales están
representadas en el espacio entre los principales componentes
Representación de presencia de A. fusciceps en seis localidades del
noroccidente del Ecuador, dentro del espacio ambiental entre los principales
componentes del análisis
Representación en el espacio de las primeras funciones discriminantes del
análisis factorial discriminante (DFA) en seis localidades del noroccidente
ecuatoriano representadas.
Prueba de regresión lineal entre abundancia de A. fusciceps a lo largo de
distintas localidades censadas del noroccidente del Ecuador y el factor
discriminante 1.
Prueba de regresión lineal entre abundancia de A. fusciceps a lo largo de seis
localidades censadas en el noroccidente del Ecuador e impacto antrópico.
Modelo de distribución potencial de Ateles fusciceps en el Ecuador como
resultado del sistema de modelamiento de máxima entropía (Maxent).
Mapa de distribución de Ateles fusciceps en el Ecuador considerando áreas de
intervención.