Macroinvertebrados bentónicos como indicadores biológicos de la

Macroinvertebrados bentónicos como bioindicadores de la calidad de
agua en el río Rímac, Lima, Perú.
Christian Paredes 1,2
RESUMEN
PAREDES C. 2005. Macroinvertebrados bentónicos como indicadores biológicos de la calidad de agua
en el río Rímac, Lima, Perú..- Las comunidades de macroinvertebrados bentónicos (MIB) pueden emplearse
como eficientes indicadores biológicos de la calidad de agua en los ecosistemas dulceacuícolas. Durante el
período Octubre del 2002 a Setiembre del 2003, se desarrollaron evaluaciones de MIB en el río Rímac, aguas
abajo de la Atarjea. El objetivo fue analizar su composición faunística, riqueza de familias y calidad del agua en
base al índice Biological Monitoring Working Party modificado por ZÚÑIGA DE CARDOZO (1997) (BMWP´
modif.). La evaluación comprendió seis estaciones de muestreo ubicadas a lo largo del curso del río Rímac, que
cruza la ciudad de Lima. Se registraron 35 taxones: Insecta (27), Annelidae (2), Mollusca (2), Arachnidae (2),
Plathyhelmintes (1) y Chilopoda (1). De los 2 166 especímenes colectados, Oligochaeta (N = 597) obtuvo la
mayor abundancia absoluta; seguido por Psychodidae (N = 521), Physidae (N = 442) y Chironomidae (N = 300)
y Dixidae (N = 168). El índice BMWP´ modif. (29 puntos) valoró la calidad del agua del Río Rímac aguas
abajo de la Atarjea como de calidad crítica o de aguas muy contaminadas. De los análisis fisicoquímicos
evaluados la DBO 5,20, indicó efectos de perturbación en el ecosistema acuático. Finalmente se analiza la
potencialidad del empleo de los MIB para evaluar la calidad de agua de los ríos en el Perú.
Palabras Claves: BMWP’ modif., Calidad de agua, Chironomidae, Dixidae, Indicadores biológicos,
Insecta, MIB, Oligochaeta, Physidae, Psychodidae.
SUMMARY
PAREDES C. 2005. Benthic macroinvertebrates as biological indicators of water quality of Rímac
river, Lima, Peru..- The communities of benthic macroinvertebrates (MIB) can be used as efficient
biological indicators of the water quality in fresh aquatic ecosystems. During the period October 2002 to
September 2003, evaluations of MIB were developed in the Rímac River down streams Atarjea. The
objective was analyze their faunistic composition, variety of families and water quality, based on Biological
Monitoring Working Party index modified by ZÚÑIGA DE CARDOZO (1997) (BMWP´ modified). The
evaluation was composed by six sampling stations, located along the course of the river that crosses Lima
City (Rímac River). It was registered 35 taxons: Insecta (27), Annelidae (2), Mollusca (2), Arachnidae (2),
Plathyhelmintes (1) and Chilopoda (1). From 2 166 specimens colected, Oligochaeta (N = 597) obtained the
bigger absolute abundance; followed by Psychodidae (N = 521), Physidae (N = 442), Chironomidae (N =
300), and Dixidae (N = 168). BMWP´ modif. (29 points) scored the water quality of Rímac River as critical
water quality or very polluted waters. From the physicochemical analyses, only D.B.O. 5,20, indicated
perturbance in this fresh aquatic ecosystem. Finally the potentiality of the employment of the MIB is
analyzed to evaluate the water quality of the rivers in Peru.
Key words: BMWP' modified, Water quality, Chironomidae, Dixidae, Biological indicators, Insecta,
MIB, Oligochaeta, Physidae, Psychodidae.
1
2
Laboratorio de Ecofisiología, Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas,
Universidad Nacional Federico Villarreal, Calle San Marcos 383, Lima-21, Perú.
E-mail: [email protected]
Introducción
Las comunidades de macroinvertebrados bentónicos empleados como indicadores de calidad de agua
de cursos lóticos vienen incrementándose en estos últimos años en lo que respecta a la protección de los
ambientes acuáticos (BAY 1974, BROWN et al. 1997, COLE 1998, WETZEL & LIKENS 2000, ACOSTA
2001, MARQUES et al. 2001). A diferencia de los rutinarios y costosos análisis fisicoquímicos y
microbiológicos, que tan sólo proporcionan información puntual e indirecta, la evaluación de las
comunidades de macroinvertebrados en los ecosistemas acuáticos, con énfasis en insectos, proporcionan una
excelente alternativa en el diagnóstico de la calidad del agua (HURYN & WALLACE 2000, BAPTISTA et
al. 2001, GALDEAN et al. 2001, ROGERS et al. 2002).
Muchos representantes de estos grupos de invertebrados pueden distribuirse en distintos niveles de
condiciones ambientales, así como ser muy susceptibles a la contaminación, motivo por el cuál, son
recomendados en el establecimiento de sistemas de vigilancia y control de los ecosistemas hídricos (LESLIE
et al. 1999, ROYER et al. 2001, OGBEIBU & ORIBHABOR 2002). El Perú es uno de los países
Neotropicales que enfrenta serios problemas de contaminación de sus ríos (CARRASCO et al. 2001,
CHAVES et al. 2002).
Numerosos autores han propuesto el empleo de índices de diversidad y bióticos empleando a los
insectos acuáticos para la caracterización biológica de los cuerpos de agua dulce (WASHINGTON 1984,
GUERRERO & LLOYD 1992, BULLA & CANDIA 2000, MORENO 2001, OLIVEIRA et al. 2002).
El objetivo del presente trabajo fue analizar la composición faunística, riqueza de familias y calidad del agua
empleando el Índice biótico BMWP´ modif. en el río Rímac aguas abajo de la Atarjea (Lima, Perú); durante
el período Octubre 2002 a Setiembre del 2003.
Material y Métodos
Zona de estudio
Incluye seis estaciones de muestreo establecidas en la trayectoria del río Rímac desde las
inmediaciones del puente Graña (Estación 6), cercana a la sede de captación o bocatoma de la Atarjea de
SEDAPAL en el distrito de El Agustino, hasta las cercanías del puente Gambeta (Estación 1), en el Callao,
próxima a la desembocadura al mar. (Fig.3) Este recorrido tiene aproximadamente 17,5 Km de longitud, con
una pendiente aproximada de 1,1 % y baja desde los 195 a los 0 msnm (Fig. 1). Se ha determinado la
ubicación geográfica de las estaciones haciendo uso de un GPS 12 Garmin (Tabla 1). El orden del río Rímac
siguiendo la clasificación de STRAHLER (1957), es considerado como de cuarto orden.
Muestreos
En el río Rímac se realizaron muestreos mensuales durante el período Octubre 2002 - Setiembre
2003. Los análisis fisicoquímicos incluyeron mediciones de: pH y conductividad eléctrica (CE: ohm.cm-2)
mediante el empleo de instrumentales portátiles marca Hanna®, temperatura en °C mediante un termómetro
de mercurio. Los datos de caudal (m3.s-1) y de velocidad superficial promedio (m.s-1) del río se obtuvieron
siguiendo el método propuesto por LIND (1979). El Oxígeno Disuelto (OD) y la Demanda Bioquímica de
Oxígeno (DBO5, 20) en mg.L-1 siguieron el protocolo propuesto por Winkler. (APHA 1995)
El procesamiento de muestras se realizó en el laboratorio de Ecofisiología Animal, Facultad de
Ciencias Naturales y Matemáticas, Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo
Libre, Lima 21, Perú.
Para tomar las muestras biológicas en las estaciones de estudio se emplearon: el método manual
(GIDSICKI et al. 2002) y la técnica rápida de HYNES (1970) modificada, con el empleo de un muestreador
Surber modificado por PAREDES (2002), una red estándar de 30 x 30 cm2 con abertura de 1 mm. (GAVIÑO
et al. 1995, MERRITT & CUMMINS 1996)
Cada muestra biológica fue separada a nivel de familia y se fijaron en viales de vidrio de 5 mL, con
EtOH 70 %, debidamente rotulados. Para los moluscos se siguió el procedimiento descrito por THIENGO et
al. (2001) y para la identificación de los insectos se usó claves taxonómicas especializadas (BENEDETO et
al. 1974, STEHR 1987, BORROR et al. 1995, MERRITT & CUMMINS 1996, MAZZUCCONI 2000). Para
la determinación de la composición faunística y la riqueza de familias de los macroinvertebrados bentónicos,
fue empleado el nivel taxonómico de familia por su relativa facilidad y rapidez, y por su capacidad de aportar
información ecológica. (HILSENHOFF 1988, LENAT & BARBOUR 1994) Material representativo fue
depositado en el Museo de Entomología del Programa Nacional de Control Biológico (PNCB), Lima.
Análisis de datos
Para los datos obtenidos del río Rímac, se empleó el coeficiente de correlación de Spearmann (r s)
entre los siete parámetros fisicoquímicos obtenidos en cada una de las seis estaciones de muestreo para cada
mes (ZAR 1996).
Se aplicó el índice biótico BMWP´ modificado por ZÚÑIGA DE CARDOZO et al. (1997) propuesto
para este estudio, que al igual que el BMWP (Hellawell 1978), identifica un nivel de calidad de agua de
acuerdo a un puntaje otorgado a ciertas familias de MIB que se encuentren en el cuerpo de agua, con la
diferencia que esta modificación fue adaptada para la fauna local de la región neotropical. (Tabla 2).
Similarmente el puntaje total o por estación corresponde a un valor de calidad establecido (Tabla 3).
También se emplearon los índices de MARQUES et al. (2001) que propone los siguientes tres:
(Ephemeroptera + Plecoptera + Trichoptera = EPT) / Chironomidae (= Q); EPT / (EPT + Q) y porcentaje de
Chironomidae en Diptera. Así como el índice de Goodnight & Whittley que se basa en la relación: (Número
de oligoquetos (Annelida) / Total de organismos bénticos) x 100, siendo > 80 % como altamente
contaminado; 60 – 80 %, dudoso y < 60 % de buena condición (WASHINGTON 1984).
Con la finalidad de evaluar la diversidad alfa en las comunidades macrozoobentónicas de la zona
estudiada, fueron utilizados los siguientes índices: Shannon-Wiener, que varía de 0 a ln del número de
familias censadas, determinadas por el número de familias presentes en la comunidad y basándose en la
escala logarítmica escogida H’ = -pi.lnpi, donde, H’: índice de diversidad de Shannon-Wiener, ln:
logaritmo neperiano; pi = ni / N; donde ni: número de individuos de cada familia, N: número total de
individuos (WASHINGTON 1984). El índice de diversidad de Margalef (Dmg), cuya fórmula es Dmg = (S-1) /
lnN; donde S: número de familias y N: número total de individuos. El índice de Simpson (C´) que varía entre
0 y 1, cuya fórmula es C´ = 1 -  (ni / N)2, donde ni: número de individuos en la zona evaluada, siendo el
valor equivalente a 1 como el de máxima diversidad. Se calculó el índice de equidad de Pielou, empleando J´
= H’ / lnS, donde S = es el número máximo de familias en la muestra. Los números de la serie de Hill,
permitió calcular: el número total de familias en una muestra (N0 = número total de familias = S), el número
de familias abundantes (N1 = eH´) y el número familias muy abundantes (N2 = 1(1 - C)-1). Se determinó, el
índice de dominancia de Mcintosh (D), D = (N – U) / N – √ N, donde N: número de especimenes colectados
y U =√ (Σni2) y finalmente el índice de Berger-Parker (d), d = Nmáx / N, donde Nmáx es el número de
individuos de la familia más abundante (MORENO 2001).
Para la diversidad beta de similaridad entre las seis estaciones de la zona de estudio, se usó el índice
cualitativo de similitud de Jaccard (Ij), Ij = c / (a + b - c) 100 y el índice de Sörensen (Is), Is = 2c / (a + b) 100,
donde a: número de familias presentes en el sitio A; b: número de familias presentes en el sitio B y c: número
de familias presentes en ambos sitios A y B. Se determinó el índice de Sörensen cuantitativo (IScuant) = 2pN
/ aN + bN, donde, aN: número total de individuos en el sitio a, bN: número total de individuos en el sitio b,
pN: sumatoria de la abundancia más baja de cada una de las familias compartidas entre ambos sitios; y el
índice de Morisita–Horn, que varía de 0 a un valor máximo próximo a uno. IM-H = 2(ani x bnj) / (da + db)aN
x bN, donde ani: número de individuos de la i-ésima familia en el sitio A, bnj : número de individuos de la jésima familia en el sitio B, da = (ani)2 / (aN)2 y db = (bnj)2 / (bN)2 (MORENO 2001). La Complementaridad
(CAB) entre ambas zonas fue calculada para determinar el grado de disimilitud en la composición de familias,
CAB = (UAB / SAB)100, donde SAB = riqueza total para ambos sitios = a + b – c; y UAB = a + b + 2c; a:
número de familias del sitio A, b: número de familias del sitio B y c: número de familias comunes entre los
sitios A y B (MORENO 2001).
Así mismo, para las familias más abundantes se determinó la distribución espacial (al azar,
amontonada o uniforme), utilizando el criterio de S2 / X (Varianza / Promedio de individuos por estación).
Para todos los casos se empleó un nivel de significancia de alfa = 0,05 (ZAR 1996).
Resultados y discusión
En la Tabla 7 se muestran los valores obtenidos de los siete parámetros fisico-químicos evaluados.
La DBO5,20 mostró perturbación en el ecosistema acuático. El valor promedio anual obtenido en este estudio
duplica al valor permisible por la Ley General de Aguas (LGA) vigente. El CV % se vio incrementado
expresamente para este parámetro en un 112 %. La estación 2 presento niveles de degradación ambiental,
como consecuencia de los efluentes vertidos por las inmediaciones del fundo San Agustín (Callao). Se
observaron correlaciones positivas entre la velocidad y la DBO5,20 y el pH y el OD. Mientras que, el pH y la
DBO5,20; y la velocidad y el OD, presentaron correlación negativa (Tabla 8).
Tanto el OD como el pH se encontraron dentro del límite permisible por la LGA vigente. Hay que
resaltar que a pesar de la apreciable pendiente que presenta el río Rímac en la zona de estudio (1,1 %) y
además de la presencia de pantallas, quienes logran incrementar la velocidad superficial del agua y los
niveles de oxígeno, estos no son suficientes para oxidar la tremenda carga orgánica disuelta en sus aguas
como lo demuestran los niveles de DBO5,20 (Tabla 7).
Se registraron un total de 35 taxones con predominancia de Oligochaeta (28 %), Psychodidae (24 %),
Physidae (20 %), Chironomidae (14 %) y Dixidae (8 %) (Tabla 4). Se obtuvo un puntaje biótico de 29
(Tabla 6), que según el BMWP’ modif. caracteriza al río Rímac como de calidad crítica o de aguas muy
contaminadas (Tabla 3). Según el puntaje obtenida para cada estación, se puede observar que las estaciones 1
y 2 presentan aguas fuertemente contaminadas o de calidad muy crítica, las estaciones 3 y 4 presentan aguas
muy contaminadas o de calidad crítica, y las estaciones 5 y 6 presentan aguas contaminadas o de calidad
dudosa (Tabla 3). Es importante mencionar que sólo las estaciones 5 y 6 cuentan con cercos perimétricos que
de alguna manera impiden una mayor influencia antrópica. La Tabla 6 muestra algunos de los índices
bióticos más empleados en estudios de ecosistemas acuáticos aplicados a nuestro estudio. Podemos notar,
comparando los índices de dominancia evaluados que existe una notable variación. Según la EPA (1996),
tanto el índice de Simpson (0,20) como el de Berger-Parker (0,28) podrían estar diagnosticando de buena
calidad a las aguas evaluadas, mientras que para el índice de McIntosh (0,52), estas son de pobre calidad. Tal
incongruencia de resultados se observan también para el índice de Goodnight & Whittley (0,28), el cual
valora a las aguas del río Rímac de buena condición. Finalmente, evaluando el índice de Shannon-Weaner
(1,85), el río Rímac presentaría aguas moderadamente contaminadas, como lo afirmaría la valoración
estimada por Wilhm (1967). Según OLIVEIRA & BISPO (2001) las variaciones en la abundancia de los
insectos acuáticos pueden ser atribuidas a la disponibilidad de recursos, competencia, depredación y el ciclo
de vida. Sin embargo, en ambientes donde impera la degradación ambiental, es inminente considerar el
efecto antrópico del mismo en la comunidad biótica, la cual evidentemente determina su distribución y
estructura.
Los dendogramas cualitativos y cuantitativos graficados en base a los índices bióticos evaluados para
comparar las estaciones de muestreo, en base a los MIB colectados, en el río Rímac, se aprecian de manera
peculiar. Para el caso del análisis cualitativo, estos agruparon dos sectores, el primero conformado por las
estaciones 4, 5 y 6, y el segundo conformado por las estaciones 1, 2 y 3; distinguiéndose a sí un sector alto y
uno bajo, éste último más comprometido con la actividad antrópica. El otro caso (análisis cuantitativo)
agrupó tres sectores distinguibles; el primer sector conformado por las estaciones 3 y 4, de bastante
similaridad; el segundo sector conformado por las estaciones 1 y 5, de regular similaridad; y finalmente el
sector conformado por las estaciones 2 y 6, los de poca similaridad. Justamente, la estación 2 presenta el
mayor grado de degradación ambiental, en contraparte con la estación 6 de menor influencia antrópica (Fig.
2-3).
De los cinco taxones más abundantes como lo valora el N2 de la serie de Hill, fue la familia
Chironomidae quien obtuvo correlación negativa significativa al ser enfrentada a la DBO5,20; así notamos que
el aumento de la abundancia de Chironomidae resultaba en una disminución en la DBO 5,20. Hecho que no
coincide con lo referido por muchos autores (MARQUEZ et al. 2001, ROLDÁN 1992), y la afirmación de
que el aumento del grado de contaminación orgánica produciría un incremento de esta familia díptera. Este
resultado incorporaría nuevas variables para nuevos estudios en ecosistemas de calidad crítica a muy crítica,
donde parece que la familia Chironomidae no podría ser empleado como indicador adecuado. Asimismo,
apreciamos que las familias Psychodidae y Physidae, aparecen antagónicas pues cuando disminuye una la
otra desciende, correlacionando negativamente, para el zona de estudio. Finalmente, se nota la extraña
presencia de la familia Dixidae en un ecosistema netamente lótico, cuando esta familia se encuentra
relacionada con ambientes lénticos, como lo afirman MERRIT & CUMMINS (1996). Parece ser que estos
han sido traídos por arrastre al río Rímac o quizá estaríamos tratando con una excepción del género, lo cuál
también quedaría para ser dilucidado en nuevos estudios. Los cinco taxones más abundantes presentaron una
distribución espacial amontonada por presentar una relación S2 / X > 1, como Oligochaeta (49,9),
Psychodidae (194,8), Physidae (203,5), Chironomidae (56,2) y Dixidae (36,7).
Agradecimientos.- Blgo. Lorena Alvariño Flores, Dr. José Iannacone Oliver, Blgo. Alvaro Torres,
Mg. Maria Isabel La Torre, Blgo. Rafael La Rosa Loli, Blgo. Alfonso Lizarraga, Mg. Carlos Santa Cruz, Mg.
Ana Gutiérrez Román, Mg. Margarita Robles Román, Blgo. Augusto Mendoza Valdivia, Lic. Edith Aguilar,
Mg. Ana Carolina Paucar, Vicenta Morales Medrano, Jorge De la Cruz, Eric Carreño Briceño, Maria del
Carmen León Mogollón, Francisco Valdez Becerra, Denia Salinas Ricaza, Ing. Pedro José Paredes Carquín,
Fabiola Isabel Correa Vergara, Gloria Asunción Espinal Lau, Víctor Miguel Espinal Llerena, Ing. Adrián
Ernesto Paredes Espinal e Ing. Oscar Iván García Freitas; sin su ayuda y apoyo jamás hubiera podido
desarrollar esta investigación.
Literatura
1. Acosta CRR. 2001. Patrones de diversidad espacio-temporal de insectos acuáticos y caracterización
limnológica en la quebrada Cantón, Tributaria del Río Rímac (Huarochirí, Lima). Libro de
Resúmenes de la XLIII Convención Nacional de Entomología. Huancayo, Perú. pp 75.
2. Alba-Tercedor J. 1996. Macroinvertebrados acuáticos y calidad de las aguas de los ríos. IV Simposio
del Agua en Andalucía (SIAGA), Almeira. Vol. II: 203-213. ISBN.: 84 - 7840 – 262 - 4.
3. Allan JD. 1995. Stream Ecology-Structure and Function of running waters. 1sted. Chapman & Hall.
XII. 388 pp.
4. APHA. 1995. Standard Methods for the examination of water and wastewater. 19th Ed. Public Health
Assoc., Washington. 8:1-21, 10:106-127, 10:153-173.
5. Baptista DF, Buss DF, Dorville LF, Nessimian JL. 2001. Diversity and habitat preference of aquatic
insects along longitudinal gradient of the Macae River basin, Rio de Janeiro, Brazil. Braz. J. Biol.
61: 249-258.
6. Barbour MI, Gerritsen DB, Snyder, & Stribling JB. 1999. Rapid Bioassessment Protocols for use in
stream and rivers. EPA/84/-D-97-002.
7. Bay EC. 1974. Predator-prey relationships among aquatic insects. Annu. Rev. Entomol.: 441-453.
8. Benedetto L. 1974. Clave para la determinación de los plecópteros Sudamericanos. Stud. Neotrp.
Fauna Environ. 9: 141.170.
9. Borror D, De Long D, & Thriplehorn C. 1995. An introduction to the study of insects. Saunders
College Publishing. 6th Ed. USA. 827 pp.
10. Brower EJ, Zar JH, & von Ende CN. 1989. Field and laboratory methods for general ecology. 3 rd.
Ed. WCB Publishers. 237 pp.
11. Brown SC, Smith K, Batzer D. 1997. Macroinvertebrate response to wetland restoration in northern
New York. Environ. Entomol. 26:1016-1024.
12. Bulla L & Candia R. 2000. Which is an adequate diversity index for insect collections? Abstract
Book I- XXI International Congress of Entomology, Brazil, August 20-26, 2000. 120 pp.
13. Carrasco CB, Portal EQ, & Ayala YS. 2001. Entomofauna acuática del río Huatatas y su relación
con la calidad de sus aguas. Ayacucho 2001. Libro de Resúmenes de la XLIII Convención Nacional
de Entomología. Huancayo, Perú. pp. 44.
14. Chaves TJ, Oliveira E, & Maciel MCM. 2002. Estudo dos macroinvertebrados do Parque Regional
do Iguaçu Zoológico, Curitiba, Brasil. Livro do Resúmenes XXIV Congresso Brasileiro de Zoologia.
Itajaí, Santa Catarina. 597 pp.
15. Cole GA. 1998. Manual de Limnología. Ed. Hemisferio Sur S.A. Argentina. 405 pp.
16. Echegaray M et al. 1984. Contribución al estudio de la posible contaminación del Río Rímac. Doc.
CEPIS. Lima, Perú. pp. 1-9.
17. Galdean N, Callisto M, & Barbosa FA. 2001. Biodiversity assessment of benthic macroinvertebrates
in altitudinal ecosystems of Serra do Cipo (MG, Brazil). Braz. J. Biol. 61: 239-248.
18. Gaviño TG, Juárez LC, & Figueroa TH. 1995. Técnicas biológicas selectas de laboratorio y de
campo. Grupo Noriega. Ed. Limusa, S.A. México. pp. 203-222.
19. Gidsicki D, Oliveira E, & Araujo LMC. 2002. A guilda de macroinvertebrados como análise da
qualidade de agujas dos ruios da localidade de rio do Cacho, Contenida, Paraná, Brasil. Livro do
Resúmenes XXIV Congresso Brasileiro de Zoologia. Itajaí, Santa Catarina. 596 pp.
20. Guerrero M. & B. Lloyd. 1992. Using biotic indicators to asses water quality in Peru. Appropiate
Technologies for Water Supply and Sanitation. Waterlines 10: 5-8.
21. Hellawell JM. 1978. Biological surveillance of rivers-(A biological monitoring handbook). Natural
Environment Research Council. Water Research Center-Regional Water Authorities. England. pp.
135-262.
22. Hilsenhoff WL. 1988. Rapid field assessment of organic pollution with a family level biotic index. J.
North. Am. Benthol. Soc. 7: 65-68.
23. Huryn AD & Wallace JB. 2000. Life history and production of stream insects. Annu. Rev. Entomol.
45: 83-110.
24. Hynes HBN. 1960. The biology of polluted waters. Liverpool University Press, Liverpool. 2002 pp.
25. Hynes HBN. 1970. The Ecology of Running Waters. Univ. of Toronto Press. 555 pp.
26. Iannacone J, Alvariño L, Moreno R, Reyes M, Chauca J. 200b. Culicids (Dipstera) of the Chillón
River and adjacent areas from Constitutional Province of Callao, Peru, during “El Niño” event 19971998. Acta ent. Chil. 24: 51-60.
27. Lenat DR & Barbour MT. 1994. Using benthic macroinvertebrate community structure for rapid,
cost-effective, water quality monitoring: rapid bioassessment. In: S.L. Loeb & A. Spacie (Eds.).
Monitoring Aquatic Systems. Lewis, Boca Raton. pp. 187-215.
28. León G. 1993. Aguas residuales, aspectos sanitarios y técnicas de tratamiento. En: Salud Ambiental.
pp. 59-66.
29. Leslie HA, Pavluk T, De Vaate AB, & Kraak MH. 1999. Triad assessment of the impact of
chromium contamination on benthic macroinvertebrates in the Chusovaya river (Urals, Russia).
Arch. Environ. Contam.Toxicol. 37: 182-189.
30. Lind OT.1979. Handbook of common methods in Limnology. C.V. Mosby Company. 199 pp.
31. Marqués MJ, Martínez-Conde E, & Rovira JV. 2001. Los macroinvertebrados como índices de
evaluación rápida de ecosistemas acuáticos contaminados por metales pesados. Ecotoxicol.
Environm. Restoration 4: 25-31.
32. Mazzucconi SA. 2000. A review of the South American Notonecta (Paranecta) including N. inca
new species from Peru (Heteroptera: Notonectidae). First Abstract Book I. XXI International
Congress of Entomology, Brazil, August 20-26, 2000. 267 pp.
33. Merrit RW & Cummins KM. 1996. An introduction to the aquatic insects of North America. Kendall
Hunt Publishing Co. 3rd. Ed. Dubuque, IA. U.S.A. XIII + 862 pp.
34. Ministerio de Salud. 1990. Legislación sanitaria sobre aspectos de salud ambiental. 3era. Ed.
Dirección Técnica de Salud Ambiental. Tomo I y II. Lima, Perú.
35. Montejano ZG. 1999. Manual para el estudio de algas e invertebrados de ambientes lóticos. Consejo
de Estudios para la Restauración y Valoración Ambiental (CONSERVA 99). Gobierno del Distrito
Federal. Secretaria del medio Ambiente, México. 10 pp.
36. Moreno CE. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. Manuales y Tesis SEA. Sociedad
Entomológica Aragonesa Ed. Madrid, España. 80 pp.
37. Municipalidad de Lima Metropolitana/Empresa de Servicios Municipales de Limpieza de Lima.
1994. Informe: Contaminación del Río Rímac por la descarga de residuos sólidos y domésticos.
Lima, Perú. pp. 14–27.
38. Needham JG & Needham PR. 1941. A guide to the study of freshwater biology. Comstock
Publishing Co., Ithaca. New York. 131 pp.
39. Ogbeibu AE & Oribhabor BJ. 2002. Ecological impact of river impoundment using benthic macroinvertebrates as indicators. Water Res. 36: 2427-2436.
40. Oliveira LG, Bispo PC. 2001. Ecología de comunidadaes das larvas de Trichoptera Kirby (Insecta)
em dois córregos de primeira orden da Serra dos Pireneus, Pirenópolis; Goiás, Brasizl. Rev. Bras.
Zool. 18:1245-1252.
41. Oliveira E, Sass VM, & Bini IH. 2002. Macroinvertebrados do Parque Regional do Iguaçu
Zoologico, Curitiba, Brasil. Livro do Resúmenes XXIV Congresso Brasileiro de Zoologia. Itajaí,
Santa Catarina. pp. 596.
42. Paredes ECE. 2002. Informe de Prácticas pre–profesionales / Febrero–Marzo 2002. Jardín Botánico
de Missouri / Programa de Entrenamiento e Investigación en Botánica y Conservación. 140 pp.
43. Paredes ECE. 2004. Macroinvertebrados bentónicos comoindicadores biológicos de la calidad de
agua en dos ríos de Cajamarca y Amazonas, Perú.. Rev. Per. Ent. 44: 107-118. Noviembre 2004.
44. Rogers CE, Brabander DJ, Barbour MT, Hemond HF. 2002. Use of physical, chemical, and
biological indices to assess impacts of contaminants and physical habitat alteration in urban streams.
Environ. Toxicol. Chem. 21: 1156-1167.
45. Rosas I, Mazari M, Saavedra J & Báez P. 1984. Benthic Organisms as Indicators of Water Quality in
Lake Patzcuaro, Mexico. pp. 401 – 414.
46. Rosenberg DM & Resh VH. 1993. Introduction to freshwater biomonitoring and benthic
macroinvertebrates. In: Freshwater Biomonitoring and Benthic macroinvertebrates. David M.
Rosenberg. Chapman & Hall. New York & London. 488 pp.
47. Rueda–Delgado G. 2002. Distribución del bentos en ríos de piedemonte amazónico: metodologías
para su estudio. Reunión de Limnología Neotropical “Neolimnos 2002”. pp 15.
48. Stehr W. Frederick 1987. Immature Insects. Kendal/Hunt Publishing Company. Dubuque, Iowa. US.
754 pp.
49. Streble H & Krauter D. 1987. La vida en una gota de agua. En: Átlas de los Microorganismos de
Agua Dulce. Ed. Omega S.A. Barcelona, España. 337 pp.
50. Tamaris D., Carrera S. & Luna J. 2002. Estudio preliminar de la diversidad de macroinvertebrados
bentónicos en la parte baja del río Gaira (Sierra Nevada de Santa Marta). Reunión de Limnología
Neotropical “Neolimnos 2002”.
51. Thiengo SC, Fernández MA, Boaventura MF, Grault CE, Silva HFR, Mattos AC, Santos SB. 2001.
Freshwater snails and schistosomiasis mansoni in the state of Rio de Janeiro, Brazil: I-Metropolitan
Mesoregion. Mem. Inst. O. Cruz 96: 177-184.
52. Washington HG. 1984. Diversity, Biotic and similarity indices: A review with special relevance to
aquatic ecosystems. Water Res. 18: 653-694.
53. Wetzel RG, Likens GE. 2000. Limnological analyses. 3th Ed. Springer - Verlag, New York. 424-429
pp.
54. Williams DD & Felmate BW. 1992. Aquatic insects. CAB International XIII. 358 pp.
55. Zar JH. 1996. Bioestatistical analysis. 3th Ed. Prentice–Hall. Inc. Upper Saddle River, New Jersey.
662 pp.
56. Zúñiga de Cardoso MC, Rojas AM & Caicedo G. 1997. Indicadores ambientales de calidad de agua
en la cuenca del río Cauca. Bioindicadores de la Calidad del agua. Universidad del Valle, CaliColombia.
57. Zúñiga de Cardoso MC, Rojas CO, & Rojas HM. 1992. Evaluación biológica de la calidad del agua.
pp. 7-19.